陳楠生 黃海龍

中國海洋浮游植物和赤潮物種的生物多樣性研究進展(一): 渤海*

陳楠生1, 2, 3黃海龍1, 2, 3

(1. 中國科學院海洋研究所 海洋生態(tài)與環(huán)境科學重點實驗室 青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學功能實驗室 青島 266237; 3. 中國科學院海洋大科學研究中心 青島 266071)

渤海是我國最大的半封閉型內海, 也是重要的海洋生物產卵場、育幼場和索餌場。其陸源徑流豐富, 環(huán)境異質性高, 具有很高的浮游植物物種多樣性, 其中包括大量的赤潮物種。該海域赤潮頻發(fā)對水產養(yǎng)殖、生態(tài)環(huán)境、旅游業(yè)等造成了很大影響。因此, 針對該海域浮游植物物種多樣性的研究具有極其重要的意義。本文整理了1957—2019年間46個主要航次的調查資料, 比較分析了這些航次中鑒定的浮游植物組成以及相對豐度, 并跟蹤分析了近20年來渤海的主要赤潮事件, 重點描述了赤潮物種多樣性, 并詳細闡述了常見赤潮物種。在航次鑒定的140個赤潮物種中, 包括硅藻78種, 甲藻52種, 定鞭藻5種, 綠藻4種和藍藻1種。本文為比較研究包括渤海海域在內的不同海域浮游植物和赤潮物種的多樣性, 探索海洋生物多樣性的起源和演化規(guī)律, 解讀宏基因組學及宏條形碼分析結果提供了基礎和參考。

渤海; 生物多樣性; 航次調查; 赤潮物種; 浮游植物

海洋中微藻或大型藻類在一定環(huán)境條件下快速增長或聚集, 使海水中生物量暴發(fā)性增加, 從而導致海水的顏色變化, 這種異常的生態(tài)現象通常被稱為藻華(俞志明等, 2019)。國際上把造成危害的藻華稱為有害藻華(harmful algal blooms, HABs)。我國海域常見的有害藻華包括由微藻或微微藻形成的“赤潮” (red tide)或“褐潮” (brown tide), 由大型綠藻滸苔形成的“綠潮” (green tide), 以及由大型褐藻銅藻形成的“金潮” (golden tide)(于仁成等, 2020)。近年來, 人類活動的急劇增加和全球氣候持續(xù)變化的雙重壓力導致赤潮暴發(fā)的規(guī)模和頻率均呈逐步上升趨勢, 對海洋生態(tài)系統、水產養(yǎng)殖業(yè)和旅游觀光業(yè)等造成負面影響, 這方面的研究已成為環(huán)境生態(tài)學領域的熱點(郭皓等, 2015; 林森杰等, 2019)。

渤海(37°07′—41°0′N, 116°35′—122°15′E)是我國唯一的半封閉型內海(鹿琳, 2012), 總面積為77000 km2, 東西向的寬度約為346 km, 東北至西南的長約555 km, 由北部的遼東灣、西部的渤海灣、南部的萊州灣、中部的中央淺海盆地和東部的渤海海峽五個部分組成(楊琳, 2012) (圖1)。渤海三面環(huán)陸, 僅通過口寬約109 km的渤海海峽與黃海相通, 海區(qū)平均水深僅18 m, 最大水深也只有83 m (張瑩, 2016)。渤海陸源徑流豐富, 包括四十余條河流, 如在萊州灣入海的黃河、小清河, 遼東灣的遼河, 渤海灣的海河等, 為渤海帶來大量淡水、泥沙以及豐富的營養(yǎng)物質, 導致渤海浮游生物種類繁多, 生物多樣性高, 是眾多經濟魚蝦類的主要產卵場和索餌育肥場, 具有十分重要的生態(tài)價值(郭術津等, 2014; 張瑩, 2016)。近幾十年來, 渤海周邊地區(qū)城市化發(fā)展非常迅速, 然而人口和經濟的迅猛增長, 導致城市生活污水和工業(yè)廢水排放量顯著增加(Wu, 2013)。由于污染物排放和富營養(yǎng)化等因素, 渤海赤潮暴發(fā)頻率和強度均呈上升趨勢(宋南奇等, 2018)。頻繁發(fā)生的赤潮災害嚴重降低了渤海海域的物種多樣性, 打破了生態(tài)系統平衡, 也影響了渤海海域的養(yǎng)殖和旅游業(yè), 已經成為渤海最主要的海洋災害之一(林鳳翱等, 2008; 張青田, 2013)。

