馮雅嵐 尹 飛 徐 柯 賈曉藝 周 爽 馬 超

(1河南科技大學(xué)農(nóng)學(xué)院/河南省旱地農(nóng)業(yè)工程技術(shù)研究中心，河南 洛陽(yáng) 471023；2陜州區(qū)農(nóng)業(yè)農(nóng)村局，河南 三門峽 472100)

高等植物能夠利用太陽(yáng)能，通過(guò)光合作用將空氣中的CO2轉(zhuǎn)化為有機(jī)碳。在大多數(shù)植物中，蔗糖是光合作用的最終產(chǎn)物，可通過(guò)韌皮部的篩管/伴侶細(xì)胞復(fù)合物進(jìn)行運(yùn)輸[1]。蔗糖從源器官向庫(kù)器官中的運(yùn)輸依賴于其滲透效應(yīng)所產(chǎn)生的膨壓差[2]。在細(xì)胞水平上，蔗糖是植物生長(zhǎng)、發(fā)育和防御的關(guān)鍵碳源[3]。蔗糖代謝能夠產(chǎn)生己糖，這是產(chǎn)生能量并合成纖維素、淀粉、果聚糖、蛋白質(zhì)和抗氧化物所必需的。蔗糖代謝通過(guò)產(chǎn)生糖信號(hào)分子[例如蔗糖本身、葡萄糖、果糖和海藻糖－6－磷酸(trehalose-6-phosphate，T6P)]，或通過(guò)代謝過(guò)程本身發(fā)揮的信號(hào)作用與糖信號(hào)緊密結(jié)合[2，4]。糖信號(hào)通過(guò)與其他信號(hào)途徑的直接或間接作用來(lái)調(diào)節(jié)植物的發(fā)育和脅迫響應(yīng)，包括激素和氧化還原介導(dǎo)的過(guò)程[4]。

來(lái)源于蔗糖的碳水化合物約占植物生物量的90%，是決定農(nóng)業(yè)生產(chǎn)產(chǎn)量的關(guān)鍵因素。運(yùn)輸?shù)綆?kù)器官后，蔗糖被酶降解為己糖，供應(yīng)庫(kù)器官的生長(zhǎng)，例如發(fā)育中的種子、果實(shí)、根和塊莖[3]。研究表明，蔗糖代謝是調(diào)控非生物脅迫耐受性的關(guān)鍵途徑之一[3－5]。此外，植物合成的可溶性糖可以發(fā)酵成乙醇，因而蔗糖代謝已成為研究生物燃料的核心工作[6]。蔗糖的代謝對(duì)于現(xiàn)代農(nóng)業(yè)和能源的可持續(xù)發(fā)展至關(guān)重要。

鑒于蔗糖代謝在植物生長(zhǎng)發(fā)育和農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的重要作用，本文綜述了蔗糖代謝關(guān)鍵酶和互作蛋白在發(fā)育和應(yīng)激響應(yīng)中的作用，蔗糖代謝與糖信號(hào)在細(xì)胞內(nèi)外的耦合，以及蔗糖代謝酶發(fā)揮其信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)作用的不同機(jī)制，最后討論了未來(lái)研究蔗糖代謝和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的新方向。

1 蔗糖代謝

1.1 蔗糖合成

蔗糖的合成速率會(huì)影響葉片碳輸出的有效性以及光合速率，可以通過(guò)兩種酶在細(xì)胞質(zhì)中合成，即蔗糖－磷酸合酶(sucrose-phosphate synthase，SPS)和蔗糖－磷酸磷酸酶(sucrose-phosphate phosphatase，SPP)[7]。SPS 利用二磷酸尿苷葡萄糖(uridine diphosphateglucose，UDP-Glc)和果糖－6－磷酸鹽作為底物來(lái)合成蔗糖－6－磷酸鹽，而SPP 從蔗糖－6－磷酸鹽中釋放正磷酸鹽(Pi)，生成蔗糖[8](圖1)。

