李思琪，迪娜爾·葉爾蘭，周婉婷，汪曼，李佳佳，劉大麗，興旺，常廣玉

（1.國家甜菜種質(zhì)中期庫/黑龍江大學(xué)，哈爾濱 150080；2.黑龍江大學(xué)現(xiàn)代農(nóng)業(yè)與生態(tài)環(huán)境學(xué)院/黑龍江省普通高等學(xué)校甜菜遺傳育種重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，哈爾濱 150080；3.穆棱市農(nóng)業(yè)技術(shù)推廣中心，黑龍江牡丹江 157500）

0 引言

蘋果酸參與多種代謝途徑，有幾種酶對其進(jìn)行代謝。其中一種重要的蘋果酸代謝酶是NADP-蘋果酸酶（NADP-ME）。NADP-ME 是一類廣泛存在于原核和真核生物中參與生物體生命活動中多種代謝過程的酶。NADP-ME 主要存在于葉綠體、線粒體和胞質(zhì)中，并通過二價金屬離子催化蘋果酸氧化脫羧，產(chǎn)生丙酮酸、CO2和NADPH。同時，產(chǎn)生的NADPH也可以作為其它合成反應(yīng)的還原劑[1]。

NADP-ME普遍存在于植物的不同組織中，因此被認(rèn)為具有不同的體內(nèi)調(diào)控功能。NADP-ME在植物的光合作用中發(fā)揮著重要作用，通過釋放二氧化碳以用于RuBisCo酶（加氧酶）的固碳，從而減弱植物的光呼吸作用，減少氧氣的消耗，使植物保持較高的光合效率[2]。除此之外，植物受傷或暴露于UV-B 輻射可誘導(dǎo)NADP-ME 的表達(dá)[3]。通過這種方式，該酶為木質(zhì)素生物合成中兩個NADPH 依賴的還原步驟提供NADPH，并參與木質(zhì)素相關(guān)的生物防御。另外，NADP-ME 也可為類黃酮生物合成途徑提供還原力。丙酮酸是NADP-ME 反應(yīng)的產(chǎn)物之一，它可在線粒體中通過呼吸作用獲得ATP，并可作為磷酸烯醇式丙酮酸（PEP）合成的前體。PEP 促進(jìn)苯丙氨酸等芳香族氨基酸的合成，是木質(zhì)素和類黃酮合成的共同底物。此外，NADPME可參與活性氧的合成機(jī)制[4]，借以破壞病原體而產(chǎn)生。因此，NADP-ME水平的增加可為防御物質(zhì)的生物合成提供基礎(chǔ)和能量，這也進(jìn)一步說明蘋果酸代謝在植物逆境防御中發(fā)揮了重要作用。

根據(jù)光合作用中的碳同化途徑，植物分為C3、C3-C4、C4和CAM 四類[5]。根據(jù)功能和亞細(xì)胞定位的不同，植物體內(nèi)的NADP-ME 被分為光合型和非光合型兩種[6]。結(jié)合基因定位及功能[7]，目前NADP-ME 被分為以下幾類：C4植物維管束鞘細(xì)胞葉綠體型、C4植物質(zhì)體型、C4植物細(xì)胞質(zhì)型；CAM植物光合型（細(xì)胞質(zhì)型）、CAM植物非光合型（細(xì)胞質(zhì)型）；C3植物質(zhì)體型、C3植物細(xì)胞質(zhì)型。其中光合型為C4植物維管束鞘細(xì)胞葉綠體型和CAM 植物光合型，其主要功能是脫羧產(chǎn)生CO2用于RuBisCo 酶的碳固定及類似的作用[8]。除這兩類外，其它NADP-ME 均屬于非光合型，通過提供CO2、NADPH 和蘋果酸等來調(diào)節(jié)植物滲透壓、細(xì)胞內(nèi)pH、促進(jìn)果實(shí)成熟、氣孔運(yùn)動以及脂肪酸的合成[9]，影響逆境相關(guān)的細(xì)胞生理功能。

