鳥鵬穎， 時(shí)磊(新疆農(nóng)業(yè)大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，烏魯木齊830052)

兩性異形(sexual dimorphism，SD)是指動(dòng)物兩性間在體型大小、形態(tài)、色型、生活習(xí)性和行為等方面產(chǎn)生差異的現(xiàn)象(Darwin，1871)，大致分為廣義的兩性異形和狹義的兩性異形。廣義兩性異形指兩性個(gè)體之間的形態(tài)大小、色型以及行為差異(Fairbairn & Roff，2006；史紅全等，2021)；狹義兩性異形指兩性間體型大小(sexual size dimorphism，SSD)差異(Darwin，1871)。關(guān)于局部特征的兩性異形，性選擇假說預(yù)測雄性頭部較大，在性內(nèi)斗爭中可以獲得優(yōu)勢(王欣琪等，2020)；雄性尾基較寬，利于容納半陰莖，而較長尾部有利于提高對雌性求偶的成功率(梁濤等，2015)；較長的前、后肢有利于提高運(yùn)動(dòng)及獲取資源的能力(萬麗霞等，2018)。繁殖力選擇假說則預(yù)測雌性有較大的腋跨距(梁濤等，2018)，可以增大繁殖輸出(姚沖學(xué)等，2019)。而關(guān)于趾長兩性異形的研究不多(Woodhead.，2018)，此外，鑒于趾長的發(fā)育與類固醇激素有關(guān)，不同個(gè)體生理機(jī)能會(huì)影響激素的調(diào)節(jié)從而間接影響趾的生長，因此，趾長的兩性異形不僅在同屬的不同物種或近緣種中不穩(wěn)定，且在同一物種中，趾長的兩性異形模式可能在前肢和后肢的趾中獨(dú)立進(jìn)化(Lofeu.，2020)。

趾長比是動(dòng)物趾長度的比值，第2趾長和第4趾長的比值(2D∶4D)最常使用(Breedlove，2010；席煥久等，2012)，具有較明顯的性別、種群以及地理差異。在發(fā)育過程中，趾長比會(huì)受雌激素或雄激素信號的平衡控制，且胚胎期的性激素水平間的比率可能會(huì)導(dǎo)致個(gè)體形態(tài)、行為特征以及性別之間的差異(Zheng & Cohn，2011)。因此，趾長比被認(rèn)為是行為和適合度相關(guān)的指標(biāo)(Voracek & Loibl，2009)。在蜥蜴中，2D∶4D 的兩性異形因物種而異(Gomes & Kohlsdorf，2011；Direnzo & Stynoski，2012)。與雌性蜥蜴相比，雄性后肢的 2D∶4D 較大(Direnzo & Stynoski，2012)，如達(dá)爾馬提亞壁蜥2D∶4D 的兩性異形差異最大，2D∶3D 居中，3D∶4D 最小，且雄性比雌性表現(xiàn)出更大的 2D∶4D 值(Van Damme.，2015)。而在兩棲動(dòng)物中，雄性后肢的 2D∶4D 顯著大于雌性(Chang.，2006)，與在哺乳動(dòng)物中發(fā)現(xiàn)的模式一致(McIntyre.，2009)。此外，有關(guān)不同地理種群趾長及趾長比的研究不多，Kaczmarski等(2021)的研究表明3個(gè)地區(qū)大蟾蜍的趾長比之間沒有顯著差異。

敏麻蜥隸屬蜥蜴科Lacertidae麻蜥屬，分布廣泛，目前全世界可分為6個(gè)亞種(Sczcerbak，1971)，我國新疆有2個(gè)亞種，指名亞種分布在伊犁谷地，東方亞種分布在準(zhǔn)噶爾盆地(趙爾宓等，1999)。Poyarkov 等(2014)依據(jù)分子生物學(xué)認(rèn)為東方亞種是指名亞種的同物異名；龔雄等(2018)基于線粒體細(xì)胞色素基因構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹，認(rèn)為伊犁河谷的敏麻蜥可能為一個(gè)獨(dú)立的亞種。目前研究涉及敏麻蜥的運(yùn)動(dòng)表現(xiàn)(Bergmann.，2017)、繁殖生物學(xué)(梁濤等，2018)和兩性異形(梁濤，時(shí)磊，2018)等，但對其趾長及趾長比的兩性異形及其地理變異尚無研究報(bào)道。

