徐 猛 朱冰濤,2 楊葉欣 宋紅梅,3 劉 超 牟希東

(1. 中國水產(chǎn)科學(xué)研究院珠江水產(chǎn)研究所, 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部休閑漁業(yè)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣東省現(xiàn)代休閑漁業(yè)工程技術(shù)研究中心, 廣州510380; 2. 上海海洋大學(xué)水產(chǎn)與生命學(xué)院, 上海 201306; 3. 廣東省水產(chǎn)動物免疫技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣州 510380)

隨著全球化進(jìn)程的深入, 外來物種入侵已成為當(dāng)前全球性的問題, 對生物多樣性、生態(tài)系統(tǒng)功能形成了嚴(yán)重威脅, 在世界各地造成了嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失[1—3]。中國是受生物入侵影響最嚴(yán)重的國家之一, 截至2018年底, 入侵我國的外來物種有近800種,已確認(rèn)入侵農(nóng)林生態(tài)系統(tǒng)的有638種, 全國31個省(區(qū)/市)均有外來物種入侵[4], 每年造成直接經(jīng)濟(jì)損失逾2000億元[5]。初步統(tǒng)計(jì)表明, 至2007年我國引入外來魚類84種[6], 由于養(yǎng)殖逃逸和人為放生等原因, 這些外來物種已擴(kuò)散到我國的大部分自然水域,在部分水域甚至已成為優(yōu)勢種[6—8]。量化評估這些水生外來物種的生態(tài)影響是開展針對性防控措施、制定相應(yīng)管理政策的前提和基礎(chǔ), 已成為當(dāng)前入侵生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)問題之一。

雀鱔是雀鱔目(Lepisosteiformes), 雀鱔科(Lepisosteidae)的雀鱔屬(Lepisosteus)魚類的統(tǒng)稱, 原產(chǎn)于北美洲及中美洲的淡水河流湖泊, 目前我國引入比較常見的是眼斑雀鱔(Lepisosteus oculatus)和鱷雀鱔(Atractosteus spatula)。二者均是兇猛的肉食性魚類, 環(huán)境適應(yīng)性強(qiáng), 在中國大部分地區(qū)的觀賞魚市場和養(yǎng)殖場皆有繁殖和養(yǎng)殖[9]。廣東和福建等地區(qū)均有雀鱔進(jìn)入自然水域的相關(guān)報(bào)道[10—12]。2019年在廣州白云湖出現(xiàn)的鱷雀鱔引起了極大社會關(guān)注。雀鱔在自然水域中缺乏天敵, 一旦形成較大種群, 可能會對當(dāng)?shù)佤~類和水生生態(tài)系統(tǒng)造成嚴(yán)重危害?；诖? 量化評估雀鱔對土著魚類的捕食情況, 評估其潛在生態(tài)影響, 具有重要的理論和現(xiàn)實(shí)意義。

功能反應(yīng)(Functional responses)由Holling[13]于1959年提出, 反映的是單位時間內(nèi)捕食者捕食的獵物數(shù)量隨獵物密度的變化, 通常有3種功能反應(yīng)類型, 其被廣泛應(yīng)用于捕食者-被捕食者相互作用的研究[13—15]。近年, 該方法被引入入侵生態(tài)學(xué)的研究中, 通過揭示這些物種的單位資源消耗率, 并與生態(tài)位相似的本地物種開展比較, 為理解和評估外來物種的生態(tài)影響提供了新的思路[16—18]。例如, Alexander等[17]對入侵魚類大口黑鱸(Micropterus salmoides)的功能反應(yīng)進(jìn)行了研究, 揭示了其功能反應(yīng)類型為Type-Ⅱ型, 功能反應(yīng)強(qiáng)度(襲擊率及最大取食率)高于本地種。Dick等[16]系統(tǒng)闡述了比較功能反應(yīng)方法在預(yù)測外來物種生態(tài)影響中的應(yīng)用, 為后續(xù)相關(guān)研究奠定了理論基礎(chǔ)。

本研究在室內(nèi)人工控制條件下, 通過設(shè)置餌料魚苗的密度梯度開展功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn), 量化了眼斑雀鱔的單位資源利用效率, 比較了其與生態(tài)位相似的本地魚類斑鱧(Channa maculata)資源消耗率的差異。通過結(jié)合功能反應(yīng)模型和食物轉(zhuǎn)化效率構(gòu)建了種群增長模型, 模擬并比較了雀鱔和斑鱧的種群增長趨勢。研究結(jié)果能夠?yàn)槿各X生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)的評估提供數(shù)據(jù)支撐, 所采用的實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)、參數(shù)估計(jì)及模型模擬方法能夠?yàn)槠渌鈦硭锏挠绊懺u估提供參考和借鑒。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)材料