在植物體中，NADP-ME基因家族較小，家族成員的數(shù)量因植物不同而異[10]。雖然NADP-ME基因家族各成員間的同源性較高，但其基因表達(dá)模式和生理生化特性差異較大[11]，因而在植物體內(nèi)也發(fā)揮著不同的調(diào)節(jié)功能。其中，植物胞質(zhì)型NADP-ME 主要參與其逆境防御及相關(guān)代謝活動[12]。甜菜（Beta vulgarisL.）屬于C3作物，在我國東北、西北及華北地區(qū)種植，是我國北方重要的經(jīng)濟(jì)作物和糖料作物之一。近年來人們對不同碳同化途徑植物的NADP-ME基因家族進(jìn)行了一定的功能分析[13]，但對于甜菜的NADP-ME基因家族信息及其功能了解甚少。本文以全基因組信息已解讀的甜菜為對象，利用生物信息學(xué)對甜菜NADP-MEs家族成員的序列特征、蛋白理化性質(zhì)、亞細(xì)胞定位、跨膜結(jié)構(gòu)域、蛋白質(zhì)基序及進(jìn)化關(guān)系等進(jìn)行預(yù)測，為研究BvNADP-ME基因家族的生理功能提供基礎(chǔ)信息，并為進(jìn)一步提高甜菜對逆境的耐性和品質(zhì)提供新途徑。

1 試驗(yàn)方法

1.1 甜菜NADP-MEs基因的挖掘和蛋白的理化性質(zhì)分析

擬南芥種質(zhì)信息數(shù)據(jù)庫（http：//www.arabidopsis.org/）檢索擬南芥NADP-ME基因家族蛋白質(zhì)序列。利用擬南芥NADP-ME（At1g79750）氨基酸序列進(jìn)行Pfam（http://pfam.sanger.ac.uk）分析。在NCBI（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/）數(shù)據(jù)庫中進(jìn)行BLASTp 同源檢索，最終篩選并獲得甜菜NADP-ME家族的基因序列和蛋白序列。使用pI/Mw（http://web.expasy.org/protparam/）對所獲得的蛋白序列理化性質(zhì)進(jìn)行分析。

1.2 甜菜NADP-MEs基因結(jié)構(gòu)及其染色體定位分析

Ensemblgenomes（http://ensemblgenomes.org/）分析獲得甜菜NADP-MEs家族的基因組DNA 及其CDS 序列，并利用GSDS（http://gsds.cbi.pku.edu.cn/）繪制基因結(jié)構(gòu)圖。利用Ensemblgenomes 數(shù)據(jù)庫獲得基因所在染色體的位置、染色體長度等信息；通過MG2C在線網(wǎng)站獲得甜菜NADP-ME基因家族的染色體定位。

1.3 甜菜NADP-ME家族基因蛋白的二、三級結(jié)構(gòu)預(yù)測

利用SOPAM在線網(wǎng)站，對蛋白質(zhì)的二級結(jié)構(gòu)進(jìn)行預(yù)測，并利用SWISS-MODEL（https://swissmodel.expasy.org/interactive）構(gòu)建甜菜NADP-ME家族基因蛋白的三級結(jié)構(gòu)[14]。

1.4 甜菜NADP-MEs的跨膜預(yù)測和導(dǎo)肽分析

通過PSORT（https://www.genscript.com/）對甜菜NADP-MEs序列所編碼的蛋白進(jìn)行亞細(xì)胞定位；并用TMHMM 在線網(wǎng)站對家族成員進(jìn)行跨膜結(jié)構(gòu)域分析；最后用TargetP1.1 Server對甜菜NADP-MEs基因所編碼的蛋白進(jìn)行導(dǎo)肽分析。

1.5 甜菜NADP-ME家族蛋白的結(jié)構(gòu)序列比對及進(jìn)化樹構(gòu)建

利用DNAMAN 對獲得的甜菜NADP-ME 家族蛋白的氨基酸序列進(jìn)行同源序列比對和保守結(jié)構(gòu)域的分析。利用MEGA7 對擬南芥、菠菜、藜麥以及甜菜的NADP-ME 蛋白質(zhì)序列進(jìn)行多序列比對，繪制無根進(jìn)化樹，構(gòu)建鄰接進(jìn)化樹。

1.6 甜菜NADP-ME家族基因蛋白的基序分析

將已分析獲得的BvNADP-MEs氨基酸序列，利用MEME分析和預(yù)測保守基序，基序設(shè)定值為14個。

1.7 甜菜NADP-MEs基因啟動子順式作用元件分析

以甜菜基因組數(shù)據(jù)庫以及GFF3 文件為基礎(chǔ)，利用TBTOOLS 軟件獲取甜菜NADP-MEs基因上游2 000 bp的啟動子序列，提交至Plantcare在線進(jìn)行順式作用調(diào)控元件的統(tǒng)計分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 甜菜NADP-ME家族成員基本理化特性

