陳國鵬,鮮駿仁,俞筱押

1 甘肅農(nóng)業(yè)大學林學院, 蘭州 730070 2 四川農(nóng)業(yè)大學環(huán)境學院, 成都 611130 3 黔南民族師范學院旅游與資源環(huán)境學院, 都勻 558000

根系是植物的重要器官,在生態(tài)系統(tǒng)的養(yǎng)分循環(huán)、地力維持和有機碳貯存等方面發(fā)揮著重要作用[1]。通常情況下,將直徑(d)小于2 mm的根稱為細根,它具有巨大的吸收表面積,負責水分和養(yǎng)分的吸收,是根系中最活躍和最敏感的部分[2- 4]；d≥2 mm的稱為粗根,在碳和其他營養(yǎng)物質(zhì)的運輸與儲存、錨定樹木地上部分等方面發(fā)揮著重要作用[1,5]。粗根和細根是地下生物量的主要組成部分,資源在粗根和細根間的分配權衡是植物生活史策略的一個重要維度[5- 7],體現(xiàn)著植物對環(huán)境變化的適應能力。

作為森林自然更新的重要驅(qū)動力,林窗將對林分環(huán)境產(chǎn)生重要影響,如增大光合有效輻射量子通量密度、升高地表溫度、增濕地表空氣、改變土壤有效養(yǎng)分狀況等[8-10],從而對更新幼苗的形態(tài)建成產(chǎn)生重要影響[11-13]。更新幼苗通過調(diào)整生物量分配策略來適應冠層環(huán)境變化,已有研究表明,岷江冷杉(Abiesfaxoniana)[11]、栲(Castanopsisfargesii)[13]和木荷(Schimasuperba)[14]等林窗內(nèi)幼苗會將更多的生物量分配到地上部分,從而表現(xiàn)出比林下更低的根冠比和更高的葉質(zhì)量比。林窗幼苗根系分配到有限的生物量資源后,既要為地上部分吸收更多的水分和養(yǎng)分,又要運輸更多的物質(zhì)并支撐更多的地上生物量,這就要求林窗幼苗必須權衡好地下資源的分配,實現(xiàn)有限資源的最優(yōu)利用,才能發(fā)揮好細根和粗根的各項功能,保障更新物種的適應與存活。

岷江冷杉自然分布于我國甘肅南部、四川西北部和青海東南部,是長江、黃河上游水源涵養(yǎng)林的旗艦物種之一,其自然更新一直是西南亞高山生態(tài)恢復迫切需要解決的問題。相關研究已證實林窗更新是岷江冷杉林分更新的主要方式,林窗出現(xiàn)改變了岷江冷杉林分的局部環(huán)境[10],增加了岷江冷杉幼苗數(shù)量[11],提高幼苗種群抵御外界環(huán)境隨機干擾的能力[15],增強種群優(yōu)勢度增長的環(huán)境容納量和內(nèi)稟增長率[16],使幼苗具有更強的增長優(yōu)勢和相對穩(wěn)定的生長環(huán)境。在林窗更新過程中,岷江冷杉幼苗將優(yōu)化資源分配,權衡和協(xié)調(diào)地下資源在粗根和細根間的分配,才能使其具有更強的種群增長優(yōu)勢。

本研究以川西亞高山岷江冷杉原始林自然更新的幼苗為對象,通過測定林窗和林下幼苗粗根、細根生物量,以期揭示幼苗生長過程中優(yōu)化地下資源分配、協(xié)調(diào)粗根和細根的生長機制,旨在回答：林窗是否影響岷江冷杉更新幼苗根系生物量的積累和分配過程？粗根和細根間的異速生長關系是否會隨林分環(huán)境或個體大小發(fā)生調(diào)整？

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于四川省平武縣內(nèi)的王朗國家級自然保護區(qū)(32°49′—33°02′N,103°55′—104°10′E,海拔2300—4980 m),保護區(qū)年平均氣溫2.9 ℃、年積溫(≥10 ℃)1056.5 ℃、最高和最低氣溫分別為26.2 ℃和-17.8 ℃,多年平均降水量859.9 mm；主要森林植被包括原始云杉(Piceaspp.)冷杉(A.spp.)林、針闊混交林、樺木(Betulaspp.)林和人工針葉林。主要土壤類型為山地棕壤、山地暗棕壤、亞高山草甸土、高山草甸土和高山流石灘荒漠土。原始岷江冷杉林主要分布區(qū)介于海拔2600—3500 m[10]。

