方波 肖騰偉 蘇娜娜 夏妍 沈振國 崔瑾

水稻鎘吸收及其在各器官間轉運積累的研究進展

方波 肖騰偉 蘇娜娜 夏妍 沈振國 崔瑾*

(南京農(nóng)業(yè)大學 生命科學學院, 南京 210095;*通信聯(lián)系人, E-mail:cuijin@njau.edu.cn)

隨著土壤和大氣沉降物中重金屬污染的問題日益嚴峻，農(nóng)作物重金屬超標時有發(fā)生。土壤中的重金屬難以降解，容易被植物根部吸收，在作物中積累；大氣中的重金屬沉降到葉片上，通過葉片吸收進入作物中，最終通過食物鏈被人類食用，危害人體健康。水稻是我國最重要的糧食作物，大米中存在鎘超標問題。鎘(Cd)是水稻的非必需元素，主要借助其他金屬離子通道蛋白進入水稻根細胞，還可以通過葉片角質(zhì)層的吸附內(nèi)化和氣孔的滲透作用進入水稻葉片。Cd依賴其他金屬離子的轉運體在水稻體內(nèi)運輸，Cd從土壤中吸收和植物內(nèi)部的分配是一個動態(tài)過程，通過根吸收轉運蛋白、根-地上部轉運(木質(zhì)部轉運)和韌皮部的源-庫轉運(包括種子裝載)驅動，實現(xiàn)器官間的轉運分配。本文綜述了水稻Cd的吸收與轉運、器官間Cd的運輸分配以及Cd向籽粒轉運積累，以期為減少水稻籽粒中Cd含量的研究和解決我國南方部分種植地區(qū)Cd污染問題提供一些參考。

水稻；Cd吸收；器官；Cd污染

鎘(Cd)是植物生長、發(fā)育的非必需元素。當植物體Cd積累達到一定程度時，就會表現(xiàn)出各種毒害癥狀，主要表現(xiàn)在對植物生長和生理活性的影響[1]：1)Cd對植物生長的影響，表現(xiàn)在種子萌發(fā)和幼苗生長會受到抑制[2]，根系活力降低[3]，葉片縮卷甚至失綠黃化。2)Cd對植物生理活動的影響，表現(xiàn)在對光合作用的抑制[4]，破壞保護酶系統(tǒng)[5]，改變細胞膜的通透性[6]等。近年來，農(nóng)產(chǎn)品Cd含量超標問題時有發(fā)生。Cd主要通過食物鏈進入人體內(nèi)，在人體內(nèi)的半衰期長達10~35年[7]。Cd不是人體所必需的元素，被人體攝入后，對人體腎臟、骨骼、肺部以及心血管等多項器官造成損害，引起一系列疾病，還有可能導致胎兒發(fā)育缺陷畸形[8]。1955－1972年發(fā)生在日本富山縣神通川流域的“骨痛病”事件是最典型的例證。因此，世界衛(wèi)生組織已將鎘劃為一級致癌物質(zhì)[9]。

水稻是我國種植面積最大的糧食作物，是最重要的糧食來源，我國60%以上的人口以稻米為主食[10]。水稻是一種對Cd敏感的作物，Cd存在時會抑制水稻種子萌發(fā)，當Cd濃度大于0.5 mmol/L時，出苗率為0%[11]。土壤中的Cd經(jīng)水稻根部吸收，對水稻根尖細胞的有絲分裂具有阻滯作用，抑制水稻根系的生長發(fā)育[12]。根部吸收積累的Cd進而會向地上部轉移，導致水稻莖、葉片中Cd的積累，引起水稻葉片黃化失綠；水稻葉片的凈光合速率、氣孔導度、蒸騰速率以及胞間CO2濃度均有所降低[13]，從而影響水稻的光合效率造成產(chǎn)量降低。根部和地上部中的Cd會進一步通過韌皮部向水稻籽粒中轉移，導致籽粒中大量積累Cd，繼而引發(fā)大米中Cd含量超標的問題。有研究發(fā)現(xiàn)，供試的全國部分市售大米中約10%的樣品Cd含量超標[14]。

土壤作為作物生長的環(huán)境，其Cd污染超標仍然是“鎘大米”產(chǎn)生的主要原因。在土壤重金屬污染中，Cd是毒性最強的重金屬污染物之一，它在土壤中活性較強，與其他重金屬相比，更易被植物吸收并在食物鏈中遷移富集[15]，Cd污染已經(jīng)成為中國乃至世界農(nóng)田土壤污染的問題之一。2014年《全國土壤污染狀況調(diào)查公報》顯示我國土壤中Cd的點位超標率高達7.0%，Cd重度污染點位比例為0.5%，在八大超標重金屬元素之中居首位[16]。研究表明，每年進入農(nóng)田中的Cd約為1417 t，其中來自家畜糞便中的Cd占比最大，為778 t(占總量的55%)；大氣沉降的Cd占總量的35%，高達493 t[17]。進入大氣中的重金屬吸附在氣溶膠分子上，通過干濕兩種沉降方式進入土壤、水體、植物[18]，重金屬顆粒沉降到土壤和植物的表面，導致重金屬在土壤中積累和植物葉片富集。每年輸入農(nóng)田中的Cd中，只有13%的Cd(178 t)通過各種途徑被輸出，剩余87%的Cd殘留在農(nóng)田中[17]。Luo等[17]以土壤密度為1.15 g/cm3，耕地深度為20 cm進行計算，在土壤的耕地層(0~20 cm)每年的平均輸入速率為0.004 mg/kg。從1990年土壤背景值算起，按照這個速率只需要50年左右，土壤中的Cd就會超過目前的環(huán)境標準(pH為6.5~7.5的土壤為0.3 mg/kg)。水稻中的Cd從土壤向籽粒轉化的過程如下[19]：1)從土壤吸收到根組織的共質(zhì)體；2)向木質(zhì)部裝載或在根細胞液泡中隔離；3)木質(zhì)部向地上部的運輸；4)木質(zhì)部到韌皮部的轉移；5)韌皮部向籽粒運輸；6)韌皮部后運輸與籽粒中的積累。農(nóng)田Cd污染影響了水稻產(chǎn)量和質(zhì)量，對食物鏈構成了廣泛的風險，嚴重地危害人類的健康。

水稻在受到Cd脅迫后會作出一系列的生理生化反應，主要包括限制Cd吸收和轉運、抗氧化酶防衛(wèi)機制、絡合解毒機制、非生理活性部位對Cd的固定和隔離以及一些重要物質(zhì)代謝的響應機制[20]，從而形成一定程度的耐鎘機制。不同品種水稻對Cd的吸收積累存在顯著的基因型差異，可能是水稻根系對Cd的敏感性不同以及對Cd吸收差異造成的[21]，也可能是由Cd在水稻體內(nèi)的遷移率的差別導致的[22]。由于農(nóng)田土壤Cd污染程度和水稻品種選擇的不同，導致水稻籽粒中Cd超標事件常有發(fā)生。

目前降低水稻籽粒中Cd含量的措施主要有優(yōu)化田間水肥管理、遺傳上改良水稻品種Cd耐性等[23]，而前者勢必會大幅度增加水稻的種植成本。因此，選育出水稻Cd低積累品種成為減少籽粒中Cd含量的首選途徑。通過選育Cd低積累水稻品種，在Cd中度或輕度污染的土壤上進行種植，生產(chǎn)出Cd含量不超標的稻米。因此，研究水稻Cd的吸收，轉運以及Cd在器官間運輸分配，提出Cd在水稻植株內(nèi)運輸與分配的可能途徑十分重要。本文綜述了水稻根系和葉片對Cd的吸收，Cd在水稻植株內(nèi)的長距離運輸和器官間運輸分配以及向籽粒轉運積累的機制，提出Cd在水稻植株內(nèi)運輸與分配的可能途徑。為進一步明確水稻Cd積累機理，提出相關防控方法提供理論基礎，以期為減少水稻籽粒中Cd含量的研究和為解決我國南方部分種植地區(qū)Cd污染問題提供參考。

