陳 濤，段廷玉

（蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 / 蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院 / 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部草牧業(yè)創(chuàng)新重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，甘肅 蘭州 730020）

叢枝菌根(arbuscular mycorrhizas，AM)真菌是土壤微生物系統(tǒng)中的重要成員，是世界上分布最為廣泛的菌根真菌[1]，能與90%以上的維管植物或80%的陸生植物建立互惠共生關(guān)系[2]。AM 真菌菌絲侵染植物根系產(chǎn)生叢枝和泡囊，通過(guò)菌絲橋連接植物根系與AM 真菌形成共生關(guān)系，這種共生關(guān)系的建立基于雙向的養(yǎng)分交換，因此對(duì)共生生物雙方都有利[3]。AM 真菌向寄主植物提供水和養(yǎng)分，從而交換寄主植物中的碳水化合物[4]，如AM 真菌可以為寄主植物提供氮(氨)[5]以及其他的一些金屬和鹽類[6-7]。研究表明，AM 真菌侵染后，植物的出苗率、葉面積、莖稈質(zhì)量、果實(shí)產(chǎn)量以及果實(shí)的營(yíng)養(yǎng)含量顯著提高，土壤施肥頻率和施肥量減少，土壤的肥力利用率極大地提高[8-9]。

AM 真菌和植物形成的共生體除了能夠有效吸收營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)外，還能夠通過(guò)調(diào)節(jié)植物激素水平提高寄主植物對(duì)干旱、鹽堿、重金屬等非生物逆境脅迫下的抵抗能力[10]以及增強(qiáng)寄主植物對(duì)于害蟲、雜草和病原菌等生物脅迫的抵抗能力[11-15]。我國(guó)農(nóng)作物病蟲害種類眾多，常見(jiàn)農(nóng)業(yè)病害775 種[16]，草地植物病害2 831 種[17]。引起植物發(fā)病的生物因素主要有真菌、病毒、細(xì)菌和線蟲等。植物–微生物互作，是當(dāng)前生物學(xué)和生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)領(lǐng)域，也是病蟲害綠色防控的重要技術(shù)。早在1968 年，Safir[18]首次發(fā)現(xiàn)了摩西球囊霉(Glomus mosseae)能夠減少紅根腐菌(Pyrenochaeta terestris)對(duì)洋蔥(Allium cepa)根部的侵染，減輕洋蔥受紅根腐菌的危害，提高洋蔥的抗病性。自此，越來(lái)越多的研究關(guān)注了AM 真菌對(duì)植物病原菌的防控作用。諸多報(bào)道指出，AM 真菌與植物所形成的共生體，能夠有效抵御病菌的危害，提高宿主植物的抗病性。AM 真菌通過(guò)改變植物的次生代謝能力，來(lái)提高植物的防御系統(tǒng)[19-20]，比如，在植物遭受病蟲害以及逆境時(shí)，AM 真菌能夠加快多酚氧化酶(polyphenol oxidase，PPO)、過(guò)氧化物酶(peroxidase，POD)、過(guò)氧化氫酶(catalase，CAT)等的代謝過(guò)程，促進(jìn)相關(guān)代謝產(chǎn)物的合成，提高植物的防御能力[21-23]。一般來(lái)說(shuō)，與單純的植物個(gè)體相比，植物–AM 真菌共生體的防御性有較大的提高，和植株防御相關(guān)的酶活性也更高，例如PPO、POD、CAT、超氧化物歧化酶(superoxide dismutase，SOD)等[24-26]。

以AM 真菌為代表的共生微生物是潛在的重要生防劑及促生菌肥。20 世紀(jì)以來(lái)，世界農(nóng)業(yè)生產(chǎn)力顯著提高，主要體現(xiàn)在化肥和農(nóng)藥的使用上[27]，在1990–2010 年間，農(nóng)業(yè)生產(chǎn)水平趨于穩(wěn)定[28]，但由于長(zhǎng)期使用化肥農(nóng)藥，造成了病菌對(duì)藥劑產(chǎn)生了抗性，同時(shí)造成了土壤板結(jié)、耕地質(zhì)量下降以及水體污染等問(wèn)題，亟需開發(fā)新的技術(shù)，減少化肥、農(nóng)藥的使用。迄今為止，AM 真菌提高植物抗病能力的研究已經(jīng)取得了很大的進(jìn)展，每年都有相關(guān)成果發(fā)表，涉及的植物、微生物物種更加廣泛，研究更貼近生產(chǎn)，更關(guān)注AM 真菌與其他微生物及環(huán)境等多因素的互作，更注重顯微技術(shù)、生物信息技術(shù)及轉(zhuǎn)錄組等新技術(shù)的綜合應(yīng)用，研究日新月異。因此，有必要對(duì)該領(lǐng)域相關(guān)進(jìn)展進(jìn)行及時(shí)總結(jié)，進(jìn)一步推動(dòng)此方面的研究。為讀者更全面、高效地了解該領(lǐng)域研究進(jìn)展提供便捷，同時(shí)為進(jìn)一步開展此方面的研究提供理論依據(jù)。