本文對分布在新疆3個(gè)地理種群的敏麻蜥趾長及趾長比的兩性異形進(jìn)行研究，擬解決以下問題：敏麻蜥的哪些趾長、趾長比存在兩性異形？3個(gè)地理種群的敏麻蜥趾長比是否存在顯著差異？3個(gè)地理種群的敏麻蜥趾長比存在何種關(guān)系？

1 材料與方法

1.1 形態(tài)數(shù)據(jù)

試驗(yàn)個(gè)體為北疆地區(qū)采集的成體敏麻蜥，共計(jì)121號(伊犁地區(qū)：雌18號，雄29號；富蘊(yùn)縣：雌25號，雄27號；塔城地區(qū)：雌10號，雄12號)，因雌性最小繁殖個(gè)體的頭體長為54.54 mm，以懷卵個(gè)體的最小頭體長為分界線，>54.54 mm的個(gè)體劃定為成體。根據(jù)觸碰并擠壓蜥蜴的尾基處，以有半陰莖來判定雄性個(gè)體。用數(shù)顯游標(biāo)卡尺(±0.01 mm)測量相關(guān)形態(tài)數(shù)據(jù)，包含頭體長(snout-vent length，SVL：吻端至泄殖孔前緣的間距)(趙爾宓等，1999)、右側(cè)前肢各趾長(fore toe length，F(xiàn)TL：趾基部至末端間距)、右側(cè)后肢各趾長(hind toe length，HTL：趾基部至末端間距)(趙曉進(jìn)等，2015)。

1.2 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)分析前分別用Kolmogorov-Smironov和Levene檢驗(yàn)分析正態(tài)性及方差同質(zhì)性。用檢驗(yàn)分析3個(gè)地理種群敏麻蜥雌雄個(gè)體間的頭體長差異，以頭體長為協(xié)變量進(jìn)行協(xié)方差分析(ANCOVA)，比較前5趾、后5趾、前肢及后肢的 2D∶3D、2D∶4D、3D∶4D 等的兩性差異。利用一般線性模型方差分析進(jìn)一步分析各趾長及趾長比與頭體長之間的關(guān)系，檢驗(yàn)是否有顯著的線性關(guān)系來分析兩性間的異速增長，同樣分析了不同趾長比與性別、3個(gè)地理種群以及性別和地理種群之間的交互作用。

兩性異形指數(shù)(sexual dimorphism index，SDI)是反映兩性間差異程度的指標(biāo)，SDI=(雌性某性狀的均值/雄性某性狀的均值-1)×100%。若雌性均值較大，則該指數(shù)為正值并認(rèn)為雌性占優(yōu)勢；若雄性均值較大，則該指數(shù)為負(fù)值并認(rèn)為雄性占優(yōu)勢；若SDI值為0，則不存在兩性異形現(xiàn)象。計(jì)算各趾長比的SDI絕對值之和可以體現(xiàn)3個(gè)地理種群間的兩性異形的差異程度(Lovich & Gibbons，1992)。

2 結(jié)果

2.1 兩性異形

獨(dú)立樣本檢驗(yàn)結(jié)果表明，伊犁地區(qū)敏麻蜥雄性的頭體長(60.31 mm±0.70 mm)顯著大于雌性(57.57 mm±0.53 mm)(=-2.775，<0.05)。以頭體長為協(xié)變量的協(xié)方差分析結(jié)果表明，伊犁地區(qū)敏麻蜥雄性后肢的第2趾顯著大于雌性(<0.05)，其余趾長及趾長比不存在顯著差異(>0.05)(表1)。

富蘊(yùn)縣敏麻蜥雄性的頭體長(74.90 mm±1.23 mm)大于雌性(72.18 mm±1.15 mm)，但差異不顯著(=-1.605，>0.05)。以頭體長為協(xié)變量的協(xié)方差分析結(jié)果表明，富蘊(yùn)縣敏麻蜥雄性前、后肢的第2、3、4、5趾顯著大于雌性(<0.05)，但雌性后肢的 2D∶4D 顯著大于雄性(<0.05)，其余趾長及趾長比不存在顯著差異(>0.05)(表2)。

