彭李順，曹崢英，楊本鵬，蔡文偉

（中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院熱帶生物技術(shù)研究所/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部熱帶作物生物學(xué)與遺傳資源利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，海南 ?？?571101）

鋁是植物非必需營(yíng)養(yǎng)元素之一，在弱酸性或中性土壤中，主要以沉淀態(tài)和聚合態(tài)（如鋁硅酸鹽和氧化物等）形式存在，對(duì)植物沒(méi)有毒性。然而，在酸性條件下，特別是當(dāng)土壤pH 值低于5 時(shí)，土壤中大量沉淀態(tài)和聚合態(tài)的鋁會(huì)被溶解和活化，釋放出對(duì)植物有毒害作用的Al3+，對(duì)植物根系毒害作用最為快速和明顯［1］。由于鋁毒對(duì)根系生長(zhǎng)的抑制作用，會(huì)直接影響作物吸收水分和養(yǎng)分，進(jìn)而導(dǎo)致作物減產(chǎn)［2-4］。植物在鋁毒條件下通常會(huì)在細(xì)胞和分子水平迅速激活一系列的非生物脅迫響應(yīng)：首先Al3+會(huì)在根系細(xì)胞壁積累，通過(guò)與細(xì)胞壁互作，改變細(xì)胞壁的延展性和重要細(xì)胞壁酶的活性，阻礙細(xì)胞生長(zhǎng)；隨后，部分Al3+通過(guò)定位在質(zhì)膜上鋁轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白進(jìn)入細(xì)胞內(nèi)，觸發(fā)活性氧爆發(fā)，引起膜脂過(guò)氧化、蛋白質(zhì)變性和核酸降解等生物毒性作用，嚴(yán)重抑制根尖分生區(qū)細(xì)胞有絲分裂，根系伸長(zhǎng)被限制［5-7］。為了抵御鋁毒脅迫，植物也進(jìn)化形成一些生理適應(yīng)機(jī)制去緩解鋁毒害作用，并且在不同植物品種或同一品種不同基因型間對(duì)鋁毒脅迫適應(yīng)性反應(yīng)和耐性也存在一定差異［8］?？傮w上，植物對(duì)鋁脅迫的適應(yīng)性生理機(jī)制主要分為外部排斥機(jī)制和內(nèi)部耐受機(jī)制兩大類。其中，外部排斥機(jī)制主要是通過(guò)植物根系分泌檸檬酸、草酸、蘋果酸等有機(jī)酸陰離子與Al3+結(jié)合形成穩(wěn)定且沒(méi)有植物毒性的螯合物，從而阻止Al3+進(jìn)入細(xì)胞；內(nèi)部耐受機(jī)制則主要通過(guò)植株細(xì)胞內(nèi)源有機(jī)酸與Al3+螯合以及液泡的區(qū)隔化作用將Al3+隔離，進(jìn)而緩解鋁毒害作用［9］。

植物激素是一類小分子的信號(hào)分子，對(duì)植物生長(zhǎng)和發(fā)育等方面均起到至關(guān)重要的調(diào)控作用。同時(shí)，植物激素在應(yīng)對(duì)各種環(huán)境因子脅迫反應(yīng)和忍耐機(jī)制的調(diào)控方面也扮演著重要角色［10-11］。目前，研究表明，脫落酸、生長(zhǎng)素、細(xì)胞分裂素、乙烯、茉莉酸等多種植物激素參與植物應(yīng)對(duì)鋁毒脅迫響應(yīng)機(jī)制的信號(hào)傳遞和調(diào)控過(guò)程［12］。通過(guò)對(duì)鋁脅迫植株應(yīng)用外源激素，可對(duì)植物鋁脅迫反應(yīng)進(jìn)行干預(yù)和調(diào)節(jié)［13］。同時(shí)，在鋁毒脅迫下，多種植物激素在不同組織的生物合成或運(yùn)輸過(guò)程將會(huì)發(fā)生改變，進(jìn)而在不同組織部位激活各種植物激素信號(hào)途徑，并通過(guò)對(duì)植物細(xì)胞壁修飾酶活性調(diào)節(jié)、活性氧代謝、有機(jī)酸分泌等重要生理分子適宜性機(jī)制進(jìn)行調(diào)控，以協(xié)助植物應(yīng)對(duì)鋁毒脅迫。在這個(gè)過(guò)程中，不同植物激素間也會(huì)出現(xiàn)復(fù)雜的交互作用，共同對(duì)植物鋁毒脅迫反應(yīng)進(jìn)行調(diào)控。為了更加全面深入理解植物激素在鋁毒脅迫反應(yīng)調(diào)控中的作用，為今后提升植物鋁毒脅迫耐性的分子遺傳改良提供新思路，本文對(duì)植物激素信號(hào)在參與植物響應(yīng)鋁毒脅迫反應(yīng)過(guò)程中調(diào)控作用進(jìn)行綜述，并對(duì)鋁毒脅迫下植物激素的研究方向進(jìn)行展望。