1 研究方法

本文基于Web of Science 數(shù)據(jù)庫(kù)和CNKI 數(shù)據(jù)庫(kù)，在題目中查詢arbuscular 及其分別與diseases，rust，smut，downy mildew，podery mildew，root rot 和blight 等組合關(guān)鍵詞以及對(duì)應(yīng)的中文組合關(guān)鍵詞，歸納了2018 年1 月-2020 年4 月有關(guān)AM 真菌調(diào)控植物病害的相關(guān)文獻(xiàn)，分析了近年來(lái)AM 真菌調(diào)控植物病害涉及的植物、病原菌及AM 真菌，總結(jié)歸納了AM 真菌對(duì)植物病害發(fā)生中宿主、環(huán)境及病原菌的影響，尤其是AM 真菌與其他生物、非生物因子協(xié)同作用對(duì)植物病害的影響；并從生理生化及分子機(jī)制歸納了AM 真菌調(diào)控植物病害發(fā)生的新進(jìn)展。

2 叢枝菌根真菌調(diào)控植物病害總體概況

AM 真菌對(duì)提高宿主植物抵抗病害的作用受到病原菌、植物、AM 真菌和環(huán)境條件4 個(gè)因素的調(diào)控。植物是病原菌與AM 真菌作用的主體平臺(tái)，病原菌如何致使植物患??？早期的研究表明，病原菌接觸寄主植物后，在合適的條件下會(huì)產(chǎn)生入侵結(jié)構(gòu)，然后侵入植物體內(nèi)，在植物體內(nèi)定殖擴(kuò)展，通過(guò)產(chǎn)生各種致病效應(yīng)因子如胞外酶、真菌毒素等，使植物產(chǎn)生病害癥狀[29]，而這一過(guò)程又離不開適宜的環(huán)境條件。AM 真菌提高宿主植物的抗病性是一個(gè)復(fù)雜綜合的過(guò)程，既有可能是在局部產(chǎn)生抗病效應(yīng)，也有可能是提高植株整體的抗病能力[30]。據(jù)此，侯劭煒等[31]提出土傳病害的“根系–根際–植株”三級(jí)防御體系，AM 真菌在根系競(jìng)爭(zhēng)生態(tài)位點(diǎn)和建立機(jī)械屏障，在根際調(diào)節(jié)根系分泌物以及促進(jìn)根際促生菌的定殖，在植株中促進(jìn)養(yǎng)分吸收并誘導(dǎo)宿主植物的系統(tǒng)性防御體系，拓寬了AM 真菌協(xié)助宿主植物防御體系的范圍。

根據(jù)文獻(xiàn)統(tǒng)計(jì)，2018 年以來(lái)AM 真菌–病原菌相關(guān)文獻(xiàn)約計(jì)80 篇，所涉及病原菌以真菌為主。表1歸納了所查閱文獻(xiàn)植物病害的病原，包括真菌和細(xì)菌兩類，共10 目/科，13 屬，28 種病原微生物。其中真菌所導(dǎo)致的病害占據(jù)所統(tǒng)計(jì)病害的85%以上，這與真菌病害在所有病害中所占比重及重要性相符[32]。已經(jīng)記載的植物病原真菌有8 000 種以上，真菌可以引起3 萬(wàn)余種植物病害，歷史上大流行的植物病害多數(shù)為真菌引致[33]。

表1 AM 真菌-植物病害涉及病原類群Table 1 Pathogen groups involved in AM fungal-plant diseases

表2 統(tǒng)計(jì)歸納了AM 真菌與植物病害互作中的植物類群，其中茄科(Solanaceae)和豆科(Leguminosae)植物所占比例最多，共占所統(tǒng)計(jì)植物總數(shù)近50%。總的來(lái)說(shuō)，番茄(Solanum lycopersicum)、紫花苜蓿(Medicago sativa)、多年生黑麥草(Lolium perenne)的病害研究較多，所研究的植物主要集中于栽培牧草和農(nóng)作物，其他物種的研究相對(duì)較少。

