高二亮,畢 檉,李昕蔚,楊麗莉,劉 樂,姚 明,趙志剛, *,路寧娜

1 蘭州大學生命科學學院,草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室, 蘭州 730000 2 西北師范大學生命科學學院, 蘭州 730000

植物-傳粉者相互作用對生物多樣性的產(chǎn)生和維持來說十分重要[1]。大約87%的開花植物依賴于動物傳粉者進行有性生殖[2],而傳粉者也能從開花植物中取得食物報酬(如花蜜,花粉等),因此保護植物與傳粉者之間這種互惠的相互作用能夠起到一舉兩得的效果。群落中多種植物和多種傳粉者之間復雜的相互作用構成傳粉網(wǎng)絡[3]。傳粉網(wǎng)絡的拓撲結構能夠影響生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性和功能[4]。例如,傳粉網(wǎng)絡一般具有嵌套性結構[5],即網(wǎng)絡中的物種具有優(yōu)先與泛化物種建立連接的傾向, 使得網(wǎng)絡中特化物種的連接伙伴是泛化物種連接伙伴的一個子集。有研究認為,傳粉網(wǎng)絡的嵌套性結構能夠維持生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性并且有利于物種共存[6-7]。因此,對于植物-傳粉者的相互作用的研究將有助我們更好地理解環(huán)境變化會如何影響生物多樣性。由于氣候變化和人類活動的影響,傳粉者面臨著全球性的衰減[8],傳粉網(wǎng)絡也受到如生境喪失[9]、砍伐森林[10]以及生物入侵等[11]類活動導致的環(huán)境變化的影響,更好地理解這些人類活動干擾對傳粉網(wǎng)絡影響的過程和機理對保護生物多樣性以及維持生態(tài)系統(tǒng)功能具有重要意義。

放牧是是一項在全球范圍內(nèi)普遍存在的人類活動,是造成草地植物群落結構和組成改變的重要干擾因素[12-13]。食草牲畜能夠通過取食、踩踏和排泄等方式直接影響植物群落[14-15],而植物群落的改變會進而影響傳粉者的多度和多樣性[16],最終改變傳粉網(wǎng)絡的結構[17]。Yu等在蒙古研究了放牧對草原生態(tài)系統(tǒng)傳粉功能的影響,他們發(fā)現(xiàn)放牧降低了網(wǎng)絡的多樣性[18]。而在蘇格蘭地區(qū)的林地生態(tài)系統(tǒng)中,Vanbergen等卻得出不同的結果,他們發(fā)現(xiàn)放牧增加了傳粉網(wǎng)絡中相互作用的多樣性和泛化程度[19]。生態(tài)群落是動態(tài)變化的,不同種類的傳粉者和開花植物具有不同的物候期,因此導致傳粉網(wǎng)絡在時間尺度上也是一個動態(tài)變化的系統(tǒng),在不同的時期具有不同的物種組成和相互作用模式[20-21]。不同物種對放牧有不同的響應[22],因此放牧在生長季的不同時期對傳粉網(wǎng)絡可能有不同的影響。

近年來,因過度放牧和氣候變化等因素,青藏高原的高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)出現(xiàn)了嚴重的退化[23-24]。過度放牧造成草地生產(chǎn)力、植被蓋度以及多樣性的降低,最終導致草地的退化[25- 27]。先前在該區(qū)域的研究主要關注放牧如何影響草地植被和地下土壤等方面,而對于放牧如何影響生態(tài)系統(tǒng)的功能,尤其是傳粉功能的研究很少。理解在青藏高原高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)中放牧如何影響傳粉網(wǎng)絡對維持草地生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定和可持續(xù)的生產(chǎn)具有重要意義,并且能夠為退化草地制定合理的放牧制度提供依據(jù)。本研究在青藏高原東部的甘肅省甘南州瑪曲縣境內(nèi)選取了兩個研究樣點,通過連續(xù)三年對比禁牧和放牧條件下的樣地,擬解決以下科學問題：(1)在高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)中,放牧如何影響傳粉者群落？放牧對不同類群傳粉者的影響有何差異？(2)放牧對高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)中傳粉網(wǎng)絡的結構有何影響？(3)傳粉網(wǎng)絡在不同月份之間是否有差異？放牧對傳粉網(wǎng)絡的影響是否在月份之間是否一致？已有研究表明在青藏高原地區(qū)放牧能夠降低植物群落的多樣性[25-26],也能夠導致傳粉者數(shù)量以及傳粉者食物資源的減少[28],因此我們預測放牧會降低傳粉網(wǎng)絡的多樣性和泛化程度。