圖1 渤海地理位置及環(huán)流分布略圖

注: a. 冬季; b. 夏季。修改自張瑩(2016)

赤潮已經成為我國沿海地區(qū)海洋環(huán)境問題中最突出的一類海洋生態(tài)災害問題(周名江等, 2007)。我國針對渤海赤潮物種研究可以追溯到1952年費鴻年對渤海黃河口沿岸水域夜光藻赤潮的研究(費鴻年, 1952)。1958—1959年通過全國海洋綜合調查首次對渤海浮游植物的系統分析(徐渡, 2010)。1978—1980年完成的國家重大科研項目第145專題“渤海赤潮的發(fā)生機制及預測預報方法研究”, 為我國渤海赤潮的全面和深入研究打下了良好基礎。20世紀90年代的“七五”和“九五”赤潮重大項目進一步推動了我國赤潮科學的發(fā)展。今年來針對國家的迫切需求和國際赤潮研究的發(fā)展趨勢啟動的赤潮973、赤潮863和赤潮公益專項等使我國的赤潮研究進入新紀元。

隨著渤海沿岸經濟圈的迅速發(fā)展, 大量城市污水和工業(yè)廢水排入導致了渤海水污染的加重, 富營養(yǎng)化和赤潮問題也日益突出(郭術津等, 2014)。因此, 20世紀末到21世紀初對渤海浮游植物的研究重點也逐步轉移到浮游植物種群動力學的預測和赤潮方面(康元德, 1991; 俞建鑾等, 1993; 王俊等, 1998; 孫軍等, 2004c)。

渤海浮游植物早期研究工作主要采用走航調查, 側重于針對浮游植物的分類和生態(tài)分布習性, 其后通過網采或水樣采集, 通過顯微鏡觀察根據浮游植物的形態(tài)學特征進行鑒定和計數等方法對渤海海域浮游植物的種類組成和分布情況進行研究(孫軍等, 2005; 張秋豐等, 2007; 王毅波等, 2019)。雖然光學顯微鏡計數法觀測面積大且能較全面地反映浮游植物的種類組成信息(Hallegraeff, 2003), 但也存在明顯的缺點。由于很多浮游植物的細胞粒徑較小, 尤其是微微型浮游植物細胞(直徑2—3 μm)容易被遺漏, 從而會造成統計數據的不準確, 不能準確分析有害藻華物種在藻華暴發(fā)過程中的動態(tài)變化(錢奎梅, 2015), 導致不同項目的分析結果之間往往難以相互比較, 不利于比較研究(許歆, 2017)。還有, 有一些藻類細胞比較脆弱, 難以很好地采集和固定, 導致它們在分析中出現偏好和對結果的誤讀(于杰, 2014)。另外, 基于形態(tài)學的分析方法不能準確、充分區(qū)分隱存種(cryptic species), 降低了對不同赤潮物種的分辨率。比如, 細胞形態(tài)高度相似的塔瑪亞歷山大藻復合種被利用分子生物方法鑒定為多個具有不同地理分布格局、不同生理適應特征的隱存種, 可以區(qū)分為、、、和(John, 2014)。