1 水稻對Cd的吸收

1.1 水稻根細胞對Cd的吸收

根是植物吸收外界營養(yǎng)元素的最重要的器官。植物細胞壁作為抵御Cd進入細胞的第一道防線，在防御Cd毒害過程中發(fā)揮著重要作用。組成細胞壁的半纖維素、纖維素、木質(zhì)素、果膠類物質(zhì)具有豐富的羥基、羧基、醛基等活性基團，當Cd穿過細胞壁時，這些基團會與部分Cd結合形成沉淀使得Cd在根細胞壁的積累，從而阻止部分Cd進入原生質(zhì)體中。而且細胞壁中的纖維素、果膠質(zhì)和糖蛋白極易形成網(wǎng)狀結構，在一定程度上阻止了Cd的流動[1]。成熟的水稻根結構由表皮、外皮層、皮層、內(nèi)皮層和中柱鞘(中柱)組成(圖1)。其中，表皮原生質(zhì)體不具有吸收重金屬的功能，大多數(shù)養(yǎng)分是通過質(zhì)外體途徑快速通過表皮。水稻的根存在兩條凱氏帶，分別位于外皮層細胞和內(nèi)皮層細胞上。凱氏帶阻止了根通過質(zhì)外體途徑吸收的養(yǎng)分不經(jīng)篩選直接進入中柱，使得質(zhì)外體途徑吸收的養(yǎng)分必須通過內(nèi)皮層的原生質(zhì)體才能進入中柱。因此，共質(zhì)體轉運是Cd轉運的關鍵步驟，內(nèi)外皮層細胞遠側端內(nèi)轉運體的表達，對于礦質(zhì)元素轉運至中柱極其重要。Cd是水稻非必需元素，進入水稻根細胞主要是借助其他金屬離子通道蛋白。

圖1 水稻根部Cd吸收轉運

Fig. 1. Cd uptake and transport in rice roots.

OsNramp5是水稻根細胞吸收Cd的主要轉運體，基因在水稻根外皮層和內(nèi)皮層中表達(圖1)，OsNramp5定位在細胞膜上，主要負責必需元素Mn的轉運。敲除導致水稻的地上部和地下部中的Mn和Cd的含量顯著低于野生型，且瞬時吸收實驗也表明，突變株系喪失了吸收Mn和Cd的能力[26]。有研究也證實OsNramp5參與了水稻中Mn和Cd的運輸，還具有運輸Fe的功能[27]。Cd能夠借助Fe的轉運體進入根細胞，水稻中OsIRT1和OsIRT2轉運體不僅具有轉運Fe的能力，還具有轉運Cd的能力。有研究表明，水稻內(nèi)外皮層細胞上的Fe轉運體OsIRTs(OsIRT1/2)負責Fe2+的轉運(圖1)，定位于細胞膜上[28]。在酵母中，轉運蛋白OsIRT1和OsIRT2表現(xiàn)出Fe和Cd轉運活性，且在缺鐵條件下增強了Fe轉運蛋白OsIRTs介導的水稻對Cd的吸收和轉運[29]。在根的外皮層和內(nèi)皮層，位于質(zhì)膜上的OsNramp1是Fe的轉運體，也參與根部Cd的吸收。主要在根中表達，且在高Cd積累品種中表達量高于低Cd積累品種[30]，當環(huán)境缺鐵時，其表達顯著上調(diào)。最近的研究發(fā)現(xiàn)一個屬于主要促進因子超家族的基因，參與水稻根系對Cd的吸收，增強了水稻籽粒中Cd的積累[31]。在水稻根組織中細胞特異性表達，OsCd1定位于根外皮層、皮層薄壁組織、內(nèi)皮層和中柱細胞的細胞膜上(圖1)。在突變體中，其地下部、地上部以及籽粒(稻殼/糙米)中的Cd含量顯著低于野生型。的自然變異是秈稻和粳稻籽粒中Cd積累差異的主要原因。

根細胞吸收Cd后，部分Cd被排到細胞間隙，減少Cd對細胞的損害。有研究表明[32]，OsABCG36通過將Cd排出根細胞外來增強Cd的水稻耐受能力。在正常情況下，水稻基因不表達；在Cd脅迫下，除表皮細胞外，所有根細胞的表達(熒光)信號均顯著增強，且亞細胞定位表明，OsABCG36定位于細胞膜上(圖1)。在酵母細胞中進行異源表達，用Cd處理4h后停止處理，發(fā)現(xiàn)含有基因的酵母細胞在6h或者8h后體內(nèi)的Cd含量顯著低于空載對照。在Cd脅迫下，突變體根的伸長受到明顯的抑制，且根細胞汁液中含有更高的Cd。

根細胞吸收Cd后，部分Cd被隔離到液泡中，根液泡隔離已被證明是限制Cd向地上部和籽粒中轉移的主要過程[33]。轉運蛋白OsHMA3在轉運Cd進入液泡中起重要作用。主要在根部表達，OsHMA3是定位在液泡膜上的轉運蛋白(圖1)，屬于重金屬ATP酶(HMA)家族成員。有研究表明，轉運蛋白OsHMA3能夠將Cd轉運進液泡，減少了Cd向地上部運輸，從而減輕Cd的毒害作用[34]。在正常培養(yǎng)下，過表達植株的地下部和地上部的生長與野生型之間沒有顯著性差異；在Cd脅迫條件下，野生型和空載對照植株表現(xiàn)出葉片萎黃以及地下部和地上部干質(zhì)量減輕，而過表達植株在Cd脅迫下生長受阻明顯較輕。與野生型和空載對照植株相比，過表達植株地下部Cd濃度增加，而地上部Cd濃度降低[35]。在秈稻品種中，過表達增強了秈稻對Cd的耐受性，極大地減少了Cd從根到地上部的轉移，在Cd污染的土壤中種植產(chǎn)生幾乎不含Cd的水稻籽粒，對籽粒產(chǎn)量和鋅、鐵、銅、錳等必需微量元素含量的影響沒有顯著差異[36]，為解決我國南方部分種植地區(qū)Cd污染問題提供了有力的手段。

圖2 水稻葉片Cd吸收轉運

Fig. 2. Cd uptake and transport in rice leaves.