本實(shí)驗(yàn)于2019年9—11月在珠江水產(chǎn)研究所外來水生生物風(fēng)險(xiǎn)評估中心開展(N 23°04′ 12″, E 113°13′ 06″)。實(shí)驗(yàn)對象眼斑雀鱔和斑鱧分別來自廣州花地灣養(yǎng)殖基地和佛山百容水產(chǎn)良種公司養(yǎng)殖基地; 餌料魚苗鯪(Cirrhinus molitorella)、廣東魴(Megalobrama terminalis)和草魚(Ctenopharyngodon idellus)來自廣州市花都區(qū)人工養(yǎng)殖基地。雀鱔的平均體重為(579.3±23.6) g, 斑鱧的平均體重為(445.1±32.4) g, 鯪魚苗平均體重為(1.14±0.11) g, 廣東魴魚苗平均體重為(0.69±0.10) g, 草魚苗平均體重(1.07±0.07) g。實(shí)驗(yàn)采用250 L(100 cm×50 cm×50 cm)玻璃缸, 養(yǎng)殖用水為曝氣3d的自來水, 日常喂食人工配合飼料。實(shí)驗(yàn)開始之前雀鱔和斑鱧均單條暫養(yǎng)于玻璃缸中, 待其養(yǎng)至穩(wěn)定無死亡后開始進(jìn)行功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)。

1.2 功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)

本實(shí)驗(yàn)采用常用的功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)方法[19]。在實(shí)驗(yàn)開始之前, 對雀鱔和斑鱧投喂充足冰鮮魚苗使其飽食, 持續(xù)2d; 之后2d不再投喂任何魚苗, 進(jìn)行饑餓處理。對于每一種實(shí)驗(yàn)餌料魚苗開展如下實(shí)驗(yàn)設(shè)置: 在12個250 L玻璃缸中, 一半放入實(shí)驗(yàn)對象雀鱔, 另一半放入斑鱧, 每個缸中放置1條。每個捕食者的6個玻璃缸中分別加入1、2、4、8、16和32條餌料魚苗。實(shí)驗(yàn)設(shè)置3個重復(fù), 共鋪設(shè)玻璃缸36個(圖 1)。實(shí)驗(yàn)共開展48h, 在結(jié)束后記錄每個玻璃缸中被攝食的魚苗數(shù)量。在一組實(shí)驗(yàn)結(jié)束后, 重新對雀鱔和斑鱧開展飽食及饑餓處理, 對另一種餌料魚苗重復(fù)上述實(shí)驗(yàn)操作, 實(shí)驗(yàn)共涉及3種餌料魚苗, 共重復(fù)上述實(shí)驗(yàn)操作3次。在整個實(shí)驗(yàn)過程中, 對主要水環(huán)境參數(shù)進(jìn)行了測量和記錄[水溫為(28.8±0.06)℃, 溶氧為(4.1±0.02) mg/L, pH為7.5±0.14, 鹽度為(0.16±0.01) g/L, 電導(dǎo)率為(291.0±18.0) μs/cm,化學(xué)需氧量為6 mg/L]。

圖1 雀鱔與斑鱧的功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)布局圖Fig. 1 Layout of the functional response experiment for Lepisosteus oculatus and Channa maculata

1.3 魚苗存活率測定

待雀鱔與斑鱧功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)完成后, 將這2種實(shí)驗(yàn)魚及餌料魚苗從實(shí)驗(yàn)玻璃缸中移出, 開展新的實(shí)驗(yàn)對魚苗自然存活率進(jìn)行評估。對每種餌料魚苗, 按照1、2、4、8、16和32的密度梯度在玻璃缸中投放, 但不放入捕食者雀鱔或斑鱧, 2d后記錄魚苗自然死亡的數(shù)目, 計(jì)算存活率。3種魚苗的平均存活率為99.29%, 因此, 上述功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)中魚苗的死亡主要由實(shí)驗(yàn)魚捕食造成。