通過NCBI 數(shù)據(jù)庫Blast 分析，共獲得5 個甜菜NADP-ME家族成員（表1）。這5 個基因編碼了584～641個氨基酸，蛋白質(zhì)相對分子量為64 505.83 Da（BvNADP-ME1）～70 432.69 Da（BvNADP-ME3）。家族成員中僅有BvNADP-ME5等電點(diǎn)大于7，為堿性蛋白，其余均為酸性蛋白。

表1 甜菜NADP-MEs 蛋白理化性質(zhì)分析Table 1 Analysis of physicochemical properties of NADP-MEs protein in sugarbeet

甜菜NADP-ME 蛋白的平均親疏水性都為負(fù)值，說明該蛋白家族都屬于親水性蛋白；這些蛋白中，只有BvNADP-ME1和BvNADP-ME5的不穩(wěn)定系數(shù)小于40，為穩(wěn)定蛋白，其余的均為不穩(wěn)定蛋白。亞細(xì)胞定位預(yù)測結(jié)果顯示，除BvNADP-ME1 和BvNADP-ME2 分別位于內(nèi)質(zhì)網(wǎng)、細(xì)胞膜和細(xì)胞核、細(xì)胞質(zhì)上以外，甜菜NADP-ME家族的大部分蛋白位于線粒體。

2.2 甜菜NADP-ME基因家族的結(jié)構(gòu)分析

如圖1 所示，甜菜NADP-MEs成員的基因長度介于6 537 bp（BvNADP-ME2）～19 759 bp（BvNADPME4）。它們均為斷裂基因，并且內(nèi)含子數(shù)目較多。其中BvNADP-ME3內(nèi)含子數(shù)目高達(dá)19個，其余成員均在16～18個。

圖1 甜菜NADP-ME家族的基因結(jié)構(gòu)Fig.1 Gene structure of NADP-ME family in sugar beet

2.3 甜菜NADP-MEs的二、三級結(jié)構(gòu)預(yù)測分析

α 螺旋和無規(guī)則卷曲是構(gòu)成甜菜NADP-ME 蛋白二級結(jié)構(gòu)的主要元件，β 折疊和延伸鏈則較少（表2）。其中只有BvNADP-ME3 的α 螺旋少于40%，而少于40%的都是質(zhì)體型NADP-ME，導(dǎo)肽分析也證明了這一點(diǎn)。利用SWISS-MODEL 建立了甜菜NADP-ME家族蛋白序列的三級結(jié)構(gòu)。由圖2 發(fā)現(xiàn)，甜菜NADP-ME家族蛋白的三級結(jié)構(gòu)多是由α-螺旋和無規(guī)則卷曲組成的，與二級結(jié)構(gòu)預(yù)測（表2）結(jié)果一致。其中BvNADPME1、3、5的三級結(jié)構(gòu)非常接近。因此，可以推測這3個蛋白在甜菜體內(nèi)的功能可能是類似的。

圖2 甜菜NADP-MEs蛋白三級結(jié)構(gòu)預(yù)測Fig.2 Prediction of tertiary structure of NADP-MEs protein in sugar beet

表2 甜菜NADP-MEs 蛋白二級結(jié)構(gòu)分析Table 2 Secondary structure of NADP-MEs protein in sugarbeet

2.4 甜菜NADP-ME基因家族的染色體定位及結(jié)構(gòu)分析

已知甜菜全基因組測序已被測定出的染色體是9 條，通過對所獲得的甜菜5 個BvNADP-MEs基因進(jìn)行染色體定位分析發(fā)現(xiàn)，甜菜NADP-ME家族成員（BvNADP-ME5、2、1）主要分布在1、2、8 號染色體上，還有兩個基因（BvNADP-ME3、4）分別位于兩個零散的片段上，其中BvNADP-ME3位于9 號染色體上的scaffold，BvNADP-ME4位于1號染色體的scaffold，可能是全基因測序未能填補(bǔ)的gap區(qū)域（圖3）。甜菜NADP-ME基因家族在有限的染色體上分布，也進(jìn)一步地證明了該家族是一個相對較小的基因家族，其遺傳較為穩(wěn)定。