SPS 是蔗糖合成的關(guān)鍵酶及限速酶。蛋白質(zhì)磷酸化可以分別在滲透脅迫和光照下使SPS 活化和失活[9]。SPS 活性受葡萄糖－6－磷酸鹽誘導(dǎo)，而被Pi 抑制。在擬南芥(Arabidopsis thalian)葉片中，SPS 與質(zhì)膜單向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白AtSWEET11 和AtSWEET12 共表達(dá)，可將蔗糖從葉肉細(xì)胞運(yùn)輸?shù)巾g皮部薄壁組織中，以結(jié)合到篩管/伴侶細(xì)胞復(fù)合物中[10]，這一過(guò)程證明了蔗糖的生物合成和運(yùn)輸之間的耦合(圖1)。Maloney 等[11]證實(shí)了SPS 與SPP 的相互作用，并表明該酶復(fù)合物會(huì)影響轉(zhuǎn)基因擬南芥碳水化合物的存儲(chǔ)，并促進(jìn)植物生長(zhǎng)。SPS 在光合和非光合組織中的作用已經(jīng)得到了證實(shí)，其中大多數(shù)研究集中在蔗糖轉(zhuǎn)運(yùn)異源表達(dá)植物中的碳代謝和庫(kù)強(qiáng)度[12]。例如，過(guò)量表達(dá)ZmSPS的玉米(Zea maysL.)和馬鈴薯(Solanum tuberosumL.)植株促進(jìn)了生物量的增加[13－14]。黃瓜(Cucumis sativusL.)CsSPS4 基因在煙草中過(guò)表達(dá)后，轉(zhuǎn)基因植株的蔗糖含量和蔗糖/淀粉比顯著增加，并提高了葉片產(chǎn)量[15]。盡管蔗糖主要在成熟的葉子中產(chǎn)生，但它可以在庫(kù)器官中重新合成。蔗糖在細(xì)胞外被分解為葡萄糖和果糖，在這種情況下，必須重新合成蔗糖才能用于儲(chǔ)存或進(jìn)一步進(jìn)行細(xì)胞間運(yùn)輸。庫(kù)器官的SPS 活性與淀粉積累、蛋白質(zhì)存儲(chǔ)和纖維素生物合成相關(guān)[16]。高蔗糖水平始終與淀粉生物合成的關(guān)鍵酶ADP－葡萄糖焦磷酸化酶(ADP-glucose pyrophosphorylase，AGPase)的活性密切相關(guān)[17]。

SPP 催化蔗糖－6－磷酸鹽不可逆水解為蔗糖，而編碼SPP 的基因數(shù)量則因物種不同而異，如擬南芥中存在4種亞型(AtSPP1、AtSPP2、AtSPP3a和AtSPP3b)，小麥(Triticum aestivumL.)和水稻(Oryza sativaL.)中分別有3 個(gè)(TaSPP1、TaSPP2 和TaSPP3)和4個(gè)亞型 (OsSPP1、OsSPP2、OsSPP3 和OsSPP4)[18]。Albi 等[8]對(duì)擬南芥中的4 種亞型進(jìn)行了克隆及表達(dá)分析，結(jié)果表明SPP2 活性最高，SPP1活性最低，且各亞型的表達(dá)具有組織特異性。然而，SPP 并不是蔗糖合成的限速酶。用SPP RNAi 轉(zhuǎn)化的煙草中SPP 活性降低了80%，但對(duì)蔗糖的合成幾乎沒(méi)有影響[19]。在用SPP RNAi 轉(zhuǎn)化的冷藏馬鈴薯塊莖中也獲得了類似的結(jié)論[20]。此外，一些證據(jù)表明SPP可能與SPS 形成復(fù)合物進(jìn)而調(diào)控蔗糖的合成[11]，這種相互作用可能預(yù)示了新的調(diào)節(jié)機(jī)制。

蔗糖分解和再合成看似是一個(gè)浪費(fèi)能量的過(guò)程，但這種循環(huán)可能調(diào)控碳水化合物的分配。例如，在玉米胚乳基部重新合成的蔗糖，可能被運(yùn)輸?shù)浇M織的上部用于淀粉生物合成[21]，這可能是因?yàn)檎崽窃诖x上比己糖更穩(wěn)定。蠶豆子葉中較高的SPS 活性可能導(dǎo)致高的蔗糖/己糖比率，從而激活了存儲(chǔ)過(guò)程[22]。此外，蔗糖還可以作為滲透保護(hù)劑和低溫防護(hù)劑，以增強(qiáng)植物對(duì)非生物脅迫的耐受性。在低溫脅迫下，耐冷型擬南芥幼葉的蔗糖含量較冷敏感型植株顯著增加[23]，表明耐冷型植株具有較高的蔗糖合成能力，以應(yīng)對(duì)環(huán)境中的不利生長(zhǎng)因素。

1.2 蔗糖降解

通過(guò)韌皮部轉(zhuǎn)移到庫(kù)器官后，蔗糖被轉(zhuǎn)化酶(invertase，INV)或蔗糖合酶(sucrose synthase，Sus)降解為己糖或其衍生物，然后以多種形式參與植物體生長(zhǎng)發(fā)育等進(jìn)程(圖1)[24]。INV 將蔗糖水解為葡萄糖和果糖，而Sus 在尿苷二磷酸(uridine diphosphate，UDP)存在的情況下將蔗糖降解為UDP-Glc 和果糖[25]。

1.2.1 INV 的分類及功能 根據(jù)INV 的亞細(xì)胞定位，可將其分為細(xì)胞壁INV (cell wall INV，CWIN)、液泡INV (vacuolar INV，VIN)和細(xì)胞質(zhì)INV (cytoplasmic INV，CIN)[25]。