1.2 水稻葉片對Cd的吸收與轉運

除了根系吸收外，植物的葉、果、花等器官也能吸收重金屬[37]。這可能意味著植物的地上部器官是另外一種有效的吸收結構，具有類似于根系的重金屬吸收機制。在采礦區(qū)和冶煉區(qū)附近以及城市區(qū)域生長的植物，其葉片中重金屬的濃度顯著增加[38, 39]，是因為大氣中的顆粒物沉降在植物葉片表面后，通過葉片的吸收，金屬在植物葉片中積累[39]。先后有研究報道以及葉面肥的研究表明，植物必需元素(Fe、Cu、Mn和Zn)[39]和非必需元素(如Pb[42]、Cd[40]、Cr[43]、As[44])可以通過葉片吸收進入植物體內(nèi)。

Schreck等[38]研究了大氣顆粒物沉降物中金屬顆粒的遷移機理，對葉片中鉛的定位和形態(tài)形成進行了研究，并指出葉面吸收顆粒物中的金屬兩種主要機制(圖2)：一是通過角質(zhì)層的吸附和內(nèi)化；二是通過氣孔的滲透作用。Birbaum等[45]描述了細小顆粒滲透到葉子內(nèi)部，而大顆粒則粘在表面蠟上，含有金屬的灰塵顆粒通常被表皮蠟捕獲，然后擴散到葉片中。植物表面的角質(zhì)層是一層蠟質(zhì)層，賦予植物表面疏水性，可溶性化合物直接與角質(zhì)層相互作用。Chamel等[46]的研究表明，重金屬滲透通過葉片角質(zhì)層主要包括四個步驟：1)粘附在角質(zhì)層上；2)穿透角質(zhì)層(可能通過內(nèi)吞作用)；3)質(zhì)外體中解除吸附；4)細胞的吸收。

大氣中沉降的顆粒物的大小也決定了能否穿透角質(zhì)層進入葉片中，有研究表明，小尺寸的Cu納米顆粒(43nm)可以穿透蠶豆葉片，而大尺寸的Cu納米顆粒(1.1μm)無法穿透氣孔。Xiong等[39]認為小顆粒能通過氣孔和角質(zhì)層途徑進入植物葉片內(nèi)部。還有研究表明，重金屬滲透現(xiàn)象也取決于角質(zhì)層成熟度和環(huán)境因素[48]。在滲入之后，金屬通常通過細胞內(nèi)的主動運輸共質(zhì)體途徑進行運輸[49](圖2)。Schreiber等[50]在研究植物角質(zhì)層的透水性和溶質(zhì)滲透性對指出：重金屬可以通過不同的形式滲透角質(zhì)層，一種是親脂性物質(zhì)滲入，另一種是親水性物質(zhì)滲入。Larue等研究表明，親水性物質(zhì)通過表皮的氣孔和水孔進入角質(zhì)層；親油性物質(zhì)通過角質(zhì)層吸附滲透擴散[51-52]。因為氣孔下細胞的相對角質(zhì)層途徑較薄[53]，所以通過氣孔途徑的穿透通常更容易。葉片滲透后，重金屬與光合產(chǎn)物一樣，通過韌皮部維管系統(tǒng)轉運到植物其他部位，這種活性金屬在植物體內(nèi)的運輸在很大程度上依賴于植物的新陳代謝[54]。

2 水稻Cd向木質(zhì)部裝載

植物根部吸收的Cd向地上部的轉運是通過木質(zhì)部裝載來完成的。木質(zhì)部裝載是指養(yǎng)分等物質(zhì)從中柱薄壁細胞向木質(zhì)部導管的轉移過程，是物質(zhì)從共質(zhì)體轉運途徑向質(zhì)外體轉運途徑的過渡過程[55]。水稻地上部以及籽粒中Cd的積累取決于木質(zhì)部的裝載。OsHMA2在Cd向木質(zhì)部的裝載中發(fā)揮作用，參與Cd從地下部向地上部的轉運。Cd通過轉運蛋白進入導管，然后利用蒸騰作用和根壓向上轉移是決定水稻地上部以及籽粒中Cd積累的關鍵[56]。與重金屬ATP酶OsHMA3同源，OsHMA2是水稻根部到地上部Cd運輸?shù)霓D運蛋白，其C端區(qū)域對地上部Cd的轉運是必需的[57]。OsHMA2的表達主要集中在根系中，而OsHMA2在根部維管束組織中含量豐富(圖3)，定位于細胞膜上[57]?；騉sHMA2除了在根中表達外，在抽穗灌漿期莖節(jié)的韌皮部中也表達。

Fig. 3. Cd loading in xylem of rice.

Hao等[58]報道了一個新型Cd轉運體，通過水稻節(jié)點的Ca轉運途徑參與籽粒Cd積累?；蚓幋a鈣離子/陽離子交換蛋白，介導Cd在水稻地上部以及籽粒中的積累。基因主要表達于節(jié)點維管組織的木質(zhì)部區(qū)域(圖3) ，主要集中在莖節(jié)的擴大維管束(Enlarged vascular bundle, EVB)和彌散性維管束(Diffuse vascular bundle, DVB)的薄壁細胞中。OsCCX2存在于質(zhì)膜，可能起外排轉運的作用，負責將Cd裝載到木質(zhì)部的導管中[58]。敲除導致籽粒中Cd含量顯著降低，而其他金屬離子含量沒有顯著性差異(除鈣含量略有降低)。進一步探究表明，該基因的破壞導致Cd從根向地上部的轉移率降低。證實了OsCCX2通過影響Cd的根-地上部轉運，在地上部中Cd轉運與分布中起著重要作用[58]?；蛲蛔儗е滤咀蚜d積累量降低，在Cd污染地區(qū)培育低Cd積累水稻資源具有潛在的應用價值。

Luo等[59-60]定位了控制葉片Cd積累的數(shù)量性狀位，并將其命名為(Cd Accumulation in Leaf 1)，它編碼一種防御素樣蛋白，對水稻葉片中Cd的積累起積極的調(diào)節(jié)作用。的表達活性主要在根、胚芽鞘、劍葉鞘和莖節(jié)中。根和劍葉鞘的切片分析表明：CAL1定位于根外皮層以及根和劍葉鞘的維管系統(tǒng)中的木質(zhì)部薄壁細胞(圖3)。蛋白CAL1中含有3個巰基，可以與Cd絡合形成穩(wěn)定的Cd:3(-SH)復合物，從而驅動Cd從木質(zhì)部薄壁細胞向細胞外空間的流出，并由此向木質(zhì)部導管的裝載。隨后，可能在蒸騰作用驅動下，在木質(zhì)部導管中進行長距離運輸。CAL1特異性地調(diào)節(jié)Cd從根到地上部的轉運，而不調(diào)節(jié)從地上部到籽粒的轉運。因此，開發(fā)水稻在稻草中過量積累Cd的新型品種是可行的，這樣的水稻品種既不增加籽粒中Cd的含量，又不影響輕度Cd污染的農(nóng)田的生產(chǎn)，并且逐漸減少土地中的Cd含量，最終實現(xiàn)安全生產(chǎn)。

3 水稻Cd從木質(zhì)部向韌皮部的轉移

水稻莖節(jié)是Cd從木質(zhì)部轉運到韌皮部的橋梁，Cd進入韌皮部后經(jīng)穗莖韌皮部進入籽粒[19]。水稻籽粒中的Cd含量幾乎完全由韌皮部介導分配[61]，這表明莖節(jié)中存在轉運體，參與木質(zhì)部中的Cd轉運至韌皮部。此外，韌皮部可以介導葉片中Cd分配，實現(xiàn)向谷粒的再轉移[61]。在水稻中，Cd從木質(zhì)部到韌皮部的轉移，特別是在劍葉和圓錐花序連接的第I莖節(jié)處，似乎是裝載到韌皮部的主要路徑[63]。在水稻莖節(jié)中，分散維管束(DVB)包裹著橢圓形的擴大維管束(EVB)，它們與穗相連，具有促進木質(zhì)部向韌皮部轉移的形態(tài)特征[64]。

圖4 Cd在水稻莖節(jié)中的轉運

Fig. 4. Schematic diagram of Cd transport in rice nodes.

