王明琦 金光澤 劉志理

(東北林業(yè)大學(xué)生態(tài)研究中心 森林生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)經(jīng)營教育部重點實驗室 哈爾濱 150040)

植株選擇性調(diào)整各組織相對生長速率可增強(qiáng)其適應(yīng)不同環(huán)境的能力，提高自身競爭力(侯兆疆等, 2014; ?zdenetal., 2018; Wangetal., 2018)，同時這也是植物在整個生長過程中重要的生態(tài)學(xué)策略，可有效提升其資源獲取和利用效率(Niklasetal., 2002; Lohieretal., 2014)。“枝葉大小關(guān)系”是植物生態(tài)學(xué)策略的主要維度之一(Niklasetal., 2002; Yanetal., 2013)，反映了植物在水分傳輸和光攔截之間的適應(yīng)性選擇(?zdenetal., 2018)，與植物碳水經(jīng)濟(jì)學(xué)密切相關(guān)(Westobyetal., 2002)。枝大小直接影響葉片分布(Canhametal., 1990; Posadaetal., 2012)， 葉大小和數(shù)量直接決定植物冠層的緊密度，進(jìn)而影響其暴露于光線下的程度(程徐冰等, 2011)以及碳捕獲和光截取能力(Osadaetal., 2015; Fanetal., 2017; 李曼等, 2017)。頂部樹枝是植物分支系統(tǒng)中最活躍的部分，也是隨外部條件(如水和養(yǎng)分)變化最容易改變的部分，因此，研究當(dāng)年生小枝的變化規(guī)律對深入了解植物生存策略、闡明植物對全球氣候變化的響應(yīng)機(jī)制至關(guān)重要(Westobyetal., 2002; Mengetal., 2015; Todaetal., 2018; Wangetal., 2019)。

“Corner’s rules”表明，枝橫截面積較大的植物分枝較少，枝橫截面積較大時其單葉面積也較大(White, 1983a; 1983b)。Smith等(2017)進(jìn)一步研究“Corner’s rules”發(fā)現(xiàn)，單葉面積與總?cè)~面積呈正相關(guān)。枝葉大小呈正相關(guān)，且為異速生長關(guān)系(Sunetal., 2006; Normandetal., 2008; Yangetal., 2009; 2014)。Sun等(2006)研究指出，即使生境壓力并沒有直接改變枝葉大小的異速生長指數(shù)，但隨著海拔升高其異速常數(shù)(y軸截距)也會降低； Yan等(2013)研究表明，即使演替階段并沒有直接改變枝葉大小的異速生長指數(shù)，但其異速常數(shù)在不同演替階段也存在顯著差異。Brouat等(1998)研究發(fā)現(xiàn)，等速的生長關(guān)系亦存在于枝葉性狀之間。目前，常用出葉強(qiáng)度逐步替代葉數(shù)量，即單位小枝體積或莖干質(zhì)量的葉數(shù)量(Kleimanetal., 2007; Yangetal., 2008; Yanetal., 2013)。出葉強(qiáng)度和葉大小在不同坡向(史元春等, 2015)、生活型(Yangetal., 2008)以及草本植物(Whitmanetal., 2010)間存在等速生長關(guān)系，且為負(fù)相關(guān)； 異速生長關(guān)系與等速生長關(guān)系同時存在于被子植物體內(nèi)(Scottetal., 2012)； 不同海拔間，植株葉大小與出葉強(qiáng)度呈異速生長關(guān)系(李曼等, 2017)。 可見，物種和生境是影響枝葉大小和出葉強(qiáng)度關(guān)系的重要因素。

緯度不同帶來的溫度、降水差異，會造成植物所處生境以及光照有效性發(fā)生變化(Osadaetal., 2015)，而針對不同生境，植物也會采取相應(yīng)的適應(yīng)機(jī)制(Sunetal., 2006; Mengetal., 2014)。如高緯度地區(qū)溫度相對較低，植物會調(diào)整枝葉大小的形態(tài)以適應(yīng)溫度降低帶來的枝木質(zhì)部導(dǎo)管直徑減小(Lietal., 2017)以及水和營養(yǎng)物質(zhì)運輸效率下降與葉溫降低導(dǎo)致的代謝分解和光合羧化受損(Frenneetal., 2013)。Lusk等(2018)，根據(jù)“葉能平衡假說”對溫度變化帶來的葉片大小等變異做出了解釋，同時也強(qiáng)調(diào)了植株的溫度敏感性。因此，探究同種植株枝葉性狀在不同緯度的差異，對了解植株響應(yīng)環(huán)境變化具有重要意義。

