段亞寧，朱泓靜，陳舒雅，周 瑩，馬高興

（南京財經(jīng)大學 食品科學與工程學院，江蘇 南京210023）

0 引言

食用菌具有低脂肪、高蛋白、高膳食纖維等特征，其豐富的纖維素及礦物質(zhì)含量亦被國內(nèi)外學者所挖掘?；谙嚓P營養(yǎng)特征，食用菌（如香菇、金針菇、雙孢菇、黑木耳、杏鮑菇等）品種被越來越多的消費者所接受，成為當前國內(nèi)外主要的消費品種。研究顯示，當前我國食用菌產(chǎn)量呈逐年顯著上升的趨勢，2019年我國食用菌產(chǎn)量已高達3 922.52萬t，相較2018年增幅達到了2.1%。

食用菌應用越來越廣泛，其作為一種高蛋白低脂肪的大型食用真菌，已被發(fā)現(xiàn)具有抗腫瘤、抗炎、抗氧化和與腸道菌群相互作用等活性，如基于猴頭菇中多糖的抗炎和抗菌活性可以發(fā)揮預防胃病的作用，猴頭菇被制成餅干應用在食品領域，毛木耳多糖基于其抗氧化活性在美容產(chǎn)品方面也有應用。

此外，多糖作為食用菌主要活性成分，其相關研究也在不斷深入。β-葡聚糖是當前發(fā)現(xiàn)的食用菌多糖中的主要活性多糖組分，其具體結(jié)構(gòu)多為具有分支的β-（1,3）-D-葡聚糖。國內(nèi)外學者通過體內(nèi)外試驗揭示了食用菌多糖在抗腫瘤[1]、抗衰老[2]、抗病毒[3]、降血糖[4]等方面的營養(yǎng)功能特征。由于多糖不能被人體內(nèi)存在的消化性酶分解，在口腔、胃和小腸中依然保持完整的結(jié)構(gòu)，但能被腸道菌群中的一些細菌選擇性分解[5]。而食用菌多糖具有幫助調(diào)節(jié)腸道菌群的組合和構(gòu)成等作用?，F(xiàn)已有研究基于食用菌多糖與腸道菌群的互相作用揭示了其調(diào)節(jié)免疫[6]、抵抗疾病[7]的活性。因此，論述食用菌多糖與腸道菌群作用等活性的相關研究進展及其應用，從活性類型、產(chǎn)品開發(fā)等方面展開，以期為后續(xù)食用菌多糖在功能食品領域的開發(fā)與應用研究提供一定的理論參考。

1 食用菌多糖生物活性

1.1 免疫調(diào)節(jié)作用

通過查閱相關文獻可看出，機體免疫功能強弱直接決定了相關疾病的發(fā)生幾率，具體而言，機體免疫功能的穩(wěn)定可作為機體本身強有力的天然防御體系，對外界及本身健康威脅起到顯著的抵抗作用。作為人體的一種天然免疫調(diào)節(jié)劑，多糖具有的免疫調(diào)節(jié)作用包括促進機體免疫器官的生長、激活免疫細胞及釋放免疫細胞因子等。因此，研究人員對于多糖免疫調(diào)節(jié)功能的作用機制展開了廣泛的研究。劉蘇等人[8]發(fā)現(xiàn)平菇、茶樹菇、香菇、木耳、金針菇來源的5種多糖在特定條件下可以一定程度提高巨噬細胞的吞噬能力或者使巨噬細胞分泌出NO、腫瘤壞死因子-α（TNF-α）和白細胞介素-1β（IL-1β），繼而提高免疫能力。于志洋等人[9]研究表明，雞腿菇實體粗多糖能激活巨噬細胞，增強此類細胞的免疫調(diào)節(jié)功能。趙明明等人[10]通過構(gòu)建免疫抑制小鼠模型發(fā)現(xiàn)，黑靈芝多糖可以通過改善小鼠腸道黏膜損傷發(fā)揮顯著的免疫調(diào)節(jié)功能活性。Fang L等人[11]研究出杏鮑菇多糖不僅能夠增加小鼠體內(nèi)脾臟和胸腺的質(zhì)量，還可以通過誘導免疫細胞RAW264.7的增殖來增強小鼠的免疫調(diào)節(jié)功能。Gan Y等人[12]以阿魏菇多糖為研究對象，發(fā)現(xiàn)其可通過顯著提高小鼠巨噬細胞吞噬能力發(fā)揮免疫調(diào)節(jié)營養(yǎng)功能活性。王金輝等人[13]同樣用不同濃度阿魏側(cè)耳多糖作用于小鼠腹腔巨噬細胞24 h，發(fā)現(xiàn)小鼠腹腔巨噬細胞的吞噬能力明顯提高，同時與劑量的相關性很強。綜上可以看出，食用菌多糖作為一種天然來源的功能組分，具有顯著的調(diào)節(jié)機體免疫功能作用特征，主要表現(xiàn)在通過促進巨噬細胞免疫因子的產(chǎn)生、激活免疫細胞相關免疫功能、改善機體巨噬細胞特性等方面發(fā)揮免疫調(diào)節(jié)功能。