1 植物激素信號(hào)在應(yīng)對(duì)鋁毒脅迫中的作用

1.1 脫落酸

脫落酸是一種多功能的激素，在植物生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中具有多方面的調(diào)節(jié)作用，如在種子休眠和萌發(fā)等方面的調(diào)控。脫落酸信號(hào)途徑也是植物應(yīng)對(duì)各種非生物脅迫反應(yīng)的重要調(diào)控途徑之一［14］。其中，在重金屬脅迫條件下，多種植物組織中均發(fā)現(xiàn)脫落酸含量顯著增加，表明脫落酸信號(hào)參與植物應(yīng)對(duì)重金屬脅迫［15］。研究發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫會(huì)誘導(dǎo)大豆和大麥的脫落酸含量增加，而脫落酸含量升高會(huì)進(jìn)一步調(diào)控根系有機(jī)酸分泌來(lái)增加作物對(duì)鋁毒的抗性［16-17］；在蕎麥中，鋁脅迫和脫落酸均能誘導(dǎo)耐鋁基因FeALS3的表達(dá)，表明脫落酸在植物適應(yīng)鋁毒脅迫過(guò)程中扮演重要角色［18］；在擬南芥中，脫落酸能夠誘導(dǎo)耐鋁基因AtALMT1的表達(dá)，也證實(shí)脫落酸信號(hào)途徑在調(diào)控植物耐鋁毒脅迫反應(yīng)中的作用［19］；在赤小豆中，一個(gè)控制檸檬酸分泌的關(guān)鍵基因VuMATE受鋁脅迫誘導(dǎo)表達(dá)，且在該基因啟動(dòng)子區(qū)域存在一個(gè)脫落酸響應(yīng)元件ABRE（ABA-responsive element），表明該耐鋁脅迫機(jī)制也受脫落酸信號(hào)的調(diào)控［20］。對(duì)水稻的研究表明，幾個(gè)受脫落酸誘導(dǎo)表達(dá)的脫落酸壓力和成熟基因ASR（ABA stress and ripening）參與OsSTAR1及其他幾個(gè)耐鋁毒基因的調(diào)控［21］；Arenhart 等［22］研究證實(shí)，水稻中ASR基因家族基因受鋁脅迫誘導(dǎo)表達(dá)，且其中OsASR5基因作為一個(gè)轉(zhuǎn)錄因子能夠調(diào)控下游3個(gè)耐鋁毒基因STAR1、Nrat1和FRDL4的表達(dá)。STAR1（Sensitive to aluminum rhizotoxicity 1）屬于ABC 轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白家族成員，該基因能夠和STAR2一道介導(dǎo)尿苷二磷酸葡萄糖（UDP-glucose）轉(zhuǎn)運(yùn)細(xì)胞壁的過(guò)程，進(jìn)而屏蔽細(xì)胞壁上的鋁離子結(jié)合位點(diǎn)，進(jìn)而增強(qiáng)植株對(duì)鋁脅迫的耐受力［23］；Nrat1 是一個(gè)定位在質(zhì)膜上的鋁離子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白［24］，而FRDL4 則是一個(gè)誘導(dǎo)表達(dá)檸檬酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，這兩個(gè)蛋白均在水稻抗鋁毒脅迫過(guò)程中起到關(guān)鍵作用［25］。

此外，脫落酸信號(hào)途徑關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子ABI5也被發(fā)現(xiàn)參與赤小豆耐鋁毒脅迫反應(yīng)調(diào)控［26］。在黎檬中，脫落酸生物合成關(guān)鍵基因NCED（9-cisepoxy carotenoid dioxygenase）的表達(dá)同樣受到鋁毒脅迫誘導(dǎo)［27］。可見(jiàn)，ABA 信號(hào)途徑在植物耐鋁毒脅迫過(guò)程中扮演了至關(guān)重要角色，在鋁毒脅迫條件下植物首先激活A(yù)BA 信號(hào)途徑，然后通過(guò)調(diào)控根系有機(jī)酸外流、活性氧抗氧化酶合成，鋁轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因以及部分耐鋁毒相關(guān)基因的表達(dá)，進(jìn)而緩解鋁毒脅迫對(duì)植株的損傷。