CWIN 通常在庫(kù)器官中表達(dá)并發(fā)揮關(guān)鍵作用。玉米ZmCWIN2 的轉(zhuǎn)錄本在玉米幼苗的莖尖(shoot apical meristem，SAM)和根尖分生組織(root apical meristem，RAM)中豐度較高，而其突變體Incw2 僅能形成微型種子[26]。同樣，抑制或增強(qiáng)水稻中OsCWIN2 的表達(dá)能夠降低或提高其產(chǎn)量[27]。在番茄(Solanum lycopersicumL.)中，沉默SlCWIN1 (Lin5)的表達(dá)可抑制種子和果實(shí)的發(fā)育[28]，提高其活性則具有相反的作用[29]。特異地提高擬南芥SAM 中CWIN 的表達(dá)和活性加速了開(kāi)花并增強(qiáng)了花序分枝，從而產(chǎn)生了更多的角果和更高的種子產(chǎn)量[30]。這些結(jié)果證明了CWINs在植物發(fā)育中有重要的作用[2]。

長(zhǎng)期以來(lái)，人們一直認(rèn)為VIN 是通過(guò)滲透作用在細(xì)胞擴(kuò)增中行使功能，這一觀點(diǎn)在許多快速生長(zhǎng)的組織中得到了證實(shí)。VIN 在這些組織中活性較高[4]，但該觀點(diǎn)僅在細(xì)胞中積累高濃度可溶性糖時(shí)才成立。例如在擬南芥根伸長(zhǎng)的組織中，AtVIN2 可能通過(guò)不依賴滲透的途徑調(diào)節(jié)細(xì)胞的擴(kuò)增[31]。這是因?yàn)檎崽呛图禾窃谥参矬w液滲透壓中占比不到2%，因此VIN 活性的任何變化對(duì)調(diào)節(jié)植物體液滲透壓的作用均不顯著[32]。同樣值得注意的是，某些VIN 在進(jìn)化過(guò)程中會(huì)突變?yōu)楣腔D(zhuǎn)移酶，從而在液泡中合成果聚糖[33](圖1)。這種水溶性碳水化合物(通常在某些禾本科植物中發(fā)現(xiàn))可以再活化以供應(yīng)植物生長(zhǎng)和提高非生物脅迫耐受性[34]。除了糖分積累和滲透調(diào)節(jié)以外，VIN 通常在以積累己糖為主的器官中起關(guān)鍵作用。VIN 轉(zhuǎn)錄本通常存在于積累己糖的番茄果實(shí)中，積累蔗糖的番茄果實(shí)中則并不存在[35]。轉(zhuǎn)反義SlVIN1 的番茄果實(shí)中蔗糖含量增加，己糖含量降低[36]。

與CWIN 和VIN 的定位不同，CIN 存在于多個(gè)亞細(xì)胞區(qū)域:α 分支的CIN 被預(yù)測(cè)靶向胞內(nèi)細(xì)胞器，而β分支的CIN 被預(yù)測(cè)靶向胞質(zhì)酶，但也可能靶向細(xì)胞核[37](圖2)。CIN 的作用方式也不同于CWIN 和VIN。CIN 不被糖基化，因此穩(wěn)定性較差[38]。與CWIN和VIN 活性相比，CIN 的不穩(wěn)定性可能導(dǎo)致其活性較低[38]。雖然CIN 的具體作用不如CWIN 和VIN 的明確[4]，但有研究表明CIN 在根和生殖發(fā)育中有重要作用。在擬南芥9 個(gè)編碼CIN 的基因中，AtCIN7 和AtCIN9 (cINV1/cINV2)的雙重突變導(dǎo)致CIN 活性降低了40%，并造成根部生長(zhǎng)減緩且細(xì)胞異常增大[39]。同樣，CIN 活性在百脈根(Lotus japonicus)和水稻的CIN突變體LjCIN1 和OsCIN8 中的降低，也抑制了根的生長(zhǎng)，并損害了花粉的發(fā)育和開(kāi)花[40－41]。這4 個(gè)CIN 基因彼此密切相關(guān)，均屬于β 分支且定位于細(xì)胞質(zhì)中[42](圖2)。CIN 似乎具有比CWIN 和VIN 更多的亞型，如擬南芥中CIN、CWIN 和VIN 分別有2、4 和9 種亞型[31，43－44]，番茄中分別有7、4 和2 種亞型[29]。CIN 亞型可以減輕序列保守性的選擇性壓力。這反映出CIN在維持胞質(zhì)葡萄糖穩(wěn)態(tài)和糖信號(hào)傳遞中可能有重要作用。

1.2.2 Sus 的功能 除INV 外，Sus 是植物中另一種蔗糖降解酶(圖1)，被認(rèn)為是庫(kù)強(qiáng)度的生化指標(biāo)，特別是在內(nèi)部氧氣水平較低的大型器官中[45]。這是由于Sus 裂解產(chǎn)生的蔗糖在參與代謝過(guò)程中，比INV 裂解產(chǎn)生的己糖磷酸鹽更高效[39]，且發(fā)育中的種子和果實(shí)中Sus 活性通常高于葉片中[45]。因此，擬南芥[46]、玉米[47]和馬鈴薯[48]中某些Sus 亞型的表達(dá)受到低氧或缺氧條件的誘導(dǎo)或增強(qiáng)。此外，抑制Sus 相關(guān)基因的表達(dá)會(huì)導(dǎo)致玉米[47]和棉花[49]種子萎縮，并減少馬鈴薯塊莖[48]中淀粉的積累。而棉花中編碼Sus 的相關(guān)基因在沉默和過(guò)表達(dá)后，則顯示出Sus 活性的變化與棉花種子和纖維生長(zhǎng)之間存在密切的正相關(guān)性[45，49]。以上結(jié)果表明，作物庫(kù)器官的發(fā)育很大程度依賴于Sus 的活性，這可能是野生種經(jīng)歷自然選擇和人工馴化后的結(jié)果。