1.2 抗炎作用

具有免疫活性的多糖大多能夠在一定程度下抑制小鼠的感染，進而阻止炎癥甚至腫瘤發(fā)展[14]。相關營養(yǎng)功能活性主要通過改善機體中單核細胞、自然殺傷細胞和樹狀細胞數(shù)量發(fā)揮改善機體炎癥功能活性。歐陽學農(nóng)等人[15]揭示了香菇多糖對小鼠在不同條件下誘導的腫脹反應的改善作用。叢媛媛等人[16]利用阿魏菇多糖試驗對二甲苯所致小鼠耳腫脹的效果，結(jié)果表明不論是多糖低劑量或高劑量組均能顯著抑制小鼠耳腫脹的病狀。除此之外，阿魏菇多糖還具有緩解模型動物滲出性急性炎癥的功能。食用菌多糖對腸道炎癥（如結(jié)腸炎等）也有緩解和抑制效果。例如，李望等人[17]研究結(jié)果引出小鼠結(jié)腸炎也許能通過使用猴頭菌粉來調(diào)節(jié)腸道微生物比例進而緩解炎癥。李露等人[18]研究得出黑靈芝多糖可以通過抑制促炎因子的釋放和代謝紊亂等改善脂多糖誘導所致的急性腸道炎癥。

1.3 抗氧化性

食用菌多糖作為天然活性大分子物質(zhì)之一，在相關領域的研究中，除了抗腫瘤和激活免疫活性等功能之外，還能夠清除DPPH自由基、超氧離子自由基和羥基自由基[19]，抑制其對人體細胞的攻擊，起到顯著的抗氧化效果。目前，研究植物多糖抗氧化性的重點集中在植物類中藥多糖和茶多糖，如枸杞多糖[20]、靈芝多糖[21]、普洱茶多糖[22]等，而在食用菌多糖領域研究則甚少并且食用菌多糖抗氧化性研究主要基于化學方法和物理方法。例如，黨蕾等人[23]利用硫代巴比妥酸法（TBA tes）t比色測定小鼠肝組織中氧化醛類含量，同時使用分光光度法這種化學方法測定小鼠的線粒體腫脹程度，最終通過對金錢菇、花菇、冬菇多糖的還原性測定來判斷其是否具有抗氧化活性。陳新瑤等人[24]的研究中心構(gòu)建了H2O2豬小腸上皮細胞氧化應激模型，研究了猴頭菇多糖對致敏性豬小腸上皮細胞的抗氧化活性的影響及作用機制。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，猴頭菇多糖可以通過提高或顯著提高豬小腸上皮細胞相關基因的表達（如ZO-1基因）來改善豬小腸上皮細胞緊密連接的功能特性，從而降低細胞膜的通透性及細胞的氧化損傷程度，發(fā)揮抗氧化活性作用。另外，當前的研究方向不僅僅局限于單一多糖的抗氧化活性，復合多糖的抗氧化性研究也有了一定進展，如木耳多糖、香菇多糖、銀耳多糖[25]等，經(jīng)研究發(fā)現(xiàn)按等體積比制備的復合食用真菌多糖，其表現(xiàn)的抗氧化活性遠遠高于3種單一多糖。另外，研究食用菌多糖的抗氧化性更可以作為其他研究的基石，幫助深入揭示食用菌多糖的其他各種營養(yǎng)功能及其作用于人體的有效機制，如香菇多糖[26]能基于其抗氧化營養(yǎng)功能活性，改善小鼠衰老相關癥狀，從而顯著降低小鼠體內(nèi)丙二醛（MDA）和過氧化脂質(zhì)含量，從而達到增強記憶力的效果。

