劉曉燕，朱雙彤，李 時(shí)，張立世，姜云壘

(1.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，吉林 長(zhǎng)春 130118； 2.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)動(dòng)物科學(xué)技術(shù)學(xué)院，吉林 長(zhǎng)春 130118)

栗斑腹鹀(Emberizajankowskii)隸屬于雀形目(Passeriformes)鹀科(Emberizidae)鹀屬(Emberiza)，是一種小型草原鳥(niǎo)類(lèi)，為單型種，無(wú)亞種分化[1]，現(xiàn)已被IUCN紅色名錄列為瀕危物種[2].在我國(guó)栗斑腹鹀已從大部分歷史繁殖地消失，目前，其繁殖種群主要分布于內(nèi)蒙古[3-4].栗斑腹鹀筑巢于地面的稀草叢或小灌木上，巢為淺杯狀[5]，因而極易受到天敵的捕食[6].

鳥(niǎo)類(lèi)的孵化過(guò)程對(duì)繁殖成功起著決定性的作用[7]，所以鳥(niǎo)類(lèi)的孵化行為一直受到研究者的關(guān)注[8].鳥(niǎo)類(lèi)的孵化節(jié)律是指鳥(niǎo)類(lèi)在孵化過(guò)程中，成鳥(niǎo)的坐巢和離巢活動(dòng)交替進(jìn)行的規(guī)律[9].鳥(niǎo)類(lèi)在孵化過(guò)程中受到自身及外界多種環(huán)境因素的影響，孵化中的成鳥(niǎo)不僅要為胚胎的發(fā)育提供適宜的熱量，并且要將卵溫維持在一定的范圍內(nèi)，同時(shí)還需離巢取食以維持自身的生存[10]，尤其是在惡劣環(huán)境中，鳥(niǎo)類(lèi)必須通過(guò)離巢覓食來(lái)平衡胚胎發(fā)育的熱需求與自身營(yíng)養(yǎng)需求之間的沖突[11]；此外，孵化的親鳥(niǎo)還要根據(jù)身體狀況以及環(huán)境因素調(diào)整其孵化節(jié)律[12-14].本文對(duì)栗斑腹鹀的孵化行為進(jìn)行了研究，以為揭示栗斑腹鹀在繁殖期的孵化節(jié)律，更好地保護(hù)這一瀕危物種提供科學(xué)的依據(jù).

1 研究地區(qū)及方法

1.1 研究區(qū)域概況

研究區(qū)域位于內(nèi)蒙古自治區(qū)通遼市西北部的扎魯特旗，地理位置為東經(jīng)119°34′48″～121°56′50″、北緯43°50′13″～45°35′31″.該地區(qū)屬半干旱溫帶大陸性季風(fēng)氣候，干濕季節(jié)分明，夏季炎熱干燥、冬季寒冷多風(fēng)，年平均氣溫-5℃～10℃，年降水量35～530 mm[15]，海拔179.2～1 444.2 m；主要植被有線葉菊(Filifoliumsibiricum)、貝加爾針茅(Stipabaicalensis)、西伯利亞山杏(Prunussibirica)、蒙古黃榆(Ulmusmacrocarpa)等.

1.2 研究方法

2019年的5—6月，在研究區(qū)域內(nèi)通過(guò)追蹤攜帶巢材或食物的成鳥(niǎo)，尋找栗斑腹鹀的巢，發(fā)現(xiàn)巢后用GPS定位并編號(hào)；安裝微型攝像機(jī)，觀察記錄親鳥(niǎo)在巢內(nèi)的孵化行為及其節(jié)律的變化情況.每天更換移動(dòng)電源和內(nèi)存卡，盡量在親鳥(niǎo)離巢的時(shí)間更換以減少對(duì)孵化親鳥(niǎo)的干擾.

共觀察記錄了11巢親鳥(niǎo)的孵化行為，其中6巢觀察了7 d，5巢觀察了4 d.提取并統(tǒng)計(jì)分析所有巢的以下繁殖數(shù)據(jù)作為衡量成鳥(niǎo)孵化行為的參數(shù)：(1)孵化節(jié)律：孵化過(guò)程中坐巢和離巢交替進(jìn)行規(guī)律[8]；(2)離巢時(shí)間：親鳥(niǎo)離巢到下一次親鳥(niǎo)(雌鳥(niǎo)或雄鳥(niǎo))回巢之間的時(shí)間[16-17]；(3)坐巢時(shí)間：親鳥(niǎo)回到巢內(nèi)到下一次離巢之間的時(shí)間[18]；(4)坐巢率(attentiveness)：親鳥(niǎo)每天的坐巢時(shí)間與日活動(dòng)期的比率[19]；(5)離巢次數(shù)：親鳥(niǎo)離巢外出的次數(shù).