水稻抽穗后，通常有四個可見的節(jié)，節(jié)間和功能葉，根據(jù)其位置從上到下標記為I－IV[65]?；虺嗽诟斜磉_外，在生殖期的莖節(jié)韌皮部中也表達，在莖基部和水稻伸長莖的上部莖節(jié)(莖節(jié)I－III)也有較高的表達[66](圖4)。第I節(jié)點(與穗、劍葉相連的最上莖節(jié))，OsHMA2蛋白定位于DVB和EVB的韌皮部，在未伸長的基底節(jié)和莖節(jié)Ⅲ的韌皮部也檢測到OsHMA2蛋白[66]。用OsHMA2啟動子攜帶綠色熒光蛋白基因的轉基因水稻進一步證明，OsHMA2蛋白定位于根系中柱鞘層和在莖節(jié)點的韌皮部[66]。與野生型水稻相比，兩個突變株系的根尖(距頂端0~5 mm)Zn濃度降低，上部節(jié)以及籽粒中Zn和Cd濃度降低。此外，用67Zn進行的瞬時吸收實驗，發(fā)現(xiàn)在兩個突變體中，Zn向穗部和最上部節(jié)的分布減少，但向下部節(jié)的分布增加。因此，在Zn和Cd通過韌皮部向發(fā)育組織的優(yōu)先分布中，莖節(jié)中的OsHMA2起著重要作用。

最近，OsLCT1被認為是介導Cd在維管間轉移到韌皮部的轉運蛋白。研究發(fā)現(xiàn)，與大麥低親和性陽離子轉運基因()同源，OsLCT1參與Cd從木質(zhì)部到韌皮部的轉運。低親和性陽離子轉運體OsLCT1參與韌皮部Cd的轉運，調(diào)節(jié)Cd通過韌皮部向谷粒的運輸。煙草細胞中的亞細胞定位和酵母異源表達表明，OsLCT1是一個定位在質(zhì)膜上的Cd外排轉運蛋白[67]。在水稻的各個時期都有表達，在籽粒成熟期的節(jié)和葉片中有較高的表達。在劍葉和莖節(jié)表達量最高，尤其是在第I莖節(jié)中的EVB周圍的細胞中積累，在DVB細胞中積累更為明顯[67](圖4)。EVB韌皮部的篩管存在薄壁細胞，這些薄壁細胞收集EVB木質(zhì)部的Cd，并通過轉運蛋白和胞間連絲運輸?shù)胶Y管。在韌皮部的薄壁細胞中表達，在薄壁細胞Cd的轉運中起重要作用。在DVE的韌皮部薄壁細胞中表達較高，促進Cd向韌皮部的轉運，促進了Cd在篩管中的積累[68]。莖節(jié)維管束對Cd的轉運起重要作用，在第I莖節(jié)中積累的Cd，會被轉運進入劍葉和圓錐花序。在劍葉與第I莖節(jié)區(qū)域，Cd可以通過EVB直接運輸?shù)絼θ~，也可以通過DVB運輸?shù)降冖窆?jié)間和穗，表明該區(qū)域在Cd分配到糙米中發(fā)揮重要的作用。Yamaguchi等[64]的研究表明第Ⅰ節(jié)間Cd濃度與糙米Cd的濃度之間存在顯著的正相關關系。通過RNA干擾抑制的表達，木質(zhì)部汁液中Cd的含量與對照相比無明顯差異，而韌皮部汁液中Cd的含量與對照相比顯著降低，且籽粒中Cd的含量只有對照的一半，對籽粒中必需微量營養(yǎng)元素的濃度或籽粒產(chǎn)量沒有影響[64]。因此，維管間Cd向DVB的轉移是Cd向籽粒積累的關鍵，選擇第I莖節(jié)中DVB面積較小的品種，有利于減少糙米中Cd的積累。

4 水稻中Cd向籽粒中轉移

水稻籽粒中Cd濃度與植株中Cd積累量、Cd向地上部分的分配比以及從地上部分到籽粒Cd分配比呈正相關關系[69]。Kashiwagi等[70]對水稻地上部分Cd的轉運、積累及其遺傳調(diào)控進行了研究，結果發(fā)現(xiàn)，籽粒中Cd含量由抽穗前葉片和莖稈中Cd積累量決定，水稻從營養(yǎng)階段到抽穗期，根部吸收的Cd會向地上部轉移，并在葉片和莖稈中積累。葉片和莖稈中積累的Cd會在抽穗后從葉片和莖稈中向穗部轉運，部分被運至籽粒中，是造成籽粒中Cd積累的主要原因。抽穗后根中的Cd向地上部(莖稈和穗部，不包括糙米)轉運，可以直接影響地上部Cd積累，而不會影響糙米中Cd的積累。水稻抽穗前后Cd的轉運和積累途徑是決定籽粒和地上部分Cd含量的重要因素之一。與Kashiwagi等的結論不同，Rodda等[71]為了觀察水稻植株中Cd積累的時間，并確定Cd可以轉運到籽粒的主要積累期，在不同時期(開花期前后)用Cd處理，檢測籽粒中Cd積累情況，結果表明，籽粒中的Cd都是在開花后16 d內(nèi)積累的，且開花后7 d對Cd吸收貢獻明顯。最終籽粒中Cd含量的60%來自于開花前，其余40%來自于籽粒成熟過程中Cd的吸收。這表明水稻籽粒中Cd的積累來自兩個途徑(圖5)：一是Cd從營養(yǎng)器官(特別是葉片)通過韌皮部再轉運至籽粒中；另一種是在灌漿期從根吸收的Cd通過木質(zhì)部直接轉運。水稻從根部到籽粒吸收Cd確實可能是開花后發(fā)生的，是籽粒中Cd的重要來源。這與Fujimaki等[19]的結果一致：在灌漿期，葉片對Cd的短期吸收很少，而在莖稈和籽粒中有相當多的積累。在花期后吸收的Cd通過木質(zhì)部轉運，在莖節(jié)中實現(xiàn)維管束通道之間的轉移，最終到達發(fā)育中的穎果，這是合乎邏輯的。

5 展望

近幾年來，有關水稻重金屬的吸收和轉運機制的研究取得了不少成果。了解水稻每個轉運過程的分子機制以及不同轉運蛋白對水稻組織中非必需元素的積累的貢獻，將有助于開發(fā)生產(chǎn)出非必需元素含量更低的谷物作物。選擇和培育鎘低積累水稻被認為是降低水稻籽粒Cd含量和Cd攝入風險的最經(jīng)濟有效的途徑。

根細胞吸收是Cd進入細胞的第一步，需要相應的轉運蛋白才能完成，并且有證據(jù)表明轉運蛋白缺乏可以減少根系對Cd的吸收。在水稻中，OsNramp5是根細胞吸收Cd的主要轉運體，負責將細胞外的Cd轉運至細胞內(nèi)?；蛲蛔冿@著降低了水稻根中Cd含量，由于OsNramp5是水稻吸收金屬離子Mn的主要轉運體，突變株系喪失了吸收Mn的能力，影響水稻的生長發(fā)育。有趣的是，有研究發(fā)現(xiàn)，過表達水稻株系根系中Cd含量增加，而地上部以及籽粒中Cd含量都呈現(xiàn)出降低的趨勢。這是因為OsNramp5定位于水稻根系內(nèi)皮層和外皮層的遠端，而過表達導致OsNramp5分布在整個根細胞中，破壞了Cd向中柱的徑向運輸，從而影響Cd向木質(zhì)部的裝載。過表達水稻株系的農(nóng)藝性狀以及產(chǎn)量與野生型相比無明顯差異。因此，可作為一種低Cd積累水稻品種進行培育。