表2 AM 真菌-植物病害涉及植物類群Table 2 AM fungi-plant diseases involving plant groups

AM 真菌在自然界中分布十分廣泛，且分類變化較大，目前全世界已報(bào)道300 多種AM 真菌[34-35]。表3 統(tǒng)計(jì)了近年來(lái)植物病害互作的AM 真菌類群。其中球囊霉目(Glomerales)的AM 真菌占到全部統(tǒng)計(jì)AM 真菌的90%以上，多集中在球囊霉科(Glomeraceae)的球囊霉屬(Glomus)和斗管囊霉屬(Funneliformis)[36]，諸多研究表明，球囊霉科是分布最為廣泛、研究最為深入的AM 真菌，具有廣泛的環(huán)境適應(yīng)性[37]。但考慮到AM 真菌的多樣性與AM 共生體抗病能力密切相關(guān)[38]。不同的AM 真菌對(duì)同一種植物病害或同一種AM 真菌對(duì)不同植物所起的作用也不同，具有高度的多樣性[39-40]。因此，在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，選擇合適的AM 真菌種類搭配才能更有效地提高作物的抗病能力。應(yīng)加強(qiáng)其他AM 真菌與植物–病原菌互作的研究，為充分挖掘和利用AM 真菌生防、促生功能提供依據(jù)。

表3 AM 真菌-植物病害涉及AM 真菌物種Table 3 AM fungi-plant diseases involving AM fungal species

綜合近年來(lái)該領(lǐng)域的研究發(fā)現(xiàn)，無(wú)論是葫蘆科、茄科等蔬菜，還是大豆、棉花等經(jīng)濟(jì)作物，亦或是紫花苜蓿等重要牧草，研究涉及病原多為土傳病原真菌，如引致根腐病的尖孢鐮刀菌(Fusarium oxysporum)、煙色織孢霉(Microdochium tabacinum)及大麗輪枝菌(Verticillium dahliae)，這一方面體現(xiàn)了土傳病害防控的重要性，另一方面也與土傳病害病原菌與AM 真菌共同存在于土壤中，存在直接的競(jìng)爭(zhēng)作用有關(guān)。盡管如此，一些學(xué)者也嘗試開展了AM 真菌對(duì)非土傳病害的研究，如Campo 等[41]報(bào)道了AM 真菌可提高水稻(Oryza sativa)對(duì)稻瘟病抗性，鑒于非土傳病害的重要性和危害性，今后應(yīng)加強(qiáng)此方面的研究。

3 AM 真菌對(duì)植物病害發(fā)生的影響

AM 真菌對(duì)植物病害產(chǎn)生的影響具有高度的多樣性，總的來(lái)說(shuō)，可分為三類：一是通過(guò)提高植物自身系統(tǒng)抗性影響病害的產(chǎn)生，二是影響植物生長(zhǎng)環(huán)境降低病原菌的生存范圍，三是影響與AM 真菌協(xié)同的因素使植物自身或者生存環(huán)境產(chǎn)生有益變化來(lái)提高抗病能力。這些影響效果大部分對(duì)植物抗病具有正向作用，少部分具有負(fù)向作用。