1.3 數(shù)據(jù)處理

通過(guò)微型攝像機(jī)記錄的視頻整理分析栗斑腹鹀的孵化行為.所有數(shù)據(jù)均采用Microsoft Excel和SPSS 21.0 Windows軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，數(shù)據(jù)均以平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差的形式表示.對(duì)繁殖成功和繁殖失敗的巢的孵化節(jié)律參數(shù)利用單樣本K-S檢驗(yàn)檢查是否符合正態(tài)分布，對(duì)于符合正態(tài)分布的變量，用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)(independent-samplesTtest)進(jìn)行分析；用Pearson相關(guān)性檢驗(yàn)分析處理平均在巢時(shí)間、平均離巢時(shí)間與孵化天數(shù)之間的相關(guān)性；對(duì)于不同時(shí)間段的孵化參數(shù)采用Kruskal-Wallis檢驗(yàn)進(jìn)行分析.

2 結(jié)果

2.1 栗斑腹鹀的孵化節(jié)律

11巢成鳥(niǎo)的完整日活動(dòng)數(shù)據(jù)的分析結(jié)果(見(jiàn)圖1、圖2)表明，成鳥(niǎo)的日離巢次數(shù)為(10.48±2.57)次(n=25)，成鳥(niǎo)離巢主要集中在上午的7：00和下午的15：00，中午雌鳥(niǎo)的離巢次數(shù)較少.每次離巢持續(xù)時(shí)間介于1～90 min范圍內(nèi)，其中94.9%都集中在1～30 min，平均每次離巢持續(xù)時(shí)間為(16.33±2.18)min(n=276次)，每次坐巢時(shí)間為(47.90±59.12)min(n=299).11巢的成鳥(niǎo)每次坐巢時(shí)間沒(méi)有顯著差異(單因素方差分析(one-way ANOVA)：F=0.598，P=0.815)；每次離巢時(shí)間也沒(méi)有顯著差異(單因素方差分析：F=1.744，P=0.071).

圖1 栗斑腹鹀的日離巢次數(shù)

圖2 栗斑腹鹀的每次離巢時(shí)間頻率分布

將11巢成鳥(niǎo)的日活動(dòng)時(shí)間5：00—17：00以3 h為間隔分成6個(gè)時(shí)間段，分別計(jì)算每個(gè)時(shí)間段的離巢時(shí)間和坐巢時(shí)間，結(jié)果見(jiàn)表1.由表1可見(jiàn)，成鳥(niǎo)在中午的11：00—13：00離巢時(shí)間最短、坐巢時(shí)間最長(zhǎng).不同時(shí)間段成鳥(niǎo)的離巢時(shí)間差異顯著(Kruskal-Wallis檢驗(yàn)：χ2=61.342，P=0.000，df=5)，坐巢時(shí)間差異顯著(Kruskal-Wallis檢驗(yàn)：χ2=83.472，P=0.000，df=5).

表1 栗斑腹鹀成鳥(niǎo)孵化期日離巢和坐巢時(shí)間

在觀察的11巢孵化栗斑腹鹀中，有6巢成功孵化，孵化成功的巢和失敗的巢日離巢次數(shù)存在顯著差異(df=74，t=10.337，P<0.050)，離巢時(shí)間存在顯著差異(df=280，t=3.042，P=0.003)，但坐巢時(shí)間差異不顯著(df=215.309，t=0.081，P=0.935)，孵化成功的巢成鳥(niǎo)離巢次數(shù)少但離巢時(shí)間長(zhǎng).

2.2 環(huán)境溫度對(duì)栗斑腹鹀孵化節(jié)律的影響

栗斑腹鹀每次坐巢持續(xù)的時(shí)間與環(huán)境溫度呈極顯著的正相關(guān)關(guān)系(Pearson相關(guān)：r=0.935，P=0.000<0.01)，即隨著環(huán)境溫度的升高，栗斑腹鹀的坐巢時(shí)間增加(見(jiàn)圖3)；每次離巢持續(xù)的時(shí)間與環(huán)境溫度呈極顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系(Pearson相關(guān)：r=-0.947，P=0.000)，日離巢次數(shù)與環(huán)境溫度無(wú)關(guān)(Pearson相關(guān)：r=0.289，P=0.338)(見(jiàn)圖4).

