李子園，周 娟，關(guān)迎雪，程?hào)|美，陸永躍，陳科偉,2*

(1.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，廣州 501640；2. 廣東省生物農(nóng)藥創(chuàng)制與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 501640；3. 仲愷農(nóng)業(yè)工程學(xué)院農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，廣州 510225)

木瓜粉蚧ParacoccusmarginatusWilliams and Granara de Willink，屬半翅目Hemiptera胸喙亞目Sternorrhyncha粉蚧科Pseudococcidae，原產(chǎn)于中美洲(Milleretal., 1999)。該蟲(chóng)已入侵南亞和東南亞多個(gè)亞洲國(guó)家，在我國(guó)臺(tái)灣、云南、廣州和福建均有報(bào)道(陳淑佩等, 2011; 張江濤和武三安, 2015; 林凌鴻等, 2019)。風(fēng)險(xiǎn)分析結(jié)果表明，木瓜粉蚧主要適生區(qū)為長(zhǎng)江流域以南地區(qū)，其中華南地區(qū)尤其適合木瓜粉蚧的生存和危害(顧渝娟和齊國(guó)君, 2015)。木瓜粉蚧是一種多食性害蟲(chóng)，危害超過(guò)25個(gè)科的多種經(jīng)濟(jì)作物、觀賞植物和雜草，包括木瓜Chaenomelessinensis、棉花Gossypiumhirsutum、茄子Solanummelongena、玉米Zeamays、琴葉珊瑚Jatrophaintegerrima和雞蛋花Plumeriarubra等(Milleretal., 1999)。木瓜粉蚧以若蟲(chóng)和雌成蟲(chóng)在寄主植物的莖干、葉背、花、果實(shí)等部位吸食，導(dǎo)致植株葉片黃化、變形、落花落果和果實(shí)畸形，分泌的蜜露易引發(fā)煙煤病，蟲(chóng)口密度大時(shí)形成厚白色蠟質(zhì)層，嚴(yán)重時(shí)導(dǎo)致植物死亡(顧渝娟等, 2015)?；瘜W(xué)藥劑是目前防治木瓜粉蚧的主要防治措施，但木瓜粉蚧體表的蠟粉對(duì)蟲(chóng)體具有一定保護(hù)作用，且其生長(zhǎng)環(huán)境又較隱蔽，進(jìn)行徹底防控具有一定的難度(張蕊等, 2020)。

利用天敵昆蟲(chóng)對(duì)害蟲(chóng)進(jìn)行生物防治是實(shí)現(xiàn)害蟲(chóng)可持續(xù)控制的一個(gè)重要途徑，目前有關(guān)木瓜粉蚧天敵的研究主要側(cè)重于寄生性天敵(Meyerdirketal., 2004; Muniappanetal., 2006; Amarasekareetal., 2009)，而尚未見(jiàn)有關(guān)捕食性天敵的研究報(bào)道。黃瑪草蛉Malladabasalis(Walker)屬脈翅目Neuroptera扁翅亞目Planipennia褐蛉總科Hemerobioidea草蛉科Chrysopidae，主要分布于我國(guó)南方及臺(tái)灣地區(qū)(Chengetal., 2012)，常見(jiàn)于農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)，其幼蟲(chóng)的捕食范圍廣、搜索能力強(qiáng)(李水泉等, 2012)。研究表明，黃瑪草蛉對(duì)螺旋粉虱AleurodicusdispersusRussell(李志剛等, 2011)、埃及吹綿蚧Iceryaaegyptiaca(Douglas)(葉靜文等, 2013)、柑桔粉蚧Planococcuscitri(Risso)(葉靜文等, 2012)、米蛾Corcyracephalonica(Stainton)卵(李水泉等, 2012)、神澤氏葉螨TetranychuskanzawaiKishida和柑橘全爪螨Panonychuscitri(McGregor)(Chengetal., 2012)、玉米蚜Rhopalosiphummaidis(Fitch)和甘藍(lán)蚜Brevicorynebrassicae(L.)(周娟等, 2020)等害蟲(chóng)均有較強(qiáng)的捕食作用。蔣露等(2013)曾在深圳筆架山公園每月釋放黃瑪草蛉1～3齡幼蟲(chóng)防治埃及吹綿蚧，為期一年，在釋放后每月調(diào)查都能發(fā)現(xiàn)卵及幼蟲(chóng)，說(shuō)明黃瑪草蛉能較好地適應(yīng)華南地區(qū)的氣候條件，并能在釋放后建立穩(wěn)定的種群。實(shí)驗(yàn)室觀察表明，黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧各蟲(chóng)態(tài)均能積極捕食。因而利用華南地區(qū)本地優(yōu)勢(shì)天敵黃瑪草蛉進(jìn)行入侵性害蟲(chóng)木瓜粉蚧的生物防治，既能減少引入天敵的風(fēng)險(xiǎn)，也能使黃瑪草蛉在木瓜粉蚧發(fā)生期保持種群的穩(wěn)定性，又因其繁殖能力強(qiáng)，對(duì)一些殺蟲(chóng)劑、殺菌劑等農(nóng)藥具有一定的耐受性(Tzeng and Kao, 1996)，而顯示出良好的應(yīng)用前景。