圖3 甜菜NADP-ME基因家族的染色體定位Fig.3 Chromosome location of NADP-ME gene family in sugar beet

另外，跨膜結(jié)構(gòu)與分析結(jié)果表明BvNADP-ME 家族的5 個蛋白均不存在跨膜結(jié)構(gòu)域，不屬于跨膜蛋白。導(dǎo)肽分析結(jié)果表明，BvNADP-ME3 含有葉綠體轉(zhuǎn)運(yùn)肽，BvNADP-ME4、5 均含有線粒體靶向肽。BvNADPME1、2則分別定位在內(nèi)質(zhì)網(wǎng)、細(xì)胞膜和細(xì)胞核、細(xì)胞質(zhì)當(dāng)中。信號肽預(yù)測的結(jié)果中5個蛋白均未發(fā)現(xiàn)存在信號肽。

2.5 甜菜NADP-MEs序列及進(jìn)化分析

氨基酸同源性、保守區(qū)域及進(jìn)化關(guān)系顯示，甜菜NADP-ME 蛋白家族成員之間的氨基酸序列一致性為61.06%，每個成員均有5個保守的NADP-ME氨基酸區(qū)域（圖4）。其中，氨基酸保守區(qū)域I、II、V 是NADP的結(jié)合區(qū)域，但I(xiàn)II和IV 區(qū)域的功能尚不清楚[15]。

圖4 甜菜NADP-ME蛋白序列同源性及保守結(jié)構(gòu)域分析Fig.4 Homology and conserved domain analysis of NADP-ME protein in sugar beet

如圖5所示，為了分析甜菜NADP-ME蛋白家族與擬南芥、菠菜和藜麥NADP-MEs的進(jìn)化關(guān)系，對這4種植物的21 個NADP-MEs 構(gòu)建了6 個亞組（I～VI）系統(tǒng)發(fā)育樹。研究發(fā)現(xiàn)所有甜菜NADP-MEs 均屬于I、II、IV、VI 這4個亞組，其中VI亞組是甜菜所特有的一個亞組，而亞組III是屬于擬南芥所特有的一個類群。根據(jù)聚類顯示，BvNADP-ME1與SoNADP-ME1 同源關(guān)系最近。由此可以推測，甜菜與菠菜NADP-MEs親緣關(guān)系相對較近，其次是藜麥，最遠(yuǎn)是擬南芥。

圖5 NADP-ME家族蛋白的系統(tǒng)進(jìn)化樹分析Fig.5 Phylogenetic tree analysis of NADP-ME family protein

2.6 甜菜NADP-ME成員蛋白保守基序分析

甜菜NADP-MEs蛋白包含了14個保守基序，分別命名為Motif 1～14（圖6）。其中BvNADP-ME1、2、3包含所有14 個保守基序，BvNADP-ME4、5 則缺少M(fèi)otif 7、8、13、14。將Motif 的分析結(jié)果與保守結(jié)構(gòu)域結(jié)果進(jìn)行比較，發(fā)現(xiàn)Motif 2構(gòu)成I區(qū)域，Motif 1構(gòu)成II區(qū)域，這兩個區(qū)域是NADP的結(jié)合區(qū)域[15]。Motif3構(gòu)成III、IV區(qū)域，Motif12構(gòu)成V 區(qū)域，并在Pfam數(shù)據(jù)庫中查到Motif1、2、3和motif 9、10都分布在N端，暗示該家族蛋白N端可能具有重要的生物學(xué)功能。

圖6 甜菜NADP-MEs家族蛋白基序分析Fig.6 Analysis of NADP-MEs family protein motifs in sugar beet

在14 個基序中，Motif4、Motif6、7、8 和Motif 11、12 可能與NAD 的結(jié)合有關(guān)。但在保守序列分析中提到motif12 構(gòu)成的V 區(qū)域是NADP 的結(jié)合區(qū)，與Pfam 數(shù)據(jù)庫中分析出的結(jié)論有所差異，推斷可能是不同碳同化類型的植物其功能區(qū)的作用有所不同。另外，Motif 5、13、14 是未知的，在Pfam 數(shù)據(jù)庫未能找到相對應(yīng)結(jié)構(gòu)域，這3個基序的功能還有待進(jìn)一步試驗(yàn)證明。