1 材料與方法

1.1 研究地點

本研究在位于甘肅省甘南州瑪曲縣境內(nèi)的蘭州大學高寒草甸與濕地生態(tài)系統(tǒng)定位研究站的阿孜站(35°58′ N, 101°53′ E, 海拔3500 m)展開。研究區(qū)域內(nèi)年均溫為1.2℃,年均降水670mm, 植被類型為典型高寒草甸,主要優(yōu)勢物種包括線葉嵩草(Kobresiacapillifolia)、甘肅薹草(Carexkansuensis)、垂穗披堿草(Elymusnutans)、小花草玉梅(Anemonerivularis)、高原毛茛(Ranunculustanguticus)以及鈍苞雪蓮(Saussureanigrescens)等[29]。牦牛是本研究區(qū)域中唯一的放牧牲畜。在研究區(qū)域內(nèi)選取了兩個具有相似地形和植被的研究樣點(標記為樣點1與樣點2,樣點之間相距1km以上),每個樣點包括一塊放牧樣地和一塊禁牧對照樣地,禁牧樣地自2011年起,由大約100m × 100m的鐵絲網(wǎng)圍擋以阻止牲畜進入,而在冬季(非生長季,11月至次年3月)則允許牲畜進入取食干草。放牧樣地選取在禁牧樣地圍欄外相鄰的區(qū)域,全年放牧。在每個樣地內(nèi),隨機選取一塊20m × 25m 的區(qū)域進行調(diào)查。2016年的7月和8月在2個樣點的4個樣地進行了調(diào)查取樣,而在2017以及2018年的7月和8月則只在樣點1的2個樣地進行了調(diào)查取樣,共計調(diào)查了16個傳粉網(wǎng)絡。

1.2 傳粉者觀測

利用攝像機定時拍攝的方法來對傳粉者的訪花行為進行觀測。每個樣地的每種植物選取5個(2016、2018)或8個(2017)植株進行觀測。觀測在晴朗無風的天氣狀況下每天10:00—17:00期間進行,在每個植株上隨機選取一個花單位(floral unit, 即單花、頭狀花序、傘狀花序或穗狀花序)進行45mins(2016、2017)或60mins(2018)的拍攝記錄。在室內(nèi)對野外拍攝的視頻進行觀察,如果視頻中有訪花昆蟲接觸到植物的花藥或柱頭,則記錄為一次傳粉行為。我們在每個樣地隨機選取3個0.5m × 0.5m的樣方(2016、2017)或3條1m × 5m的樣帶(2018),并記錄其中每個物種的花單位的數(shù)目。利用傳粉者物種j對植物物種i的單花訪問頻率(植物i的每個花單位上每小時接受到傳粉者j的訪問次數(shù))乘以植物i的花單位在群落中的相對密度(植物i的花單位數(shù)目/群落中總的花單位數(shù)目)來計算物種水平上植物i與傳粉者j的相互作用頻率(interaction frequency),并利用每種植物與每種傳粉者之間的相互作用頻率構建了每個樣地的植物-傳粉者相互作用矩陣(傳粉網(wǎng)絡)。

1.3 傳粉網(wǎng)絡參數(shù)

利用R語言[30]中的‘Bipartite’[31]包中的networklevel函數(shù)計算了以下網(wǎng)絡結構參數(shù)：(1)植物種類數(shù)。(2)傳粉者種類數(shù)。(3)網(wǎng)絡連接數(shù),即網(wǎng)絡中植物與傳粉者之間建立的連接的種類數(shù)。(4)相互作用多樣性(interaction diversity),即網(wǎng)絡中相互作用的Shannon-winner指數(shù)。(5)連接度,表示網(wǎng)絡的填充度,即連接數(shù)/(植物種類數(shù) × 傳粉者種類數(shù))。(6)嵌套性,所選取的衡量嵌套性的指標為NODF值[32]。網(wǎng)絡的嵌套性受網(wǎng)絡大小的影響較大,為了在比較不同處理間的網(wǎng)絡嵌套性時排除網(wǎng)絡大小因素的干擾,利用‘Bipartite’包中的nullmodel函數(shù)對每個網(wǎng)絡構建了1000個零模型,零模型的連接度和網(wǎng)絡大小與實際觀察的網(wǎng)絡相同,但相互作用在網(wǎng)絡中是隨機分布的。通過將實際觀察到的網(wǎng)絡與它的零模型進行對比計算出網(wǎng)絡嵌套性的z值,計算公式為：

z=[x-μ]∕σ

式中,x為實際觀察到的網(wǎng)絡的嵌套度,μ為1000個零模型的嵌套度的均值,σ為1000個零模型嵌套度的標準差。(7)網(wǎng)絡特化程度(H2′)[33],取值為0—1,0表示網(wǎng)絡最泛化,1表示網(wǎng)絡最特化。(8)植物泛化程度(generalism of plants),表示網(wǎng)絡中每種植物所具有的連接伙伴數(shù)量的加權平均數(shù),值越大表示網(wǎng)絡中的植物越泛化[34]。