1.2 生長(zhǎng)素

生長(zhǎng)素作為一類關(guān)鍵的植物激素，通過(guò)合成、代謝、極性運(yùn)輸及自身信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)參與調(diào)控植物正常生長(zhǎng)發(fā)育的各個(gè)方面。在鋁脅迫下，植物生長(zhǎng)素的合成、代謝和動(dòng)態(tài)極性運(yùn)輸過(guò)程通常會(huì)受到影響。研究表明，鋁脅迫能夠誘導(dǎo)生長(zhǎng)素生物合成關(guān)鍵基因TAA1在擬南芥根尖轉(zhuǎn)換區(qū)特異性異位表達(dá)，導(dǎo)致該區(qū)域生長(zhǎng)素大量合成，進(jìn)而抑制主根生長(zhǎng)［28］。Zhu 等［29］對(duì)擬南芥生長(zhǎng)素相關(guān)突變體的研究發(fā)現(xiàn)，生長(zhǎng)素過(guò)量生成會(huì)導(dǎo)致突變體yucca對(duì)鋁毒脅迫更為敏感，而生長(zhǎng)素含量較低的突變體xth15反而增加對(duì)鋁毒耐性，表明植株體內(nèi)生長(zhǎng)素含量與鋁毒耐性呈顯著負(fù)相關(guān)；對(duì)這兩個(gè)突變體的進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，植株體內(nèi)高生長(zhǎng)素含量會(huì)抑制ALS1 表達(dá)，而ALS1主要功能是將胞內(nèi)鋁離子轉(zhuǎn)移至液泡，進(jìn)而緩解共質(zhì)體內(nèi)鋁毒脅迫癥狀，這也解釋了生長(zhǎng)素含量更低的突變體xth15具有較強(qiáng)的鋁毒耐性。在水稻中，鋁毒脅迫可以通過(guò)抑制生長(zhǎng)素輸出載體蛋白PIN2 從質(zhì)膜到核內(nèi)體的運(yùn)輸，進(jìn)而影響生長(zhǎng)素在體內(nèi)極性運(yùn)輸［30-31］；與之相似，在苜蓿中，鋁脅迫下頂芽中生長(zhǎng)素的合成以及生長(zhǎng)素由地上部向根尖極性運(yùn)輸過(guò)程都會(huì)受到明顯抑制［32］。此外，在鋁毒脅迫的小麥根系中還發(fā)現(xiàn)，蘋果酸的外流和內(nèi)源生長(zhǎng)素含量間存在密切聯(lián)系，表明生長(zhǎng)素能夠通過(guò)對(duì)蘋果酸等有機(jī)酸陰離子通道的調(diào)控來(lái)應(yīng)對(duì)鋁毒脅迫［33］。

1.3 乙烯

乙烯在多個(gè)植物生理過(guò)程中扮演著重要角色。在大量生物和非生物脅迫中，植物都會(huì)通過(guò)調(diào)控乙烯生物合成關(guān)鍵基因ACC（1-aminocyclopropane-1-carboxylate）合成酶和氧化酶的表達(dá)來(lái)應(yīng)對(duì)這些脅迫［34］。同時(shí)，也有報(bào)道顯示，乙烯信號(hào)參與植物應(yīng)對(duì)鋁毒脅迫反應(yīng)［35］。在菜豆中，鋁脅迫會(huì)刺激植株乙烯合成、增加，同時(shí)減少細(xì)胞分裂素合成，進(jìn)而抑制根系伸長(zhǎng)生長(zhǎng)［36］。在大豆和擬南芥研究中，類似結(jié)果也均有報(bào)道［28,37-39］。對(duì)擬南芥利用生長(zhǎng)素和乙烯的抑制劑和拮抗劑以及功能缺陷突變體株系研究表明，鋁毒脅迫誘導(dǎo)合成的乙烯可能通過(guò)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)作用對(duì)生長(zhǎng)素運(yùn)輸載體蛋白AUX1 和PIN2進(jìn)行調(diào)控，進(jìn)而影響生長(zhǎng)素在根系的極性運(yùn)輸過(guò)程，導(dǎo)致根系伸長(zhǎng)受到抑制［39］。與生長(zhǎng)素相反，在小麥中鋁脅迫誘導(dǎo)合成的乙烯通過(guò)對(duì)TaALMT1基因的負(fù)調(diào)控，減少了根系蘋果酸流出，使小麥對(duì)鋁毒脅迫更敏感［40］，而這個(gè)過(guò)程可以通過(guò)對(duì)乙烯合成關(guān)鍵酶ACS 的活性進(jìn)行抑制來(lái)緩解鋁毒癥狀［38］。在鋁脅迫條件下，蘋果中的兩個(gè)轉(zhuǎn)錄因子MdMYC2和MdERF通過(guò)互作影響乙烯的生物合成，進(jìn)而調(diào)控蘋果應(yīng)對(duì)鋁脅迫的下游反應(yīng)［41］。研究發(fā)現(xiàn)，在擬南芥中超表達(dá)大豆乙烯響應(yīng)因子基因（GsERF），可以通過(guò)分別或同時(shí)激活乙烯和脫落酸信號(hào)途徑來(lái)增強(qiáng)轉(zhuǎn)化植株的鋁毒耐性［42］。因此，對(duì)乙烯合成和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的調(diào)控很可能是一個(gè)增加植物對(duì)鋁脅迫耐性的有效方式。