3.1 AM 真菌對(duì)植物本身的影響

AM 真菌能夠提高植物的養(yǎng)分吸收能力、促進(jìn)生長(zhǎng)、提高根系活力，進(jìn)而抵抗病菌侵染。這一直是AM 真菌–植物–病原菌互作的基本內(nèi)容，近2 年多的文獻(xiàn)亦是如此，如尖孢鐮刀菌引起的紫花苜蓿根腐病中，接種摩西管柄囊霉(Funneliformis mosseae)的紫花苜蓿莖葉干重相比不接種的對(duì)照提高23.4 倍，根系干重提高15.0 倍，根系總氮和總磷含量增加54.3 和51.3 倍[42]。Jamiolkowska 等[43]研究尖孢鐮刀菌引起辣椒(Capsicum annuum)幼苗根腐病過(guò)程中發(fā)現(xiàn)，接種AM 真菌對(duì)已感染病菌的辣椒幼苗具有一定的保護(hù)作用，幼苗的主根出現(xiàn)少量的病變壞死，側(cè)根強(qiáng)烈拉長(zhǎng)。AM 真菌能夠提高植物的光合效率[44]、維持光合活性[45]。AM 真菌提高植物體內(nèi)激素水平以及抗氧化酶的活性，降低有害物質(zhì)的含量。尖孢鐮刀菌能夠引起黃瓜(Cucumissativus)的枯萎病，在黃瓜幼苗期接種地表球囊霉(G. versiforme)能夠保護(hù)幼苗，減少病原菌的入侵[46]，試驗(yàn)表明，雙接種地表球囊霉和摩西管柄囊霉相比單接種尖孢鐮刀菌，使黃瓜幼苗的吲哚乙酸(IAA)含量提高667%，赤霉素(GA3)含量提高223%，玉米素核苷(ZR)含量提高254%，茉莉酸(JA)濃度增加215%；脫落酸(ABA)含量降低53%[47]。Li 等[48]對(duì)苜蓿莖點(diǎn)霉(Phoma medicaginis)引起的紫花苜蓿春季黑莖病研究發(fā)現(xiàn)，接種根內(nèi)球囊霉(G. intraradices)能夠使感病紫花苜蓿的過(guò)氧化物酶活性提高58.21%，多酚氧化酶活性提高49.64%，水楊酸(SA)濃度增加62.95%，茉莉酸濃度增加38.18%。AM 真菌對(duì)感病植株的影響因AM 真菌種類不同而異。AM 真菌對(duì)植物的生長(zhǎng)發(fā)育具有顯著的促進(jìn)效應(yīng)，然而也有研究表明，AM 真菌會(huì)抑制植物的生長(zhǎng)。Ravnskov等[39]對(duì)終極腐霉(Pythium ultimum)引起黃瓜猝倒病的研究發(fā)現(xiàn)，AM 共生體的生物防治策略均具有獨(dú)特的表型寄主植物對(duì)AM 真菌的反應(yīng)，即AM 真菌–植物的生物防治效果取決于共生AM 真菌的基因型，接種摩西管柄囊霉完全抵消病原菌引起的生長(zhǎng)抑制，促進(jìn)植物生長(zhǎng)；接種根內(nèi)球囊霉一方面會(huì)抑制植物生長(zhǎng)，另一方面又抵消了病菌引起的生長(zhǎng)抑制，接種近明球囊霉(C. claroideum)不僅會(huì)抑制植物生長(zhǎng)，亦未提高植物抗病性，不具有生物防治作用，這也體現(xiàn)了植物–微生物互作中的選擇策略及多樣性。在作物進(jìn)化方面，AM 真菌對(duì)野生種更具有共生優(yōu)勢(shì)。比如，與已馴化的栽培水稻相比，野生水稻還保留著馴化過(guò)程中失去的一些共生優(yōu)勢(shì)，馴養(yǎng)過(guò)程會(huì)影響與水稻共生的AM真菌種群，甚至降低AM 真菌的環(huán)境適應(yīng)性。因此，野生水稻具有更優(yōu)的共生水平和更高效的抗病基因表達(dá)途徑[49]。

3.2 AM 真菌對(duì)植物生長(zhǎng)環(huán)境的影響

AM 真菌可以通過(guò)影響植物根系周圍的土壤環(huán)境和微生物活性來(lái)影響植物病害。植物根系對(duì)磷的吸收速率遠(yuǎn)高于土壤磷的擴(kuò)散速率，從而在根系水平上形成一個(gè)貧化帶，限制了土壤磷向植物的供應(yīng)[50]，而可靠的磷源和維持細(xì)胞內(nèi)磷穩(wěn)態(tài)是生命所必需的，與AM 真菌共生是植物進(jìn)化出的一個(gè)應(yīng)對(duì)策略[51]。AM 真菌與植物形成共生體后，產(chǎn)生大量根外菌絲，形成菌絲網(wǎng)，根外菌絲及菌索的生長(zhǎng)使植物根系擴(kuò)展到更遠(yuǎn)的土壤，吸取更大范圍的養(yǎng)分[52-53]。此外AM 真菌也能活化土壤磷，AM 真菌的菌絲網(wǎng)絡(luò)可以訪問(wèn)和動(dòng)員植物的不可利用磷，從而提高植物的磷獲取效率，提高植物利用土壤磷生產(chǎn)生物量或產(chǎn)量的能力[54-55]。AM 共生體對(duì)植物養(yǎng)分吸收的不同可能會(huì)對(duì)植物抗病性產(chǎn)生不同的影響，Ravnskov 和Larsen[56]分別研究了6 個(gè)與3 種AMF 共生的水稻品種在AM 共生中的功能兼容性發(fā)現(xiàn)，水稻植株的營(yíng)養(yǎng)成分取決于水稻品種和AMF 品種的組合，在共生中，這種AM 共生體在營(yíng)養(yǎng)成分上的功能相容性差異也可能影響植物對(duì)病原菌侵染的耐受性。Li 等[57]對(duì)尖孢鐮刀菌引起草莓(Fragaria ananassa)枯萎病的研究發(fā)現(xiàn)，接種摩西管柄囊霉能夠提升根系土壤的細(xì)菌多樣性進(jìn)而促進(jìn)根際細(xì)菌同病原菌競(jìng)爭(zhēng)生態(tài)位，減少病原菌的侵染位點(diǎn)。