分子生物技術的應用大大促進了藻類分類鑒定和系統發(fā)生學研究(Ebenezer, 2012)。利用分子生物學技術來定性和定量分析浮游植物已經成為一種趨勢, 是對傳統的浮游植物分析方法的重要補充。近幾年來, 基于分子標記擴增和高通量測序的DNA宏條形碼(metabarcoding)技術的應用極大地推動了浮游植物研究, 具有準確、快速、高效和高通量等優(yōu)勢(張宛宛等, 2017; 陳楠生, 2020)。Xu等(2017)利用18S rDNA的V4分子標記對秦皇島近岸海域2013年春季和秋季樣品進行宏條形碼分析, 鑒別出包括抑食金球藻在內的71種藻, 其中有34種浮游植物在此之前未曾在之前的渤海報道過。Song等(2019b)通過對18S rDNA V4的宏條形碼高通量測序分析了2014年渤海遼東灣水域浮游植物群落組成和特征, 共鑒定出93種藻類, 包括56個(約占60%)在中國海域未發(fā)現或報告的藻類物種。這些研究補充了秦皇島近岸海域真核浮游植物, 尤其是微微型浮游植物(<3 μm)的物種庫信息(Song, 2019b)。因此, 宏條形碼分析可以用于準確鑒定和跟蹤包括抑食金球藻等赤潮物種在內的很多微型和微微型藻類物種, 顯示了宏條形碼技術在研究赤潮物種研究中的重要性, 可以與基于形態(tài)觀測的分析方法聯合使用。本文整理了46個主要渤海航次調查資料, 比較分析了浮游植物組成以及相對豐度, 詳細闡述了渤海常見赤潮物種, 可為今后進一步比較研究不同海域浮游植物和赤潮生物物種的多樣性, 探索海洋生物多樣性的起源和演化規(guī)律, 解讀宏基因組學及宏條形碼分析結果提供基礎和參考。

1 渤海環(huán)境基本特征

渤海海域具有比較復雜和多變的海洋環(huán)流系統, 主要包括潮汐余流(tide-induced residual current)、熱鹽環(huán)流(thermohaline circulation)和風生環(huán)流(wind-driven circulation), 主要水系包括高鹽的黃海暖流余脈(Yellow Sea Warm Current)和低鹽的渤海沿岸流(Bohai Coastal Current)(張瑩, 2016)(圖1)。余流是一種非周期性的海流, 渤海余流較弱。渤海環(huán)流的變化受制于氣候條件, 冬季受風的影響較大, 夏季則密度流占主導, 受風影響較小。進入冬季(圖1a), 黑潮支流(The Kuroshio Branch)-北黃海暖流余脈, 通過渤海海峽北部進入渤海, 一直往西, 直到渤海西岸, 遇海岸受阻, 分為南北兩個分支, 北支沿渤海西岸進入遼東灣, 構成右旋(順時針)環(huán)流。進入夏季(圖1b)后則流向發(fā)生反轉, 進入的海流在渤海海峽西北口便進行分支, 一支繼續(xù)西行, 一支北上, 在遼東灣構成左旋(逆時針)環(huán)流。南支進入渤海灣, 與近岸河流相接構成左旋(逆時針)環(huán)流, 最后在南部通過渤海海峽流出渤海(萬修全, 2003; 畢聰聰, 2013; 韓雅瓊等, 2013)。

渤海環(huán)境要素呈現出長期變化規(guī)律。從1982—2017年, 渤海年均海表溫度(sea surface temperature, SST)整體呈現上升趨勢, 升溫速率為0.255°C/10a, 并且渤海SST年內空間分布, 隨著緯度的下降而升高, 由東北向西南遞增變化分布, 地表凈太陽輻射主要影響了這種分布特征(劉伊格, 2019)。渤海的鹽度自1965年以來在整體上呈現持續(xù)升高的趨勢, 并伴有明顯的年際變化。渤海的30 a間的平均鹽度升高了約1.2, 年變率為0.04 a–1, 而導致渤海平均鹽度升高的主要原因是黃河入海流量持續(xù)的銳減(吳德星等, 2004; 馬超等, 2010)。葉綠素濃度是反映浮游植物生物量的重要指標(Blondeau-Patissier, 2014)。渤海浮游植物可能受陸源徑流營養(yǎng)物質輸入影響較大。從1998—2017年渤海全年葉綠素濃度線性趨勢增加顯著, 年增長率為0.0522 mg/(m3·a), 增加了14.10%(田洪陣等, 2019)。