2.7 甜菜NADP-ME基因家族啟動子順式作用元件分析

分析BvNADP-ME基因家族啟動子區(qū)域的順式作用元件，結(jié)果（表3）顯示：各成員啟動子均含有植物激素響應(yīng)元件和非生物脅迫響應(yīng)元件，其中光響應(yīng)元件最多，有17 個位點(diǎn)，占總位點(diǎn)數(shù)的45.95%，這證明了甜菜NADP-ME基因在光合作用中的重要地位。

表3 甜菜NADP-ME 基因家族啟動子順式作用元件分析Table 3 Analysis of cis-acting elements of NADP-ME gene family promoter in sugarbeet

在植物生長發(fā)育方面，BvNADP-ME基因家族成員啟動子區(qū)域都含有脫落酸響應(yīng)元件(Abscisic acid re‐sponse element,ABRE)；在非生物脅迫方面，很值得一提的是BvNADP-ME3含有絕大部分的非生物脅迫響應(yīng)元件，其中包括干旱脅迫響應(yīng)元件MBS（1 個）、抗氧化調(diào)節(jié)元件ARE（2 個）、抗寒性啟動子功能元件MYC（4個）、鹽脅迫啟動子元件MYB（3 個）。另外，BvNADP-ME2、5都含有參與防御和應(yīng)激反應(yīng)元件。這進(jìn)一步說明了BvNADP-ME基因家族在植物逆境防御中起到一定的作用。上述結(jié)果表明BvNADP-ME家族基因可能參與植物生長發(fā)育調(diào)節(jié)活動并在應(yīng)對環(huán)境脅迫中發(fā)揮調(diào)控作用。

3 討論與結(jié)論

在自然條件下，植物不斷遭遇各種環(huán)境的逆境脅迫，這些脅迫可能會限制植物的生長發(fā)育，甚至產(chǎn)量。NADP-MEs被認(rèn)為在植物的不同脅迫響應(yīng)中發(fā)揮重要作用[16]。其生物學(xué)功能在多種植物中得到了廣泛挖掘，但是該基因家族在甜菜中的信息較為缺乏。因此，利用生物信息學(xué)對甜菜NADP-ME基因家族的理化性質(zhì)、跨膜結(jié)構(gòu)域及同源性、蛋白質(zhì)基序等進(jìn)行分析，可為進(jìn)一步研究BvNADP-MEs的功能表達(dá)提供基礎(chǔ)信息。

本研究共鑒定得到5 個甜菜NADP-ME基因家族成員。同源檢索到與甜菜NADP-ME家族成員同源性較高的菠菜、藜麥和擬南芥，并構(gòu)建了系統(tǒng)進(jìn)化樹。結(jié)果顯示，進(jìn)行比對的21個NADP-MEs基因可分為6個亞組，通過進(jìn)化分支來看，甜菜NADP-ME家族與擬南芥的親緣關(guān)系較遠(yuǎn)，與菠菜的親緣關(guān)系較近，這與它們在植物分類上的親緣關(guān)系遠(yuǎn)近相同（同屬藜科二年生草本植物）。另外在系統(tǒng)發(fā)育學(xué)中存在的幾個不同物種的同源對，表明它們可能由共同祖先進(jìn)化而來，也暗示其在某些信號通路中可能具有相似結(jié)構(gòu)和功能。

亞細(xì)胞定位結(jié)果表明，BvNADP-ME3、4、5 與跨膜結(jié)構(gòu)域分析結(jié)果一致，即BvNADP-ME3 含有葉綠體轉(zhuǎn)運(yùn)肽，BvNADP-ME4、5均含有線粒體靶向肽；而BvNADP-ME1、2 則分別定位在內(nèi)質(zhì)網(wǎng)、細(xì)胞膜和細(xì)胞核、細(xì)胞質(zhì)當(dāng)中，但在其信號肽預(yù)測的結(jié)果中卻并未發(fā)現(xiàn)存在信號肽，其作用機(jī)制及相關(guān)功能還有待進(jìn)一步研究。根據(jù)跨膜結(jié)構(gòu)域分析的結(jié)果可將BvNADP-ME3定義為非光合型的質(zhì)體型NADP-ME基因，而根據(jù)其亞細(xì)胞定位可以將BvNADP-ME2定義為非光合型的胞質(zhì)型NADP-ME基因。這預(yù)示著不同的BvNADP-MEs可能參與或調(diào)控不同的信號途徑，包括植物發(fā)育和逆境響應(yīng)[16]。