葉片吸收的Cd進入水稻體內(nèi)后，通過共質(zhì)體途徑向其他器官轉移。然而Cd進入葉片細胞的轉運體與根細胞的吸收轉運體是否相同有待驗證。通過韌皮部維管系統(tǒng)轉運到其他部位，轉運體OsLCT1是否也參與了葉片中Cd進行韌皮部裝載的過程。籽粒中Cd含量的60%來自于開花前，葉片中的Cd也是其重要的來源。在花期，在劍葉中的表達量較高，OsLCT1是否定位于韌皮部薄壁細胞的質(zhì)膜上參與韌皮部的裝載，介導Cd向其他器官的轉移，尤其是向籽粒的分配值得進一步研究。

木質(zhì)部裝載是水稻Cd向地上部轉運的關鍵步驟，其中非必需元素的轉移可以被阻止。根細胞中液泡轉運蛋白OsHMA3在隔離Cd過程中發(fā)揮重要作用，從而減少了Cd向地上部的轉移。過表達增強了秈稻Cd的耐受性，在Cd污染的土壤中可生產(chǎn)幾乎不含Cd的水稻籽粒。參與Cd從地下部向地上部的轉運，在木質(zhì)部裝載中發(fā)揮作用的轉運體OsHMA2和OsCCX2以及絡合Cd形成穩(wěn)定的復合物的分泌蛋白CAL1。研究表明，轉運體的突變可以顯著地減少Cd向地上部轉移，減少籽粒中Cd的積累。為Cd低積累水稻品種的培育提供了有力的證據(jù)，為解決我國南方部分種植地區(qū)Cd污染問題提供了有力的手段。Cd是水稻非必需元素，這些轉運體蛋白不是Cd的特異性蛋白，在水稻中還有轉運其他金屬離子的功能。在不添加Cd的情況下，木質(zhì)部汁液中仍能檢測到成熟的CAL1蛋白，CAL1的其他功能仍需要研究人員的進一步探究。因此，需要發(fā)掘并克隆分析與水稻Cd的吸收、轉運和積累的特異性關鍵基因。水稻中Cd的轉運過程受到多基因的控制，Cd脅迫條件下，會產(chǎn)生什么信號分子，怎么調(diào)節(jié)這些基因協(xié)同工作等內(nèi)容還有待進一步的研究。

圖5 水稻的Cd吸收以及器官間的轉運途徑

Fig. 5. Cd uptake and transport pathway between organs in rice.

水稻籽粒中的Cd由韌皮部介導分配，OsLCT1是介導Cd韌皮部裝載的重要轉運體，Cd進入韌皮部后經(jīng)穗軸韌皮部進入籽粒。水稻莖節(jié)是Cd從木質(zhì)部向韌皮部轉運的場所，目前只有三個在莖節(jié)表達的Cd轉運蛋白被鑒定。轉運蛋白OsLCT1和OsHMA2分布在莖節(jié)韌皮部，參與Cd從木質(zhì)部到韌皮部篩管的轉運，這兩種轉運蛋白參與Cd從營養(yǎng)器官向籽粒的轉運。OsCCX2在木質(zhì)部中表達，可能起到將鎘裝載到木質(zhì)部導管中的作用，并介導來自根的Cd向籽粒的直接運輸?；虻耐蛔儗е翪d向地上部的轉移率降低，降低籽粒中Cd的含量，為Cd污染地區(qū)選育Cd低積累水稻品種提供理論基礎。水稻莖節(jié)中，EVB和DVE之間的木質(zhì)部轉運細胞是否存在內(nèi)流轉運蛋白參與Cd在維管束間的運輸有待進一步的研究。選擇或選育根系Cd含量較低或第Ⅰ莖節(jié)DVB面積較小的品種，有望減少籽粒中Cd的積累。關于生殖期水稻植株中的Cd轉移，對葉片中Cd的再分配過程研究的不是很清楚，另外，葉片中Cd向籽粒中運輸分配的過程還需更深入的研究。

先前研究發(fā)現(xiàn)一種新型低鎘基因()，它與水稻的Cd耐受性及Cd在體內(nèi)的運輸和積累有關。LCD是在維管組織中表達的可溶性蛋白質(zhì)，突變體中LCD的缺乏導致水稻體內(nèi)Cd轉運的改變[72]，但突變表型的分子機制尚不清楚。最近有研究[73]通過MutMap鑒定突變體中與低Cd積累表型相關的候選SNP，并通過RNA-seq分析Cd脅迫下突變體與野生型之間的轉錄組變化。遺傳分析表明，為單基因隱性突變，導致突變體中低Cd積累的SNP位于第7染色體上的8 887 787位。對應的是基因的第7外顯子，導致突變體中OsNramp5高度保守區(qū)第236位的脯氨酸(Pro)突變?yōu)榱涟彼?Leu)。同時，轉錄組分析表明，Cd脅迫下突變體與野生型的根間共有1208個基因差異表達，主要在跨膜轉運過程中富集。突變體中基因的相對表達得到顯著提升，可能增加了基因突變的效果，從而解釋了突變體水稻植株和籽粒中Cd積累顯著減少。這項工作為水稻吸收和積累鎘的機理提供了更多的見解，并有助于利用分子標記輔助育種開發(fā)低鎘積累水稻。

Pan等[74]對生長在Cd污染土壤中的338份水稻材料進行了Cd積累能力評價，鑒定出13個Cd積累較低的水稻品系?；赟NP測序和全基因組關聯(lián)分析(GWAS)鑒定出35個與Cd積累顯著相關的數(shù)量性狀位點(QTL)，選擇一個新的QTL()，用于進一步的候選基因預測。在高Cd積累和低Cd積累的水稻中發(fā)現(xiàn)了基因的差異表達，表明它可能是與低Cd積累相關的候選基因。這些結果對進一步開發(fā)Cd積累相關的新功能基因和通過標記輔助育種培育低Cd積累水稻品種具有一定的參考價值。

Wang等[75]用Cd高積累和低積累兩個水稻品種進行RNA-seq和加權基因共表達網(wǎng)絡分析方法鑒定與水稻Cd積累相關的模塊和基因，發(fā)現(xiàn)在莖節(jié)中，靠近根部的基底節(jié)比穗節(jié)具有更強的阻止鎘向上轉移的能力。差異表達基因表明重金屬離子轉運體(包括、等基因)，應激反應(、、等)，細胞壁(幾丁質(zhì)酶)在水稻抗Cd脅迫過程中起關鍵作用。表明基部莖節(jié)可能是通過重金屬轉運、脅迫反應和細胞壁等過程阻斷Cd向穗中轉運的關鍵組織。

表1 水稻中Cd吸收轉運相關轉運體

通過對水稻Cd吸收、器官間的轉運以及籽粒中Cd的積累的研究，為低Cd積累水稻品種的篩選提供了有力的理論基礎。目前，關于調(diào)控Cd吸收與轉運的基因報道較少，葉片中Cd再分配的研究鮮見報道，從而減緩了低Cd積累水稻品種的培育。因此，需要深度挖掘調(diào)控Cd吸收與轉運的基因，明確水稻Cd吸收與轉運分子遺傳機制。通過比較創(chuàng)制遺傳群體和利用自然群體，采用MutMap、GWAS、QTL定位等方法克隆出低Cd數(shù)量性狀位點或功能基因，運用分子標記輔助育種等手段，加快低Cd積累水稻品種的培育，最終實現(xiàn)Cd污染農(nóng)田的安全利用。

[1] 楊紅霞, 陳俊良, 劉崴. 鎘對植物的毒害及植物解毒機制研究進展[J]. 江蘇農(nóng)業(yè)科學, 2019, 47(2): 1-8.