本試驗(yàn)采用捕食功能反應(yīng)的方法，評(píng)價(jià)黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧不同蟲(chóng)態(tài)的捕食效能，擬合相關(guān)的數(shù)學(xué)模型，定量評(píng)價(jià)、分析黃瑪草蛉幼蟲(chóng)在不同獵物密度下對(duì)害蟲(chóng)的捕食能力，并觀察黃瑪草蛉對(duì)木瓜粉蚧不同蟲(chóng)態(tài)的選擇，為利用黃瑪草蛉防治木瓜粉蚧提供相關(guān)理論依據(jù)與參考。

1 材料與方法

1.1 供試材料

黃瑪草蛉：由廣東省科學(xué)院動(dòng)物研究所提供。置于溫度26℃、光周期L ∶D=16 h ∶8 h、相對(duì)濕度RH60%～70%的恒溫培養(yǎng)箱(寧波萊?？萍加邢薰旧a(chǎn)MGC-300H型人工氣候箱)中，用米蛾卵作為中間獵物飼養(yǎng)黃瑪草蛉，對(duì)其進(jìn)行擴(kuò)繁，選取個(gè)體大小相接近的2齡及3齡幼蟲(chóng)進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。

木瓜粉蚧：由仲愷農(nóng)業(yè)工程學(xué)院提供，接種于琴葉珊瑚上進(jìn)行擴(kuò)繁。

1.2 試驗(yàn)方法

1.2.1黃瑪草蛉對(duì)木瓜粉蚧捕食的齡期選擇

供試黃瑪草蛉蟲(chóng)態(tài)為2齡、3齡幼蟲(chóng)，試驗(yàn)前進(jìn)行24 h饑餓處理。供試獵物為木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲(chóng)及成蟲(chóng)，每個(gè)蟲(chóng)態(tài)的數(shù)量均設(shè)置為20頭，即一共提供60頭獵物供黃瑪草蛉幼蟲(chóng)選擇。在培養(yǎng)皿中放入琴葉珊瑚葉片，葉柄用濕潤(rùn)棉花包裹，葉面積約為8 cm2。將1頭黃瑪草蛉2齡或3齡幼蟲(chóng)與60頭木瓜粉蚧移入同一培養(yǎng)皿，然后用保鮮膜封口，在膜上用昆蟲(chóng)針扎適量透氣孔。24 h后觀察記錄各培養(yǎng)皿中木瓜粉蚧的存活數(shù)量。試驗(yàn)重復(fù)10次。