3.3 AM 真菌與其他因子協(xié)同作用

統(tǒng)計(jì)近年來(lái)的文獻(xiàn)研究發(fā)現(xiàn)，AM 真菌與其他因素協(xié)同作用影響植物病害，是當(dāng)前AM 菌根研究的新熱點(diǎn)。AM 真菌可以與根際促生菌(plant-growthpromoting rhizobacteria，PGPR)[47,58]、各種環(huán)境脅迫[44]、土壤養(yǎng)分條件[59-61]、外生菌根真菌(ectomycorrhizal fungi，ECMF)[62]、植物促生酵母[63]、禾本科內(nèi)生真菌[60,64]、根瘤菌[65-67]、田間耕作方式[68-69]等因素單一協(xié)同或者復(fù)合協(xié)同，不僅能夠加強(qiáng)植物對(duì)養(yǎng)分的吸收能力，促進(jìn)植物生長(zhǎng)，還能從整體上提高植物對(duì)病原菌的抵抗能力。AM 真菌與生物因素協(xié)同涉及的根際微生物包括：根際促生菌(PGPR)、外生菌根真菌、植物促生酵母、禾草內(nèi)生真菌(Epichlo?)和根瘤菌。AM 真菌與根際促生菌共同作用，能夠使黃瓜的根系活力提高121%以上[47]。劉貴猛等[58]對(duì)青枯雷爾氏菌(Ralstonia solanacearum)引起生姜(Zingiber officinale)青枯病的研究表明，地表球囊霉能夠有效促進(jìn)根際促生菌S3-11 定殖生姜根圍，摩西管柄囊霉在一定的條件下促進(jìn)S3-11 和S1-10 在根圍的定殖，生姜發(fā)棵期S1-10 能夠顯著提高根內(nèi)球囊霉的侵染率，但會(huì)顯著降低地表球囊霉的侵染率，塊莖膨大期S3-11促進(jìn)根內(nèi)球囊霉和地表球囊霉的侵染，根內(nèi)球囊霉的侵染率最高可達(dá)64%；因此，AM 真菌與協(xié)同因素的互作不僅僅是單一的相互增益，部分協(xié)同因素會(huì)降低AM 真菌對(duì)植物的侵染率，而高定殖率的AM 真菌–植物共生體對(duì)寄主植物的抗病能力提升更多。Chen 等[59]研究表明，在低氮條件下，接種AM 真菌能夠顯著提高三裂葉蟛蜞菊(Wedelia trilobata)對(duì)立枯絲核菌(Rhizoctonia solani)的抗性。AM 真菌與外生菌根真菌均能夠侵染紫蘇(Perilla frutescens)形成菌根，侵染率分別達(dá)到82.36%和73.25%，單接摩西球囊霉(G. mosseae)能夠使紫蘇的SOD、POD、CAT 和苯丙氨酸解氨酶(phenylalanine ammonia-lyase，PAL)活性分別提高49.95%、 68%、 222.67%和 81.95%， 降低丙二醛(malondialdehyde，MDA)濃度28.53%；單接外生菌根真菌使紫蘇的SOD、POD、CAT、PAL 活性分別提高39.81%、58.73%、111.91%和74.44%，MDA 濃度降低16.42%，二者混合接種的效果高于單接效果[62]。AM 真菌和促生酵母協(xié)同能夠提高向日葵(Heliantus annuus)的養(yǎng)分吸收能力，降低MDA 的含量[63]。AM 真菌對(duì)某些協(xié)同因素起到促進(jìn)作用，也會(huì)對(duì)某些協(xié)同因素產(chǎn)生不利影響；比如，AM 真菌和禾草內(nèi)生真菌共同侵染多年生黑麥草時(shí)，禾草內(nèi)生真菌會(huì)降低AM 真菌的定殖率[60,64]。AM 真菌與根瘤菌是相互促進(jìn)、相互依賴的，根瘤菌能提高AM 真菌的定殖率，AM 真菌能夠促進(jìn)根瘤的形成[66]，二者交互作用下的效果高于單一作用，能夠顯著提到抗氧化酶的活性，降低有害物質(zhì)濃度[42,67]。