Yang H X, Chen J L, Liu W. Research progress on the toxicity of cadmium to plants and the mechanism of plant detoxification[J]., 2019, 47(2): 1-8. (in Chinese)

[2] 何俊瑜, 王陽陽, 任艷芳, 周國強, 楊良靜. 鎘脅迫對不同水稻品種幼苗根系形態(tài)和生理特性的影響[J]. 生態(tài)環(huán)境學報, 2009, 18(5): 1863-1868.

He J Y, Wang Y Y, Ren Y F, Zhou G Q, Yang L J. Effects of cadmium stress on morphological and physiological characteristics of seedling roots of different rice varieties.,2009, 18(5): 1863-1868. (in Chinese with English abstract)

[3] 張利紅, 李培軍, 李雪梅, 孟雪蓮, 徐成斌. 鎘脅迫對小麥幼苗生長及生理特性的影響[J]. 生態(tài)學雜志, 2005, 24(4): 458-460.

Zhang L H, Li P J, Li X M, Meng X L, Xu C B. Effects of cadmium stress on the growth and physiological characteristics of wheat seedlings[J]., 2005, 24(4): 458-460. (in Chinese with English abstract)

[4] 陳良, 隆小華, 鄭曉濤, 劉兆普. 鎘脅迫下兩種菊芋幼苗的光合作用特征及鎘吸收轉運差異的研究[J]. 草業(yè)學報, 2011, 20(6): 60-67.

Chen L, Long X H, Zheng X T, Liu Z P. Effect on the photosynthetic characteristics of Cd uptake and translocation in seedlings of twovarieties[J]., 2011, 20(6): 60-67.(in Chinese with English abstract)

[5] Zhang F, Shi W, Jin Z, Shen Z. Response of antioxidative enzymes in cucumber chloroplasts to cadmium toxicity[J]., 2003, 26(9): 1779-1788.

[6] 任安芝, 高玉葆, 劉爽. 鉻、鎘、鉛脅迫對青菜葉片幾種生理生化指標的影響[J]. 應用與環(huán)境生物學報, 2000(2): 112-116.

Ren A Z, Gao Y B, Liu S. Effects of Cr, Cd and Pb on free proline content etc in leaves ofL[J]., 2000(2): 112-116. (in Chinese with English abstract)

[7] Clemens S, Aarts M G M, Thomine S, Verbruggen N. Plant science: The key to preventing slow cadmium poisoning[J]., 2013, 18(2): 92-99.

[8] 金永芹, 陳海霞, 閻觀玲. 環(huán)境中的鎘污染及其對人體的危害[J]. 決策探索: 上半月, 2007(7): 54.

Jin Y Q, Chen H X, Yan G L. Cadmium pollution in the environment and its harm to human body[J]., 2007(7): 54. (in Chinese)

[9] Nawrot T S, Staessen J A, Roels H A, Munters E, Cuypers A, Richart T, Ruttens A, Smeets K, Clijsters H, Vangronsveld J. Cadmium exposure in the population: From health risks to strategies of prevention[J]., 2010, 23(5): 769-782.

[10] 朱德峰, 張玉屏, 陳惠哲, 向鏡, 張義凱. 中國水稻高產(chǎn)栽培技術創(chuàng)新與實踐[J]. 中國農(nóng)業(yè)科學, 2015, 48(17): 3404-3414.

Zhu D F, Zhang Y P, Chen H Z, Xiang J, Zhang Y K.Innovation and practice of high-yield rice cultivation technology in China[J]., 2015, 48(17): 3404-3414. (in Chinese with English abstract)

[11] 田艷芬, 史錕. 鎘對水稻等作物的毒害作用[J]. 墾殖與稻作, 2003(5): 26-28.

Tian Y F, Shi K. Poisonous effects on rice and vegetables by cadmium[J]., 2003(5): 26-28. (in Chinese)

[12] 何俊瑜, 任艷芳, 嚴玉萍, 朱誠, 蔣德安. 鎘脅迫對水稻幼苗生長和根尖細胞分裂的影響[J]. 土壤學報, 2010, 47(1): 138-144.

He J Y, Ren Y F, Yan Y P, Zhu C, Jiang D A. Impacts of cadmium stress on the growth of rice seedlings and division of their root tip cells[J]., 2010, 47(1): 138-144. (in Chinese with English abstract)

[13] 孫亞莉, 劉紅梅, 徐慶國. 鎘脅迫對不同水稻品種苗期光合特性與生理生化特性的影響[J]. 華北農(nóng)學報, 2017, 32(4): 176-181.

Sun Y L,Liu H M, Xu Q G. Effect of cadmium stress on photosynthetic characteristics and physiological and biochemical traits during seedling stage of different rice cultivars[J]., 2017, 32(4): 176-181.

[14] 甄燕紅, 成顏君, 潘根興, 李戀卿. 中國部分市售大米中Cd、Zn、Se的含量及其食物安全評價[J]. 安全與環(huán)境學報, 2008(1): 119-122.

Zhen Y H, Cheng Y J, Pan G X, Li L Q. Cd, Zn and Se content of the polished rice samples from some Chinese open markets and their relevance to food safety[J]., 2008(1): 119-122. (in Chinese with English abstract)

[15] 胡艷美, 王旭軍, 黨秀麗. 改良劑對農(nóng)田土壤重金屬鎘修復的研究進展[J]. 江蘇農(nóng)業(yè)科學, 2020, 48(6): 17-23.

Hu Y M, Wang X J, Dang X L. Research progress of amendments on remediation of heavy metal cadmium in farmland soil[J]., 2020, 48(6): 17-23. (in Chinese)

[16] 環(huán)境保護部, 國土資源部. 全國土壤污染狀況調(diào)查公報[J]. 環(huán)境教育, 2014: 8-10.

Ministry of Environmental Protection, Ministry of Land and Resources. National survey bulletin of soil pollution status[J]., 2014: 8-10. (in Chinese)

[17] Luo L, Ma Y, Zhang S, Wei D, Zhu Y. An inventory of trace element inputs to agricultural soils in China[J]., 2009, 90(8): 2524-2530.

[18] Connan O, Maro D, Hébert D, Roupsard P, Goujon R, Letellier B, Le Cavelier S. Wet and dry deposition of particles associated metals (Cd, Pb, Zn, Ni, Hg) in a rural wetland site, Marais Vernier, France[J]., 2013(67): 394-403.

[19] Fujimaki H, Suzui N, Ishioka N S, Kawachi N, Ito S, Chino M, Nakamura S. Tracing cadmium from culture to spikelet: Noninvasive imaging and quantitative characterization of absorption, transport, and accumulation of cadmium in an intact rice plant[J]., 2010, 152: 1796-1806.

[20] 鄧湘雄, 王慧中, 徐祥彬, 薛大偉. 水稻鎘耐性研究進展[J]. 杭州師范大學學報: 自然科學版, 2009, 8(6): 457-462.

Deng X X, Wang H Z, Xu X B, Xue D W. Research advances of heavy mental cadmium tolerance of rice (L.)[J].:, 2009, 8(6): 457-462. (in Chinese with English abstract)

[21] 楊春剛, 廖西元, 章秀福, 朱智偉, 陳銘學, 王丹英, 牟仁祥, 陳溫福, 周淑清. 不同基因型水稻籽粒對鎘積累的差異[J]. 中國水稻科學, 2006, 20(6): 660-662.