渤海受黃河等徑流和人類活動的影響非常顯著, 營養(yǎng)鹽的變化波動較大。近年來渤海海域內營養(yǎng)鹽結構失衡, 富營養(yǎng)化嚴重, 給浮游植物群落結構以及生態(tài)結構的穩(wěn)定帶來顯著的影響, 驅動了該海域赤潮的形成。渤海中部海域的營養(yǎng)鹽結構發(fā)生顯著變化, 表現為氮(N)/磷(P)比值的升高和硅(Si)/氮(N)比值的下降(于志剛等, 2000)。渤海各個海區(qū)內營養(yǎng)鹽還具有明顯的季節(jié)變化, 主要表現為春季向夏季降低秋季快速升高的趨勢, 其中遼東灣春季營養(yǎng)鹽濃度最高(張海波等, 2019)。渤海由早期的氮限制轉化變?yōu)榱紫拗坪凸柘拗?于志剛等, 2000; 魏皓等, 2003; 蔣紅等, 2005; 郭術津等, 2014)。這種轉化可能與城市污水的排放、農用化肥的流失和黃河斷流等多種因素有關(于志剛等, 2000; 郭術津等, 2014; 張海波等, 2019)。

2 渤海的赤潮及其影響

渤海屬于北溫帶的半封閉內海。由于受人類活動和陸源徑流影響較大, 同時受全球氣候變化影響, 渤海赤潮頻發(fā)(宋南奇等, 2018)。在渤海海域, 遼東灣、萊州灣和渤海灣的赤潮問題最為嚴重, 歷史上曾多次暴發(fā)過大規(guī)模赤潮災害, 對渤海的海水養(yǎng)殖業(yè)造成了巨大破壞(于仁成等, 2016)。統計表明, 近20年期間渤海發(fā)生主要藻華事件多達151次, 累積藻華發(fā)生面積超過了36209 km2, 造成3.41億元直接經濟損失。其中由夜光藻引發(fā)的赤潮和抑食金球藻引發(fā)的褐潮次數最多。根據藻華記錄發(fā)現, 早期大多數藻華屬于單相型藻華, 而近年來多種優(yōu)勢藻同時引起藻華的事件增多。渤海藻華發(fā)生最頻繁的區(qū)域為渤海灣及鄰近海域。藻華主要發(fā)生在5—11月份。

早期基于顯微觀察的形態(tài)鑒定以及近年來基于分子分析和形態(tài)關系相結合的研究逐步解析了渤海海域赤潮的原因種, 包括球形棕囊藻和抑食金球藻。2004年6月在黃河口附近海域暴發(fā)球形棕囊藻()赤潮, 覆蓋面積約1850 km2。其后, 球形棕囊藻赤潮分別又在黃河口(2005年5—6月)、天津近岸海域(2006年10—11月)及河北黃驊附近海域(2007年10月)暴發(fā), 嚴重影響生態(tài)環(huán)境和養(yǎng)殖業(yè)(屠建波等, 2011; 沈萍萍等, 2018)。自2009年起, 褐潮幾乎每年都在渤海秦皇島近岸海域暴發(fā), 導致養(yǎng)殖區(qū)內的扇貝大量死亡。造成了嚴重經濟損失。色素組成分析確認褐潮原因致災種為含有巖藻黃素的一類海金藻(Kong, 2012), 分子標記分析確定發(fā)生在秦皇島近海的褐潮原因致災種為抑食金球藻() (Zhang, 2012)。對沉積物樣本的18S rDNA V9區(qū)擴增測序分析分析抑食金球藻可能是在包括渤海在內的全世界范圍內廣泛分布的赤潮物種(Tang, 2019)。Qiao等(2019)通過對渤海海域褐潮樣品中微型浮游生物的18S rDNA的V9可變區(qū)進行測序分析, 獲得了微型浮游生物的結構組成和生物多樣性, 特別在水樣中發(fā)現褐潮藻抑食金球藻和多形微眼藻()的大量存在。通過擴增測序18S rDNA V4測序區(qū)在遼東灣發(fā)現了隸屬甲藻綱甲球球藻科的(宋倫等, 2017a)。這個曾在韓國海域引發(fā)赤潮的物種可以侵噬魚類細胞引起魚類死亡(Jeong, 2005)。這些研究結果表明渤海海域還有很多浮游植物和赤潮物種等待鑒定, 基于分子生物學的分析方法與基于形態(tài)學的分析方法聯合使用可以逐步完成鑒定。