1.2 樣地調(diào)查

調(diào)查樣地設置在王朗國家級自然保護區(qū)大窩凼的岷江冷杉-缺苞箭竹(Fargesiadenudate)-苔蘚林(33°00′11.17″N,104°01′34.43″E,海拔2910 m),郁閉度0.5、平均胸徑45 cm,岷江冷杉密度1533 株/hm2。伴生樹種有紫果云杉(P.purpurea)、大翅色木槭(Acermonovar.macropterum)和方枝圓柏(Sabinasaltuaria)等。林下植物有缺苞箭竹、苦糖果(Lonicerastanishii)、懸鉤子(Rubuscorchorifolius)、紫花碎米薺(Cardaminetangutorum)、鹿藥(Smilacinajaponica)、鐵線蕨(Adiantumcapillus-veneris)、山羽蘚(Abietinellaabietina)和塔蘚(Hylocomiumsplendens)等[11,15]。

沿垂直于等高線的方向設置3條長300 m、寬2 m的樣帶,間隔50 m以上。分林窗和林下分別測量冷杉幼苗(規(guī)定高度小于100 cm)的基徑、苗高,將每株幼苗全部挖出并做好標記后帶回相距約8 km處的保護區(qū)管理局實驗室,將幼苗從基部切下,取出根系后輕輕抖去粘在根系上的土壤,并用流動水沖去黏附在根表面的土壤,用干凈的濾紙吸去多余水分后分粗根(d≥2 mm)和細根(d<2 mm)在萬分之一電子天平上分別稱量鮮質(zhì)量,然后部分取樣后裝入信封袋在通風干燥箱中105 ℃殺青15 min后于80 ℃烘至恒量,再將鮮質(zhì)量換算成干質(zhì)量(文中的生物量均為干質(zhì)量)。共采集林下幼苗288株、林窗幼苗480株[11]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

根據(jù)全部幼苗的基徑范圍(1.14—13.69 mm),以2.0 mm的間隔將幼苗劃分為6個徑級(I—Ⅵ),大于13.0 mm的個別樣本并入Ⅵ徑級。鑒于部分徑級根系生物量分布的非正態(tài)性(圖1),用各徑級中位數(shù)反映其平均狀況,并用中位數(shù)計算根系的絕對生長速率(absolute growth rate, AGR)和相對生長速率(relative growth rate, RGR)[17]。

(1)

(2)

式中,dM表示兩徑級間幼苗根系生物量的變化,dD表示幼苗徑級的變化,M表示低徑級幼苗根系生物量。

在SPSS 20.0中用獨立樣本t檢驗比較不同生境間各徑級根系生物量和分配比例的差異,t檢驗過程中要先進行方差齊次性檢驗。在OriginPro 2018中用冪函數(shù)y=axb分別擬合林窗、林下根系生物量與分配比例隨徑級增大的變化規(guī)律,不同生境間擬合方程差異的比較在FitCmpData下進行F檢驗。

粗根和細根生物量間異速生長關系采用logFRB=β+αlogCRB函數(shù)擬合,式中: FRB為細根生物量,CRB為粗根生物量,α為異速生長指數(shù),β為異速生長常數(shù)。在SMART 2.0中用標準化主軸回歸(SMA)的方法擬合,若α與1差異顯著,則表明兩變量間為異速生長關系；若差異不顯著,則為等速生長關系；分別檢驗不同生境和不同徑級間α是否存在異質(zhì)性,當α異質(zhì)時,進行多重比較；當α同質(zhì)時,進一步采用Wald顯著性檢驗分析組間是否存在截距上的變化,并進行多重比較[18]。所有檢驗的差異顯著均設為P<0.05。

2 結果分析

2.1 生物量的積累

林窗幼苗細根生物量、粗根生物量和總根生物量明顯小于林下幼苗(表1),林窗顯著影響Ⅱ—Ⅴ徑級幼苗粗根生物量、Ⅱ和Ⅴ徑級幼苗總根生物量(表2)。林窗、林下幼苗的粗根、細根和總根生物量隨基徑增粗的變化顯著(圖1)。冪函數(shù)可以較好地擬合根系生物量隨徑級的變化(表3),擬合結果的F檢驗表明：生境極顯著影響岷江冷杉幼苗細根、粗根生物量與徑級的關系(P<0.01),顯著影響總根生物量與徑級間的關系(P<0.05)。

表3 根系生物量隨徑級變化的擬合參數(shù)

圖1 根系生物量隨徑級增粗的變化Fig.1 Changes of root biomass with increase of diameter classes圖中n為樣本量,穿過各箱體的“——”為生物量變化的擬合線,箱體外的“*”、箱體中“□”和“—”分別為最大和最小值、平均值和中位數(shù)