植物體內(nèi)Sus 與INV 的作用既有區(qū)別又相互聯(lián)系。CWINs 可能通過(guò)控制連續(xù)的胚乳和胚細(xì)胞增殖在早期種子發(fā)育中發(fā)揮調(diào)節(jié)作用，Sus 似乎與種子發(fā)育后期的纖維素、淀粉、脂質(zhì)和蛋白質(zhì)的生物合成密切相關(guān)。例如，擬南芥AtCWIN2 和AtCWIN4 在球狀階段的幼小種子中高表達(dá)[44]。但6 個(gè)Sus基因中有5 個(gè)(AtSus2～6)直到發(fā)育中后期才在種子中表達(dá)，AtSus1則在所有檢測(cè)的組織和階段中組成性表達(dá)[46]。此外，盡管在早期種子發(fā)育過(guò)程中無(wú)法在子代組織中檢測(cè)到Sus 蛋白[49]，但其主要定位在經(jīng)歷細(xì)胞化作用的胚乳中[50]，以及在細(xì)胞壁內(nèi)生的種皮轉(zhuǎn)移細(xì)胞中[49]。基因沉默研究已經(jīng)確定，GhSus1 的表達(dá)是棉花(Gossypium herbaceumL.)種子中細(xì)胞壁完整性和功能正常所必需的[50]，尤其在煙草中過(guò)表達(dá)楊樹(shù)編碼Sus的基因后，不僅使轉(zhuǎn)基因植株的細(xì)胞壁增厚，還增加了株高[51]。對(duì)紅豆下胚軸質(zhì)膜部分的功能試驗(yàn)表明，Sus 是纖維素合酶復(fù)合體的組成部分[52]。在蠶豆中，胚向貯藏期的轉(zhuǎn)變伴隨著Sus 活性增加和CWIN 活性降低，這也與AGPase 的高活性相關(guān)，從而引起淀粉和蛋白質(zhì)的生物合成[53]。

越來(lái)越多的證據(jù)表明，Sus 可能在植物的發(fā)育過(guò)程中有重要作用。例如，編碼Sus 的基因是番茄SAM中僅表達(dá)的5 個(gè)標(biāo)記基因之一[54]。提高Sus 的表達(dá)可以促進(jìn)棉花葉片的萌發(fā)和伸展[45]，這些結(jié)果表明Sus 活性對(duì)于植物的分生組織的生物學(xué)功能至關(guān)重要。

值得注意的是，編碼Sus 的基因家族不同成員的作用不完全相同。例如，在玉米的3 個(gè)成員中，ZmSus1 有助于種子淀粉的生物合成，ZmSus2 (SH－1)負(fù)責(zé)胚乳細(xì)胞壁的完整性，而ZmSus3 可能參與基部胚乳轉(zhuǎn)移細(xì)胞的形成[47]。有趣的是，這3 種Sus 亞型與它們各自的水稻Sus 直系同源物之間的關(guān)系更密切，而不是彼此相關(guān)(圖3)。在擬南芥中的6 個(gè)Sus基因中，Sus5 和Sus6 (而不是Sus1～4)特異地參與篩板中胼胝質(zhì)的形成[39]。這種不同成員之間功能差異反映在系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系中，其中AtSus5 和AtSus6 的功能與AtSus1 和AtSus4 以及AtSus2 和AtSus3 的功能差異較大(圖3)。總之，Sus 在植物發(fā)育中的功能具有多樣性和復(fù)雜性。

2 糖代謝在應(yīng)對(duì)非生物脅迫中的作用

蔗糖代謝不僅參與了植物的生長(zhǎng)發(fā)育，還響應(yīng)多種非生物脅迫，了解潛在的應(yīng)答機(jī)制對(duì)于提高植物對(duì)干旱、高溫和寒冷等脅迫的耐受性至關(guān)重要[2，55]。

2.1 糖介導(dǎo)的不同組織在非生物脅迫下的應(yīng)激響應(yīng)

植物在不同組織和不同發(fā)育階段對(duì)脅迫的響應(yīng)不同。研究糖在非生物脅迫下對(duì)生殖發(fā)育的調(diào)控顯得尤為重要，因?yàn)榘ǚN子和果實(shí)在內(nèi)的生殖器官約占全球農(nóng)作物糧食產(chǎn)量的75%[4]。因此，了解它們對(duì)非生物脅迫的響應(yīng)應(yīng)答機(jī)制將直接有利于改善糧食生產(chǎn)。