1.4 食物轉(zhuǎn)化率及相對生長率測定

隨機(jī)選取實(shí)驗(yàn)魚雀鱔和斑鱧各6條, 分別放置于6個250 L的玻璃缸中暫養(yǎng), 至正常攝食后開始實(shí)驗(yàn)。每天投喂實(shí)驗(yàn)魚體重的5%重量的冰鮮食蚊魚(Gambusia affinis), 投喂15d后測量實(shí)驗(yàn)魚體重。每天投喂前均收集前一天的殘餌并稱重, 計(jì)算魚類進(jìn)食餌料的實(shí)際重量。魚類的食物轉(zhuǎn)化效率(E)和相對生長率(g)依據(jù)以下公式計(jì)算[20,21]:

式中,C為魚類所吃食餌料重量(g), ΔB為魚體重增加量(g),W1為魚的初始體重(g),W2為實(shí)驗(yàn)結(jié)束時魚體重(g),T為實(shí)驗(yàn)時間(d)。

1.5 功能反應(yīng)類型的判斷、參數(shù)的估計(jì)及曲線的擬合

功能反應(yīng)類型通過邏輯斯蒂回歸確定, 第一項(xiàng)系數(shù)為負(fù)則表明功能反應(yīng)類型為Type-Ⅱ型; 第一項(xiàng)系數(shù)為正而第二項(xiàng)系數(shù)為負(fù)則表明功能反應(yīng)類型為Type-Ⅲ型[22]。Rogers的隨機(jī)捕食方程常用來描述Type-Ⅱ功能反應(yīng), 其具體公式為[23]:

式中,Ne為餌料魚類被取食的個數(shù),N為餌料魚類投喂的個數(shù),a為襲擊率(m2/h),h為捕食魚類消化餌料的處理時間(h/ind.), 其倒數(shù)乘以實(shí)驗(yàn)時間T(h)即為捕食魚類的最大取食率(1/hT)。通過Lambert W函數(shù), 解析以上遞歸方程, 得到如下公式[24]:

采用實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù), 擬合以上方程, 估計(jì)出功能反應(yīng)的2個取食效率相關(guān)參數(shù)a和h, 比較了它們在雀鱔和斑鱧之間的差異。

1.6 種群增長趨勢模擬

結(jié)合功能反應(yīng)及食物轉(zhuǎn)化效率, 考慮到物種內(nèi)密度制約導(dǎo)致的死亡增加, 本研究構(gòu)建了種群增長的模擬模型如下:

式中,f為食物轉(zhuǎn)化效率,y為取食者數(shù)量,μ為密度制約強(qiáng)度即增加單位個體導(dǎo)致的死亡率,Bprey和Bpredator分別為被捕食者和捕食者的平均體重。應(yīng)用該模型對雀鱔和斑鱧取食本地魚類資源后的種群動態(tài)進(jìn)行了模擬。

本研究所有的統(tǒng)計(jì)分析、模擬及作圖在R 3.5.3完成[25]。功能反應(yīng)的分析通過R包frair完成[26]。由于功能反應(yīng)參數(shù)襲擊率和最大取食率為非正態(tài)分布, 在R基礎(chǔ)包Stats中采用wilcoxon檢驗(yàn)比較雀鱔與斑鱧功能反應(yīng)的差異(顯著性水平α=0.05)。

2 結(jié)果

2.1 雀鱔與斑鱧功能反應(yīng)類型及強(qiáng)度比較

雀鱔和斑鱧的功能反應(yīng)曲線均為Type-Ⅱ型(雀鱔,z=-4.900,P＜0.001; 斑鱧,z=-3.462,P＜0.001)。雀鱔和斑鱧基于3種魚苗的平均功能反應(yīng)曲線非常接近, 95%的置信區(qū)間有較多重合(圖 2A); 2種捕食者的襲擊率(a,W=2,P=0.383)及處理時間(h,W=3,P=0.663)均無顯著差異(圖 2B和2C)。單獨(dú)分析雀鱔和斑鱧對鯪、廣東魴和草魚的攝食情況, 發(fā)現(xiàn)這2種捕食者取食3種魚苗的功能反應(yīng)相近(圖 3), 但襲擊率a與處理時間h的數(shù)值隨被捕食魚類的種類而有所變化(表 1)。結(jié)果表明, 雀鱔與斑鱧具有相近的功能反應(yīng), 單位資源消耗率并無顯著區(qū)別。