1.4 細(xì)胞分裂素

細(xì)胞分裂素主要在進(jìn)行細(xì)胞分裂的器官如幼嫩根尖和莖尖、發(fā)育中的種子和果實(shí)等部位合成，在促進(jìn)植物細(xì)胞分裂、控制生長(zhǎng)和分化、葉片伸展生長(zhǎng)、種子萌發(fā)、衰老延遲和頂端優(yōu)勢(shì)等生理過(guò)程調(diào)控中扮演至關(guān)重要的角色［43］。此外，細(xì)胞分裂素在植物響應(yīng)鋁毒脅迫反應(yīng)中也發(fā)揮了重要作用：1989 年，在大豆研究中發(fā)現(xiàn)，外源添加細(xì)胞分裂素能明顯緩解鋁脅迫誘導(dǎo)的側(cè)枝生長(zhǎng)發(fā)育的抑制作用［44］。隨后1994 年，在菜豆研究中發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫會(huì)增加植株細(xì)胞分裂素含量［45］。在2002 年的進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫會(huì)首先誘導(dǎo)乙烯合成，然后調(diào)控菜豆中大量產(chǎn)生玉米素，在這一過(guò)程中還發(fā)現(xiàn)，由于大量玉米素合成導(dǎo)致植株內(nèi)細(xì)胞分裂素核苷酸減少60%～80%［36］。與菜豆的研究結(jié)果不同，在擬南芥中發(fā)現(xiàn)鋁脅迫會(huì)先觸發(fā)生長(zhǎng)素信號(hào)途徑，然后通過(guò)上調(diào)根系轉(zhuǎn)換區(qū)細(xì)胞分裂素生物合成的關(guān)鍵基因AtIPT的表達(dá)，增加細(xì)胞分裂素含量［46-47］。這些研究似乎很難確定植物細(xì)胞分裂素通過(guò)哪些具體途徑來(lái)應(yīng)對(duì)鋁脅迫壓力。在鋁脅迫下，外源細(xì)胞分裂素的應(yīng)用可能會(huì)改變內(nèi)源激素間平衡，這為我們理解植物適應(yīng)鋁毒脅迫提供了一條重要線索。

1.5 茉莉酸

茉莉酸是另一種在植物生長(zhǎng)發(fā)育調(diào)控以及生物和非生物逆境脅迫響應(yīng)過(guò)程中均扮演至關(guān)重要角色的植物激素［48］。應(yīng)用外源茉莉酸甲酯（10 μmmol/L）處理鋁脅迫下的決明子（一種對(duì)酸性土壤和鋁毒脅迫具有很強(qiáng)適宜性植物），可以發(fā)現(xiàn)其根系細(xì)胞中H2O2大量累積且細(xì)胞壁結(jié)合過(guò)氧化物酶活性明顯增強(qiáng)，同時(shí)其根系鋁毒耐性也發(fā)生改變，變得對(duì)鋁脅迫非常敏感，伸長(zhǎng)生長(zhǎng)受到明顯抑制［49］。然而，在藍(lán)莓研究中發(fā)現(xiàn)，應(yīng)用不同劑量的外源茉莉酸甲酯處理鋁脅迫植株會(huì)得到不同結(jié)果，較高劑量茉莉酸甲酯處理會(huì)使植株鋁脅迫癥狀加重，而較低劑量茉莉酸甲酯處理反而能增強(qiáng)植株對(duì)鋁脅迫的耐性［50］。與許多逆境脅迫相似，鋁脅迫同樣也能通過(guò)上調(diào)茉莉酸合成關(guān)鍵基因LOX的表達(dá)，增加內(nèi)源茉莉酸的含量；同時(shí)，在擬南芥中研究還發(fā)現(xiàn)，鋁毒脅迫會(huì)上調(diào)根尖茉莉酸受體蛋白基因AtCOl1和茉莉酸信號(hào)調(diào)控關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子基因AtMYC2的表達(dá)，進(jìn)而激活茉莉酸信號(hào)途徑。后續(xù)利用茉莉酸信號(hào)突變體和野生型擬南芥植株進(jìn)行的轉(zhuǎn)錄組比較分析也表明，大量鋁脅迫響應(yīng)基因都受到茉莉酸信號(hào)途徑的調(diào)控［46］。最近對(duì)西紅柿的研究發(fā)現(xiàn)，多個(gè)WRKY轉(zhuǎn)錄因子和鋁誘導(dǎo)的蘋果酸轉(zhuǎn)運(yùn)體基因ALMT參與鋁脅迫條件下茉莉酸誘導(dǎo)的根系生長(zhǎng)抑制作用的調(diào)控，這兩類基因中大部分啟動(dòng)子區(qū)域都含有茉莉酸響應(yīng)G-盒元件（茉莉酸信號(hào)關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子MYC2的結(jié)合位點(diǎn)），以及W-盒元件（WRKY轉(zhuǎn)錄因子結(jié)合位點(diǎn)），表達(dá)模式分析表明WRKY轉(zhuǎn)錄因子作用于ALMT基因上游對(duì)鋁脅迫植株蘋果酸分泌進(jìn)行調(diào)控［51］。在擬南芥研究中，同樣發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)錄因子WRKY46可以通過(guò)與AtALMT1啟動(dòng)子區(qū)域W-盒元件結(jié)合，對(duì)該基因進(jìn)行負(fù)調(diào)控，導(dǎo)致AtALMT1表達(dá)被抑制，根系蘋果酸外分泌減少，相應(yīng)鋁脅迫耐性減弱。與之相對(duì)應(yīng)的是，WRKY46的功能缺失突變體根系則表現(xiàn)出更強(qiáng)的蘋果酸外排能力，根系鋁離子累積減少，植株耐鋁性增強(qiáng)［52］。然而，水稻OsWRKY22在檸檬酸轉(zhuǎn)運(yùn)體基因OsFRDL4調(diào)控過(guò)程中卻扮演正向調(diào)控者的角色，該轉(zhuǎn)錄因子也是通過(guò)與OsFRDL4啟動(dòng)子區(qū)域的W-盒元件結(jié)合，上調(diào)OsFRDL4表達(dá)，增強(qiáng)鋁誘導(dǎo)的檸檬酸分泌，進(jìn)而增加水稻對(duì)鋁毒的耐性［53］?？傮w來(lái)看，目前關(guān)于茉莉酸信號(hào)在植物響應(yīng)鋁脅迫反應(yīng)過(guò)程中的調(diào)控分子機(jī)制的研究仍然有限，今后還需開展更多深入系統(tǒng)研究來(lái)對(duì)這一過(guò)程進(jìn)行解析。