與營(yíng)養(yǎng)階段相比，生殖發(fā)育對(duì)非生物脅迫更為敏感，特別是在受精前后的種子和坐果階段[2，55]。非生物脅迫通常以可逆的方式抑制葉片的伸展，但會(huì)導(dǎo)致花朵、幼小種子和小果的大量敗育，從而導(dǎo)致不可逆的產(chǎn)量損失[56]。研究表明，生殖發(fā)育的高敏感性與蔗糖代謝的破壞和己糖利用率的降低有關(guān)，從而觸發(fā)下游應(yīng)激反應(yīng)(圖4)。

RNA 測(cè)序分析表明，開(kāi)花前對(duì)玉米植株進(jìn)行干旱處理可降低編碼CWIN、VIN 和CIN 的基因，以及己糖激酶(hexokinase，HXK)基因和催化淀粉生物合成的基因在子房中的表達(dá)水平，但降解淀粉的α－和β－淀粉酶的轉(zhuǎn)錄水平卻有所提高[55]。Poór 等[57]認(rèn)為，改變基因表達(dá)譜可降低子房中的己糖庫(kù)，這可能會(huì)降低線粒體HXK 的代謝活性，從而導(dǎo)致氧化損傷并最終導(dǎo)致程序性細(xì)胞死亡(programmed cell death，PCD)和籽粒敗育。

脫落酸(abscisic acid，ABA)和INV 介導(dǎo)的途徑如何互作以調(diào)節(jié)應(yīng)激響應(yīng)值得進(jìn)一步深入研究(圖4)。一方面，ABA 的生物合成基因在水分脅迫的玉米子房中表達(dá)上調(diào)[55]，但玉米子房中VIN 編碼基因ZmIvr2的下調(diào)表達(dá)早于ABA 對(duì)干旱脅迫的響應(yīng)[58]，而ABA誘導(dǎo)的衰老取決于葉片中低的CWIN 活性[29]，表明脅迫下的INV 抑制可能發(fā)生在ABA 響應(yīng)之前。另一方面，ABA 可以直接調(diào)節(jié)INV 編碼基因。例如，外源施用ABA 上調(diào)了水稻小穗INV 基因的表達(dá)水平，進(jìn)而降低了熱脅迫引起的花粉不育[59]。此外，ABA 還可以增強(qiáng)干旱脅迫下小麥根中INV 的活性，提高小麥的耐旱性[60]。

與子房中相反，相同干旱脅迫的玉米幼葉分生區(qū)不僅未表現(xiàn)出INV 抑制，3 個(gè)INV 和一些活性氧(reactive oxygen species，ROS) 清除基因反而被上調(diào)[55]。這種相反的響應(yīng)情況表明，幼葉比子房更能耐受逆境脅迫。在冷脅迫下，蔗糖在擬南芥幼苗中持續(xù)積累，這與T6P 激活基因高水平的表達(dá)相關(guān)，以緩解脅迫造成的損傷并促進(jìn)植株恢復(fù)生長(zhǎng)[61]。蔗糖對(duì)生長(zhǎng)的促進(jìn)作用是通過(guò)T6P 抑制蔗糖非發(fā)酵相關(guān)激酶1(sucrose non-fermenting-related kinase 1，SnRK1)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)來(lái)實(shí)現(xiàn)的，這種情況不會(huì)發(fā)生在敗育的生殖器官中。有趣的是，在子房中表達(dá)的干旱響應(yīng)基因比葉片中多4～6 倍[55]?？傮w而言，與營(yíng)養(yǎng)組織相比，生殖器官對(duì)非生物脅迫表現(xiàn)出較高的敏感性和復(fù)雜性。

2.2 非生物脅迫對(duì)蔗糖降解的抑制導(dǎo)致生殖失敗

非生物脅迫改變了許多基因的表達(dá)。在鑒定脅迫誘導(dǎo)子房敗育的基因過(guò)程中，Boyer[4]發(fā)現(xiàn)添加蔗糖可以使干旱處理下的玉米恢復(fù)約70%的結(jié)實(shí)率，但只有少數(shù)基因參與了對(duì)蔗糖的響應(yīng)。添加蔗糖后，子房中ZmCWIN2 (ZmIncw2)和ZmVIN2 (ZmIvr2)的表達(dá)恢復(fù)，這與INV 活性的恢復(fù)以及PCD 基因ZmRIP2 和ZmPLD1 的抑制相關(guān)，二者分別編碼核糖體失活蛋白和磷脂酶D，但蔗糖培養(yǎng)并不能改變干旱條件下ZmCWIN1 和ZmVIN1 或ZmSus1 和ZmSus2 的下調(diào)表達(dá)，進(jìn)一步分析表明，子房敗育與葡萄糖的聯(lián)系較與蔗糖的聯(lián)系更緊密:在子房中，添加蔗糖可以完全恢復(fù)蔗糖的水平，但葡萄糖的水平只能部分恢復(fù)[4]。因此，蔗糖轉(zhuǎn)化為葡萄糖的不足可能是干旱條件下限制子房發(fā)育的關(guān)鍵步驟，而CWINs 和VINs 被鑒定為調(diào)控子房發(fā)育的關(guān)鍵因素，二者通過(guò)產(chǎn)生己糖(尤其是葡萄糖)作為HXK 的潛在信號(hào)分子和底物發(fā)揮其作用。葡萄糖可以激活細(xì)胞分裂的細(xì)胞周期基因，有助于維持ROS 穩(wěn)態(tài)，并抑制PCD 基因(如RIP和PLD)，使籽粒得以發(fā)育[2，4](圖4)。

