王 亞 付 成 胡 月 付世建

(重慶師范大學(xué)進(jìn)化生理與行為學(xué)實(shí)驗(yàn)室, 重慶市動(dòng)物生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 401331)

在自然界中, 動(dòng)物經(jīng)常遭受不同形式的捕食脅迫。有研究者認(rèn)為, 捕食者對(duì)獵物種群產(chǎn)生的非致命性影響通常大于直接的致命性捕食[1]。雖然動(dòng)物種群中只有少數(shù)個(gè)體真正會(huì)被捕食者捕食, 但是大部分個(gè)體由于捕食脅迫的存在(非致命性影響), 主動(dòng)或被動(dòng)的在形態(tài)、生理及行為等方面表現(xiàn)出反捕食響應(yīng)[1-4]。例如來(lái)自高捕食壓力種群的黑鯽(Carassius carassius), 其體高及快速啟動(dòng)逃逸能力(最大速度、最大加速度等)均顯著高于低捕食壓力的種群[5]; 在遭遇捕食者后, 澳氏雀鯛(Pomacentrus wardi)顯著降低冒險(xiǎn)行為以提高生存能力[4]。相較于低捕食壓力的埃氏短棒鳉(Brachyrhaphis episcopi)種群, 來(lái)自高捕食壓力種群的同類具有更高的活躍性和探索性, 對(duì)脅迫表現(xiàn)出更低的應(yīng)激反應(yīng)[6]。在諸多反捕食策略中, 魚(yú)類行為調(diào)節(jié)通常更為迅速和高效, 對(duì)于獵物魚(yú)應(yīng)對(duì)捕食脅迫至關(guān)重要, 因此一直備受研究者關(guān)注[7-9]。

魚(yú)類行為特征中的探索性(Exploration, 個(gè)體對(duì)潛在捕食者、新棲息地和食物的行為反應(yīng))、活躍性(Activity, 個(gè)體由肌肉活動(dòng)引發(fā)的運(yùn)動(dòng)行為狀態(tài))和勇敢性(Boldness, 個(gè)體對(duì)已知環(huán)境危險(xiǎn)狀況的反應(yīng))與魚(yú)類逃避捕食者密切相關(guān)[10]。在自然界中魚(yú)類種類繁多, 其在生理、生化特征和棲息地環(huán)境等方面的種間差異均可能對(duì)魚(yú)類的上述行為特征產(chǎn)生重要影響[11,12], 進(jìn)而影響魚(yú)類對(duì)捕食脅迫的行為響應(yīng)策略。然而到目前相關(guān)研究主要關(guān)注特定魚(yú)類的反捕食行為, 關(guān)于魚(yú)類對(duì)捕食脅迫行為響應(yīng)策略的種間比較鮮有報(bào)道。魚(yú)類反捕食行為的種間比較有利于在種間水平建立魚(yú)類行為特征與生理功能及棲息環(huán)境等的關(guān)聯(lián), 進(jìn)而理解魚(yú)類行為策略種間分化的內(nèi)在機(jī)制, 因此具有一定的理論意義。

在遭遇捕食者時(shí), 魚(yú)類可能會(huì)表現(xiàn)出反捕食行為以應(yīng)對(duì)當(dāng)前的威脅[2,13,14]。然而當(dāng)捕食者暫時(shí)消失后, 魚(yú)類的行為如何變化則是非常有趣的問(wèn)題。因?yàn)槌掷m(xù)維持反捕食行為有利于其提高下次遭遇捕食者時(shí)的存活率[4], 但多數(shù)反捕食行為都是有代價(jià)的, 例如增加對(duì)捕食者的探索行為會(huì)增加能量消耗, 提高隱蔽場(chǎng)所利用率則會(huì)降低魚(yú)類獲取食物等資源的幾率[15]。因此, 早期經(jīng)歷的捕食脅迫和當(dāng)前環(huán)境中存在的捕食者對(duì)于魚(yú)類的影響可能是截然不同的。由此, 本研究目的旨在分別考查前期捕食脅迫經(jīng)歷和當(dāng)前環(huán)境中存在的捕食脅迫對(duì)獵物魚(yú)行為的影響, 并探討該影響是否存在種間差異。