塔城地區(qū)敏麻蜥雄性的頭體長(67.01 mm±2.04 mm)大于雌性(62.71 mm±1.99 mm)，但差異不顯著(=-1.491，>0.05)。以頭體長為協(xié)變量的協(xié)方差分析結(jié)果表明，塔城地區(qū)敏麻蜥雄性前肢的第1、5趾和后肢的第1、2、3、4趾以及后肢的 2D∶3D 均顯著大于雌性(<0.05)，其余趾長及趾長比不存在顯著差異(>0.05)(表3)。

雌雄兩性間的前肢的 2D∶4D 在伊犁地區(qū)、富蘊(yùn)縣以及塔城地區(qū)的3個(gè)地理種群間均不存在顯著差異(>0.05)，而后肢的 2D∶4D 在富蘊(yùn)縣存在顯著差異，表現(xiàn)為雌性顯著大于雄性(<0.05)，但在伊犁和塔城地區(qū)差異不顯著(>0.05)(圖1)。

圖1 敏麻蜥兩性間在3個(gè)地理種群的前后肢2D∶4D差異Fig. 1 Differences in the 2D∶4D between the fore and hind limbs among the three geographical populations of Eremias arguta

*<0.05; 下同

*<0.05; the same below

雌雄兩性間的前肢的 2D∶3D 在伊犁地區(qū)、富蘊(yùn)縣以及塔城地區(qū)的3個(gè)地理種群間都不存在顯著差異(>0.05)，而后肢的 2D∶3D 在塔城地區(qū)存在顯著差異，表現(xiàn)為雄性顯著大于雌性(<0.05)，但在伊犁地區(qū)以及富蘊(yùn)縣差異不顯著(>0.05)(圖2)。

表1 伊犁地區(qū)成體敏麻蜥趾長及趾長比的描述統(tǒng)計(jì)Table 1 Descriptive statistics of the digit length and digit ratios of adult Eremias arguta in Yili Basin

表2 富蘊(yùn)縣成體敏麻蜥趾長及趾長比的描述統(tǒng)計(jì)Table 2 Descriptive statistics of the digit length and digit ratios of adult Eremias arguta in Fuyun County

表3 塔城地區(qū)成體敏麻蜥趾長及趾長比的描述統(tǒng)計(jì)Table 3 Descriptive statistics of the digit length and digit ratios of adult Eremias arguta in Tacheng Region

圖2 敏麻蜥兩性間在3個(gè)地理種群的前后肢2D∶3D差異Fig. 2 Differences in the 2D∶3D between the fore and hind limbs among the three geographical populations of Eremias arguta

2.2 異速增長

伊犁地區(qū)敏麻蜥兩性間前肢的第1、2趾和前肢的 2D∶4D、2D∶3D 存在異速增長(<0.05)(圖3：A，B，圖4)，其余趾長及趾長比不存在顯著的異速增長(>0.05)。富蘊(yùn)縣敏麻蜥兩性間的各趾長及趾長比均不存在顯著的異速增長(>0.05)。塔城地區(qū)敏麻蜥兩性間的各趾長及趾長比除前肢的第1趾存在異速增長(<0.05)(圖3：C)外，其余均不存在顯著的異速增長(>0.05)。

2.3 性別和不同地理種群對趾長比影響的交互作用

交互作用分析結(jié)果顯示，地理種群對前肢的 2D∶3D 和 3D∶4D 存在著顯著的影響(<0.05)，而性別和地理種群交互作用對于 2D∶4D 和 2D∶3D 存在顯著影響(<0.05)(表4)。

表4 趾長比、性別以及3個(gè)地理種群的交互作用Table 4 The interaction of digit ratios, sex and three geographical populations

圖3 敏麻蜥兩性間在伊犁地區(qū)(A、B)和塔城地區(qū)(C)地理種群趾長異速增長Fig. 3 The digit length allometric growth between the two sexes of Eremias arguta in Yili (A, B) and Tacheng Region (C)