2 植物激素對(duì)耐鋁脅迫適應(yīng)性反應(yīng)的調(diào)控

2.1 植物激素對(duì)細(xì)胞壁修飾酶的調(diào)控

細(xì)胞壁是植物根系細(xì)胞阻止環(huán)境Al3+進(jìn)入胞內(nèi)的重要物理屏障。進(jìn)入根系細(xì)胞的Al3+大部分累積在細(xì)胞壁和質(zhì)膜的外表面，作為Al3+累積最主要的位點(diǎn)，細(xì)胞壁在鋁脅迫下的修飾和改變與其對(duì)鋁脅迫的適應(yīng)性密切相關(guān)。這個(gè)過(guò)程主要通過(guò)一系列的細(xì)胞壁修飾酶介導(dǎo)和調(diào)控，這些酶主要包括伸展蛋白（Expansin）、內(nèi)切-β-1,4 葡聚糖酶、木葡聚糖內(nèi)糖基轉(zhuǎn)移酶/水解酶（XET,XTH）和果膠甲基酯酶（PMEs）等［54］。

目前，已有大量研究表明鋁脅迫條件下這些細(xì)胞壁修飾酶的活性受到不同植物激素的直接或間接調(diào)控［26,30］。根據(jù)酸生長(zhǎng)理論，生長(zhǎng)素是調(diào)控細(xì)胞壁動(dòng)態(tài)變化和細(xì)胞生長(zhǎng)的關(guān)鍵因子。生長(zhǎng)素通過(guò)細(xì)胞膜質(zhì)子泵ATP 酶的激活引起質(zhì)外體酸化，進(jìn)而激活伸展蛋白使細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)網(wǎng)絡(luò)中纖維和半纖維間的非共價(jià)鍵松弛，提高細(xì)胞壁的延展性，最后在細(xì)胞內(nèi)膨壓驅(qū)使下，促進(jìn)細(xì)胞伸長(zhǎng)［55］。細(xì)胞壁可塑性和延展性下降導(dǎo)致細(xì)胞生長(zhǎng)受到抑制，是植物受到鋁毒脅迫的典型癥狀。在水稻試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，通過(guò)超表達(dá)編碼生長(zhǎng)素轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因PIN2能夠明顯緩解鋁毒脅迫在根尖細(xì)胞誘導(dǎo)的這種癥狀［30］。XET/XTH 主要負(fù)責(zé)細(xì)胞壁中半纖維木葡聚糖聚合物的剪切和再連接的過(guò)程，而鋁毒脅迫會(huì)抑制這些細(xì)胞壁修飾酶的功能［56］。生長(zhǎng)素處理會(huì)誘導(dǎo)根系伸長(zhǎng)細(xì)胞細(xì)胞壁中的木葡聚糖的分解，分解后大量累積的木葡聚糖寡糖會(huì)改變細(xì)胞壁的結(jié)構(gòu)和延展性，進(jìn)而抑制根細(xì)胞的生長(zhǎng)。另外一種細(xì)胞壁修飾蛋白果膠甲酯酶（PMEs）是果膠代謝過(guò)程中的關(guān)鍵酶，通過(guò)催化果膠的去甲基影響細(xì)胞壁的組成和參與細(xì)胞壁的重構(gòu)，對(duì)細(xì)胞生長(zhǎng)有重要作用。鋁脅迫下，植物根尖PMEs的表達(dá)量上升，使果膠去甲基化后成為含有大量游離羧基的果膠酸，鋁離子可以和這些果膠酸結(jié)合，從而使果膠變硬，進(jìn)而抑制細(xì)胞生長(zhǎng)，因此PME 活性與細(xì)胞壁鋁的積累量呈正相關(guān)，直接影響植物受鋁毒害的程度。在苜蓿中發(fā)現(xiàn)，外源生長(zhǎng)素的應(yīng)用可以提高根系細(xì)胞壁果膠的甲基化水平，減少鋁離子在細(xì)胞壁的累積，進(jìn)而緩解鋁毒害作用［57］。這些研究結(jié)果表明，生長(zhǎng)素能夠通過(guò)改變細(xì)胞壁修飾蛋白表達(dá)水平或相關(guān)蛋白酶的活性，控制細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)的動(dòng)態(tài)變化，進(jìn)而緩解鋁毒對(duì)植物根系生長(zhǎng)的抑制作用。