為了探討魚(yú)類反捕食行為策略種間分化的內(nèi)在機(jī)制, 本研究選擇鳊(Parabramis pekinensis)、草魚(yú)(Ctenopharyngodon idellus)、鯽(Carassius auratus)和中華倒刺鲃(Spinibarbus sinensis)等4種同水域生存的鯉科魚(yú)類幼魚(yú)作為獵物魚(yú), 以其水域常見(jiàn)的天敵之一烏鱧(Channa argus)為捕食者。分別考查了前期捕食脅迫經(jīng)歷(有、無(wú)捕食脅迫經(jīng)歷)和測(cè)定環(huán)境(測(cè)定環(huán)境中有、無(wú)捕食者存在)對(duì)4種鯉科魚(yú)類探索性、活躍性和勇敢性的影響。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)魚(yú)的來(lái)源與馴養(yǎng)

實(shí)驗(yàn)中用到的獵物魚(yú)鳊(1.3—3 g,n=200)、草魚(yú)(2—5 g,n=200)、鯽(2—4 g,n=200)和中華倒刺鲃(3—5 g,n=200)均購(gòu)自重慶市合川區(qū)水產(chǎn)養(yǎng)殖基地。捕食者烏鱧(500—600 g,n=20)來(lái)源于重慶市南川區(qū)烏鱧養(yǎng)殖場(chǎng)。5種實(shí)驗(yàn)魚(yú)分別置于長(zhǎng)方形養(yǎng)殖水槽(2 m×1 m×0.5 m, 1000 L)中進(jìn)行15d以上的馴養(yǎng)。在水槽中裝入曝氣后的自來(lái)水, 并且用充氣泵不停地向水中充入空氣保證到水中的溶氧水平接近飽和。每天上午10:00用解凍后的赤蟲(chóng)(中國(guó)濱海駿業(yè)生物公司)搭配商業(yè)餌料對(duì)4種獵物魚(yú)進(jìn)行飽足投喂1次; 捕食者烏鱧每隔2天使用新鮮的鰱肉片搭配商業(yè)餌料投喂至飽足1次。所有實(shí)驗(yàn)魚(yú)均在投喂1h后用虹吸管清理剩余餌料和糞便, 然后進(jìn)行每天1次的換水, 日換水量約10%。在馴養(yǎng)過(guò)程中水溫控制在(25±1)℃, 光周期為12L﹕12D。

1.2 實(shí)驗(yàn)方案

馴養(yǎng)完成的鳊、草魚(yú)、鯽和中華倒刺鲃, 每種魚(yú)均隨機(jī)分為2組: 對(duì)照組和捕食(捕食脅迫經(jīng)歷)組。對(duì)照組按照馴養(yǎng)期間的養(yǎng)殖條件繼續(xù)喂養(yǎng),捕食組獵物魚(yú)與捕食者烏鱧在同一個(gè)水槽中混養(yǎng),但通過(guò)鐵絲網(wǎng)將獵物魚(yú)和捕食者分隔開(kāi)[16]。為強(qiáng)化獵物魚(yú)的被捕食風(fēng)險(xiǎn), 避免獵物魚(yú)因無(wú)法被直接捕食導(dǎo)致其對(duì)捕食者無(wú)行為反應(yīng), 在混養(yǎng)水槽的捕食者一側(cè)放入不用于實(shí)驗(yàn)測(cè)定的餌料魚(yú), 供捕食者捕食, 以對(duì)鐵絲網(wǎng)另一側(cè)的獵物魚(yú)構(gòu)成視覺(jué)和嗅覺(jué)等層面的刺激。捕食組除水槽中存在捕食者外, 其他養(yǎng)殖環(huán)境與對(duì)照組完全相同。15d后選擇身體健康、大小接近的4種獵物魚(yú)各20尾(體重、體長(zhǎng)等數(shù)據(jù)見(jiàn)表 1), 選擇單尾魚(yú)分別在周圍可視環(huán)境中有、無(wú)捕食者烏鱧的條件下測(cè)定探索性、活躍性和勇敢性。實(shí)驗(yàn)過(guò)程中水溫均維持在(25±1)℃。

表1 不同組實(shí)驗(yàn)魚(yú)的體重、體長(zhǎng)和樣本量(平均值±SE)Tab. 1 The body weight, body length and sample size of different groups (mean±SE)