闊葉紅松(Pinuskoraiensis)林是我國東北地區(qū)的地帶性森林植被，是溫帶針闊混交林的典型代表(徐麗娜等, 2013)。本研究以沿緯度梯度從北到南在勝山、豐林、穆棱和長白山4個闊葉紅松林分布區(qū)的主要建群種紅松為研究對象，測定其當(dāng)年生單葉面積、枝橫截面積、出葉強(qiáng)度和總?cè)~面積等枝葉性狀，分析枝葉性狀在不同緯度的差異，闡明枝葉性狀關(guān)系在不同緯度之間的權(quán)衡策略。

1 研究區(qū)概況與研究方法

1.1 研究區(qū)概況

野外調(diào)查在我國東北闊葉紅松林典型分布區(qū)進(jìn)行，采樣點從北到南(緯度由高到低)依次為黑龍江勝山國家級自然保護(hù)區(qū)、黑龍江豐林國家級自然保護(hù)區(qū)、黑龍江穆棱東北紅豆杉(Taxuscuspidata)國家級自然保護(hù)區(qū)和吉林長白山國家級自然保護(hù)區(qū)，樣地基本信息見表1。

表1 采樣點基本信息Tab.1 Basic information of sample sites

1.2 數(shù)據(jù)采集

2017年7—8月，于4個不同緯度闊葉紅松林分布區(qū)采樣，每個采樣點隨機(jī)選取3株生長坡度相似的成年(胸徑>45 cm)紅松樣樹，共12株(表2)。為了減少個體樹冠內(nèi)部變異引起的枝葉性狀對研究結(jié)果的影響，將冠層分為上、中和下3層，每層分為北和南2個方向并在每個方向選擇1個相對完整的主枝。對于每個主枝，隨機(jī)收集10個當(dāng)年生小枝(第1個終端節(jié)點與分枝分離的部分到枝條末端)，即每株樣樹60個樣枝。保證樣枝上葉片完整，密封(封口袋)帶回實驗室。樣枝采集后6 h內(nèi)，摘取樣枝上所有針葉，測其平均針長(精度為0.01 cm)和體積(排水法，精度為0.01 cm3)?；谝韵鹿接嬎銟又?cè)~面積(A, cm2) (劉志理等, 2012):

(1)

式中:n為針葉數(shù)；v為樣枝上支撐所有針葉的體積(cm3)；l為平均針長(cm)。

單葉面積近似為平均葉面積，即總?cè)~面積除以葉片數(shù)量； 樣枝基徑采用游標(biāo)卡尺(精度為0.01 cm)測量。計算基徑時，枝橫截面近似為圓形； 計算出葉強(qiáng)度時，樣枝為圓柱體，高近似為枝長，底面積近似為枝橫截面積，得出枝體積后再計算單位枝體積支撐的葉片數(shù)量，即出葉強(qiáng)度(Yanetal., 2013)。

表2 采樣點樣本信息①Tab.2 Sample information of sample sites

1.3 統(tǒng)計分析

采用單因素方差分析-Tukey法檢驗4個采樣點紅松枝葉性狀的差異，將其對數(shù)轉(zhuǎn)化為正態(tài)分布， 使用嵌套方差分析法解析枝葉性狀變異，即采用‘nlme’包的‘lme’函數(shù)對每個性狀構(gòu)建線性混合模型，其嵌套水平為采樣點>個體>枝(Paradisetal., 2004)。

不同緯度的紅松枝葉性狀關(guān)系可表示為y=bxa，轉(zhuǎn)化為lgy= lgb+algx，其中b表示枝葉性狀關(guān)系的截距；x和y為特征參數(shù)；a為斜率，即異速生長參數(shù)或相對生長指數(shù)，當(dāng)|a|顯著偏離1時，二者為異速變化關(guān)系； 當(dāng)|a|= 1時，二者為等速變化關(guān)系(Harveyetal., 1991)。采用MATR Version 2.0軟件分析數(shù)據(jù)，所用方法為標(biāo)準(zhǔn)化主軸估計法(standardized major axis,SMA)。異速分析根據(jù)Warton等(2002)方法判定，即將回歸斜率與|1|進(jìn)行顯著性檢驗。統(tǒng)計檢驗使用R-3.4.4進(jìn)行。