2.2 生物量的分配

全部幼苗根系生物量分配到細根和粗根的比例分別為49.65%和50.56%；林窗幼苗分配到細根和粗根的比例分別為52.17%和47.85%,而林下幼苗分配到的比例分別為45.79%和54.26%(表1),林窗對Ⅱ、Ⅲ徑級幼苗根系生物量的分配比例影響顯著(表2,P<0.05)。隨著岷江冷杉幼苗基徑增粗,林窗幼苗分配到細根中生物量比例從Ⅰ徑級的59.20%下降到Ⅵ徑級的39.87%、而粗根生物量則從41.29%增加到60.13%；林下幼苗細根生物量分配比例從Ⅰ徑級的47.53%下降到Ⅵ徑級的39.09%,粗根生物量分配比例從51.92%增長到61.69%；其變化趨勢均可以用冪函數(shù)較好地擬合(圖2、表4),F檢驗表明：生境極顯著影響岷江冷杉幼苗根系生物量分配比例隨徑級變化的關系(P<0.01)。

表1 根系生物量及分配比例的中位數(shù)(第一、第三四分位數(shù))

表2 生境對不同徑級幼苗根系生物量影響的t檢驗

圖2 根系生物量分配比例隨徑級增加的變化Fig.2 Changes of root biomass allocation with increase of diameter classes

表4 根系生物量分配比例隨徑級變化的擬合參數(shù)

2.3 生長速率

各徑級幼苗根系的生長速率如圖3所示。隨基徑的增粗,絕對生長速率多呈增加趨勢,相對生長速率呈下降趨勢,細根生長速率小于粗根生長速率。細根絕對生長速率增加至Ⅳ徑級后下降,Ⅲ—Ⅴ徑級林下幼苗細根絕對生長速率明顯大于林窗幼苗。Ⅱ徑級林窗幼苗細根相對生長速率略有上升；Ⅴ徑級時林下幼苗粗根絕對生長速率明顯大于林窗幼苗。

圖3 根系生物量的絕對生長速率和相對生長速率Fig.3 Absolute and relative growth rate of root biomass

2.4 粗根-細根生物量間的異速生長關系

林窗、林下幼苗粗根和細根生物量間存在極顯著的異速生長關系(圖4),異速生長指數(shù)分別為0.969和0.985,均與1.0無顯著差異(P=0.186、0.564)。這表明岷江冷杉幼苗粗根和細根生物量間為近等速生長關系；林窗環(huán)境對異速生長指數(shù)無顯著影響(P=0.172),在共有斜率0.975下,林窗的異速生長常數(shù)0.028顯著大于林下的-0.078,說明在同樣大小的粗根生物量情況下林窗幼苗具有更高的細根生物量分配比例。

圖4 生境對幼苗粗根和細根生物量間異速生長關系的影響 Fig.4 Allometric biomass relationships between fine root biomass and coarse root biomass in different habitats

不同徑級岷江冷杉幼苗粗根和細根生物量異速生長關系如圖5和表5所示：除Ⅵ徑級的異速生長關系不顯著(P=0.073)、Ⅰ徑級的異速生長指數(shù)與1.0無顯著差異外(P=0.137),其余4個徑級的異速生長指數(shù)均顯著大于1.0(P<0.01)。隨著徑級的增粗,異速生長指數(shù)呈增大趨勢,多重比較發(fā)現(xiàn),Ⅴ徑級的異速生長指數(shù)顯著大于Ⅰ—Ⅲ徑級。從各徑級異速生長關系擬合線與1:1線的位置看(圖4)：小個體岷江冷杉幼苗細根的生物量大于粗根生物量；此后隨著幼苗的生長,分配給粗根的生物量相對多于分配給細根的生物量,這種趨勢在大徑級幼苗上更為突出。

表5 不同徑級幼苗粗根-細根生物量間異速生長關系

圖5 不同徑級幼苗粗根細根生物量異速生長關系Fig.5 Allometric relationships between fine root biomass and coarse root biomass in six diameter classes