1.3 探索性、活躍性和勇敢性的測(cè)定

在本研究中探索性、活躍性和勇敢性都采用實(shí)驗(yàn)室自制的行為觀察裝置(圖 1)完成測(cè)定。該行為觀察裝置通過(guò)有機(jī)玻璃板組裝成長(zhǎng)方體水槽(70 cm×35 cm×35 cm), 將水槽用不透明的有機(jī)玻璃板分隔成2個(gè)區(qū)域: 開(kāi)闊區(qū)(55 cm×35 cm×35 cm)和隱蔽區(qū)(15 cm×35 cm×35 cm)兩部分。上述不透明有機(jī)玻璃板底部正中央有一個(gè)可以打開(kāi)和關(guān)閉的小門(mén)(10 cm×10 cm), 小門(mén)打開(kāi)時(shí), 實(shí)驗(yàn)魚(yú)可在開(kāi)闊區(qū)和隱蔽區(qū)之間來(lái)回穿梭。隱蔽區(qū)內(nèi)放置有塑料水草, 可為實(shí)驗(yàn)魚(yú)提供隱蔽場(chǎng)所。行為觀察裝置的3個(gè)側(cè)面和底面均覆蓋有白色廣告紙, 用以減少外界環(huán)境干擾,同時(shí)增大實(shí)驗(yàn)魚(yú)與背景環(huán)境的反差, 方便后期視頻分析; 觀察裝置的正面保持透明, 該側(cè)平行放置另一個(gè)刺激水槽(55 cm×15 cm×35 cm), 用于放置捕食者, 給予獵物魚(yú)視覺(jué)刺激。行為測(cè)定水槽及刺激水槽中水深均為10 cm, 以降低實(shí)驗(yàn)魚(yú)在水體中的垂直移動(dòng)[17]。實(shí)驗(yàn)魚(yú)位于行為觀察水槽的開(kāi)闊區(qū)時(shí)可清楚地觀察到刺激水槽中的狀況。行為測(cè)定時(shí),刺激水槽中未放入捕食者烏鱧即為無(wú)捕食者存在的空白環(huán)境; 放入捕食者烏鱧則為有捕食者存在的環(huán)境。行為測(cè)定水槽上方安裝有與計(jì)算機(jī)連接的高清攝像頭(羅技Pro 9000), 用以拍攝實(shí)驗(yàn)魚(yú)的探索性、活躍性和勇敢性。

圖1 探索性、活躍性和勇敢性測(cè)定裝置示意圖Fig. 1 The device used to determine the exploration, activity and boldness

獵物魚(yú)和捕食者在行為測(cè)定前禁食48h, 以避免消化過(guò)程對(duì)行為的影響。分別在測(cè)定環(huán)境有、無(wú)捕食者存在的情況下進(jìn)行探索性、活躍性和勇敢性的測(cè)定: 將單尾實(shí)驗(yàn)魚(yú)帶水轉(zhuǎn)移至上述行為測(cè)定裝置的開(kāi)闊區(qū)域中(小門(mén)為關(guān)閉狀態(tài)), 隨后立即通過(guò)攝像頭拍攝獵物魚(yú)對(duì)陌生環(huán)境的探索行為, 持續(xù)20min, 即為探索性。40min后, 獵物魚(yú)基本上已完成對(duì)周圍環(huán)境的探索并逐步適應(yīng), 隨后開(kāi)始另外20min的拍攝作為活躍性。在活躍性拍攝完成后,將開(kāi)闊區(qū)和隱蔽區(qū)之間的小門(mén)打門(mén), 用漁網(wǎng)快速下墜的方式(模擬捕食者襲擊)將獵物魚(yú)通過(guò)小門(mén)趕入隱蔽區(qū)域, 隨后進(jìn)行60min的勇敢性拍攝, 期間小門(mén)持續(xù)打開(kāi)。通過(guò)攝像頭記錄獵物魚(yú)第1次從隱蔽區(qū)域進(jìn)入開(kāi)闊區(qū)域所用的時(shí)間及實(shí)驗(yàn)魚(yú)在開(kāi)闊區(qū)域的累計(jì)停留時(shí)間。若獵物魚(yú)在60min內(nèi)都未曾進(jìn)入開(kāi)闊區(qū)域則視為: 獵物魚(yú)進(jìn)入開(kāi)闊區(qū)域的時(shí)間為1h, 在開(kāi)闊區(qū)域累計(jì)停留時(shí)間為0。所有視頻拍攝完成后通過(guò)“格式工廠”轉(zhuǎn)碼成avi.(15幀/s)格式, 然后采用動(dòng)物運(yùn)動(dòng)軌跡跟蹤軟件EthoVision XT 9.0(Noldus, Netherlands)對(duì)視頻進(jìn)行分析。探索性指標(biāo)為實(shí)驗(yàn)魚(yú)在陌生環(huán)境中的平均速度(cm/s)和運(yùn)動(dòng)時(shí)間比(%); 即為運(yùn)動(dòng)的時(shí)間占總時(shí)間的百分比, 其中運(yùn)動(dòng)狀態(tài)的判斷標(biāo)準(zhǔn)為實(shí)驗(yàn)魚(yú)質(zhì)心的移動(dòng)速度大于1.75 cm/s[18]; 活躍性指標(biāo)為實(shí)驗(yàn)魚(yú)在熟悉環(huán)境中的平均速度(cm/s)和運(yùn)動(dòng)時(shí)間比(%); 勇敢性指標(biāo)為實(shí)驗(yàn)魚(yú)受到“襲擊”后首次出隱蔽場(chǎng)所時(shí)間(s)和在開(kāi)闊區(qū)域累計(jì)停留時(shí)間(s)。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