3 渤海浮游植物調查

文獻檢索發(fā)現1957—2019年間渤海海域針對浮游植物的46個航次調查結果報告(附表1)。這些渤海海域的調查涉及的調查范圍分布較廣, 包括渤海中部海域、渤海灣西北海域、萊州灣靠近黃河口海域、河北省秦皇島近岸海域和遼東灣東北海域(圖2)。

在迄今報道的46個渤海航次調查中, 共鑒定出包括6個門的380個浮游植物物種(附表2), 其中硅藻門(Bacillariophyta)藻種數量最多共244個, 其次是甲藻門(Dinoflagellata)共89個, 綠藻門(Chlorophyta)共22個, 定鞭藻門(Haptophyta)共13個, 隱藻門(Cryptophyta)共10個和藍藻門(Cyanophyta)2個。歷次渤海航次報導的380個浮游植物種中, 在NCBI數據庫中只查到了212個(55.8%)物種的全長18S rDNA序列(>1600 bp), 說明數據庫中的全長18S rDNA序列數據還很不全面, 也說明渤海水域中的很多浮游植物尚未得到系統的分子分析。利用數據庫中查找到的全長18S rDNA序列構建系統進化樹(圖3a)發(fā)現渤海水域的浮游植物聚類到5個門, 與航次鑒定的結果基本相符。其中以硅藻物種種類最多(119個), 其次是甲藻(51個)。在渤海水域歷年航次調查中出現頻率最高的優(yōu)勢浮游植物包括中肋骨條藻()、具槽帕拉藻()、星臍圓篩藻()、夜光藻()、虹彩圓篩藻()、尖刺偽菱形藻()、尖刺菱形藻()、格氏圓篩藻()、浮動彎角藻()和抑食金球藻(圖3b, 3c)。

圖2 渤海航次站位的分布范圍

圖3 渤海浮游植物物種組成

注: a. 渤海歷史文獻中報道的浮游植物18S rDNA序列(>1600 bp)構建的系統進化樹(ML), 紅色代表硅藻, 藍色代表甲藻; b. 渤海歷史文獻中報道的優(yōu)勢浮游植物(出現頻次>1)詞云圖; c. 長江口歷史文獻中報道的優(yōu)勢浮游植物(出現頻次>1)柱狀圖

不同航次鑒定報道的浮游植物物種數目相差較大, 不同航次報道的物種組成相似性也很低, 沒有任何浮游植物物種是46個航次中都報道過的(圖4a)。宏條形碼分析能發(fā)現更多的特有物種(宋倫等, 2016; Xu, 2017; Song, 2019a)。造成不同航次調查結果之間的差異的原因很多, 包括不同航次可能調查的目的不同(比如有的航次以甲藻為主要調查對象), 航次的季節(jié)不同, 站位數的設置不同等。