1.2.2黃瑪草蛉2齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧的捕食作用

當(dāng)木瓜粉蚧為2齡若蟲(chóng)時(shí)，將密度設(shè)置為20、40、60、80、100、120頭/皿共6個(gè)梯度水平；當(dāng)木瓜粉蚧為3齡若蟲(chóng)時(shí)，將密度設(shè)置為20、40、60、80、100頭/皿共5個(gè)梯度水平；當(dāng)木瓜粉蚧為雌成蟲(chóng)時(shí)，將密度設(shè)置為4、8、12、16、20頭/皿共5個(gè)梯度水平。試驗(yàn)前將黃瑪草蛉進(jìn)行24 h饑餓處理，在培養(yǎng)皿中放入葉柄用濕潤(rùn)棉花包裹的琴葉珊瑚葉片，葉面積約為8 cm2，將1頭黃瑪草蛉2齡幼蟲(chóng)與相應(yīng)齡期、密度的木瓜粉蚧移入同一培養(yǎng)皿，然后用保鮮膜封口，在膜上用昆蟲(chóng)針扎適量透氣孔。24 h后觀察記錄各培養(yǎng)皿中存活的木瓜粉蚧數(shù)量。各處理均重復(fù)5次。

1.2.3黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧的捕食作用

當(dāng)木瓜粉蚧為2齡若蟲(chóng)時(shí)，將密度設(shè)置為20、40、60、80、100、120、150、180頭/皿共8個(gè)梯度水平；當(dāng)木瓜粉蚧為3齡若蟲(chóng)時(shí)，將密度設(shè)置為20、40、60、80、100、120頭/皿共6個(gè)梯度水平；當(dāng)木瓜粉蚧為雌成蟲(chóng)時(shí)，將密度設(shè)置為4、8、12、16、20、30頭/皿共6個(gè)梯度水平。其它處理步驟及重復(fù)數(shù)量同1.2.1

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用SAS 9.1軟件中NLIN語(yǔ)句進(jìn)行Holling Ⅱ模型方程N(yùn)a=a×T×N/(1+a×Th×N)擬合。其中，Na為被捕食的獵物數(shù)量(頭)，N為初始獵物數(shù)量(頭)，a為黃瑪草蛉幼蟲(chóng)的瞬間攻擊率，T為試驗(yàn)觀察時(shí)間(本試驗(yàn)中T=1 d)，Th為黃瑪草蛉幼蟲(chóng)處置獵物的時(shí)間(d)。當(dāng)獵物密度N趨近于無(wú)窮時(shí)，1/N趨近于0，從而得到理論最大日捕食量Namax=1/Th。采用公式S=a/(1+a×Th×N)計(jì)算天敵尋找效應(yīng)，式中S為尋找效應(yīng)，a為攻擊系數(shù)(即瞬時(shí)攻擊率)，Th為黃瑪草蛉幼蟲(chóng)處置獵物的時(shí)間(d)。采用χ2檢驗(yàn)對(duì)相關(guān)數(shù)學(xué)方程進(jìn)行適合性檢驗(yàn)。采用χ2適合性檢驗(yàn)對(duì)黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)不同蟲(chóng)態(tài)木瓜粉蚧選擇偏好進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。采用Origin 2020b軟件制圖。

黃瑪草蛉同一齡期幼蟲(chóng)對(duì)不同蟲(chóng)態(tài)木瓜粉蚧的選擇率計(jì)算公式為：y=xi/(x1+x2+x3)×100%，其中y為選擇率，x1、x2、x3分別為黃瑪草蛉捕食木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲(chóng)和雌成蟲(chóng)的數(shù)量，xi為黃瑪草蛉捕食木瓜粉蚧特定蟲(chóng)態(tài)的數(shù)量。

2 結(jié)果與分析

2.1 黃瑪草蛉對(duì)木瓜粉蚧的齡期選擇

獵物齡期選擇試驗(yàn)結(jié)果表明，黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲(chóng)均偏好捕食木瓜粉蚧若蟲(chóng)，而對(duì)木瓜粉蚧雌成蟲(chóng)的捕食量較小(圖1)。黃瑪草蛉2齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲(chóng)及雌成蟲(chóng)的選擇率分別為45.58%、39.38%及15.04%(χ2=35.34, df=2, n=226,P<0.0001)；黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲(chóng)及雌成蟲(chóng)的選擇率分別為35.99%、37.17%及26.84%(χ2=6.51, df=2, n=339,P=0.0386)。