原始實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)經(jīng)過(guò)Excel 2010進(jìn)行常規(guī)計(jì)算后, 使用SPSS軟件(SPSS 17.0)對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。前期捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鳊、草魚(yú)、鯽和中華倒刺鲃探索性、活躍性和勇敢性的影響使用雙因素協(xié)方差分析, 體重作為協(xié)變量。若捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境的影響顯著則進(jìn)一步使用t檢驗(yàn)做事后檢驗(yàn)。所有的統(tǒng)計(jì)數(shù)據(jù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示, 顯著水平為P＜0.05。

2 結(jié)果

2.1 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鳊幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響

前期的捕食脅迫經(jīng)歷顯著影響鳊幼魚(yú)的探索性(平均速度,F1,73=7.026,P=0.010; 運(yùn)動(dòng)百分比,F1,73=4.912,P=0.030; 表 2)。當(dāng)測(cè)定環(huán)境中存在捕食者時(shí), 捕食組鳊幼魚(yú)的探索性(平均速度、運(yùn)動(dòng)百分比)顯著高于對(duì)照組(P＜0.05; 圖 2a和2b)。前期捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鳊幼魚(yú)活躍性(平均速度、運(yùn)動(dòng)百分比)的影響均不顯著(表 2)。測(cè)定環(huán)境對(duì)鳊幼魚(yú)勇敢性(在開(kāi)放區(qū)域停留時(shí)間)的影響顯著(F1,75=6.532,P=0.013; 表 2)。對(duì)照組的鳊幼魚(yú)在有捕食者存在時(shí)表現(xiàn)出更高的勇敢性(在開(kāi)放區(qū)域停留時(shí)間,P=0.02; 圖 2f)。

圖2 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鳊幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Fig. 2 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile bream

表2 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鳊幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Tab. 2 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile bream

2.2 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)草魚(yú)幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響

前期捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)草魚(yú)幼魚(yú)探索性2個(gè)指標(biāo)的影響均不顯著, 但2種因素對(duì)這2個(gè)指標(biāo)的影響均存在顯著的交互作用(平均速度F1.75=11.958,P=0.001; 運(yùn)動(dòng)百分比F1.75=18.784,P=0.001; 表 3)。在環(huán)境中無(wú)捕食者時(shí), 捕食脅迫經(jīng)歷導(dǎo)致草魚(yú)幼魚(yú)探索性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)顯著降低(P＜0.05); 但當(dāng)環(huán)境中存在捕食者時(shí), 前期捕食脅迫經(jīng)歷導(dǎo)致草魚(yú)幼魚(yú)探索性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)顯著提高(P＜0.05; 圖 3a和3b)。在環(huán)境中出現(xiàn)捕食者時(shí), 對(duì)照組草魚(yú)表現(xiàn)出探索性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)的顯著降低, 而捕食組卻表現(xiàn)出探索性的顯著提高(P＜0.05; 圖 3a和3b)。