乙烯在植物響應(yīng)鋁毒脅迫適應(yīng)反應(yīng)中也起到重要作用，通常暴露在鋁毒環(huán)境中幾分鐘內(nèi)，根尖的乙烯含量會(huì)迅速增加，同時(shí)誘導(dǎo)生長(zhǎng)素含量上升，并出現(xiàn)明顯的根尖腫脹膨大等鋁毒害作用的癥狀［58］。擬南芥乙烯信號(hào)感知突變體ctl1具有同樣根尖腫脹的表型，而AtCTL1基因編碼蛋白在細(xì)胞壁的纖維素合成過(guò)程中起至關(guān)重要作用［59］。但是，乙烯在鋁脅迫條件下如何參與細(xì)胞壁修飾過(guò)程并不清楚。此外，脫落酸、細(xì)胞分裂素、茉莉酸等其他激素，在鋁毒脅迫條件下如何通過(guò)細(xì)胞壁修飾過(guò)程的調(diào)控來(lái)響應(yīng)植物對(duì)鋁毒脅迫反應(yīng)仍有待研究。

2.2 植物激素對(duì)活性氧代謝的調(diào)控

植物感知到鋁毒脅迫后會(huì)觸發(fā)許多復(fù)雜的信號(hào)網(wǎng)絡(luò)，其中包括活性氧（ROS）產(chǎn)生和各種激素含量的改變。這些激素和活性氧信號(hào)之間存在復(fù)雜的交互作用，共同介導(dǎo)植物應(yīng)對(duì)鋁毒脅迫適應(yīng)性反應(yīng)，進(jìn)而在分子、生理水平對(duì)植物生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程進(jìn)行調(diào)控［60］。對(duì)幾種不同植物的研究發(fā)現(xiàn)，鋁毒脅迫誘導(dǎo)產(chǎn)生的活性氧會(huì)對(duì)植物體內(nèi)生長(zhǎng)素的動(dòng)態(tài)平衡產(chǎn)生影響［61-62］，這是由于產(chǎn)生的活性氧會(huì)導(dǎo)致部分生長(zhǎng)素氧化和降解，并改變植物體內(nèi)生長(zhǎng)素濃度梯度，進(jìn)而影響生長(zhǎng)素參與介導(dǎo)和調(diào)控的生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程［32,63］。

也有研究表明，在鋁毒脅迫下，乙烯和活性氧共同參與調(diào)控植物根系伸長(zhǎng)生長(zhǎng)抑制。鋁毒脅迫下乙烯能夠通過(guò)激活NADPH 氧化酶進(jìn)而促進(jìn)根尖過(guò)渡區(qū)H2O2的合成，并對(duì)根系生長(zhǎng)產(chǎn)生抑制［64］。在擬南芥乙烯信號(hào)不敏感突變體etr1-3和ein2-1中，大部分乙烯信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑被阻斷，鋁毒脅迫下基于乙烯途徑產(chǎn)生的H2O2大幅減少，相應(yīng)活性氧對(duì)根系生長(zhǎng)抑制癥狀也得到明顯緩解［39］。與乙烯不同，外源細(xì)胞分裂素處理和較高水平的內(nèi)源細(xì)胞分裂素通過(guò)增加植株根系抗氧化酶系統(tǒng)活性的方式，緩解鋁毒脅迫誘導(dǎo)產(chǎn)生的活性氧對(duì)根系生長(zhǎng)的抑制作用［47,65］。例如，擬南芥細(xì)胞分裂素相關(guān)的突變體和野生型比較試驗(yàn)中，通過(guò)細(xì)胞分裂素氧化酶/脫氫酶抑制劑的使用，證實(shí)抑制細(xì)胞分裂素的降解能夠增強(qiáng)抗氧化酶的活性，進(jìn)而緩解鋁毒脅迫產(chǎn)生的活性氧對(duì)根系的抑制作用［47］。與之類似，在鋁毒脅迫的蕎麥中發(fā)現(xiàn)，應(yīng)用外源脫落酸同樣能夠增加抗氧化酶的活性，減少根系細(xì)胞活性氧和脂質(zhì)過(guò)氧化水平，進(jìn)而緩解鋁毒癥狀［13,66］。因此，可以推斷活性氧和生長(zhǎng)素、乙烯、細(xì)胞分裂素、脫落酸等植株激素信號(hào)間的交互作用在植物響應(yīng)鋁毒脅迫的適應(yīng)性反應(yīng)和下游基因表達(dá)網(wǎng)絡(luò)的調(diào)控過(guò)程中扮演重要角色。