種子和果實(shí)的形成和生長(zhǎng)取決于成功的授粉和受精。導(dǎo)致花粉不育和子房敗育的生化基礎(chǔ)相似:兩者均以INV 活性降低[62]和受影響器官中淀粉含量減少[63]為特征。在玉米中，由于雌小花是開(kāi)放授粉的，且花粉豐富，因此植株結(jié)實(shí)很大程度上受母體繁殖力的限制[64]。然而，在水稻、小麥和大麥中，籽粒的形成在很大程度上取決于花粉的生存能力[64－66]。在小孢子發(fā)生時(shí)，水分缺乏和溫度脅迫會(huì)導(dǎo)致農(nóng)作物中許多花粉不育[62，67]。大量證據(jù)表明，雄性不育導(dǎo)致的谷物敗育，是由于干旱下小麥的CWINs 和VINs 基因在花藥和花粉中的表達(dá)降低[62]，以及高溫破壞水稻花藥中的蔗糖代謝[59]所造成的。這種花粉中CWIN 表達(dá)水平的遺傳變異和淀粉豐度與小麥的耐旱性相關(guān)[62]。這表明了一種以糖為基礎(chǔ)的對(duì)脅迫的分子適應(yīng)性，如果將該機(jī)制用于育種，可能會(huì)培育出耐旱抗旱的小麥新品種。

總之，非生物脅迫直接抑制蔗糖輸入以及INV 和Sus 的活性，而非生物脅迫對(duì)ABA 的誘導(dǎo)同樣降低了INV 和Sus 的活性，導(dǎo)致生殖器官中的己糖尤其是葡萄糖大量減少、淀粉儲(chǔ)備耗盡，并最終導(dǎo)致生殖敗育。較低的葡萄糖含量可能直接抑制細(xì)胞周期基因表達(dá)、降低HXK 的代謝活性，因此減少了腺嘌呤核苷三磷酸(adenosine triphosphate，ATP)的消耗，這可能會(huì)破壞呼吸電子傳輸鏈的通電狀態(tài)，從而導(dǎo)致ROS 的過(guò)量生產(chǎn)，最終造成氧化損傷，甚至PCD。

2.3 蔗糖介導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄因子在非生物脅迫下的應(yīng)激響應(yīng)

蔗糖不僅以糖代謝的方式參與非生物響應(yīng)，還可以通過(guò)調(diào)控不同轉(zhuǎn)錄因子參與植物的抗逆性。轉(zhuǎn)錄因子是調(diào)控基因表達(dá)的關(guān)鍵，蔗糖可誘導(dǎo)多個(gè)轉(zhuǎn)錄因子家族并參與抗逆響應(yīng)。

ASR(ABA，stress，ripening-induced protein)是一類植物特有的轉(zhuǎn)錄因子，其在植物生長(zhǎng)發(fā)育(花期和果實(shí)成熟)[68－70]和多種非生物脅迫響應(yīng)(包括干旱、低溫和重金屬)[70－72]中具有重要作用。Chen 等[73]指出高濃度的蔗糖和ABA 可以顯著誘導(dǎo)葡萄和草莓中ASR基因的表達(dá)。這一結(jié)論在Wei 等[74]的研究中也得到了證實(shí)，紅葉桃(Prunus persicaL.)PpARS基因的表達(dá)同樣受到蔗糖和ABA 的誘導(dǎo)，且與處理時(shí)間成正相關(guān)，因此推測(cè)PpARS在蔗糖和ABA 信號(hào)下游起作用。將PpARS在煙草中過(guò)量表達(dá)后，轉(zhuǎn)基因植株在干旱、高溫和H2O2脅迫下表現(xiàn)出強(qiáng)于對(duì)照的抗逆能力[74]?；ㄇ嗨厥歉叩戎参镏兄匾拇紊x產(chǎn)物，不僅有助于植物抵抗逆境[75]，還可以作為抗氧化劑預(yù)防人類的部分疾病[76]，而其生物合成則受到多種因素調(diào)節(jié)，包括光照[77]、溫度[78]和蔗糖[79]。其中蔗糖可以調(diào)控花青素生物合成途徑相關(guān)基因的表達(dá)，而該調(diào)控作用主要通過(guò)誘導(dǎo)相應(yīng)的花青素調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)錄因子來(lái)實(shí)現(xiàn)[80]。Zheng 等[81]報(bào)道，蔗糖可以作為信號(hào)分子激活MYB75 轉(zhuǎn)錄因子進(jìn)而調(diào)控?cái)M南芥中花青素的積累，不同的蔗糖濃度對(duì)花青素合成的調(diào)節(jié)效應(yīng)不同[82]。例如，高濃度的蔗糖(7%或5%)對(duì)轉(zhuǎn)錄因子的誘導(dǎo)效應(yīng)顯著高于較低濃度(3%)，可能是由于蔗糖濃度變化對(duì)花青素調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)錄因子的轉(zhuǎn)錄有刺激作用[82]。此外，蔗糖通過(guò)上調(diào)和下調(diào)參與類黃酮途徑的正向轉(zhuǎn)錄因子以及負(fù)向轉(zhuǎn)錄因子，誘導(dǎo)擬南芥中花青素的生物合成[83]。光敏色素互作因子(phytochrome-interacting factor，PIF)屬于堿性螺旋－環(huán)－螺旋(basic helix－loophelix，bHLH)轉(zhuǎn)錄因子家族，參與多條信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，包括光照、溫度[84]和激素[85]響應(yīng)、晝夜節(jié)律[86]以及蔗糖信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)[84]，是植物響應(yīng)外部信號(hào)和內(nèi)部信號(hào)的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子。Shor 等[84]研究了蔗糖對(duì)PIF 家族成員表達(dá)水平和活性的影響，結(jié)果表明部分PIF 家族成員(PIF1、PIF3 和PIF4)在蔗糖處理下顯著上調(diào)表達(dá)，并直接參與生物鐘的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑。植物體中，各種信號(hào)途徑都不是孤立存在的，而是相互之間構(gòu)成一些復(fù)雜的網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)，因此連接不同途徑的橋梁或核心因子則成為完善調(diào)控信號(hào)網(wǎng)絡(luò)的關(guān)鍵。