Yang C G, Liao X Y, Zhang X F, Zhu Z W, Chen M X, Wang D Y, Mou R X, Chen W F, Zhou S Q. Genotypic difference in cadmium accumulation in brown rice[J]., 2006, 20(6): 660-662. (in Chinese with English abstract)

[22] 吳啟堂, 陳盧, 王廣壽. 水稻不同品種對Cd吸收累積的差異和機理研究[J]. 生態(tài)學報, 1999(1): 3-5.

Wu Q T, Chen L, Wang G S. Differences on Cd uptake and accumulation among rice cultivars and its mechanism[J]., 1999(1): 3-5. (in Chinese with English abstract)

[23] 鄂志國, 張玉屏, 王磊. 水稻鎘脅迫應答分子機制研究進展[J]. 中國水稻科學, 2013, 27(5): 539-544.

E Z G, Zhang Y P, Wang L. Molecular mechanism of rice responses to cadmium stress[J]., 2013, 27(5): 539-544. (in Chinese with English abstract)

[24] Xiong J, An L, Lu H, Zhu C. Exogenous nitric oxide enhances cadmium tolerance of rice by increasing pectin and hemicellulose contents in root cell wall[J]., 2009, 230(4): 755-765.

[25] Li H, Zheng X, Tao L, Yang Y, Gao L, Xiong J. Aeration increases cadmium (Cd) retention by enhancing iron plaque formation and regulating pectin synthesis in the roots of rice () seedlings[J]., 2019, 12: 28.

[26] Sasaki A, Yamaji N, Yokosho K, Ma J F. Nramp5 is a major transporter responsible for manganese and cadmium uptake in rice[J]., 2012, 24(5): 2155-2167.

[27] Ishimaru Y, Takahashi R, Bashir K, Shimo H, Senoura T, Sugimoto K, Ono K, Yano M, Ishikawa S, Arao T, Nakanishi H, Nishizawa N K. Characterizing the role of rice NRAMP5 in manganese, iron and cadmium transport[J]., 2012, 2(1): 286. (in Chinese with English abstract)

[28] Ishimaru Y, Suzuki M, Tsukamoto T, Suzuki K, Nakazono M, Kobayashi T, Wada Y, Watanabe S, Matsuhashi S, Takahashi M, Nakanishi H, Mori S, Nishizawa N K. Rice plants take up iron as an Fe3+phytosiderophore and as Fe2+[J]., 2006, 45(3): 335-346.

[29] Nakanishi H, Ogawa I, Ishimaru Y, Mori S, Nishizawa N K. Iron deficiency enhances cadmium uptake and translocation mediated by the Fe2+transporters OsIRT1 and OsIRT2 in rice[J]., 2006, 52(4): 464-469.

[30] Takahashi R, Ishimaru Y, Nakanishi H, Nishizawa N K. Role of the iron transporter OsNRAMP1 in cadmium uptake and accumulation in rice[J]., 2011, 6(11): 1813-1816.

[31] Yan H, Xu W, Xie J, Gao Y, Wu L, Sun L, Feng L, Chen X, Zhang T, Dai C, Li T, Lin X, Zhang Z, Wang X, Li F, Zhu X, Li J, Li Z, Chen C, Ma M, Zhang H, He Z. Variation of a major facilitator superfamily gene contributes to differential cadmium accumulation between rice subspecies[J]., 2019, 10: 2562. (in Chinese with English abstract)

[32] Fu S, Lu Y, Zhang X, Yang G, Chao D, Wang Z, Shi M, Chen J, Chao D, Li R, Ma J F, Xia J. The ABC transporter ABCG36 is required for cadmium tolerance in rice[J]., 2019, 70(20): 5909-5918.

[33] Ueno D, Yamaji N, Kono I, Huang C F, Ando T, Yano M, Ma J F. Gene limiting cadmium accumulation in rice[J]., 2010, 107(38): 16500-16505.

[34] Miyadate H, Adachi S, Hiraizumi A, Kawamoto T, Katou K, Kodama I, Satoh-Nagasawa, Namiko, Watanabe, Fujimura A, Tatsuhito, Hiromo. OsHMA3, a P1B-type of ATPase affects root-to-shoot cadmium translocation in rice by mediating efflux into vacuoles[J]., 2011, 189(1): 190-199. (in Chinese with English abstract)

[35] Sasaki A, Yamaji N, Ma J F. Overexpression of OsHMA3 enhances Cd tolerance and expression of Zn transporter genes in rice[J]., 2014, 65(20): 6013-6021.

[36] Lu C, Zhang L, Tang Z, Huang X, Ma J F, Zhao F. Producing cadmium-free indica rice by overexpressing OsHMA3[J]., 2019, 126: 619-626.

[37] Bondada B R, Tu S, Ma L Q. Absorption of foliar-applied arsenic by the arsenic hyperaccumulating fern (L.)[J]., 2004, 332(1-3): 61-70.

[38] Schreck E, Foucault Y, Sarret G, Sobanska S, Cécillon L, Castrec-Rouelle M, Uzu G, Dumat C. Metal and metalloid foliar uptake by various plant species exposed to atmospheric industrial fallout: Mechanisms involved for lead[J]., 2012, 427-428: 253-262.

[39] Xiong T, Leveque T, Austruy A, Goix S, Schreck E, Dappe V, Sobanska S, Foucault Y, Dumat C. Foliar uptake and metal(loid) bioaccessibility in vegetables exposed to particulate matter[J]., 2014, 36(5): 897-909.

[40] Salim R, Al-Subu M M, Atallah A. Effects of root and foliar treatments with lead, cadmium, and copper on the uptake distribution and growth of radish plants[J]., 1993, 19(4): 393-404.

[41] Wojcik P. Uptake of mineral nutrients from foliar fertilization[J]., 2004, 12(1): 201-218.

[42] Fageria N K, Barbosa Filho M P, Moreira A, Guimaraes C M. Foliar fertilization of crop plants[J]., 2009, 32(6): 1044-1064.

[43] Levi E, Dalschaert X, Wilmer J B M. Retention and absorption of foliar applied Cr[J]., 1973.

[44] Natasha, Shahid M, Khalid S. Foliar application of lead and arsenic solutions to: Biophysiochemical analysis and risk assessment[J]., 2020, 23(15): 39763-39773.

[45] Birbaum K, Brogioli R, Schellenberg M, Martinoia E, Stark W J, Günther D, Limbach L K. No evidence for cerium dioxide nanoparticle translocation in maize plants[J]., 2010, 44(22): 8718-8723.

[46] Chamel A, Pineri M, Escoubes M. Quantitative- determination of water sorption by plant cuticles[J]., 1991, 14(1): 87-95.

[47] Eichert T, Kurtz A, Steiner U, Goldbach H E. Size exclusion limits and lateral heterogeneity of the stomatal foliar uptake pathway for aqueous solutes and water-suspended nanoparticles[J]., 2008, 134(1): 151-160.

[48] Nair R, Varghese S H, Nair B G, Maekawa T, Yoshida Y, Kumar D S. Nanoparticulate material delivery to plants[J]., 2010, 179(3): 154-163.

[49] Carini F, Bengtsson G. Post-deposition transport of radionuclides in fruit[J]., 2001, 52(2): 215-236.

[50] Schreiber L, Schonherr J. Water and Solute Permeability of Plant Cuticles: Measurement and Data Analysis[M].Berlin, Heidelberg: Springer, 2009.

[51] Larue C, Castillo-Michel H, Sobanska S, Cécillon L, Bureau S, Barthès V, Ouerdane L, Carrière M, Sarret G. Foliar exposure of the cropto silver nanoparticles: Evidence for internalization and changes in Ag speciation[J]., 2014, 264: 98-106.