單一作物連作會(huì)使土地養(yǎng)分失衡，有害微生物大量繁殖。間作條件下AM 真菌在蠶豆上的定殖率會(huì)高于單作20.9%，間作條件下接種AM 真菌能夠降低尖孢鐮刀菌數(shù)量96.2%，使蠶豆發(fā)病率和病情指數(shù)降至0[68]。在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，作物的產(chǎn)量和土地的生產(chǎn)力水平不是單一因素影響的，針對(duì)不同的作物和環(huán)境條件選擇合適的AM 真菌種類以及配比，能夠幫助植物抵抗病原菌的侵染，穩(wěn)定植物所處生態(tài)系統(tǒng)，整體上提高植物的抗病能力。

4 AM 真菌影響植物病害機(jī)理

AM 真菌與病原菌互作的機(jī)理是復(fù)雜的，是多種機(jī)理協(xié)同作用的結(jié)果。總的可以將AM 真菌影響植物病害的機(jī)理分為生物學(xué)及生理生化機(jī)理、分子機(jī)理和多因素協(xié)同作用機(jī)理3 類，其中多因素協(xié)同機(jī)理是近2 年多AM 真菌抗病機(jī)理研究領(lǐng)域的熱點(diǎn)。

4.1 生物學(xué)及生理生化機(jī)理

AM 真菌影響植物病害的生物學(xué)及生理生化機(jī)理主要有兩個(gè)方面，一方面是通過(guò)改善土壤環(huán)境，降低病原菌的數(shù)量，促進(jìn)植物吸收養(yǎng)分，豐富根際微生物多樣性等方式提高植物自身活力間接發(fā)揮抗病作用；另一方面則是通過(guò)提高植物體內(nèi)激素和抗氧化酶等的活性，降低體內(nèi)有害物質(zhì)等方式直接提高植物的抗病性。研究表明，與AM 真菌形成共生體的植物對(duì)病原菌的入侵能夠產(chǎn)生快速的防御反應(yīng)[70-72]。在菌根化的過(guò)程中，AM 真菌會(huì)誘導(dǎo)寄主植物防御反應(yīng)，導(dǎo)致局部或系統(tǒng)的激活寄主免疫，這稱為植物的啟動(dòng)狀態(tài)(primed state)，這種狀態(tài)下植物受到潛在敵人攻擊時(shí)會(huì)更快更有效地觸發(fā)防御反應(yīng)[73]?！案H–根系–植株”三級(jí)防御體系[31]可為AM 真菌增強(qiáng)植物的抗病能力做形象的闡釋。在植物根系，AM 真菌能夠提高土壤有機(jī)質(zhì)的含量，調(diào)節(jié)土壤環(huán)境[57]。Jonas等[74]認(rèn)為AM 真菌很可能通過(guò)釋放來(lái)自寄主植物根中富含能量的碳化合物的分泌物來(lái)增加土壤有機(jī)質(zhì)的含量。AM 真菌促進(jìn)根系發(fā)育，即使植物感染病菌，也能通過(guò)促進(jìn)側(cè)根的發(fā)育來(lái)擴(kuò)大植物根系吸收養(yǎng)分的范圍。在植物的根際，AM 真菌能夠提高土壤根際磷酸酶活性[65]，豐富根際微生物區(qū)系[75]，有效降低根際土壤中可培養(yǎng)真菌的數(shù)量，增加可培養(yǎng)細(xì)菌和放線菌的數(shù)量[48]。為細(xì)菌提供特定的生態(tài)位，增加細(xì)菌多樣性[76]，細(xì)菌能夠與病原菌競(jìng)爭(zhēng)生態(tài)位，降低土壤中殘留的病原菌對(duì)植物根系的感染程度[57]，AM 真菌能夠與病原菌競(jìng)爭(zhēng)定殖位點(diǎn)和光合產(chǎn)物[64]。AM 真菌與病原菌處于相互拮抗的地位，AM 真菌能夠有效抑制病原菌的侵染，病害極其嚴(yán)重的植物體內(nèi)，病原菌會(huì)抑制AM 真菌。唐燕等[77]通過(guò)田野調(diào)查發(fā)現(xiàn)無(wú)病正常的星油藤(Plukenetia volubilis)中AM 菌絲侵染率可達(dá)90%，發(fā)病嚴(yán)重的植株中基本不存在叢枝和泡囊。在植物自身方面，AM 真菌能夠纏繞病菌菌絲，阻擋其侵入根系[47]。AM 真菌對(duì)植物的抗病性會(huì)因?yàn)楣采w對(duì)養(yǎng)分吸收能力的不同而有變化，定殖率高的共生體能夠大幅度提高植物吸收養(yǎng)分的能力，能夠促使植物生長(zhǎng)，使植株健壯，從而反饋給AM真菌更多的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，增加AM 真菌的定殖位點(diǎn)[56]。不同的AM 菌劑誘導(dǎo)的植物體內(nèi)防御應(yīng)激反應(yīng)會(huì)有所差別[78]，但都能通過(guò)增強(qiáng)植物的內(nèi)部抗性和系統(tǒng)抗性來(lái)誘導(dǎo)植物產(chǎn)生各種次生代謝產(chǎn)物，調(diào)節(jié)植物激素水平以及提高防御性酶的活性，最終不同程度地提高植物整體的抗病能力。