3 蔗糖代謝的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)

如上所述，蔗糖代謝在傳遞碳水化合物以促進(jìn)生長(zhǎng)和發(fā)育中起著核心作用，同時(shí)它也是糖信號(hào)傳遞的途徑(圖5)。該過(guò)程主要通過(guò)產(chǎn)生糖信號(hào)分子來(lái)實(shí)現(xiàn)，但也有可能通過(guò)糖代謝酶與其他蛋白質(zhì)或信號(hào)伴侶之間的相互作用來(lái)實(shí)現(xiàn)。

3.1 蔗糖代謝控制糖信號(hào)分子的產(chǎn)生

蔗糖對(duì)SAM 中開(kāi)花的促進(jìn)作用已得到公認(rèn)[87]，但潛在的分子基礎(chǔ)仍然未知。有證據(jù)表明，糖(即蔗糖、葡萄糖和T6P)在擬南芥已知的開(kāi)花調(diào)控途徑的上游充當(dāng)信號(hào)[88]。當(dāng)植物在從營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)向生殖生長(zhǎng)轉(zhuǎn)變時(shí)，光合作用葉片中蔗糖利用率的提高會(huì)通過(guò)兩種相關(guān)機(jī)制促進(jìn)SAM 開(kāi)花(圖5)。首先，高水平的蔗糖和葡萄糖分別在轉(zhuǎn)錄和轉(zhuǎn)錄后水平上抑制miR156 的表達(dá)，這使得 SQUAMOSA PROBINTER BINDING PROTEIN-SIKE(SPL)蛋白得以表達(dá)[89]，SPL 是一個(gè)促進(jìn)發(fā)育轉(zhuǎn)變的轉(zhuǎn)錄因子家族[90]。其次，在檢測(cè)到高含量蔗糖時(shí)，上調(diào)表達(dá)的T6P 同樣可以通過(guò)抑制miR156而增加SPL 的轉(zhuǎn)錄水平來(lái)加速開(kāi)花[90]。值得注意的是，由海藻糖－6－磷酸合成酶1 (trehalose－6-phosphate synthase 1，TPS1)活性和T6P 信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)組成的T6P 途徑在很大程度上獨(dú)立于FLOWERING LOCUS T(FT)，F(xiàn)T 是一種長(zhǎng)距離蛋白信號(hào)(植物色素)，被運(yùn)輸至分生組織以促進(jìn)開(kāi)花[91]。

糖信號(hào)在根發(fā)育中也有重要作用。例如，葡萄糖通過(guò)使E2Fa(進(jìn)入細(xì)胞周期S 期所需的轉(zhuǎn)錄因子)部分磷酸化以驅(qū)動(dòng)TOR 激酶信號(hào)，從而激活擬南芥RAM[92]。有趣的是，蔗糖在促進(jìn)RAM 活性方面與葡萄糖具有相同的作用[92]，這與蔗糖通過(guò)韌皮部輸入(圖1)以及從子葉傳遞的信號(hào)可以促進(jìn)擬南芥幼苗的初生根生長(zhǎng)相一致[93]。但是，蔗糖在庫(kù)器官(例如根)中的作用很好地反映了葡萄糖的功能，因?yàn)樵趲?kù)器官中，蔗糖可以被包括RAM 在內(nèi)的INV 輕易地水解(圖5)。鑒于庫(kù)器官中的INV 活性通常比源器官中的高得多，因此，蔗糖可能通過(guò)庫(kù)器官中的己糖傳遞信號(hào)，但在源器官中可能不依賴于己糖發(fā)揮其信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)作用[94]。