圖1 黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧不同蟲(chóng)態(tài)的選擇率Fig.1 Selection rate of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus

2.2 黃瑪草蛉對(duì)木瓜粉蚧的捕食功能反應(yīng)

黃瑪草蛉2齡與3齡幼蟲(chóng)的捕食量均隨木瓜粉蚧密度的增加而增加，在低密度時(shí)捕食量增速較快，而在高密度時(shí)捕食量增速趨于平緩(圖2)。黃瑪草蛉2齡與3齡幼蟲(chóng)的捕食量與獵物密度間的關(guān)系均可用Holling Ⅱ方程來(lái)擬合(表1)。

表1 黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧的捕食功能反應(yīng)參數(shù)

在相同獵物齡期及密度條件下，黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)的捕食量高于2齡幼蟲(chóng)。同時(shí)，隨著木瓜粉蚧密度的增加，黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)與2齡幼蟲(chóng)之間捕食量的差距不斷擴(kuò)大(圖2)。從黃瑪草蛉的捕食效能來(lái)看，黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)不同蟲(chóng)態(tài)木瓜粉蚧的a/Th值(a為瞬時(shí)攻擊效率，Th為處理時(shí)間)與捕食量均高于2齡幼蟲(chóng)。例如黃瑪草蛉 3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧成蟲(chóng)的a/Th值為28.38，日最大捕食量為19頭，高于2齡幼蟲(chóng)的15.50與12頭(表1)。

圖2 黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧不同齡期的捕食功能曲線Fig.2 Fitting curve about the functional response of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus注：A，木瓜粉蚧2齡若蟲(chóng)；B，木瓜粉蚧3齡若蟲(chóng)；C，木瓜粉蚧成蟲(chóng)。圖中曲線是由Holling Ⅱ模型方程進(jìn)行擬合所得，圓點(diǎn)為黃瑪草蛉對(duì)木瓜粉蚧的實(shí)際捕食量。Note: A, 2nd instar nymph of Paracoccus marginatus; B, 3rd instar nymph of Paracoccus marginatus; C, adult female of Paracoccus marginatus. Curves were fitted with Holling Ⅱ function response equations, dots were the quantity of P. marginatus consumed by M. basalis.

同一齡期的黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)不同蟲(chóng)態(tài)木瓜粉蚧的捕食效能也不同。黃瑪草蛉2齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲(chóng)及成蟲(chóng)的a/Th值分別為114.89、52.02和15.50，日最大捕食量分別為73、45和12頭。黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲(chóng)和成蟲(chóng)a/Th值分別為分別為284.76、134.26和28.38，日最大捕食量分別為116、81和19頭。結(jié)果表明，黃瑪草蛉2、3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧2齡若蟲(chóng)的a/Th值、日最大捕食量最大，其次為木瓜粉蚧3齡若蟲(chóng)，對(duì)木瓜粉蚧成蟲(chóng)的a/Th值、日最大捕食量最小(表1)。

2.3 黃瑪草蛉對(duì)木瓜粉蚧的尋找效應(yīng)

黃瑪草蛉2齡與3齡幼蟲(chóng)對(duì)不同密度木瓜粉蚧的尋找效應(yīng)結(jié)果可以看出，隨著獵物密度的增長(zhǎng)，黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧的尋找效應(yīng)也逐漸減弱(圖3)。當(dāng)黃瑪草蛉不同齡期幼蟲(chóng)捕食木瓜粉蚧時(shí)，隨獵物密度的增加，其尋找效應(yīng)呈線性下降。在相同獵物齡期及獵物密度條件下，黃瑪草蛉 3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧的尋找效應(yīng)強(qiáng)于2齡幼蟲(chóng)。

圖3 黃瑪草蛉幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧不同齡期的尋找效應(yīng)Fig.3 Searching efficiency of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus注：A，木瓜粉蚧2齡若蟲(chóng)；B，木瓜粉蚧3齡若蟲(chóng)；C，木瓜粉蚧成蟲(chóng)。Note: A, 2nd instar nymph of Paracoccus marginatus; B, 3rd instar nymph of Paracoccus marginatus; C, the adult female of Paracoccus marginatus.