表1 雀鱔與斑鱧攝食3種魚苗的功能反應(yīng)參數(shù)Tab. 1 Functional response parameters for Lepisosteus oculatus and Channa maculata when feeding on three fries

圖2 雀鱔與斑鱧總的功能反應(yīng)曲線(A)及參數(shù)(B. 襲擊率; C. 處理時間)比較Fig. 2 Functional response curves (A) and parameters (B. Attack rate; C. Handling time) of Lepisosteus oculatus and Channa maculata

圖3 雀鱔與斑鱧攝食鯪(A)、廣東魴(B)和草魚(C)魚苗的功能反應(yīng)曲線Fig. 3 Functional response curves of Lepisosteus oculatus and Channa maculata when feeding on three fries C. molitorella (A), M.terminalis (B) and C. idellus (C)

2.2 雀鱔與斑鱧食物轉(zhuǎn)化效率及相對生長率

雀鱔和斑鱧的平均食物轉(zhuǎn)化效率分別為31.0%和22.6%, 二者無顯著差異(W=28,P=0.132)。雀鱔的相對生長效率顯著高于斑鱧(W=31,P＜0.05), 分別為1.6和0.9%/d(表 2)。

表2 雀鱔與斑鱧食物轉(zhuǎn)化率及相對生長率Tab. 2 Food conversion efficiencies and relative growth rates for Lepisosteus oculatus and Channa maculata

2.3 雀鱔與斑鱧種群增長趨勢模擬

結(jié)合食物轉(zhuǎn)化效率及功能反應(yīng), 模擬了不同種內(nèi)密度制約強(qiáng)度下2種捕食者的種群增長趨勢。結(jié)果表明, 雀鱔更快達(dá)到飽和的種群密度, 在密度制約效應(yīng)為0.005時, 雀鱔在150d左右達(dá)到穩(wěn)定的種群密度, 而斑鱧在200d左右種群增長趨于飽和。相同密度制約條件下, 雀鱔的飽和種群密度一直高于斑鱧(圖 4)。

圖4 斑鱧(A)與雀鱔(B)的種群增長趨勢模擬Fig. 4 Population growth simulation for Channa maculata (A)and Lepisosteus oculatus (B)

3 討論

3.1 雀鱔與斑鱧的功能反應(yīng)及種群增長趨勢比較

本研究發(fā)現(xiàn), 雀鱔與斑鱧的功能反應(yīng)類型均為Type-Ⅱ型。這一結(jié)果與最近開展的功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)的結(jié)果一致[17,31,32]。相對于Type-Ⅲ型捕食者,Type-Ⅱ型的捕食者對于獵物具有更高的影響, 在獵物密度比較低時, 對獵物有更高捕食率, 這對獵物種群的影響是毀滅性的, 更容易造成物種的局部滅絕[16]。

雀鱔與斑鱧的單位資源消耗率并無顯著差異。盡管雀鱔具有更長的吻及長而鋒利的牙齒, 但其身被較厚的菱形硬鱗, 妨礙靈活性[33,34]。通過觀察發(fā)現(xiàn)雀鱔較少主動快速追擊捕食, 多等到獵物游至頭部附近再突然張大吻部將其吞掉, 這與斑鱧的捕食方法相反。斑鱧的吻長相對于雀鱔較短, 牙齒也較雀鱔短, 但其體被圓鱗, 游動速度快, 多主動快速捕食。需要指出的是, 本實(shí)驗(yàn)在水族箱中開展,較小的空間可能妨礙這2種兇猛魚類的轉(zhuǎn)身、游動能力等, 因而可能低估他們的單位取食效率。

模型模擬結(jié)果顯示, 雀鱔的種群增長一直高于斑鱧且具有更高的穩(wěn)定種群密度。這表明, 盡管雀鱔與斑鱧的單位取食率和食物轉(zhuǎn)化效率并無顯著差異, 但取食相同資源條件下雀鱔有更快的種群增長。當(dāng)前模擬假設(shè)種內(nèi)密度導(dǎo)致的死亡率相同, 為了更為準(zhǔn)確地預(yù)測種群增長趨勢, 將來可能需要開展密度制約實(shí)驗(yàn)量化雀鱔和斑鱧的種內(nèi)密度制約強(qiáng)度, 將其納入種群增長預(yù)測模型。