在桃果實(shí)發(fā)育過程中，發(fā)現(xiàn)NADP-ME1和NADP-ME2的表達(dá)均隨著果實(shí)發(fā)育而增加。果實(shí)硬化期NADP-ME活性的增加為木質(zhì)素、苯丙素和類黃酮的合成提供了大量的NADPH[17]。另外，氧化應(yīng)激被認(rèn)為是導(dǎo)致貯藏種子劣化的主要因素，研究表明擬南芥NADP-ME1功能缺失突變體的種子表現(xiàn)出比野生型更高的蛋白質(zhì)羰基化水平，與野生型相比，NADP-ME1功能缺失突變體在種子吸脹時，老化種子胚胎中積累了蘋果酸和氨基酸[18]。因此，認(rèn)為NADP-ME1 活性是種子干燥貯藏過程中保護(hù)種子不被氧化所必需的。在BvNADP-MEs啟動子順式作用元件分析結(jié)果中，我們觀察到家族所有成員都具有抗氧化調(diào)節(jié)元件，這進(jìn)一步證明了甜菜NADP-ME基因?qū)τ诜N子活力的保持有一定的作用。

以往的研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)過長期的低溫誘導(dǎo)，黑麥蘋果酸含量或NADP-ME 活性會有所增加；當(dāng)?shù)蜏孛{迫解除后，蘋果酸含量和酶活性均下降[19]。這與甜菜NADP-ME基因家族啟動子區(qū)域順式作用元件分析結(jié)果一致，試驗(yàn)觀察到甜菜NADP-MEs所有成員都含有抗寒性啟動子功能元件（MYC）。此結(jié)果表明，NADP-ME不僅是一種良好的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，而且還能響應(yīng)低溫造成的滲透脅迫。近年來，越來越多關(guān)于NADP-ME蛋白參與植物應(yīng)激反應(yīng)的研究被報道：干旱脅迫下，煙草葉片NADP-ME的合成顯著增強(qiáng)；但在恢復(fù)期間，酶活性又恢復(fù)到基礎(chǔ)水平[20]。通過啟動子順式作用元件我們確實(shí)看到甜菜NADP-ME1、2、3含有干旱脅迫響應(yīng)元件（MBS）。究其原因，可能是NADP-ME通過在光合碳同化環(huán)節(jié)催化釋放CO2參與干旱脅迫響應(yīng)。在干旱脅迫下，植物關(guān)閉氣孔，導(dǎo)致CO2吸收減少，此時增加的NADP-ME可以彌補(bǔ)CO2的不足[21]，從而維持碳同化的反應(yīng)。此外，高鹽和脫水誘導(dǎo)了蘆薈NADP-ME基因（AvME）的表達(dá)，在高鹽脅迫誘導(dǎo)48 h 后，AvME 蛋白的表達(dá)顯著增加，并且隨著處理時間的延長，其表達(dá)水平逐漸升高[22]。這與順式作用表達(dá)元件分析結(jié)果也一致，整個NADP-ME基因家族中，只有NADP-ME4不含有鹽脅迫啟動子元件。

本研究中，BvNADP-ME1、2的亞細(xì)胞定位結(jié)果與信號肽結(jié)果不符，蛋白質(zhì)基序Motif12 的功能與在Pfam數(shù)據(jù)庫里查詢到的結(jié)果有一定差異，這些都需進(jìn)行進(jìn)一步的研究鑒定。此外，根據(jù)蛋白質(zhì)基序分析表明，BvNADP-ME 蛋白存在與NAD 結(jié)合相關(guān)的基序，這暗示著BvNADP-MEs可能參與了糖酵解，糖異生和三羧酸循環(huán)等過程，與植物體的代謝途徑密不可分。本研究結(jié)果不僅為分子抗性育種的發(fā)展提供基礎(chǔ)，還為利用基因編輯技術(shù)增強(qiáng)甜菜抗逆性，進(jìn)一步提高其產(chǎn)量和品質(zhì)提供基礎(chǔ)信息和研究思路。