4.2 分子機(jī)理

近年來(lái)，隨著基因組學(xué)的發(fā)展，大量的植物抗病基因(resistance gene，R)和病原菌無(wú)毒基因(avirulence gene，Avr)被克隆，植物的免疫反應(yīng)機(jī)制研究有了重大進(jìn)展。植物在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中形成了兩類反應(yīng)機(jī)制：由病原菌模式分子(pathogenassociated molecular patterns，PAMPs)引發(fā)的免疫反應(yīng)(PAMP-triggered immunity，PTI)和由效應(yīng)因子引發(fā)的免疫反應(yīng)(effector-triggered immunity，ETI)[79]。AM 真菌可以通過(guò)調(diào)節(jié)防御途徑轉(zhuǎn)導(dǎo)相關(guān)基因的表達(dá)來(lái)減輕植物病害的嚴(yán)重程度[48]。Marquez 等[80]對(duì)菜豆殼球孢菌(Macrophomina phaseolina)引起大豆(Glycine max)炭腐病的研究發(fā)現(xiàn)，AM 真菌上調(diào)病程相關(guān)蛋白、抗病蛋白、轉(zhuǎn)錄因子和次生代謝的相關(guān)基因，上調(diào)水楊酸途徑相關(guān)的PR1防御基因，與絲氨酸羧肽酶和凝集素前體相關(guān)的基因被高度誘導(dǎo)。AM 真菌侵染大豆根系表現(xiàn)出編碼PRPs基因家族、絲氨酸蛋白酶、受體激酶和苯丙烷途徑衍生物的基因轉(zhuǎn)錄增加[81]。AM 真菌定殖桃樹(Prunus persica)引發(fā)PpCHI、PpLOX1、PpLOX5、PpAOC3、PpAOC4、PpOPR2基因在根部表達(dá)，提高茉莉酸濃度，進(jìn)而提高抗病能力[82]。Prihatna 等[83]研究發(fā)現(xiàn)菌根共生的幾個(gè)常見(jiàn)基因中，CYCLOPS/IPD3基因是共生所必需的，雖不涉及對(duì)病害的抗性，但是更高程度的共生能夠更大程度上提高植物自身的抗性。