測(cè)定環(huán)境對(duì)草魚(yú)幼魚(yú)活躍性2個(gè)指標(biāo)的影響顯著(平均速度F1.75=5.932,P=0.017; 運(yùn)動(dòng)百分比F1.75=5.183,P=0.026), 且2個(gè)因素對(duì)活躍性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)的影響存在交互作用(平均速度F1.75=16.393,P=0.000; 運(yùn)動(dòng)百分比F1.75=12.086,P=0.001; 表 3)。當(dāng)環(huán)境中存在捕食者時(shí), 前期捕食脅迫經(jīng)歷導(dǎo)致草魚(yú)幼魚(yú)活躍性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)顯著提高(P＜0.05; 圖 3c和3d)。此外, 在環(huán)境中捕食者的出現(xiàn)導(dǎo)致捕食組草魚(yú)活躍性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)顯著提高(P＜0.001; 圖 3c和3d)。

前期捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)草魚(yú)幼魚(yú)勇敢性的2個(gè)指標(biāo)的影響均不顯著, 但2個(gè)因素對(duì)首次出隱蔽場(chǎng)所時(shí)間的影響存在顯著的交互作用(F1.74=4.727,P=0.033; 表 3)。當(dāng)環(huán)境中存在捕食者時(shí), 前期捕食脅迫經(jīng)歷導(dǎo)致草魚(yú)首次出隱蔽場(chǎng)所時(shí)間的顯著降低(P=0.039; 圖 3e); 環(huán)境中捕食者的存在導(dǎo)致捕食組草魚(yú)首次出隱蔽場(chǎng)所時(shí)間顯著縮短(P=0.013; 圖 3e)。測(cè)定環(huán)境對(duì)草魚(yú)勇敢性指標(biāo)中的在開(kāi)放區(qū)域停留時(shí)間影響顯著(F1.74=6.297,P=0.014; 表 3)。但環(huán)境中出現(xiàn)捕食者時(shí), 對(duì)照組(P=0.057)與捕食組(P=0.084)草魚(yú)在開(kāi)放區(qū)域停留時(shí)間均未表現(xiàn)出顯著變化(圖 3f)。

圖3 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)草魚(yú)幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Fig. 3 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile grass carp

表3 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)草魚(yú)幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Tab. 3 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile grass carp

2.3 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鯽幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響

前期捕食脅迫經(jīng)歷處理(平均速度F1.73=31.595,P＜0.001; 運(yùn)動(dòng)百分比F1.73=39.331,P＜0.001)和體重(平均速度F1.73=7.742,P=0.007; 運(yùn)動(dòng)百分比F1.73=7.883,P=0.006)對(duì)鯽幼魚(yú)探索性的2個(gè)指標(biāo)均有顯著性影響(表 4)。無(wú)論在環(huán)境中有無(wú)捕食組, 捕食組鯽幼魚(yú)的探索性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)均顯著高于對(duì)照組(P＜0.05; 圖 4a和4b)。

前期捕食脅迫經(jīng)歷處理對(duì)鯽幼魚(yú)活躍性指標(biāo)中的平均速度(F1.74=10.574,P=0.002)、運(yùn)動(dòng)百分比(F1.74=15.440,P＜0.001)均影響顯著(表 4)。當(dāng)環(huán)境中存在捕食者時(shí), 相比對(duì)照組, 具有捕食脅迫經(jīng)歷的鯽幼魚(yú)表現(xiàn)出更高的活躍性(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比;P＜0.01; 圖 4c和4d)。此外, 在空白環(huán)境中, 相比對(duì)照組, 捕食組鯽幼魚(yú)也表現(xiàn)出更高的活躍性(運(yùn)動(dòng)百分比;P=0.025; 圖 4d)。但前期捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境均對(duì)鯽幼魚(yú)的勇敢性無(wú)顯著性影響(表 4)。

圖4 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鯽幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Fig. 4 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile crucian carp

表4 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鯽幼魚(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Tab. 4 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile crucian carp