圖3 栗斑腹鹀的在巢持續(xù)時(shí)間與環(huán)境溫度的關(guān)系

圖4 栗斑腹鹀的離巢持續(xù)時(shí)間與環(huán)境溫度的關(guān)系

3 討論

鳥(niǎo)類(lèi)在孵化過(guò)程中，面臨著孵化能耗和自身能量補(bǔ)充等有限資源如何分配的問(wèn)題.正在孵化中的親鳥(niǎo)不僅要坐巢為胚胎發(fā)育提供適宜的熱量，將卵溫維持在胚胎發(fā)育所需的溫度范圍，而且需要離巢覓食以維持自身的生存[20].在不同的環(huán)境溫度、巢捕食風(fēng)險(xiǎn)、親鳥(niǎo)身體狀況和食物資源等諸多因素影響下，鳥(niǎo)類(lèi)需要權(quán)衡孵化和取食的時(shí)間分配，采取不同的孵化節(jié)律和策略[21].本文的研究表明，栗斑腹鹀大多在上午的7：00和下午的15：00離巢，這一現(xiàn)象說(shuō)明成鳥(niǎo)在禁食一夜后在早晨有較大的能量需求，而下午離巢是為獲取過(guò)夜的能量?jī)?chǔ)備.通常情況下，大型的鳥(niǎo)類(lèi)如雉、雁類(lèi)或水禽等，體內(nèi)能量?jī)?chǔ)備充足，可以支持連續(xù)的孵化行為，很少外出，它們采用離巢次數(shù)少、離巢時(shí)間長(zhǎng)的孵化策略[8，22-23]；而小型的鳥(niǎo)類(lèi)，如鶯科鳥(niǎo)類(lèi)，體型小、體內(nèi)的能量?jī)?chǔ)備少，更多地依賴(lài)于外部的能量來(lái)源，外出取食比較頻繁，因而采取離巢次數(shù)多、離巢時(shí)間短的孵化策略[24-25].

研究表明，孵化的成鳥(niǎo)可以根據(jù)卵溫的變化調(diào)整自己的孵化行為，從而使卵溫保持在較為恒定的溫度.采取離巢頻次少但時(shí)間長(zhǎng)的孵化策略，可以減少重復(fù)暖卵次數(shù)、降低親鳥(niǎo)的能耗，但長(zhǎng)時(shí)間的離巢可能會(huì)使卵溫下降到生理臨界溫度以下，影響胚胎的正常發(fā)育[21].栗斑腹鹀的孵化策略偏向于離巢次數(shù)多、離巢時(shí)間短的方式，推測(cè)可能與親鳥(niǎo)的體型有關(guān)，栗斑腹鹀屬于雀形目鳥(niǎo)類(lèi)，體型較小、體內(nèi)的能量?jī)?chǔ)備少，對(duì)食物的需求與大型鳥(niǎo)類(lèi)相比要大，孵化中的成鳥(niǎo)需要多次離巢覓食補(bǔ)充自身的能量需求；此外，另一個(gè)原因可能與環(huán)境溫度有關(guān).有研究[26]表明，有些物種的親鳥(niǎo)坐巢規(guī)律是由自身的生理特點(diǎn)決定的，與外界的環(huán)境無(wú)關(guān)，但越來(lái)越多的研究發(fā)現(xiàn)環(huán)境溫度能夠影響成鳥(niǎo)的孵化節(jié)律.扎魯特旗屬于溫帶大陸性季風(fēng)氣候，夏季高溫少雨，較高的環(huán)境溫度能夠保證親鳥(niǎo)離巢后卵溫的下降幅度不大，增加了親鳥(niǎo)的離巢次數(shù).但在環(huán)境溫度很高的時(shí)候，親鳥(niǎo)還需要采取一些措施降低卵溫，如中午的溫度較高，親鳥(niǎo)相應(yīng)地降低了離巢次數(shù)增加了在巢時(shí)間，為卵遮陽(yáng)降溫.此外，隨著孵化的進(jìn)行，溫度的波動(dòng)對(duì)卵的危害很大，在孵化后期隨著胚胎代謝能力的提高，產(chǎn)生的熱量越來(lái)越多，卵的溫度逐漸升高，延長(zhǎng)晾卵的時(shí)長(zhǎng)可以有效提高胚胎散熱，促進(jìn)胚胎的正常發(fā)育[27].

孵化中成鳥(niǎo)的離巢雙高峰模式可能是由于自身的生理需求而不是捕食的壓力所致[28].繁殖成功的成鳥(niǎo)會(huì)選擇離巢次數(shù)少且離巢時(shí)間長(zhǎng)的孵化策略，這樣可以減少往返巢的次數(shù)以降低被捕食者發(fā)現(xiàn)的機(jī)會(huì).對(duì)本文的研究而言，正在孵化中的成鳥(niǎo)對(duì)能量的需求可能比維持卵溫以及被捕食更為重要，因此，推測(cè)栗斑腹鹀的孵化節(jié)律主要是對(duì)能量壓力的一種適應(yīng).

在內(nèi)蒙古扎魯特旗，栗斑腹鹀為雙親孵化，白天有成鳥(niǎo)同時(shí)在巢、同時(shí)離巢和交替孵化等行為，而交替孵化時(shí)雙親的進(jìn)巢時(shí)間和順序都不盡相同，這在以后的研究工作中應(yīng)作進(jìn)一步的探討.