2 結(jié)果與分析

2.1 紅松枝葉性狀的緯度差異

不同緯度紅松枝葉性狀差異顯著(P<0.05) (表3)。枝橫截面積的變異系數(shù)為33%～43%，穆棱采樣點的枝橫截面積均低于其他采樣點。葉面積變化趨勢為先增后減，不同緯度間的變異系數(shù)差異小，單葉面積和總?cè)~面積的變異系數(shù)分別為20%～26%和66%～72%。隨著緯度增加，出葉強(qiáng)度呈下降趨勢，不同緯度間變異系數(shù)差異大，為69%～92%。

表3 紅松枝葉性狀的緯度差異①Tab.3 Difference of twig and leaf traits of P. koraiensis along latitude

枝葉性狀變化的枝水平解釋率普遍較高，其中對枝橫截面積的解釋率高達(dá)92% (圖1)，與表3分析結(jié)果一致，在穆棱采樣點，各方向枝橫截面積均較小(表4)?？傮w分析時其他采樣點之間沒有顯著差異(表3)，方向分析時差異顯著(表4)； 個體間枝葉性狀差異小，個體水平對4種枝葉性狀差異的解釋率均低于18%， 枝橫截面積、出葉強(qiáng)度和總?cè)~面積的緯度解釋率均小低于8%，但單葉面積變化的緯度解釋率最高為58% (圖1)。

圖1 紅松枝葉性狀的嵌套方差分解Fig. 1 Nested variance decomposition of twig and leaf traits of P.koraiensisTCA: 枝橫截面積； TLA: 總?cè)~面積； ILA: 單葉面積； LIV: 出葉強(qiáng)度。 圖中未顯示即解釋率小于0.1%。下同。TCA: Twig cross-sectional area; TLA: Total leaf area;ILA: Individual leaf area; LIV:Volume-based leafing intensity. If not shown in the figure, the explanatory is less than 0.1%. The same below.

表4 紅松枝橫截面積在不同緯度、不同方向的差異Tab.4 Difference of twig cross-sectional areas of P. koraiensis in different latitudes and orientations

2.2 紅松枝葉性狀關(guān)系的緯度差異

不同緯度紅松枝截面積與出葉強(qiáng)度均呈負(fù)相關(guān)，與葉面積呈正相關(guān)，但在不同緯度間，這些關(guān)系的斜率存在差異(P<0.05) (圖2)。如在勝山(緯度最高)，枝葉性狀關(guān)系的斜率最小，枝橫截面積與單葉面積的斜率為0.534 7、與總?cè)~面積的斜率為1.352、與出葉強(qiáng)度的斜率為-1.661。

圖2 紅松枝葉性狀關(guān)系的緯度差異性Fig. 2 Difference in relationship between twig and leaf traits of P. koraiensis along latitude低： 低緯度采樣點(棕色)； 中低： 中低緯度采樣點(藍(lán)色)； 中高： 中高緯度采樣點(綠色)； 高： 高緯度采樣點(紅色)。不同顏色的公式代表不同采樣點。P值表示枝葉性狀的相關(guān)程度。P < 0.05代表性狀顯著相關(guān)； P> 0.05代表性狀不顯著相關(guān)，無回歸關(guān)系線。P值表示不同緯度差異程度，P < 0.05表示不同緯度斜率具有顯著差異。Low: low latitude sampling site (brown);mid low: Middle low latitude sampling site (blue); Mid high: middle high latitude sampling site (green); High: high latitude sampling site (red). The different colors of formulas represent different sampling sites.The P value in the figure indicates the degree of relationship in trait-trait, P< 0.05 indicates that there is significant relationship in trait-trait. If P> 0.05 indicates that there is no significant relationship in trait-trait, sono regression line. The P value in the figure indicates the degree of difference between different latitudes,P< 0.05 indicates that the slope is significantly different at different latitudes.

在4個采樣點，枝橫截面積、單葉面積和總?cè)~面積之間呈異速生長關(guān)系，即其斜率與1存在差異，隨著緯度減小，枝橫截面積與出葉強(qiáng)度的斜率增大，并與-1之間差異顯著，表現(xiàn)為異速生長關(guān)系； 在勝山采樣點，單葉面積與出葉強(qiáng)度呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系，斜率為-0.332 0，與-1差異顯著，為異速生長關(guān)系(圖2)。