3.2 糖代謝酶的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)機(jī)制

糖代謝酶的不同生化特性和亞細(xì)胞定位(圖1)表明，它們可能通過(guò)不同的機(jī)制來(lái)調(diào)節(jié)發(fā)育和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。馬鈴薯中異源表達(dá)酵母SUC2 基因(編碼酵母非原生質(zhì)體INV)后，轉(zhuǎn)基因植株葉片中CWIN 活性增強(qiáng)，蔗糖、葡萄糖和果糖含量增加，且對(duì)低溫脅迫具有更強(qiáng)的抗性[95]。盡管組織中糖水平的升高程度相同，但增強(qiáng)的CIN 表達(dá)并未增強(qiáng)抗逆性[95]。同樣，擬南芥SAM中CWIN 和CIN 的表達(dá)分別促進(jìn)和抑制了開(kāi)花和花序分枝[30]。玉米ZmGIF1 (來(lái)自玉米的細(xì)胞壁轉(zhuǎn)化酶基因)高表達(dá)的株系中，CWIN 活性較高，并增加了谷物產(chǎn)量[96]，而異位表達(dá)擬南芥和水稻CWIN 編碼基因的玉米植株不僅產(chǎn)量增加，還改善了籽粒的營(yíng)養(yǎng)品質(zhì)[97]。相比之下，過(guò)表達(dá)OsINV2 的水稻株系產(chǎn)量則低于野生型[98]。CWIN 和CIN 亞細(xì)胞定位的不同(圖1)表明，細(xì)胞外和細(xì)胞內(nèi)糖信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)之間存在根本差異，但這種差異的性質(zhì)尚待確定。由于CWIN 和VIN在粗糙內(nèi)質(zhì)網(wǎng)上合成并在高爾基體中加工，分別以細(xì)胞壁和液泡為靶向，因此推測(cè)CWIN 和VIN 介導(dǎo)的糖感知可能通過(guò)分泌途徑起作用，而這種假設(shè)并不適用于CIN[95]?？傮w而言，CWINs 負(fù)責(zé)產(chǎn)生質(zhì)外體葡萄糖，被G 蛋白信號(hào)調(diào)節(jié)因子1 (regulator of G-protein signaling 1，RGS1)感知并與G 蛋白偶聯(lián)，進(jìn)而激活細(xì)胞分裂等過(guò)程。而CIN 活性的改變可通過(guò)兩種方式引起不同的響應(yīng)，一種是直接改變細(xì)胞質(zhì)的葡萄糖穩(wěn)態(tài)，另一種是影響CIN 在細(xì)胞內(nèi)的定位。

4 展望

蔗糖是光合作用CO2固定的主要產(chǎn)物，不僅參與碳代謝和運(yùn)輸，為植物生長(zhǎng)提供能量和底物，還介導(dǎo)了信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)過(guò)程，以調(diào)節(jié)植物發(fā)育進(jìn)程以及響應(yīng)多種非生物脅迫。盡管目前對(duì)于蔗糖在植物體內(nèi)的代謝、運(yùn)輸和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)等方面的研究已經(jīng)取得了較大進(jìn)展，但是由于植物體內(nèi)物質(zhì)和能量代謝的復(fù)雜性，且各種信號(hào)途徑之間的交叉和互作的機(jī)制并不十分清楚，仍需要很多具體的研究來(lái)進(jìn)一步闡明其調(diào)控機(jī)制和網(wǎng)絡(luò)。未來(lái)的研究可以從以下幾個(gè)方向開(kāi)展:(1) 糖信號(hào)分子(蔗糖、葡萄糖和T6P)調(diào)控不同的糖代謝酶的表達(dá)和活性的方式，并在適當(dāng)?shù)臅r(shí)間和位置產(chǎn)生這些信號(hào)分子來(lái)調(diào)節(jié)分生組織的發(fā)育；(2) 植物細(xì)胞通過(guò)感應(yīng)細(xì)胞外的糖調(diào)節(jié)生長(zhǎng)的機(jī)制。質(zhì)體葡萄糖可能由與G蛋白偶聯(lián)的RGS1 的復(fù)合物感知，而RGS1 是否結(jié)合葡萄糖或其他糖，以及這種潛在的感應(yīng)機(jī)制如何與CWIN 和糖轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的活性整合尚待確定；(3) 糖的代謝和信號(hào)調(diào)節(jié)可能與生長(zhǎng)素的生物合成和運(yùn)輸、ROS 穩(wěn)態(tài)、防御和PCD 結(jié)合，需要進(jìn)一步研究以剖析潛在的分子途徑和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)級(jí)聯(lián)反應(yīng)；(4) 根據(jù)現(xiàn)有研究，蔗糖可能通過(guò)庫(kù)器官中的己糖傳遞信號(hào)，但在源器官中可能不依賴于己糖發(fā)揮其信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)作用，需要進(jìn)一步研究以區(qū)分蔗糖信號(hào)和己糖信號(hào)。