1.4 統(tǒng)計分析

利用雙因素方差分析檢驗了處理和月份以及其交互作用對于傳粉網(wǎng)絡結構參數(shù)以及各個類群傳粉者物種數(shù)的影響。處理包含兩個水平,即放牧處理和禁牧對照。月份也包含兩個水平,即7月和8月。方差分析在R語言中利用anova函數(shù)進行。

2 結果

2.1 禁牧樣地與放牧樣地的傳粉者群落

在為期三年的實驗中共計觀察了33種植物(表1),在拍攝的視頻中共觀測到傳粉者66種,其中雙翅目34種,膜翅目10種,鱗翅目10種,鞘翅目8種,其他目4種。其中禁牧樣地共有傳粉者59種,包括雙翅目29種,膜翅目10種,鱗翅目10種,鞘翅目6種,其他目4種；放牧樣地共有傳粉者37種,包括雙翅目18種,膜翅目10種,鱗翅目2種,鞘翅目4種,其他目3種(圖1,圖2),無論是禁牧樣地還是放牧樣地,傳粉者群落都是雙翅目占優(yōu)勢(圖1,圖3),主要包括蠅類(Fly)以及食蚜蠅類(Hoverfly)功能群。放牧后植物種類數(shù)(平均值±標準誤：禁牧8.75±0.25；放牧7.625±0.46)以及傳粉者種類數(shù)(禁牧17.875±1.156；放牧11±0.886)都顯著降低(圖4)。具體來看,放牧降低了雙翅目(禁牧10.25±1.082；放牧6.125±0.811)、鞘翅目(禁牧1.875±0.227；放牧1±0.463,邊際顯著)以及鱗翅目(禁牧1.75±0.559；放牧0.25±0.164)的物種數(shù),但對膜翅目(禁牧3.5±0.378；放牧3±0.535)的物種數(shù)沒有顯著影響(圖4)。

表1 植物名錄及編號

2.2 放牧對高寒草甸傳粉網(wǎng)絡的影響

雙因素方差分析結果表明,放牧因素顯著降低了傳粉網(wǎng)絡的連接數(shù)(禁牧31.375±1.880；放牧19.625±1.179)、相互作用多樣性(圖1)以及植物的泛化程度,而增加了網(wǎng)絡的連接度(邊際顯著),對嵌套性z值以及網(wǎng)絡特化程度則沒有影響(表1,圖4),表明放牧能夠降低群落中植物和傳粉者的物種數(shù)以及植物-傳粉者之間的相互作用種類數(shù)以及多樣性,但傳粉網(wǎng)絡的拓撲結構在放牧干擾下仍能保持相對穩(wěn)定。

圖1 禁牧(灰色條塊)與放牧樣地(白色條塊)月份合并的傳粉網(wǎng)絡雙向圖Fig.1 Bipartite plant-pollination networks of ungrazed (grey) and grazed (white) communities summed across months由上至下分別為2016年樣點1、2016年樣點2、2017年樣點1以及2018年樣點1中禁牧樣地(下部條塊為灰色)和放牧樣地(下部條塊為白色)的傳粉網(wǎng)絡雙向圖。位于雙向圖上部和下部的條塊分別表示網(wǎng)絡中的傳粉者和植物。傳粉者中綠色表示鞘翅目、藍色表示雙翅目、黃色表示膜翅目、紅色表示鞘翅目、灰色表示其他類群。上下條塊之間的連線表示植物與傳粉者之間的相互作用。條塊及連線的粗細程度表示物種及它們之間的相互作用頻率(interaction frequency)的大小

圖2 禁牧與放牧樣地樣點、年份和月份合并的傳粉網(wǎng)絡雙向圖Fig.2 Bipartite plant-pollination networks of ungrazed and grazed communities summed across sites, years and months