2.3 植物激素對(duì)有機(jī)酸分泌的調(diào)控

在鋁脅迫下，植物根系通過(guò)分泌蘋果酸、檸檬酸、草酸等有機(jī)酸與土壤中鋁離子螯合形成無(wú)毒、穩(wěn)定的復(fù)合物，進(jìn)而減輕鋁毒害作用，是植物最為重要的耐鋁機(jī)制［67-68］。植物激素信號(hào)能夠調(diào)控根系養(yǎng)分吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)的過(guò)程，特別是生長(zhǎng)素、細(xì)胞分裂素和乙烯能夠通過(guò)調(diào)控植物根系形成更高密度的根毛和簇根來(lái)增加養(yǎng)分的吸收［69］。同時(shí)，植物激素也能夠調(diào)控根系分泌物的組成和數(shù)量，進(jìn)而直接或間接促進(jìn)土壤中養(yǎng)分動(dòng)員，這些根系的改變多在植物受到金屬脅迫時(shí)發(fā)生，并通過(guò)這些改變影響根系對(duì)金屬元素的吸收［70］。Yang 等［33］研究表明鋁毒脅迫誘導(dǎo)的內(nèi)源生長(zhǎng)素和外源生長(zhǎng)素的供應(yīng)均與根系蘋果酸的分泌量呈顯著正相關(guān)，而使用鄰氨甲酰苯甲酸等外排性轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白抑制劑則能夠明顯減少根系蘋果酸的外排分泌。在擬南芥生長(zhǎng)素信號(hào)突變體如向光性反應(yīng)缺失突變體nph4-1和生長(zhǎng)素響應(yīng)因子突變體arf19-1中應(yīng)用外源生長(zhǎng)素，以及在脫落酸不敏感突變體abi1-1中應(yīng)用外源脫落酸，均能顯著增強(qiáng)控制擬南芥蘋果酸分泌的耐鋁毒基因AtALMT的表達(dá)，增加植物蘋果酸外排分泌［71］。類似的還有，大豆在鋁脅迫條件下能夠通過(guò)誘導(dǎo)內(nèi)源生長(zhǎng)素的產(chǎn)生或通過(guò)外源生長(zhǎng)素的應(yīng)用上調(diào)GmMATE基因表達(dá)和激活質(zhì)膜質(zhì)子泵ATP 酶來(lái)誘導(dǎo)根系檸檬酸分泌和外排［72］。因此，植物激素通過(guò)對(duì)有機(jī)酸的外排調(diào)控，不僅可將土壤中鋁螯合形成穩(wěn)定的復(fù)合物，同時(shí)還可以改變根際pH 值來(lái)提高對(duì)鋁毒耐性。

3 不同植物激素在應(yīng)對(duì)鋁脅迫過(guò)程中的交互作用

在鋁脅迫下，生長(zhǎng)素與乙烯、細(xì)胞分裂素等激素信號(hào)間存在協(xié)同或拮抗作用，這些激素的生物合成、運(yùn)輸和累積將觸發(fā)一系列的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑參與植物根系對(duì)鋁脅迫耐受性機(jī)制的調(diào)控。多項(xiàng)研究表明，乙烯能夠促進(jìn)生長(zhǎng)素生物合成，再通過(guò)生長(zhǎng)素輸入載體AUX1 途徑將合成的生長(zhǎng)素從根尖運(yùn)輸?shù)缴扉L(zhǎng)區(qū)，進(jìn)而對(duì)根系細(xì)胞生長(zhǎng)產(chǎn)生抑制作用［73-75］。利用擬南芥乙烯信號(hào)突變體（etr1-3和ein2-1）和生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸突變體（aux1-7和pin2）進(jìn)行的試驗(yàn)同樣也證實(shí)了乙烯和生長(zhǎng)素共同參與鋁毒脅迫誘導(dǎo)根系伸長(zhǎng)的抑制作用的調(diào)控，外源乙烯合成抑制劑的添加也能夠明顯減少根尖中鋁毒脅迫誘導(dǎo)生長(zhǎng)素的累積［39］。同樣地，在鋁毒脅迫的大麥根系中，乙烯可以通過(guò)刺激生長(zhǎng)素的合成以及調(diào)控生長(zhǎng)素從根尖到根伸長(zhǎng)區(qū)極向運(yùn)輸過(guò)程，最終導(dǎo)致根系生長(zhǎng)受到抑制［76］。

在鋁脅迫條件下，生長(zhǎng)素與細(xì)胞分裂素間主要通過(guò)生長(zhǎng)素響應(yīng)ARF 發(fā)生互作。鋁脅迫會(huì)誘導(dǎo)植物體內(nèi)生長(zhǎng)素含量增加，并激活生長(zhǎng)素信號(hào)途徑，然后通過(guò)轉(zhuǎn)錄因子ARF調(diào)控下游異戊烯基轉(zhuǎn)移酶（IPT）（細(xì)胞分裂素生物合成的關(guān)鍵限速酶）在根尖轉(zhuǎn)換區(qū)大量表達(dá)，導(dǎo)致該區(qū)域細(xì)胞分裂素大量合成和主根生長(zhǎng)的抑制。同時(shí)，還發(fā)現(xiàn)在擬南芥IPT1、IPT5、IPT7基因的啟動(dòng)子區(qū)域均存在保守的生長(zhǎng)素響應(yīng)元件，ARF7可以直接結(jié)合在這3 個(gè)IPT基因的啟動(dòng)子區(qū)，并在轉(zhuǎn)錄水平對(duì)其基因表達(dá)進(jìn)行調(diào)控。因此，依賴于IPT合成途徑的細(xì)胞分裂素信號(hào)與ARF介導(dǎo)的生長(zhǎng)素信號(hào)共同參與調(diào)控鋁毒脅迫誘導(dǎo)的根系抑制作用；同時(shí)，通過(guò)乙烯相關(guān)基因的功能缺失突變體的研究，還發(fā)現(xiàn)IPT基因在根尖轉(zhuǎn)換區(qū)對(duì)鋁脅迫的響應(yīng)同樣受到乙烯信號(hào)的調(diào)控，且乙烯在此過(guò)程中位于生長(zhǎng)素的上游［47］。