2.4 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)中華倒刺鲃?dòng)佐~(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響

僅體重對(duì)中華倒刺鲃?dòng)佐~(yú)的探索性(平均速度,F1.74=4.914,P=0.030; 運(yùn)動(dòng)百分比,F1.74=7.758,P=0.007)表現(xiàn)出顯著性影響(表 5)。

測(cè)定環(huán)境對(duì)中華倒刺鲃?dòng)佐~(yú)的活躍性(平均速度,F1.74=8.218,P=0.005; 運(yùn)動(dòng)百分比,F1.74=11.189,P=0.001)影響顯著(表 5)。具有捕食脅迫經(jīng)歷的中華倒刺鲃在環(huán)境中有捕食者存在時(shí)表現(xiàn)出更高的平均速度(P=0.021; 圖 5c); 而無(wú)捕食脅迫經(jīng)歷的中華倒刺鲃在環(huán)境中有捕食者存在時(shí)表現(xiàn)出更高的運(yùn)動(dòng)百分比(P=0.003; 圖 5d)。前期捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境均對(duì)中華倒刺鲃?dòng)佐~(yú)的勇敢性無(wú)顯著性影響(表 5)。

圖5 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)中華倒刺鲃?dòng)佐~(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Fig. 5 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile qingbo

表5 捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)中華倒刺鲃?dòng)佐~(yú)探索性、活躍性和勇敢性的影響Tab. 5 Effects of predation experience and measuring environment on exploration, activity and boldness in juvenile qingbo

3 討論

反捕食行為是魚(yú)類應(yīng)對(duì)環(huán)境中捕食者的重要方式之一, 對(duì)于其提高捕食脅迫下的生存幾率至關(guān)重要[2,19]。例如增加的對(duì)捕食者的探索行為有利于獵物魚(yú)獲取更多的捕食者信息進(jìn)而利于其做出更合理的應(yīng)對(duì)策略[6]; 減少的覓食行為可降低獵物魚(yú)被捕食者發(fā)現(xiàn)的概率[8]。但是, 反捕食行為所帶來(lái)的覓食和生長(zhǎng)的下降等不利影響可能會(huì)導(dǎo)致獵物魚(yú)在下一生活史階段的生存能力降低[4,20], 也即當(dāng)前生存與未來(lái)生存可能存在權(quán)衡。因此, 獵物可能根據(jù)捕食脅迫的程度對(duì)反捕食行為做出調(diào)整可以降低反捕食行為所帶來(lái)的代價(jià)。已有研究發(fā)現(xiàn), 孔雀魚(yú)(Poecilia reticulata)對(duì)飽足狀態(tài)下的捕食者表現(xiàn)出較少的反捕食行為[21]; 當(dāng)前環(huán)境中無(wú)捕食者時(shí), 來(lái)自高捕食壓力種群的寬鰭鱲(Zacco platypus)并未增加隱蔽場(chǎng)所的利用率[8]。本研究旨在考查早期遭遇的捕食脅迫經(jīng)歷和當(dāng)前環(huán)境中存在的捕食脅迫對(duì)獵物魚(yú)的影響是否一致, 及這種影響是否存在種間差異。

3.1 捕食脅迫對(duì)四種鯉科魚(yú)類探索性、活躍性和勇敢性的影響

在本研究中, 僅在當(dāng)前環(huán)境中有捕食者的情況下, 前期有捕食脅迫經(jīng)歷的鳊幼魚(yú)表現(xiàn)出提高的探索性, 表明前期的捕食脅迫經(jīng)歷對(duì)獵物魚(yú)對(duì)捕食者做出識(shí)別和行為反應(yīng)具有重要作用[22,23]。以往關(guān)于鳊的研究也有類似的發(fā)現(xiàn)[22,24]。而當(dāng)環(huán)境中無(wú)捕食者時(shí)上述結(jié)果不復(fù)存在, 這可能是一種在非危險(xiǎn)狀態(tài)下減少反捕食行為以降低能量代價(jià)的行為策略。例如來(lái)自高捕食壓力種群的寬鰭鱲, 在當(dāng)前環(huán)境中無(wú)捕食者時(shí)并未提高隱蔽場(chǎng)所利用率[8]。此外, 無(wú)論早期是否有捕食脅迫經(jīng)歷, 在環(huán)境中有捕食者時(shí)鳊幼魚(yú)均變得更為勇敢(對(duì)照組和捕食組在開(kāi)放區(qū)域停留時(shí)間分別提高了10倍和5倍; 捕食組P=0.140未達(dá)到顯著水平)。這表明在遭遇捕食者時(shí), 鳊幼魚(yú)傾向于較為積極和對(duì)抗的行為策略。這可能與鳊本身具有較高的攻擊性有關(guān)。另外鳊為側(cè)扁型魚(yú)類, 體高很高, 因此很容易對(duì)捕食者形成口裂限制, 再加上其相對(duì)較強(qiáng)的運(yùn)動(dòng)能力[25], 捕食者對(duì)其威脅較為有限。