本研究的實(shí)驗(yàn)和模擬為理解雀鱔的捕食和種群動態(tài)等提供了一定參考, 為將來結(jié)合普查數(shù)據(jù)計(jì)算雀鱔的相對影響潛力指數(shù)RIP提供了基礎(chǔ)。然而, 需要指出的是當(dāng)前結(jié)果在特定實(shí)驗(yàn)環(huán)境下取得,無法完全反映野外復(fù)雜自然條件下雀鱔的捕食和種群增長規(guī)律, 未來仍需開展更深入的觀察或?qū)嶒?yàn)研究以揭示其自然捕食規(guī)律。

3.2 功能反應(yīng)方法在外來物種生態(tài)影響評估中的應(yīng)用

捕食者功能反應(yīng)能夠較好地揭示捕食者對本地資源的單位資源消耗率[16], 該方法已應(yīng)用于大口黑鱸(M. salmoides)、革胡子鯰(Clarias lazera)和福壽螺(Pomacea canaliculata)等外來水生物種對本地資源的影響評估[17,18,27]。例如, Paterson等[28]比較了本地迪氏鉤蝦(Gammarusduebenicelticus)和入侵蚤狀鉤蝦(Gammarus pulex)的功能反應(yīng), 發(fā)現(xiàn)2種捕食者對獵物的消耗量相似, 且攝食量不受寄生者或更高級的捕食者-魚類的影響。徐猛等[18]比較了外來入侵物種福壽螺、外來非入侵物種平角卷螺(Planorbarius corneus)及中國本地的銅銹環(huán)棱螺(Bellamya aeruginosa)3種植食性軟體動物的功能反應(yīng)大小, 發(fā)現(xiàn)入侵物種福壽螺具有最高的功能反應(yīng)強(qiáng)度, 蘋果螺次之, 本地螺最低。Dick等[29]在計(jì)算功能反應(yīng)的基礎(chǔ)上, 通過納入外來和本地物種的相對多度, 構(gòu)建了相對影響潛力(RIP)這一量化指標(biāo)來評估和比較不同外來物種的生態(tài)影響。這些研究利用捕食者功能反應(yīng)這一經(jīng)典動物捕食理論模型為外來物種的生態(tài)影響評估提供了全新的視角和方向[30]。

當(dāng)前, 國內(nèi)對外來種生態(tài)影響的預(yù)測和評估仍缺少可行的量化指標(biāo), 度量外來及生態(tài)位相似本地種的功能反應(yīng), 無疑提供了一種可供選擇的方法。本研究比較了典型外來魚類雀鱔和土著魚類斑鱧的功能反應(yīng), 提供了一般性的實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)、參數(shù)估計(jì)及模型模擬方法, 意在拋磚引玉, 為其他外來物種的影響評估提供借鑒。未來幾年, 利用國家開展外來物種普查的契機(jī), 通過系統(tǒng)開展功能反應(yīng)實(shí)驗(yàn)結(jié)合外來物種的多度及分布數(shù)據(jù), 有望對我國外來物種的生態(tài)影響進(jìn)行系統(tǒng)的評估和量化比較。

4 結(jié)論

本研究通過比較外來魚類雀鱔和土著魚類斑鱧的功能反應(yīng), 揭示了雀鱔的相對資源消耗率及種群發(fā)展?jié)摿? 為評估其生態(tài)影響提供了基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。雀鱔作為觀賞魚由中北美洲引入中國, 由于養(yǎng)殖逃逸和人為放生, 目前在南方多地水庫和河流等已發(fā)現(xiàn)其蹤跡。雖然本研究的初步結(jié)果表明其單位資源消耗率和食物轉(zhuǎn)化效率等方面并沒有顯著高于斑鱧, 但其相對生長率更高, 種群增長更快。而且,雀鱔排卵期會產(chǎn)生劇毒物質(zhì), 不宜食用, 在自然水域中幾乎沒有天敵, 若缺少監(jiān)管導(dǎo)致其大量繁殖、擴(kuò)散, 可能對水生生態(tài)系統(tǒng)造成嚴(yán)重危害。

建議從以下方面開展雀鱔的防控和管理: (1) 制定相關(guān)管理措施禁止放生和養(yǎng)殖丟棄等行為; (2) 嚴(yán)禁各類非法引入和無許可養(yǎng)殖; (3) 限制國內(nèi)市場的交易買賣; (4) 加強(qiáng)科學(xué)研究, 評估其生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)和潛在地理分布, 研發(fā)相關(guān)監(jiān)測和防控技術(shù)。