圖3 禁牧與放牧樣地鞘翅目、雙翅目、膜翅目以及鱗翅目傳粉者物種數(shù)的箱線圖Fig.3 The boxplots of species richness of Coleoptera, Diptera, Hymenoptera and Lepidoptera in ungrazed and grazed communities灰色表示禁牧(U)網(wǎng)絡,白色表示放牧(G)網(wǎng)絡,圖上標注了方差分析結果的P值,NS表示差異不顯著

2.3 月份對高寒草甸傳粉網(wǎng)絡的影響

月份對所有網(wǎng)絡指標都沒有顯著的影響(表2),表明傳粉網(wǎng)絡中的物種數(shù)和多樣性以及拓撲結構在不同月份之間能保持相對穩(wěn)定；對所有網(wǎng)絡指標,處理和月份之間都沒有顯著的交互作用(表2),表明在不同月份下放牧對于傳粉網(wǎng)絡的作用都是相同的。

3 討論

3.1 放牧對高寒草甸傳粉者群落的影響

研究區(qū)域中,無論是禁牧樣地還是放牧樣地,傳粉者群落都是雙翅目占優(yōu)勢,主要包括蠅類(Fly)以及食蚜蠅類(Hoverfly)功能群。雙翅目昆蟲對強風、低溫、高強度的光照等高海拔地區(qū)的氣候條件具有較強的適應能力,這使其成為高海拔地區(qū)主要的傳粉者類群[35],許多高寒地區(qū)的相關研究也表明雙翅目昆蟲是當?shù)刂饕膫鞣壅哳惾篬36-37]。放牧顯著減少了雙翅目、鱗翅目以及鞘翅目傳粉者的種類數(shù)(圖3),而對膜翅目傳粉者沒有顯著影響。膜翅目昆蟲通常具有較強的飛行能力[38],使得其在禁牧與放牧樣地之間流動性較大,因而放牧干擾對其造成的影響較小。相反地,雙翅目、鱗翅目以及鞘翅目昆蟲飛行能力相對較弱,使得其物種數(shù)在放牧后顯著減少,這降低了傳粉者的多樣性,可能對植物的繁殖產(chǎn)生不利影響。而且,放牧后鱗翅目和鞘翅目傳粉者的種類數(shù)降到了很低的水平(圖3),相關的研究也表明放牧會顯著降低草地中鞘翅目昆蟲的數(shù)量和多樣性[39]。盡管鱗翅目和鞘翅目昆蟲不是高寒地區(qū)的主要傳粉者類群[35],但其在維持草地生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)的穩(wěn)定方面仍具有重要的作用[6],因此不合理放牧導致的昆蟲多樣性喪失,會對生物多樣性的保育以及生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性造成不利影響。

表2 處理與月份及其交互作用對傳粉網(wǎng)絡的影響雙因素方差分析結果

3.2 放牧對傳粉網(wǎng)絡的多樣性和穩(wěn)定性的影響

與預測一致,放牧降低了傳粉網(wǎng)絡的多樣性,植物種類數(shù)、傳粉者種類數(shù)、植物-傳粉者相互作用種類數(shù)和多樣性都在放牧后降低(圖4)。由于植物和傳粉者豐富度在放牧后的減小,盡管網(wǎng)絡連接度在放牧后有所增加,網(wǎng)絡中實際實現(xiàn)的連接數(shù)量仍然顯著降低。植物-傳粉者相互作用的多樣性受到相互作用種類數(shù)以及相互作用均勻度的影響,本研究中相互作用多樣性在放牧后的降低主要是由于相互作用種類數(shù)的降低,因為我們通過方差分析發(fā)現(xiàn)相互作用的均勻度在處理之間沒有顯著差異(F=0.1809,P=0.678)。放牧同時降低了傳粉網(wǎng)絡中植物的泛化程度,但是網(wǎng)絡整體的特化程度(H2′)卻沒有受到放牧影響。植物泛化程度,表示網(wǎng)絡中每種植物所具有的連接伙伴數(shù)量的加權平均數(shù),可以理解為網(wǎng)絡中植物的連接伙伴的多樣性,植物的連接伙伴多樣性越高,則植物越泛化[34]。而網(wǎng)絡特化程度(H2′)則衡量的是實際觀察到的網(wǎng)絡中物種之間的相互作用模式與根據(jù)相互作用矩陣中每個物種的邊際總和預測生成的網(wǎng)絡相互作用模式之間的差異大小,即網(wǎng)絡中相互作用的選擇性的大小或者說物種之間相互作用的專一性,選擇性、專一性越高,網(wǎng)絡則越特化[33]。特化的網(wǎng)絡意味著網(wǎng)絡中物種之間的功能互補性增加,冗余程度減小,網(wǎng)絡的恢復力減小[40]。此外,發(fā)現(xiàn)放牧沒有影響傳粉網(wǎng)絡的嵌套度,而增加了網(wǎng)絡的連接度(邊際顯著),這兩個值都與網(wǎng)絡的穩(wěn)定性有關,嵌套度、連接度越高,網(wǎng)絡越穩(wěn)定[6, 41]。因此,盡管網(wǎng)絡中每種植物平均的傳粉者多樣性在放牧后降低了,但是網(wǎng)絡的穩(wěn)定性和恢復力并沒有受到放牧的影響。