4.3 與其他因素協(xié)同機(jī)理

農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，影響作物產(chǎn)量和生產(chǎn)力的因素很多，是多因素共同作用下的結(jié)果。AM 真菌與其他因素的協(xié)同機(jī)理主要體現(xiàn)在兩個(gè)方面，一方面是AM 真菌與協(xié)同因素相互依賴，共同提高植物抗病能力，例如AM 真菌與根瘤菌的協(xié)同，能夠全面提高紫花苜蓿對(duì)根腐病、黑莖病、枯萎病的抗性[65-67]。另一方面是與協(xié)同因素的相互拮抗，抵消不利協(xié)同因素(干旱、營(yíng)養(yǎng)不良環(huán)境等)對(duì)病害的促進(jìn)效應(yīng)。死谷芽孢桿菌HJ-5 與AM 真菌協(xié)同對(duì)大麗輪枝菌(Verticillium dahliae)引起的棉花(Gossypiumspp.)黃萎病有顯著地抵抗效應(yīng)，AM 真菌提高根際HJ-5 定殖數(shù)量，HJ-5 分泌脂肽類物質(zhì)伊枯草菌素(iturin A)和表面活性素(surfactin)，導(dǎo)致病原菌菌絲畸形[84]。相對(duì)的，根際微生物也可以促進(jìn)AM 共生體的發(fā)育[85]。蚯蚓和AM真菌共同作用下，土壤有機(jī)質(zhì)含量和土壤結(jié)構(gòu)改變，有利于植物吸收養(yǎng)分[56]。對(duì)AM 真菌與其他因素的協(xié)同研究更容易將研究成果轉(zhuǎn)化為生產(chǎn)力。同一作物連作對(duì)土壤的傷害嚴(yán)重，并且土壤連作病害會(huì)嚴(yán)重抑制AM 真菌的定殖[86]，而AM真菌和間作能夠有效提升土壤的生產(chǎn)能力，保護(hù)土壤恢復(fù)[68]。AM 真菌的多因素協(xié)同機(jī)理很復(fù)雜，參與進(jìn)協(xié)同系統(tǒng)的因素越多，產(chǎn)生的效果越難以控制。綜上所述，不論是相互依賴型的協(xié)同系統(tǒng)還是相互拮抗型的協(xié)同系統(tǒng)，AM 真菌總是能與協(xié)同因素一起促進(jìn)植物的抗病能力，對(duì)于拮抗型協(xié)同系統(tǒng)，AM 真菌產(chǎn)生的有益促進(jìn)效果總是能夠多于不利因素的消極效果，在植物整體水平上加強(qiáng)植物的抗病能力。

5 展望

植物病害是影響生產(chǎn)力的重要因素，AM 真菌在提高植物防御和抵抗病原物入侵的能力、防控土傳病害與緩解連作障礙方面表現(xiàn)出巨大的應(yīng)用前景與生產(chǎn)價(jià)值。盡管目前關(guān)于AM 真菌與病原物之間的互作研究已經(jīng)取得了長(zhǎng)足的進(jìn)展，但是還有一些問(wèn)題亟待解決。首先，目前研究涉及的AM 真菌與植物、病原與已知的AM 真菌–植物–病原菌多樣性相比遠(yuǎn)遠(yuǎn)不夠，需要更廣泛、深層次的研究。同時(shí)，考慮到AM 真菌在土壤中具有高度多樣性，目前研究多是單個(gè)AM 真菌的研究結(jié)果，因此未來(lái)需關(guān)注AM 群落的抗病功能的研究。其次，在AM 真菌對(duì)植物病害的影響方面，目前AM 真菌與植物的互作多停留在溫室盆栽研究以及AM 真菌對(duì)植物病害的影響效果和機(jī)制，而缺乏生物學(xué)、生態(tài)學(xué)以及AM 真菌能否對(duì)植物遺傳進(jìn)化等方面的研究，應(yīng)加強(qiáng)AM 真菌與植物互作的分子層面研究和AM 真菌在生態(tài)系統(tǒng)中對(duì)植物影響層面研究。多因素的協(xié)同效應(yīng)更貼近自然環(huán)境，雖然已有AM 真菌與單一因素協(xié)同對(duì)植物抗病能力影響的研究，但是更多的研究還是偏向于人工模擬下的AM 真菌–植物的互作，因此需要加強(qiáng)人工模擬下AM 真菌與多因素協(xié)同的研究和大田條件下可控的多因素協(xié)同研究。在機(jī)理方面，AM 真菌能夠通過(guò)促進(jìn)植物吸收養(yǎng)分和光合作用等提高植物自身的健康活力，間接提高植物的抗病能力，也能通過(guò)調(diào)節(jié)生理生化代謝等方面直接提高抗病能力。近年的研究偏向于多因素影響下AM 真菌與植物的互作效應(yīng)，然而更多的研究只停留在表象，對(duì)于機(jī)理未有深入探討，這是未來(lái)研究的一個(gè)新方向。