1.4 抗腫瘤性

目前，關于食用菌及其所含的多糖組分的抗腫瘤活性方面是食品營養(yǎng)領域研究的熱點。具體而言，已有研究發(fā)現(xiàn)，食用菌多糖可通過抑制癌細胞增殖、調(diào)節(jié)細胞因子水平、調(diào)控細胞凋亡等途徑發(fā)揮顯著的抗腫瘤營養(yǎng)功能活性。崔紅霞等人[27]發(fā)現(xiàn)并揭示了姬松茸多糖的抗腫瘤活性，但尚未揭示其相關的作用機理。郭焱等人[28]研究了靈芝多糖的抗腫瘤活性，其主要表現(xiàn)為對特異性殺傷腫瘤細胞的顯著激活作用和T細胞免疫活性改善作用。邢會軍等人[29]研究發(fā)現(xiàn)，靈芝多糖能夠抑制體內(nèi)外胃腫瘤細胞數(shù)目的增多，其通過增加Bax基因表達、抑制Bcl-2基因表達，從而達到促進腫瘤細胞凋亡的目的。王金輝等人[13]揭示了阿菇多糖在抑制小鼠宮頸癌U14移植瘤增值生長方面的顯著作用。唐恩紅等人[30]研究表明，茯苓多糖不僅能顯著抑制人宮頸癌He La細胞增殖，還具有誘導其凋亡的功能。另外，還有研究發(fā)現(xiàn)，松口蘑、冬蟲夏草、口蘑等11種食用菌混合多糖對S-180腹水瘤小鼠身體狀況具有積極的改善作用[31]。據(jù)上述研究發(fā)現(xiàn)，當前研究熱點重點多集中在食用菌多糖對肝癌、宮頸癌的抑制作用上。然而，基于食用菌多糖的不可消化特性，其對腸道健康的影響將是未來研究的熱點問題。現(xiàn)已有研究發(fā)現(xiàn)，從靈芝和茯苓子實體和菌絲體中提取出的4種多糖都能夠增加如雙歧桿菌、直腸真桿菌、約氏乳酸菌等小鼠腸道益生菌的數(shù)量，從而達到抑制病原菌的生長、減少結(jié)腸癌發(fā)生可能性的目的[32]。Luo J M等人[33]研究結(jié)果表明，靈芝多糖對結(jié)腸癌的減緩作用與靈芝多糖對小鼠腸道菌群變化有關，并表明攝入適量靈芝多糖，患病小鼠的結(jié)腸將不易縮短，這使此類小鼠的死亡率降至30%。由上述研究可知，食用菌多糖對結(jié)腸癌具有一定的抑制或減緩作用，但關于此方面的機理尚需深入研究。

1.5 腸道菌群與多糖活性的關系

非淀粉多糖，大多由植物細胞壁構(gòu)成，同時也是食用菌的主要成分。已有研究表明人體缺乏降解非淀粉多糖的酶或降解此類多糖的酶活性過低，導致多糖不能被直接消化并利用。但食用菌多糖可被腸道菌群中的某些細菌選擇性利用，作為機體腸道菌群的能量來源進入大腸，從而上調(diào)具備利用多糖能力的部分細菌在腸道菌群中的比例，改變腸道菌群的構(gòu)成[5]。腸道菌群是人體與營養(yǎng)物質(zhì)代謝的橋梁，其與多糖有2種相互作用關系：其一，腸道菌群利用食用菌多糖所產(chǎn)生的代謝產(chǎn)物可進一步被腸道組織吸收，能夠發(fā)揮優(yōu)質(zhì)的益生元作用[34-36]，正向調(diào)節(jié)益生菌的比例，穩(wěn)定人體日常代謝水平，激活人體免疫機能，增強機體抗癌、抗炎等能力。銀耳多糖[37-38]可以抑制試驗小鼠腸道中的優(yōu)勢菌群，如益生菌普雷沃菌（Prevotella）和乳桿菌（Pediococcus）向紫單胞菌（Parabacteroides）和疣微菌（Akk-ermansia）的轉(zhuǎn)變，激活人體免疫抑制效能，維持有利菌群在腸道中的優(yōu)勢地位。黃酒多糖[39]可抵抗胃酸與α-抵淀粉酶的水解，其被食用后到達結(jié)腸，由腸道菌群酵解成木糖、L-阿拉伯糖、巖藻糖等，這些成分有利于抑制鼠傷寒沙門氏菌的增殖，防止其對腸道上皮細胞的黏著，進而抑制炎癥的發(fā)生。鐘千貴等人[35]通過體外模擬人體胃腸道環(huán)境對特定食用菌多糖的作用進行研究，結(jié)果表明猴頭菇多糖顯著增強了青春雙歧桿菌（Bifidobacteriumadolescentis）、保加利亞乳桿菌（Lactobacillusdelbruecki）i和嗜熱鏈球菌（Streptococcusthermophilus）3種益生菌在模擬胃液中的耐受性、增加了益生菌在腸道上的定殖能力，最終能夠降低結(jié)腸癌的發(fā)病率[36]。其一，有氧運動及復合多糖[38]的聯(lián)合干預策略可改變高膳食小鼠體內(nèi)腸道菌群的比例，如雙歧桿菌科（Bifidobacterium）菌數(shù)量增加，布氏瘤胃球菌（Ruminococcaceaebromi）i數(shù)量減少，使腸道菌群的結(jié)構(gòu)平衡在6周內(nèi)得以恢復，降低肥胖幾率。其二，腸道菌群的主要消化產(chǎn)物短鏈脂肪酸[40]（Short-chain fatty acids，SCFAs）能夠有效降低腸道環(huán)境的pH值和氧氣含量，營造有益于細菌生長的物理環(huán)境并維持腸道菌群的穩(wěn)定狀態(tài)，為腸道、肝臟等機體重要器官系統(tǒng)提供能量。短鏈脂肪酸的組成成分之一——丁酸[41]，能夠提高小鼠的胰島素敏感性，誘導細胞內(nèi)線粒體產(chǎn)生能量，增加耗能，可達到減輕質(zhì)量的目的，也為今后糖尿病的臨床治療提供了新的參考想法和技術路線。此外，郭蕓等人[42]研究發(fā)現(xiàn)，富硒平菇多糖能夠促進副干酪乳桿菌（Lactobacillus paracase）i和植物乳桿菌（Lactobacillusplantarum）代謝生成甲酸、乙酸等短鏈脂肪酸，進而提高了人體的免疫活性。基于以上對多糖和腸道菌群的相互作用可知，我國目前相關研究在功能活性和作用機制方面主要以植物多糖為對象，而針對食用菌領域的甚少，且進展多處于起步階段，對于多糖調(diào)節(jié)腸道菌群的功能活性和作用機制并沒有全面而深刻地研究闡述。故之后的研究可以在食用菌領域深入，擴大如相互作用機制的研究范圍等，從而能夠進一步探究多糖通過作用于腸道菌群改變?nèi)梭w生理代謝的機制，能夠?qū)⒍嗵堑墓δ苄耘c營養(yǎng)性運用得更徹底，從而提升人體健康水平。