以上研究表明，在鋁毒脅迫下，乙烯作用于生長(zhǎng)素的上游，調(diào)控生長(zhǎng)素的合成及其信號(hào)途徑下游反應(yīng)。同時(shí)，在鋁毒脅迫條件下，細(xì)胞分裂素和生長(zhǎng)素間存在協(xié)同作用機(jī)制，細(xì)胞分裂素在生長(zhǎng)素的下游，在鋁毒誘導(dǎo)生長(zhǎng)素信號(hào)途徑中發(fā)揮重要作用。盡管還沒(méi)有直接證據(jù)表明細(xì)胞分裂素與乙烯間存在交互作用，但細(xì)胞分裂素仍有可能與乙烯信號(hào)間存在一種反饋調(diào)節(jié)機(jī)制，而細(xì)胞分裂素是否會(huì)對(duì)鋁毒誘導(dǎo)乙烯合成產(chǎn)生影響仍然有待研究。

4 展望

植物激素不僅在植物生長(zhǎng)發(fā)育調(diào)控過(guò)程中起到至關(guān)重要的作用，同時(shí)在應(yīng)對(duì)包括鋁毒脅迫在內(nèi)的各種非生物逆境應(yīng)答反應(yīng)的信號(hào)傳遞過(guò)程中也扮演了重要角色。目前，生長(zhǎng)素、乙烯、細(xì)胞分裂素、脫落酸及茉莉酸5 個(gè)主要植物激素均在應(yīng)對(duì)鋁毒脅迫過(guò)程中的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和適應(yīng)性反應(yīng)調(diào)控過(guò)程中起到至關(guān)重要的作用，對(duì)這些研究梳理總結(jié)將有助于我們更全面深入理解植物在應(yīng)對(duì)鋁脅迫反應(yīng)過(guò)程中植物激素的調(diào)控機(jī)制和作用，為今后在相關(guān)領(lǐng)域深入研究和選育更具耐鋁性的作物品種提供參考。除了以上5 個(gè)植物激素外，赤霉素、水楊酸、油菜素甾醇、多銨等也是重要的植物生長(zhǎng)調(diào)節(jié)物質(zhì)，在植物生長(zhǎng)發(fā)育和逆境脅迫反應(yīng)調(diào)控等方面發(fā)揮重要作用，這些激素在植物應(yīng)對(duì)鋁脅迫過(guò)程中是否也扮演重要調(diào)控作用還有待研究。植物激素主要通過(guò)對(duì)細(xì)胞壁修飾酶活性、活性氧代謝、有機(jī)酸分泌等重要生理過(guò)程調(diào)節(jié)來(lái)控制植物對(duì)鋁脅迫適應(yīng)性反應(yīng)，而同樣作為植物應(yīng)對(duì)鋁脅迫的重要適應(yīng)性反應(yīng)的內(nèi)部耐受機(jī)制，例如，內(nèi)源有機(jī)酸合成對(duì)Al3+螯合以及液泡對(duì)Al3+區(qū)隔化等解毒作用的具體調(diào)控機(jī)制仍然不清楚，植物激素是否參與這些過(guò)程的調(diào)控，相關(guān)研究工作仍有待開展。在不同植物激素相互作用方面，目前僅對(duì)生長(zhǎng)素、乙烯和細(xì)胞分裂素3 個(gè)激素信號(hào)在調(diào)控植物響應(yīng)鋁脅迫反應(yīng)過(guò)程中的交互作用機(jī)制有少量認(rèn)知，今后還應(yīng)更多聚焦于在鋁脅迫下多個(gè)激素信號(hào)途徑的精細(xì)交叉對(duì)話和相互作用上，通過(guò)對(duì)調(diào)控途徑網(wǎng)絡(luò)細(xì)節(jié)和關(guān)鍵節(jié)點(diǎn)基因功能解析，闡明控制作物耐鋁性狀的機(jī)制和途徑，為其應(yīng)用和轉(zhuǎn)化研究提供路線圖，提升作物應(yīng)對(duì)鋁脅迫適應(yīng)性，減少鋁毒對(duì)作物產(chǎn)量的負(fù)面影響。同時(shí)，目前大多研究仍主要在模式植物擬南芥中開展，而在約占全球耕地面積40%的酸性土壤中，大量作物受到鋁毒脅迫影響導(dǎo)致產(chǎn)量損失嚴(yán)重，因此應(yīng)該逐步擴(kuò)展至這些農(nóng)作物上，通過(guò)針對(duì)性研究，為今后通過(guò)分子遺傳改良等手段提升作物耐鋁毒性狀提供理論基礎(chǔ)和技術(shù)支持。