3 結(jié)論與討論

黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧各蟲(chóng)態(tài)的捕食功能反應(yīng)均符合Holling Ⅱ模型，這與黃瑪草蛉對(duì)其它害蟲(chóng)的捕食功能反應(yīng)研究結(jié)果相似(李水泉等, 2012; 葉靜文等, 2013; 周娟等, 2020)。周集中和陳常銘(1986)提出，利用瞬時(shí)攻擊效率(a)與處理時(shí)間(Th)之比作為衡量天敵對(duì)害蟲(chóng)的控制能力的參數(shù)，a/Th值越大，天敵對(duì)害蟲(chóng)的控制能力越強(qiáng)。黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧2齡若蟲(chóng)的a/Th值、日最大捕食量最大，處理時(shí)間最短，即說(shuō)明，黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲(chóng)對(duì)木瓜粉蚧2齡若蟲(chóng)的捕食作用最強(qiáng)。而獵物齡期選擇的結(jié)果也表明，黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲(chóng)捕食木瓜粉蚧2齡若蟲(chóng)的數(shù)量更多，這可能因?yàn)槟竟戏垓?齡若蟲(chóng)個(gè)體較小，黃瑪草蛉需要捕食更多的獵物才能維持基本的營(yíng)養(yǎng)，或者與木瓜粉蚧高齡若蟲(chóng)及成蟲(chóng)的行動(dòng)能力強(qiáng)、容易躲避、逃逸有關(guān)。黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)不同齡期的木瓜粉蚧a/Th值與捕食量均高于其2齡幼蟲(chóng)，處理時(shí)間均低于其2齡幼蟲(chóng)，這也與多個(gè)研究相似。黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)米蛾卵的日最大捕食量可達(dá)到3 205.1粒卵(李水泉等, 2012)；對(duì)埃及吹綿蚧若蟲(chóng)的理論日最大捕食量為50頭(葉靜文等, 2013)；對(duì)玉米蚜、甘藍(lán)蚜的理論日最大的捕食量分別為185.18、86.95頭(周娟等, 2020)。這表明黃瑪草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)不同獵物的日捕食量最大，控制害蟲(chóng)的效果最好。

功能反應(yīng)是用來(lái)評(píng)價(jià)捕食者的捕食潛力的一種重要參數(shù)(Batooletal., 2014)。由于本試驗(yàn)在高密度、小空間內(nèi)進(jìn)行，這與野外條件下的生境復(fù)雜性以及獵物多樣性的情況有差異。Alebeek(2015)提出，試驗(yàn)設(shè)計(jì)中的限制條件可能會(huì)混淆真實(shí)情況下的功能反應(yīng)，特別是在小范圍內(nèi)試驗(yàn)，這會(huì)使捕食者發(fā)現(xiàn)獵物的機(jī)會(huì)增加。Tauber(2000)也指出，在野外條件下釋放草蛉還需考慮到這種捕食者本身會(huì)成為獵物，或者同時(shí)存在其他的競(jìng)爭(zhēng)者。Chen等(2014)利用黃瑪草蛉防治網(wǎng)室木瓜上的神澤氏葉螨，發(fā)現(xiàn)黃瑪草蛉無(wú)法在網(wǎng)室條件下建立種群，原因可能是螞蟻的攻擊和幼蟲(chóng)間的自相殘殺。因而要科學(xué)地評(píng)價(jià)黃瑪草蛉對(duì)木瓜粉蚧的捕食作用，還需考慮更多的環(huán)境因素。