2.4 SDI

趾長SDI的結(jié)果顯示，除了富蘊(yùn)縣的前肢的第1趾(SDI<0.001)在兩性間的差異不顯著外，其余3個(gè)地理種群的趾長指標(biāo)均顯示負(fù)值(圖5)。3個(gè)地理種群的趾長SDI絕對值之和的結(jié)果表明，塔城地區(qū)兩性異形程度最大(178%)，富蘊(yùn)縣的居中(109%)，伊犁地區(qū)的最低(66%)。

圖4 敏麻蜥兩性間在伊犁地區(qū)趾長比異速增長Fig. 4 The ratio of digit length allometric growth between the two sexes of Eremias arguta in Yili Basin

圖5 敏麻蜥3個(gè)地理種群趾長的兩性異形指數(shù)Fig. 5 Sexual dimorphism index (SDI) of digit length in three geographical populations of Eremias arguta

伊犁地區(qū)雌雄個(gè)體間前肢的 3D∶4D (SDI=0.001 3%)為正值，其余均為負(fù)值，表明除了前肢的 3D∶4D 之外，伊犁地區(qū)雄性的趾長比均大于雌性。富蘊(yùn)縣個(gè)體的所有趾長比均為正值，表明雌性的趾長比大于雄性。塔城地區(qū)個(gè)體的趾長比均為負(fù)值，表明雄性的趾長比大于雌性(表5)。3個(gè)地理種群的趾長比SDI絕對值之和的結(jié)果表明，塔城地區(qū)雌性間兩性異形程度最大(29.66%)，富蘊(yùn)縣的居中(15.97%)，伊犁地區(qū)的最低(13.04%)。

3 討論

3.1 趾長的兩性異形

兩性異形的研究主要關(guān)注體型大小(Manicom.，2014)和局部形態(tài)、色型(Bruinjé.，2019)。趾長可能會(huì)受到激素、附肢等相關(guān)因素的影響。有研究表明，激素對于蜥蜴不同性別的前肢趾長、后肢趾長和趾長比的影響有所不同(Direnzo & Stynoski，2012)，可能是因?yàn)榍爸洪L和后肢趾長所經(jīng)歷的激素環(huán)境以及激素受體的密度不同而發(fā)育程序不統(tǒng)一，可能是源于異時(shí)性(Bininda-Emonds.，2007)，而蜥蜴的前、后肢長可能與趾長長度呈正相關(guān)。類固醇激素水平的變化在某種程度上與成年蜥蜴行為及其特定形態(tài)的差異性有密切的聯(lián)系(Tobler.，2011)。在動(dòng)物中，雌激素被認(rèn)為能夠促進(jìn)第2趾的生長，雄激素會(huì)促進(jìn)第4趾的生長。性選擇預(yù)測雄性頻繁的運(yùn)動(dòng)需求驅(qū)使它們進(jìn)化出更長的附肢，引起雌雄兩性在運(yùn)動(dòng)表現(xiàn)或行為上的差異(Iraeta.，2011)。第3趾主要用于推動(dòng)蜥蜴向前移動(dòng)；而第4趾主要用作支撐以及獲得更快移動(dòng)速度(Tulli.，2011)，后肢長和趾長在很大程度上影響了最大沖刺速度，擁有較長后肢的蜥蜴更具優(yōu)勢(王莉等，2020)。

目前對趾長的兩性異形研究不多，有學(xué)者報(bào)道僅在蜥蜴最長趾有兩性異形的趨勢(Woodhead.，2018)，也有學(xué)者認(rèn)為熱帶地區(qū)蜥蜴趾長的兩性異形可能是獨(dú)立進(jìn)化的，并且在不同的趾中分別進(jìn)化，甚至在同一物種中，趾長的兩性異形模式可能在不同趾中獨(dú)立進(jìn)化(Lofeu.，2020)。本研究結(jié)果表明，敏麻蜥不同地理種群的不同趾長表現(xiàn)出一定的兩性異形現(xiàn)象，但沒有穩(wěn)定或統(tǒng)一的模式，可能是獨(dú)立進(jìn)化的。