[52] Larue C, Castillo-Michel H, Sobanska S, Trcera N, Sorieul S, Cecillon L, Ouerdane L, Legros S, Sarret G. Fate of pristine TiO2nanoparticles and aged paint-containing TiO2nanoparticles in lettuce crop after foliar exposure[J]., 2014, 273: 17-26.

[53] Roth-Nebelsick A. Computer-based studies of diffusion through stomata of different architecture[J]., 2007, 100(1): 23-32.

[54] Shahid M, Dumat C, Khalid S, Schreck E, Xiong T, Niazi N K. Foliar heavy metal uptake, toxicity and detoxification in plants: A comparison of foliar and root metal uptake[J]., 2017, 325: 36-58.

[55] 宋瑜, 馬艷華, 唐希望, 何鑫. 重金屬鎘(Cd)在植物體內(nèi)轉運途徑研究進展[J]. 中國環(huán)境管理干部學院學報, 2019, 29(3): 56-59.

Song Y, Ma Y H, Tang X W, He X. Research progress of cadmium transference pathway in plant[J]., 2019, 29(3): 56-59. (in Chinese with English abstract)

[56] Clemens S, Ma J F. Toxic heavy metal and metalloid accumulation in crop plants and foods[J]., 2016, 67(1): 489-512.

[57] Satoh-Nagasawa N, Mori M, Nakazawa N, Kawamoto T, Nagato Y, Sakurai K, Takahashi H, Watanabe A, Akagi H. Mutations in rice () heavy metal ATPase 2 (OsHMA2) restrict the translocation of zinc and cadmium[J]., 2012, 53(1): 213-224.

[58] Hao X, Zeng M, Wang J, Zeng Z, Dai J, Xie Z, Yang Y, Tian L, Chen L, Li D. A Node-expressed transporter OsCCX2 is involved in grain cadmium accumulation of rice[J]., 2018, 9: 476. (in Chinese with English abstract)

[59] Luo J, Huang J, Zeng D, Peng J, Zhang G, Ma H, Guan Y, Yi H, Fu Y, Han B, Lin H, Qian Q, Gong J. A defensin-like protein drives cadmium efflux and allocation in rice[J]., 2018, 9(1): 645. (in Chinese with English abstract)

[60] Zhao F, Huang X. Cadmium phytoremediation: Call rice[J]., 2018, 11(5): 640-642.

[61] Tanaka K, Fujimaki S, Fujiwara T, Yoneyama T, Hayashi H. Quantitative estimation of the contribution of the phloem in cadmium transport to grains in rice plants (L.)[J]., 2007, 53(1): 72-77.

[62] Reeves P G, Chaney R L. Bioavailability as an issue in risk assessment and management of food cadmium: A review[J]., 2008, 398(1-3): 13-19.

[63] Khan M A, Castro-Guerrero N, Mendoza-Cozatl D G. Moving toward a precise nutrition: Preferential loading of seeds with essential nutrients over non-essential toxic elements[J]., 2014, 5: 51. (in Chinese with English abstract)

[64] Yamaguchi N, Ishikawa S, Abe T, Baba K, Arao T, Terada Y. Role of the node in controlling traffic of cadmium, zinc, and manganese in rice[J]., 2012, 63(7): 2729-2737.

[65] Yamaji N, Ma J F. The node, a hub for mineral nutrient distribution in graminaceous plants[J].2014, 19(9): 556-563.

[66] Yamaji N, Xia J, Mitani-Ueno N, Yokosho K, Feng M J. Preferential delivery of zinc to developing tissues in rice is mediated by P-type heavy metal ATPase OsHMA2[J]., 2013, 162(2): 927-939.

[67] Uraguchi S, Kamiya T, Sakamoto T, Kasai K, Sato Y, Nagamura Y, Yoshida A, Kyozuka J, Ishikawa S, Fujiwara T. Low-affinity cation transporter (OsLCT1) regulates cadmium transport into rice grains[J]., 2011, 108(52): 20 959-20 964.

[68] 劉松梅. 水稻鎘運輸基因和的特征與突變分析[D]. 杭州: 浙江大學, 2019.

Liu S M. Characterization and mutational analysis of cadmium transport genesandin rice. Hangzhou: Zhejiang University[D], 2019. (in Chinese with English abstract)

[69] Liu J G, Qian M, Cai G L, Yang J C, Zhu Q S. Uptake and translocation of Cd in different rice cultivars and the relation with Cd accumulation in rice grain[J]., 2007, 143(1-2): 443-447.

[70] Kashiwagi T, Shindoh K, Hirotsu N, Ishimaru K. Evidence for separate translocation pathways in determining cadmium accumulation in grain and aerial plant parts in rice[J]., 2009, 9: 8.

[71] Rodda M S, Li G, Reid R J. The timing of grain Cd accumulation in rice plants: The relative importance of remobilisation within the plant and root Cd uptake post-flowering[J]., 2011, 347: 105-114.

[72] Shimo H, Ishimaru Y, An G, Yamakawa T, Nakanishi H, Nishizawa N K. Low cadmium (), a novel gene related to cadmium tolerance and accumulation in rice[J]., 2011, 62(15): 5727-5734.

[73] Cao Z Z, Lin X Y, Yang Y J, Guan M Y, Xu P, Chen M X. Gene identification and transcriptome analysis of low cadmium accumulation rice mutant (lcd1) in response to cadmium stress using MutMap and RNA-seq[J]., 2019, 19: 250. (in Chinese with English abstract)

[74] Pan X, Li Y, Liu W, Liu S, Min J, Xiong H, Dong Z, Duan Y, Yu Y, Li X. QTL mapping and candidate gene analysis of cadmium accumulation in polished rice by genome-wide association study[J]., 2020, 10: 11791. (in Chinese with English abstract)

[75] Wang Q, Zeng X, Song Q, Sun Y, Feng Y, Lai Y. Identification of key genes and modules in response to Cadmium stress in different rice varieties and stem nodes by weighted gene co-expression network analysis[J]., 2020, 10(1): 9525.

Research Progress on Cadmium Uptake and Its Transport and Accumulation Among Organs in Rice

FANG Bo, XIAO Tengwei, SU Nana, XIA Yan, SHEN Zhenguo, CUI Jin*

(,,;Corresponding author,:)

With deteriorating heavy metal pollution in soil and atmosphere, heavy metals contents in crops often exceeds the threshold. Heavy metals in soil are difficult to be degraded and are easily absorbed by plant roots and accumulated in crops. Heavy metals in atmosphere fall down on the surface of leaves and could enter into leaves through the stomata eventually, making their way into human body through the food chain and endangering human health. Rice is one of the most important food sources in China, and in some cases, cadmium content in rice exceeds the standard. Cadmium (Cd) is a non-essential element in rice and mainly enters rice root cells through other divalent ion channels. Besides, Cd can enter rice leaves by the adsorption and internalization of leaf cuticle and the permeation of stomatal. The transport of Cd in rice depends on the transporters of other metal ions. The uptake and distribution of Cd organs is a dynamic process, which is driven by transporters in roots, from root to shoot (xylem loading) and from source to sink in phloem (including seed loading). In this review, we elaborated the uptake of Cd from roots and leaves, the allocation of Cd among organs and the accumulation of Cd in rice grains. This review will lay a theoretical basis for reducing the content of Cd in rice grains and solving the problem about Cd pollution in some planting areas in South China.

rice(); Cd uptake; organ; Cd pollution.

10.16819/j.1001-7216.2021.0719

2020-07-28；

2021-02-05。

國家重點研發(fā)計劃資助項目（2016YFD0800300）。