2 食用菌多糖產(chǎn)品開發(fā)及應用前景

隨著近年來對食用菌的開發(fā)和研究，市場上也出現(xiàn)越來越多針對機體功效應用食用菌多糖的產(chǎn)品，如江中集團推出的一款由猴頭菇[43]制成的餅干。猴頭菇中含有的氨基酸和多糖的成分具有將損傷的胃黏膜上皮修復和再生的作用，同時在一定程度上消退炎癥，阻礙幽門螺桿菌的生長，長期服用能夠產(chǎn)生改善胃部健康狀況的良好成效。一些治療胃病的藥物亦利用了猴頭菇這一功效。此外，食用菌多糖還具有增稠、穩(wěn)定等特點，可以代替果凍、冰激凌中作為增稠和凝固劑的物質(zhì)[44]，在改善口感的同時提高其營養(yǎng)價值。而根據(jù)抗衰老方面的作用，云芝多糖、毛木耳多糖[45]、銀耳多糖等已成為美容產(chǎn)品領域上廣泛使用的重要原料。

食用菌多糖還具有與功能性低聚糖類似的益生元效應，可與腸道菌群相互作用改善人體的健康。例如，香菇、銀耳多糖可以提高糞便中乳桿菌和雙歧桿菌的數(shù)量，使沙門氏菌數(shù)量下降[46]；香菇多糖能夠明顯促進乳酸菌生長的作用[47]；黃精多糖對植物乳酸菌具有促進作用并可改善食品口感[48]。因此，食用菌多糖的眾多功效已獲得國內(nèi)外一致認可，食用菌多糖產(chǎn)品的研發(fā)也逐漸成為業(yè)界關注的重點。中國作為食用菌生產(chǎn)與出口大國，也應加強新興產(chǎn)品的研發(fā)，著重關注食用菌多糖作為益生元作用于腸道方面的特性，迎合市場的需求，充分利用好食用菌多糖的獨特功效，把握其巨大的開發(fā)潛力。

3 結(jié)語

食用菌多糖活性除了已發(fā)現(xiàn)的抗腫瘤、抗氧化等，還有作為益生元與腸道菌群相互促進達到抗炎等作用效果。目前，食用菌多糖在腸道菌群方面的研究尚且不夠深入，故食用菌作用于腸道的活性應用在功能食品領域具有極大的開發(fā)潛力。通過綜述食用菌多糖部分生物活性的研究進展，探討了食用菌多糖與腸道菌群相互作用的機制，為食用菌多糖在功能食品領域的進一步拓展提供理論依據(jù)。