國外已有一些學者研究了放牧對于傳粉網(wǎng)絡的影響,與本研究比較相似的一個研究來自Marrero等在阿根廷潘帕斯地區(qū)的研究,他們對比了每年9月到次年4月禁牧的樣地與全年放牧的樣地,發(fā)現(xiàn),放牧樣地的植物和傳粉者種類數(shù)與禁牧樣地之間沒有差異,但放牧樣地的傳粉網(wǎng)絡具有更高的特化程度(H2′)[42],這與我們的研究結果相反。國內(nèi)學者也有相關研究,Xie等人在四川省紅原縣的高寒草甸上的研究發(fā)現(xiàn),夏季放牧降低了熊蜂屬的物種多樣性以及其食物資源的可利用性[28],這與我們的研究結果類似。雖然許多研究都關注了放牧對于傳粉網(wǎng)絡的影響,但這些研究卻沒有得出一個廣泛適用的結論,這可能是因為這些研究中的氣候及生境類型、食草動物的種類以及放牧強度都不一致。Amparo等人在希臘萊斯沃斯島上11個具有不同放牧強度的常綠矮灌木叢群落中調(diào)查了傳粉網(wǎng)絡,發(fā)現(xiàn)放牧對傳粉網(wǎng)絡的影響符合中度干擾假說[43-44],網(wǎng)絡在中等強度的放牧條件下多樣性最高[45]。研究中放牧降低了傳粉網(wǎng)絡的多樣性,說明在該研究區(qū)域,放牧樣地的放牧強度已經(jīng)超過了最適強度,隨著放牧強度的繼續(xù)增加,網(wǎng)絡的多樣性將進一步下降。

3.3 高寒草甸傳粉網(wǎng)絡在時間尺度上的動態(tài)

實驗結果表明,高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)的傳粉網(wǎng)絡在時間尺度上具有一定的穩(wěn)定性,網(wǎng)絡的多樣性和泛化程度以及嵌套性等結構在兩次不同時間點之間都沒有顯著差異,并且放牧在不同月份之間對于傳粉網(wǎng)絡的影響是相似的(表2)。盡管高寒草甸的植物群落開花物候相對分離,具有較高程度的物種更替[46],但傳粉網(wǎng)絡的結構在7月和8月兩次調(diào)查之間能保持穩(wěn)定,說明雖然物種組成有差異,但網(wǎng)絡中原有物種的角色和功能能夠被其他更替的物種所代替。研究結果與Basilio等人的研究類似,他們一年內(nèi)對傳粉網(wǎng)絡的季節(jié)動態(tài)進行了觀測,發(fā)現(xiàn)網(wǎng)絡的結構參數(shù)保持相對的穩(wěn)定[47]。需要注意的是研究只在當?shù)厣L季的盛花期進行了兩次觀測取樣,生長季初期和末期的傳粉網(wǎng)絡有待進一步研究。

4 結論

研究在青藏高原高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)探討了放牧對傳粉網(wǎng)絡的影響。研究的結果表明,高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)中,傳粉者群落的物種組成以雙翅目昆蟲為主,而雙翅目中主要包括蠅類(Fly)以及食蚜蠅類(Hoverfly)功能群。放牧減少了雙翅目、鱗翅目以及鞘翅目訪花昆蟲的物種數(shù),但對膜翅目訪花昆蟲沒有顯著影響。放牧對于傳粉網(wǎng)絡具有負面作用,體現(xiàn)在網(wǎng)絡中植物、傳粉者以及它們之間的相互作用的種類和多樣性的減小,但網(wǎng)絡的拓撲結構沒有顯著變化,說明網(wǎng)絡的穩(wěn)定性和恢復力在放牧后仍能保持相對的穩(wěn)定。研究結果表明該區(qū)域放牧強度已超過最適強度,對生物多樣性造成了不利影響。未來需要深入研究高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)中放牧強度對傳粉網(wǎng)絡的影響模式,以期為合理的放牧制度模式提供理論參考。