3 討論

3.1 紅松枝葉性狀的緯度差異

自然選擇更傾向于選擇小葉子和高出葉強(qiáng)度紅松葉面積、出葉強(qiáng)度和枝橫截面積在不同緯度差異顯著(表3)，可能源于其選擇的高出葉強(qiáng)度(Kleimanetal., 2007； Yangetal.， 2008; Milla, 2009)。適度提高出葉強(qiáng)度可大大減少葉片受損的可能，而高出葉強(qiáng)度也將大幅度降低食草昆蟲產(chǎn)生的危害(Molesetal., 2000; Kleimanetal., 2007)。在較低緯度的長白山，單葉面積相對較小，可能是低緯度溫度相對較高所致(表1)，其選擇小葉片可以相對減少蒸騰導(dǎo)致的失水(Gates, 1980; Ackerlyetal., 2002; Osadaetal., 2015)。緯度最高區(qū)域，溫度最低，總?cè)~面積最小，可能是低溫抑制植物生長并降低其能量利用能力，導(dǎo)致光合作用的反饋抑制(Huangetal., 2014; Lietal., 2018)，從而使植株對總?cè)~面積的投入也相應(yīng)減少。長白山、勝山和豐林的枝橫截面積無顯著差異，說明在進(jìn)化過程中，紅松對環(huán)境的適應(yīng)策略是趨向于改變資源獲取器官的投資(Hilbert, 1990; Dewar, 1993)。

枝葉性狀變化的枝水平解釋率較高，既可能源于植株個體發(fā)育的差異，也可能源于分層采樣方式。本研究選擇對6個方向不同冠層采樣，是為了更好表征植株個體內(nèi)部的性狀差異。在穆棱采樣點，枝橫截面積在各方向(表4)與總體趨勢(表3)一致，表明在緯度差異較大的情況下，全向采樣可以反映各方向緯度差異； 另3個采樣點與整體趨勢不一致，表明不同采樣位置對試驗結(jié)果有一定影響。為了突顯主要問題，應(yīng)該針對不同研究目的選擇不同采樣方法，針對相同研究目的選擇相同采樣方法。此外，對單葉面積變化的緯度解釋率最高為58%，超過枝及個體水平(圖1)。不同性狀間的緯度解釋率存在顯著差異，基于此，本研究進(jìn)一步探討了緯度對紅松枝葉性狀關(guān)系的影響，以期更深入了解紅松枝葉性狀在不同緯度間的權(quán)衡策略。

3.2 紅松枝葉性狀關(guān)系的緯度差異

不同紅松枝橫截面積與總?cè)~面積、單葉面積均呈顯著正相關(guān)，與出葉強(qiáng)度呈顯著負(fù)相關(guān)。單葉面積與枝橫截面積的關(guān)系符合“Corner’s rules”，即較粗枝上對應(yīng)較大葉面積(White, 1983a； 1983b)。另外，根據(jù)“管道模型”理論，枝上葉表面積與其導(dǎo)管橫截面積呈正比(Shinozakietal., 1964; Niklas, 1992)，且枝橫截面積與導(dǎo)管直徑呈正比(Fanetal., 2017)，因而，枝上總?cè)~面積與枝橫截面積呈正相關(guān)。一般情況下，枝葉大小呈正相關(guān)，與葉數(shù)量呈負(fù)相關(guān)，葉數(shù)量、葉面積、枝橫截面積三者之間的權(quán)衡導(dǎo)致出葉強(qiáng)度與枝橫截面積呈負(fù)相關(guān)(Kleimanetal., 2007; Yangetal., 2008; Milla, 2009)。在高緯度的勝山，其出葉強(qiáng)度與單葉面積呈負(fù)異速生長關(guān)系，可能是因為植物體內(nèi)總生物量有限，導(dǎo)致不能兼得高出葉強(qiáng)度和大單葉面積(Kleimanetal., 2007; Huangetal., 2016)。 另外，單葉面積與枝橫截面積呈正相關(guān)，而大枝更傾向于生長較少葉片(Yagi, 2004;楊冬梅等, 2012)，進(jìn)而使出葉強(qiáng)度與單葉面積呈負(fù)相關(guān)。