文獻報道表明, 浮游植物群落經歷了由硅藻絕對控制轉向硅藻和甲藻共同控制, 渤海的硅藻組成逐步下降, 而甲藻組成逐步上升(孫軍等, 2002, 2005; 郭術津等, 2014; 孫雪梅等, 2016; 欒青杉等, 2018)。為了進一步評估渤海海域浮游植物種類組成的變化趨勢, 我們系統整理了渤海海域46個航次中每個航次報道的甲藻和硅藻數目, 對文獻里報道的甲藻和硅藻的實際數據進行逐年比較分析。我們的分析結果并沒有顯示硅藻組成逐步下降和甲藻組成逐步上升趨勢(圖4b)。值得強調的是, 由于這些航次的季節(jié)、采樣方法、采樣位點、物種的分類標準和分析手段都可能不同, 都對分析結果會產生影響。除此之外, 主觀原因比如人為因素(比如不同研究人員的分類能力)也可能導致對物種的判斷不同。因此, 上面的分析結果可能不全面。隨著基于分子標記(比較宏條形碼分析)等定量分析的廣泛使用(陳楠生, 2020), 渤海海域浮游植物組成應該能夠得到更加準確的研究和判斷。

注: a. 航次調查結果統計到的浮游植物物種(出現頻次≥2)Venn圖; b. 歷史航次統計的浮游植物中硅藻和甲藻的比例變化

4 渤海常見赤潮物種

1957—2019年間的46個渤海航次調查共鑒定了包括5個門的140個赤潮物種(附表3), 包括硅藻78種、甲藻52種、定鞭藻5種、綠藻4種和藍藻1種。航次調查中出現頻率較高(≥7), 比較常見的赤潮物種有48個(表1)。不同航次報道的赤潮物種的種類和數目差異均較大, 并且沒有一個赤潮物種在所有航次中都被發(fā)現(圖5a), 也表明渤海海域生態(tài)系統的多樣性和復雜時空變化。根據文獻綜述, 渤海海域最常見的10個赤潮優(yōu)勢物種包括夜光藻、中肋骨條藻、星臍圓篩藻、具槽帕拉藻、抑食金球藻、尖刺菱形藻、格氏圓篩藻、尖刺擬菱形藻、三角角藻(同)和叉狀角藻(同)(圖5b, 5c)。

4.1 夜光藻

夜光藻是一種較大型的單細胞甲藻, 細胞形態(tài)近于球形, 直徑約為200 μm—2.0 mm。夜光藻在我國海域分布廣泛, 具有很強的環(huán)境適應能力, 在水溫7.4—28.6°C, 鹽度14.8—32.9的范圍內都能生長, 是一種耐溫耐鹽上限較高的赤潮生物(趙冬至, 2000)。吳玉霖等(1994)報道的食性實驗研究結果表明, 夜光藻對不同微藻具有不同的攝食強度(扁藻>等鞭金藻>三角褐指藻)。夜光藻不僅攝食浮游藻類, 還攝食其他有機碎屑和小型浮游動物等, 攝食活動和營養(yǎng)繁殖具有晝夜節(jié)律性(陳漢輝等, 1991; 吳玉霖等, 1994; 周成旭等, 1994)。在渤海海域, 夜光藻主要分布于渤海灣(王瑜等, 2016)、萊州灣(張繼民等, 2010)、遼東灣(Song, 2019a)等水域, 而遼東灣是渤海夜光藻赤潮的高發(fā)海域(周遵春等, 2002)。在不同的季節(jié)里, 夜光藻也常以浮游植物的優(yōu)勢類群出現(王俊, 2003; 苑明莉等, 2014; 孫雪梅等, 2016; 張彭如雁等, 2016)。近20年間, 渤海海域經常發(fā)生以夜光藻為優(yōu)勢種的赤潮, 其中, 2005年6月16—18日發(fā)生在遼寧營口鲅魚圈附近海域大面積的夜光藻赤潮, 影響面積多達2000 km2, 主要受災種類包括魚、蝦、貝、藻類, 造成了嚴重的經濟損失。