3 討論

3.1 生物量的積累與分配過程

粗根和細根是地下凈初級生產(chǎn)力的重要貢獻者,在森林生態(tài)系統(tǒng)的生物地球化學循環(huán)中發(fā)揮著重要作用[1]。但根系取樣的困難一直制約著根系生態(tài)學的研究,偏遠山區(qū)森林的根系生態(tài)學研究尤其滯后。本研究采用許多學者傾向的全根系挖掘法[19],測定了川西亞高山岷江冷杉原始林768株更新幼苗的粗根和細根生物量,并根據(jù)基徑大小劃分成不同徑級以反映幼苗的生長過程。結果發(fā)現(xiàn)：岷江冷杉幼苗粗根、細根和總根生物量隨基徑增粗積累明顯(圖1),根系生物量中分配到細根的比例逐漸減少、分配到粗根的比例逐漸增加(圖2),其現(xiàn)象與黃荊(Vitexnegundo)[20]、紅松(Pinuskoraiensis)[21]、思茅松(Pinus.kesiyavar.langbianensis)[22]及東北天然次生林下多個樹種[23]的一致,但不同于南川木波羅(Artocarpusnanchuanensis)幼苗[24]。最優(yōu)分配理論認為,植物傾向于將資源優(yōu)先分配到能獲得限制性資源的器官,以幫助植物獲取更多的受限資源,從而維持最大生長速率[25-26],在樹木個體增大的過程中,粗根生物量分配比例的增加是為了支撐地上部分高生長的需要,當?shù)厣喜糠值目v向生長基本穩(wěn)定后,粗根所占的比例下降、細根比例增加[22,27]。本研究中岷江冷杉尚處于幼苗階段,縱向生長正在進行中,細根生物量分配比例只是單調(diào)減少。而功能均衡理論認為細根和粗根的結構差異是影響其生物量分配策略調(diào)整的關鍵[23, 28],細根是連接根尖的組織,具有分生能力強、生產(chǎn)速度快、周轉(zhuǎn)周期短的特點[1- 3]；而粗根比細根生產(chǎn)成本高、是次生分生組織的不斷積累[1, 5, 29],小徑級的岷江冷杉幼苗根系發(fā)育不完全,尤其粗根還沒有發(fā)育完成,故細根生物量所占比重較高；而隨著幼苗的生長,盡管細根和粗根的生物量均在不斷增加,但細根是不斷的死亡和更新,而粗根卻在持續(xù)積累,就呈現(xiàn)出細根分配比例逐漸下降、粗根的比例逐漸升高的趨勢。

異速生長分配理論根據(jù)異速生長方程來檢驗生物量分配與個體大小的關系,能夠較好地解釋物種和個體大小對生物量分配的影響,對生物量分配理論的發(fā)展有重要意義[25, 30-31]。本研究中Ⅰ—Ⅴ徑級岷江冷杉幼苗粗根-細根生物量標準化主軸估計的R2均較低。鑒于生態(tài)學研究中,尤其是在野外實驗條件下,回歸分析中R2均很低的實際[32],可明確岷江冷杉不同徑級更新幼苗的粗根生物量和細根生物量間極顯著的回歸關系反映著粗根和細根間權衡協(xié)變的異速生長關系。這些異速生長指數(shù)或等于1或顯著大于1(圖4、5),與東北天然次生林下樹木細根生物量生長速率顯著小于粗根生物量生長速率的異速生長關系顯著不同(喬木型灌木、典型灌木以及混合樹種粗根生物量和細根生物量間的異速生長指數(shù)分別為0.683、0.588和0.704)[23]。本研究中細根生物量與粗根生物量的異速生長指數(shù)顯著大于1(表5),似乎與生物量分配比例(圖2)和根系絕對生長速率(圖3) 的結果不一致,但擬合線與1∶1線的交點位置反映著異速生長關系隨個體大小的調(diào)整[33],同徑級小個體岷江冷杉幼苗細根的生物量大于粗根,隨著幼苗的生長,分配到粗根的生物量相對多于分配給細根的生物量,且這種趨勢隨著幼苗的增大更為明顯(圖5),這也表明異速生長法與百分比分配法均可用于解釋岷江冷杉幼苗根系生物量的分配[25]。

植物器官生物量間異速生長關系受個體大小影響明顯[34-35],異速生長指數(shù)隨個體發(fā)育發(fā)生漂變反映了有機體在整個發(fā)育過程中各種功能的權衡[34],本研究發(fā)現(xiàn)岷江冷杉幼苗粗根生物量和細根生物量間的異速生長關系會隨徑級增粗由等速生長調(diào)整為顯著大于1的異速生長(圖5、表5),這種變化說明隨著幼苗個體的增長,單位粗根的生長需要增加更多的細根[1, 5, 33]。