草魚(yú)在空白環(huán)境下捕食脅迫經(jīng)歷導(dǎo)致探索性的降低, 而在捕食者存在情況下, 捕食脅迫經(jīng)歷導(dǎo)致探索性的提高?；钴S性的結(jié)果也頗為類似, 盡管在空白環(huán)境下對(duì)照組與捕食組草魚(yú)的活躍性顯著并不差異?？赡芤?yàn)閷?duì)于草魚(yú)而言, 在空白的環(huán)境中, 具有捕食脅迫經(jīng)歷的草魚(yú)通過(guò)降低探索性和活躍性來(lái)降低自己被潛在捕食者發(fā)現(xiàn)的幾率。而當(dāng)較小的開(kāi)放環(huán)境中已經(jīng)出現(xiàn)了捕食者, 即使降低活躍性也無(wú)法避免獵物魚(yú)被捕食者發(fā)現(xiàn), 維持較高的運(yùn)動(dòng)狀態(tài), 時(shí)刻對(duì)捕食者保持警惕反而會(huì)更加利于生存[16,26]。值得注意的是, 對(duì)照組草魚(yú)在環(huán)境中存在捕食者時(shí)出現(xiàn)了探索性的降低?？赡芤?yàn)槠淙狈Σ妒趁{迫經(jīng)歷, 進(jìn)而對(duì)陌生的捕食者烏鱧并不了解, 因此暫時(shí)維持了較低的運(yùn)動(dòng)水平。另外, 結(jié)果發(fā)現(xiàn), 前期捕食脅迫經(jīng)歷(捕食者存在的情況下)和環(huán)境中捕食者的出現(xiàn)均導(dǎo)致草魚(yú)幼魚(yú)勇敢性的提高, 這可能也與捕食脅迫導(dǎo)致的應(yīng)激反應(yīng)有關(guān), 也即在捕食脅迫存在情況下, 草魚(yú)采取了較為積極的行為應(yīng)對(duì)策略。從整體上, 就草魚(yú)而言, 前期遭遇的捕食脅迫經(jīng)歷和當(dāng)前環(huán)境中遭遇的捕食者對(duì)其探索性、活躍性和勇敢性的影響較為類似。也側(cè)面反映出草魚(yú)對(duì)捕食脅迫更為敏感, 早期遭遇捕食脅迫造成的影響在無(wú)捕食者環(huán)境中依然保留。

無(wú)論測(cè)定環(huán)境中有、無(wú)捕食者的出現(xiàn), 具有捕食脅迫經(jīng)歷的鯽幼魚(yú)均表現(xiàn)出更高的探索性和活躍性。這表明無(wú)捕食脅迫經(jīng)歷的鯽幼魚(yú)對(duì)其陌生捕食者烏鱧缺乏有效的識(shí)別, 因而未能做出適當(dāng)?shù)捻憫?yīng)。反觀捕食組的鯽幼魚(yú), 與草魚(yú)類似, 早期經(jīng)歷的捕食脅迫使其一直維持著一定程度的應(yīng)激狀態(tài), 盡管這會(huì)帶來(lái)更高的能量代價(jià)[13], 但這種狀態(tài)的維持會(huì)提高鯽幼魚(yú)再次遭遇相同捕食者時(shí)的生存能力[27], 表明鯽幼魚(yú)可能采取的是一種犧牲生長(zhǎng)而保障生存的適應(yīng)策略。