4.2 中肋骨條藻

中肋骨條藻是世界性廣布型海洋硅藻(Tada, 2001)。細胞體透鏡形或圓柱形, 直徑為6—22 μm, 殼面圓而鼓起, 著生一圈細長的刺, 與相臨細胞的對應刺組成長鏈(陳錘, 2005)。從春季到秋季, 中肋骨條藻可在高溫(25°C)和高鹽度(18—25)下大量繁殖, 是引起中國沿海水域有害赤潮的關鍵物種(Yan, 2002; Liu, 2005)。中肋骨條藻也被認為是大多數富營養(yǎng)化水域赤潮的主要組成部分(霍文毅等, 2001)。雖然中肋骨條藻細胞個體比較小, 但其數量比較多, 生物量較高, 對整個渤海生態(tài)系統的影響較大(尹翠玲等, 2013)。中肋骨條藻作為優(yōu)勢種在渤海海域共出現過17次, 主要分布于渤海灣(楊世民等, 2007; 徐玉山等, 2009)、萊州灣(冷宇等, 2013)、遼東灣(孫萍等, 2008)、渤海中部(孫雪梅等, 2016)等水域。2013年7月5—8日在天津市臨港經濟區(qū)東部海域發(fā)生中肋骨條藻赤潮, 赤潮影響面積超過154 km2。雖然中肋骨條藻不產生毒素, 但會繁殖產生大量的生物量, 對水的物理和化學特性都有不利影響, 并可引起海水變色并產生反應性醛, 對橈足類的孵化有負面影響(Miralto, 1999)。中肋骨條藻赤潮嚴重影響海洋生物, 威脅到生態(tài)系統的穩(wěn)定性(王朝暉等, 2010), 也給水產養(yǎng)殖業(yè)帶來巨大的經濟損失(Ou, 2008)。

圖5 渤海赤潮物種組成(出現頻次>1)

Fig.5 The composition of red tide species in the Bohai Sea

注: a. 各歷史航次統計到的赤潮物種Venn圖; b. 渤海歷史文獻中報道的優(yōu)勢赤潮物種詞云圖; c. 渤海歷史文獻中報道的優(yōu)勢赤潮物種柱狀圖

4.3 星臍圓篩藻

星臍圓篩藻屬于硅藻, 細胞單體, 圓盤狀, 殼環(huán)軸長20—35 μm, 生態(tài)類型屬于廣溫種, 廣泛的分布于我國各海域(欒青杉等, 2018)。星臍圓篩藻是渤海遼東灣海區(qū)中毛蝦的主要餌料, 并且星臍圓篩藻在渤海海域全年都能作為優(yōu)勢種出現(張秋豐等, 2007; 楊陽等, 2016)。星臍圓篩藻物種屬于假性浮游物種, 個體體積較大, 而大體積藻細胞具有較高的碳含量, 對整個碳庫影響較大, 在海洋生態(tài)系統中能夠起到關鍵性的作用(孫軍等, 2002, 2004c)。星臍圓篩藻群落對膠州灣浮游植物生物量的貢獻極其顯著(Shen, 2017)。渤海近20年間未發(fā)生星臍圓篩藻赤潮現象, 但由于近年該藻在渤海出現的頻率愈來愈高, 在渤海灣(王瑜等, 2016)和天津近岸(曹春暉等, 2006; 張彭如雁等, 2016; 張雪等, 2018)等海區(qū)暴發(fā)赤潮的可能性很高。