3.2 趾長比的兩性異形

趾長比研究最初主要關(guān)注 2D∶4D(Voracek & Loibl，2009)，還包括一些兩棲動(dòng)物、爬行動(dòng)物、鳥類或哺乳動(dòng)物的研究中的其他指標(biāo)，如 2D∶3D(Leoni.，2008；Woodhead.，2018)、2D∶5D(Leoni.，2008)、3D∶4D(Tobler.，2011)，或同時(shí)對上述3個(gè)比率( Ruuskanen.，2011；Balogová.，2015；Van Damme.，2015；Kazimirski.，2020)進(jìn)行研究報(bào)道。一般來說，在大多數(shù)哺乳動(dòng)物(Leoni.，2005；McIntyre.，2009)以及有尾兩棲動(dòng)物(Kaczmarski.，2015)中，雌性的 2D∶4D 比雄性大。而無尾兩棲動(dòng)物、爬行動(dòng)物和鳥類大多具有相反的特征(Chang，2008；Leoni.，2008；Van Damme.，2015)。

在蜥蜴中觀察到的 2D∶4D 模式無兩性差異(Lombardo & Thorpe，2008)，到僅在個(gè)別肢體中有兩性差異(Chang.，2006)，而在中前肢和后肢均有兩性差異(Van Damme.，2015)。敏麻蜥富蘊(yùn)種群的后肢 2D∶4D 存在顯著兩性異形，且雌性顯著大于雄性，與爬行動(dòng)物中報(bào)道的一般模式不同，而與哺乳動(dòng)物的模式類似，其余2個(gè)種群的 2D∶4D 沒有顯著的兩性差異。Gomes和Kohlsdorf(2011)通過研究25種鬣蜥，并在使用微生境和系統(tǒng)發(fā)育背景下進(jìn)行分析，結(jié)果發(fā)現(xiàn)樹棲物種的趾長比(2D∶4D)更多表現(xiàn)出兩性差異。

表5 3個(gè)地理種群趾長比的兩性異形指數(shù)Table 5 The sexual dimorphism index (SDI) of digit ratios in three geographical populations

蜥蜴 2D∶3D 在不同物種之間的兩性差異是高度可變的。在成年sp.上，2D∶3D 僅在右后肢中存在顯著的兩性異形，且雄性更大(Woodhead.，2018)，僅在左后肢發(fā)現(xiàn)有兩性異形(Van Damme.，2015)。在中，雄性左側(cè)的 2D∶3D 大于雌性，而雄性的 2D∶3D 小于雌性(Rubolini.，2006)。敏麻蜥塔城種群的后肢 2D∶3D 存在顯著的兩性差異，且雄性顯著大于雌性，與在蜥蜴中已報(bào)道的模式類似。敏麻蜥其余2個(gè)種群前肢及后肢的 2D∶3D 均沒有顯著的兩性差異。

趾長比SDI的絕對值之和可以反映雌雄間的差異程度，塔城地區(qū)的差異程度最大，富蘊(yùn)縣的差異程度居中，而伊犁地區(qū)的差異程度最小，富蘊(yùn)縣與伊犁地區(qū)數(shù)值較為接近。鑒于3個(gè)地區(qū)敏麻蜥生境的植被類型有很大差異(Liang.，2018)，以及“形態(tài)-表現(xiàn)-適合度”的范式(Tan.，2020)，上述差異可能與微生境利用及運(yùn)動(dòng)表現(xiàn)有關(guān)，需要進(jìn)一步研究確定。

4 結(jié)論

敏麻蜥的趾長及趾長比可能受到早期激素、前后肢長的影響。敏麻蜥3個(gè)地理種群的趾長及趾長比的兩性異形沒有統(tǒng)一的模式，可能是獨(dú)立進(jìn)化的。伊犁地區(qū)后肢的趾長存在兩性差異，富蘊(yùn)縣和塔城地區(qū)前肢和后肢的趾長均存在兩性差異，且富蘊(yùn)縣和塔城地區(qū)的后肢趾長比存在兩性差異，上述結(jié)果可能與種內(nèi)變異有關(guān)。