不同緯度紅松單葉面積與枝橫截面積的異速生長指數(shù)小于1，說明單葉面積增長速度小于枝橫截面積(圖2)。采樣點為闊葉紅松林分布區(qū)，地處東北，屬典型溫帶季風(fēng)氣候，由于水分條件即海陸分布限制，降水量在夏季較多且時間較集中； 該氣候環(huán)境下，葉片更易受到外力壓折，保留較小葉片或減緩葉片增長速率可更好地適應(yīng)環(huán)境(Olsonetal., 2009; Yanetal., 2013)。紅松為常綠針葉樹，在寒冷氣候下會相對增加莖干的投入，以緩解冰凍引起的栓塞和干旱引起的氣穴現(xiàn)象(Cavender-Baresetal., 2010; Gleasonetal., 2016)。此外，植物面對不同生境會采取不同的適應(yīng)策略。如大葉不僅會增加光攔截和碳收益，而且因其葉邊緣的熱交換能力較弱，更適宜在較涼的環(huán)境中生存(Gates, 1980; Ackerlyetal., 2002; Yangetal., 2008)； 而小葉的熱交換能力相對較高，更適合在強(qiáng)光、高溫、干旱和低營養(yǎng)的環(huán)境中生存。不同緯度紅松總?cè)~面積與枝橫截面積的異速生長指數(shù)均大于1，表明在各采樣點枝橫截面積的增長速率均顯著小于總?cè)~面積(圖2)。枝橫截面積的增長速率大于單葉面積，但顯著小于總?cè)~面積，表明隨著枝橫截面積增加，植物更趨向于增加葉片數(shù)量以適應(yīng)環(huán)境變化，盡管葉片數(shù)量增加將增大總投資成本，但其葉的多年生特性會在降低建構(gòu)成本的同時增大總光合收益(Yangetal., 2010)。

出葉強(qiáng)度與單葉面積呈負(fù)相關(guān)的異速生長關(guān)系，且異速生長指數(shù)絕對值小于1，與李曼等(2017)研究結(jié)果一致。這說明“出葉強(qiáng)度優(yōu)勢”中的等速生長關(guān)系在種內(nèi)水平可能并不適用，尤其在分析常綠針葉植物種內(nèi)變異時(Kleimanetal., 2007)。

此外，在不同緯度，枝葉性狀關(guān)系的斜率差異顯著(圖2)。采樣點地處東北區(qū)域，決定植物生長的重要因子是溫度，較高的溫度將彌補低溫生境容易造成的枝栓塞和低傳播效率等問題(Cavender-Baresetal., 2010; Lietal., 2017)，枝橫截面積增大，其能量運輸效率及水力運輸顯著提升，植物對葉片投入增加，將利于提高碳獲取和營養(yǎng)利用效率(Hilbert, 1990; Dewar, 1993)。因此，高緯度地區(qū)溫度較低，其單葉面積隨著枝橫截面積的增加速度顯著低于低緯度地區(qū)(圖2)。生境壓力下，植物將相應(yīng)增加對莖的投資，以減輕養(yǎng)分和水傳輸?shù)膲毫ΓcXiang等(2009)的發(fā)現(xiàn)一致。同時，降水差異直接改變了環(huán)境的濕潤度。如在降水量低的地區(qū)，大葉子的強(qiáng)蒸騰作用會增加植物水分流失，因此植物更傾向于著生小葉片(Xiangetal., 2009;Osadaetal., 2015)； 當(dāng)降水較高且水量充足時，植物更趨向著生大葉片。在不同生境下，同種植物可能會采取一系列的適應(yīng)性策略。因此，在年均溫度較高的低緯度地區(qū)，單葉面積普遍較小(表1)； 而降雨量相對較高，導(dǎo)致單葉面積隨枝橫截面積的增加速度高于高緯度地區(qū)(圖2)。隨著緯度降低，枝橫截面積與總?cè)~面積的異速生長指數(shù)呈先增加后減少的趨勢，這說明一定范圍內(nèi)溫度升高減緩了氣候脅迫，在相對適宜環(huán)境中，植物會優(yōu)先增大總?cè)~面積；達(dá)到某個閾值后，過高溫度將會限制植物在葉片上的投資(Cobleetal., 2015)。隨著緯度降低，枝橫截面積與出葉強(qiáng)度的異速生長指數(shù)增加，這說明在枝橫截面積增加到一定值時，緯度越低，出葉強(qiáng)度下降越多。為了最大化資源收益，植物會在單位枝上分配數(shù)量較少的大葉片或較多的小葉片。在低緯度的長白山區(qū)域，紅松的單葉面積較小(表3)，因此其選擇增大出葉強(qiáng)度以提高光捕獲能力和利用效率(Molesetal., 2000)。

4 結(jié)論

枝葉性狀間關(guān)系及單性狀的變化，均反映了植物調(diào)整自身組織以應(yīng)對不同生境響應(yīng)策略的特性。本研究中，紅松枝葉性狀關(guān)系在不同緯度存在差異，其斜率在高緯度地區(qū)相對較小，表明植物會采取不同資源分配策略以適應(yīng)環(huán)境變化，且枝葉協(xié)同適應(yīng)環(huán)境變化。通過分析紅松枝葉性狀及其間的異速生長差異，可更好闡述其種內(nèi)變異，為準(zhǔn)確預(yù)測紅松的生境響應(yīng)提供參考。