中華倒刺鲃的探索性和勇敢性均未對(duì)捕食脅迫做出響應(yīng)。然而, 活躍性的不同指標(biāo)(平均速度和運(yùn)動(dòng)百分比)卻反映: 無(wú)論有無(wú)前期的捕食脅迫經(jīng)歷, 在環(huán)境中出現(xiàn)的捕食者均會(huì)導(dǎo)致中華倒刺鲃活躍性的提高。這說(shuō)明中華倒刺鲃也同樣通過(guò)維持較高的運(yùn)動(dòng)狀態(tài)來(lái)應(yīng)對(duì)環(huán)境中已經(jīng)存在的捕食者。劉海生等[16]也曾發(fā)現(xiàn)經(jīng)過(guò)捕食者南方鲇(Silrurus meridionalis)暴露處理的中華倒刺鲃活躍性明顯提高, 與本研究結(jié)果較為一致。另外, 與鳊和草魚(yú)類似, 無(wú)捕食脅迫經(jīng)歷的中華倒刺鲃也會(huì)對(duì)陌生的捕食者烏鱧做出一定程度的行為響應(yīng), 表明這3種魚(yú)對(duì)陌生的捕食者烏鱧均具有一定的識(shí)別能力,這與最近關(guān)于中華倒刺鲃的研究結(jié)果較為類似[13]。值得注意的是, 這種“識(shí)別”與獵物魚(yú)通過(guò)捕食脅迫經(jīng)歷獲得的識(shí)別仍具有較大差距[13]。盡管如此, 在生境中遭遇陌生的捕食者時(shí)盡快識(shí)別該捕食者并做出反應(yīng)對(duì)于獵物魚(yú)提高生存能力依然是十分必要的。

3.2 四種鯉科魚(yú)類反捕食行為的種間比較

高捕食壓力環(huán)境中的埃氏短棒鳉比低捕食壓力環(huán)境中的同類, 表現(xiàn)出更高的勇敢性、活躍性和探索性[27,28]。然而鱸(Perca fluviatilis)卻剛好與其相反, 在低捕食壓力環(huán)境中表現(xiàn)出更高的勇敢性[29]。對(duì)比之下, 本研究中捕食脅迫經(jīng)歷和測(cè)定環(huán)境對(duì)鳊、草魚(yú)、鯽和中華倒刺鲃的影響也存在較大的種間差異。草魚(yú)明顯對(duì)捕食脅迫經(jīng)歷處理和測(cè)定環(huán)境的影響反應(yīng)更為敏感, 而中華倒刺鲃的反應(yīng)則相對(duì)保守; 另外前期經(jīng)歷過(guò)捕食脅迫的鯽持續(xù)維持一定程度的反捕食行為, 這可能是其能在高捕食壓力的生境中廣泛分布的重要原因之一[26]。4種鯉科魚(yú)類反捕食響應(yīng)的種間差異可能與不同魚(yú)種自身的生理表型(如體高的大小和逃逸能力的強(qiáng)弱)和棲息環(huán)境中的捕食壓力有著緊密的聯(lián)系。4種鯉科魚(yú)類反捕食響應(yīng)的相似之處則體現(xiàn)在: 當(dāng)前環(huán)境中存在捕食者時(shí), 4種鯉科魚(yú)類大部分會(huì)通過(guò)維持較高運(yùn)動(dòng)狀態(tài)的方式來(lái)應(yīng)對(duì)捕食者。早期經(jīng)歷的捕食脅迫與當(dāng)前環(huán)境中存在的捕食脅迫對(duì)魚(yú)類的影響可能會(huì)存在較大差異。相比前者, 在當(dāng)前環(huán)境中存在的捕食者對(duì)獵物魚(yú)的威脅則更為緊迫。但是早期的捕食脅迫經(jīng)歷可幫助獵物魚(yú)對(duì)捕食者做出快速和準(zhǔn)確的識(shí)別, 進(jìn)而及時(shí)做出恰當(dāng)?shù)姆床妒稠憫?yīng),因此對(duì)于魚(yú)類的生存也同樣至關(guān)重要[4,22,30]。當(dāng)然,這種早期捕食經(jīng)歷對(duì)于獵物魚(yú)產(chǎn)生的影響本身也是捕食者對(duì)獵物魚(yú)非致命性影響的一部分[1]。