3.2 林窗的影響

冠層結構是影響根系生物量的重要因素[1, 36-38],許多研究已證實林窗的出現(xiàn)將導致林分尺度上的“根窗效應”[36,38],即林窗內(nèi)的根系生物量小于林下根系生物量。本研究以更新幼苗為對象,試圖揭示林窗對幼苗個體根系生物量的影響,結果發(fā)現(xiàn)林窗干擾不僅影響著岷江冷杉更新幼苗粗根和細根的平均生物量,如林窗內(nèi)幼苗的平均細根生物量、粗根生物量和總根生物量均小于林下幼苗,細根生物量分配比例大于林下(表1),還顯著影響著細根、粗根生物量隨基徑的積累與分配過程(表3、4),林窗幼苗細根生物量分配比例的減幅大于林下幼苗(圖2)。這是由于形成林窗后光的有效性明顯增加[10],草本和灌木等下層植物帶來的競爭可能會加劇[11],這將削弱更新幼苗的生長[9, 39],而高密度的岷江冷杉更新幼苗導致的種內(nèi)競爭[16]也可能會制約到幼苗根系的生長[11],從而導致林窗幼苗根系生物量分配比例的變幅大于林下幼苗。同時,由于林冠層的截留作用減少了林下的土壤水分輸入[40],林窗內(nèi)相對濕潤的土壤可能與低的根系生物量有關[36,38],林窗內(nèi)外生物量積累的差異反映著植物的最優(yōu)分配策略[25,31]。另外,溫度是根分生組織活動的驅(qū)動因素[36,38],本樣地前期的研究表明,林窗內(nèi) 5 cm和15 cm 層土壤的日平均溫度比林冠下相應深度分別高 2.1℃和 2.7℃[10],進而促進了根系生物量資源向最活躍的細根部分分配；而亞高山地區(qū)林冠下的融雪引起的霜凍和較薄的雪被可能導致土壤的溫度更低[38],這將制約根系生物量向細根的分配。

林窗對不同個體大小岷江冷杉幼苗根系生物量及分配比例的影響具有階段差異性,這些差異表現(xiàn)在Ⅱ—Ⅴ徑級幼苗粗根生物量、Ⅱ與Ⅴ徑級的細根生物量、Ⅱ與Ⅲ徑級的根系生物量分配比例(表2)。造成這種差異的主要原因可能是不同徑級幼苗個體密度的變化[21,41-42],本研究中林窗幼苗密度約為林下幼苗的6.45倍[15],高密度個體導致的競爭壓力和資源約束使林窗內(nèi)更新幼苗相對弱小[15-16],粗根生物量顯著小于林下幼苗。Ⅱ、Ⅲ徑級也是6個徑級中密度最高和次高的兩個徑級,個體間的競爭作用不僅影響著粗根生物量的積累也影響著根系生物量的分配比例。

從異速生長分析來看,林窗對岷江冷杉幼苗粗根和細根生物量間的異速生長指數(shù)無顯著影響(圖4),異速生長指數(shù)與1.0無顯著差異則表明林窗和林下岷江冷杉幼苗粗根和細根的生物量呈近等速生長關系。當兩器官生物量間為等速生長關系時,異速生長常數(shù)β可反映兩器官生物量間的比例關系[31,43],在林窗和林下岷江冷杉幼苗粗根和細根生物量共有斜率與1.0無顯著差異的情況下,林窗內(nèi)幼苗異速生長常數(shù)顯著大于林下幼苗也預示著林窗幼苗具有更高的細根生物量分配比例。

在研究一些樹木的生長過程時,很難追蹤到從苗木出土到植株死亡的真實過程,不可能獲得全生命周期的資料,所以依靠特定時間斷面上樹木的各個徑級組來反映其生長過程,這種獲取資料的方法稱為空間替代時間的方法[44]。本研究考慮到冷杉生長緩慢、壽命長的特點,同時鑒于林窗環(huán)境對岷江冷杉幼苗(3—20 a,1 a定株監(jiān)測)基徑生長沒有顯著影響[10],因此用基徑增粗來表示幼苗的生長過程。這種替代方法或許不能反映出岷江冷杉幼苗最真實的完整生長過程,如在個體生長過程中經(jīng)歷的環(huán)境篩較為復雜,大小和基徑關系可能一般為曲線關系,使得個體生長過程的研究更為復雜[44]。故在未來的研究中,探討大小與徑級間的關系及影響因素也應得到考慮。

植物生物量分配隨環(huán)境可利用性資源、植株個體大小等變化而變化,生物量分配格局的差異是植物生理和形態(tài)因素共同作用的結果[23, 25, 31]。因此,本研究可得出：隨著岷江冷杉幼苗的生長,粗根、細根生物量不斷積累,但根系生物量中分配到粗根的比例逐漸增加、分配到細根的比例逐漸減少,粗根-細根生物量間的異速生長指數(shù)由等速生長調(diào)整為異速生長；林窗顯著影響細根、粗根生物量隨基徑增粗的積累與分配過程,細根生物量分配比例隨基徑增粗的減幅大于林下幼苗。