4.4 具槽帕拉藻

具槽帕拉藻屬于硅藻門, 直鏈藻屬, 同種異名: 具槽直鏈藻()。細胞短圓柱, 通常10—20個相連形成直鏈, 兩細胞間有凹紋。細胞直徑一般為12—40 μm, 直徑大于殼環(huán)軸, 高5—16 μm。具槽帕拉藻生態(tài)類型屬于溫帶近岸種。具槽帕拉藻的最適生長條件是溫度為25°C, 光照強度為3000 lx, 鹽度為24, 并且在溫度20°C、光照4500 lx、鹽度32的培養(yǎng)條件下最有利于孢子的生成(朱明等, 2007)。隨著水溫的變化, 渤海海域具槽帕拉藻群落的優(yōu)勢度也會隨之發(fā)生改變(張彭如雁等, 2016)。雖然近20年來渤海未發(fā)生具槽帕拉藻赤潮現象, 但是具槽帕拉藻近年在渤海海域出現的頻率和數量愈來愈高(孫軍等, 2004b; 楊世民等, 2007; 孫萍等, 2008; 苑明莉等, 2014; 郭術津等, 2014; 孫雪梅等, 2016; 王毅波等, 2019), 值得關注。

4.5 抑食金球藻

抑食金球藻屬于海金藻綱(Pelagophyceae), 是一種個體微小(2—3 μm), 沒有運動能力, 球形的微微型浮游藻類。抑食金球藻可以在溫度范圍內(0—25°C)生長, 但最適合生長的溫度約為20°C (Gobler, 2002)。抑食金球藻通常在降雨量較少和鹽度較高(≥24)的海灣暴發(fā)褐潮(Laroche, 1997)。研究顯示硝酸鹽和氨氮濃度在抑食金球藻暴發(fā)之前明顯降低, 無機氮和無機磷濃度在暴發(fā)時也非常低(古彬等, 2015)。研究表明抑食金球藻在DON和DIN共同作為氮源的環(huán)境中更能適應低光環(huán)境(Pustizzi, 2004)。色素分析和分子分析確定渤海褐潮的原因種為抑食金球藻(Kong, 2012; Zhang, 2012)。我國是繼美國和南非之后第三個暴發(fā)抑食金球藻褐潮的國家(于杰, 2014)。抑食金球藻暴發(fā)褐潮時海水呈褐色, 持續(xù)時間久, 影響面積廣, 褐潮優(yōu)勢藻濃度可高達109ind./L (于杰, 2014; 喬玲等, 2016)。抑食金球藻暴發(fā)褐潮期間養(yǎng)殖的貝類攝食受到抑制, 使海灣扇貝出現滯長和部分死亡, 不僅使海洋生態(tài)系統遭到破壞, 還給旅游業(yè)和水產養(yǎng)殖業(yè)造成巨大的經濟損失(宋倫等, 2016, 2017b; Xu, 2017; Chen, 2019; Song, 2019a)。自2009年, 渤海共發(fā)生4次較大規(guī)模由抑食金球藻為主要優(yōu)勢種的褐潮。其中, 2012 年6—8月, 在河北省唐山市至遼寧省綏中近岸海域, 發(fā)生了約為 3400 km2超大面積的褐潮。12個航次調查中抑食金球藻作為優(yōu)勢物種出現, 包括秦皇島近岸海域的調查(Zhang, 2012; 于杰等, 2015; Xu, 2017; Chen, 2019; Qiao, 2019; Yao, 2019)及遼東灣海域的調查(宋倫等, 2016)。

4.6 尖刺菱形藻

尖刺菱形藻屬于硅藻門, 菱形藻屬。細胞細長, 呈梭形, 末端尖。長80—134 μm, 寬3.7—9.0 μm。生態(tài)類型屬于廣溫性近岸種, 分布于世界各地, 如美洲和歐洲等, 我國近海也均有報道。尖刺菱形藻是硅藻類中能引起毒性(健忘性貝毒素)赤潮的最常見的一種赤潮生物(趙冬至, 2000)。鄒景忠等在國內首次研究了尖刺菱形藻在我國近海的分布及其與環(huán)境因子的關系等毒素生態(tài)特征(Zou, 1993)。尖刺菱形藻群落發(fā)展與鹽度的變化是密切相關的(曹春暉等, 2006)。近20年間, 渤海未發(fā)生尖刺菱形藻赤潮現象, 但是尖刺菱形藻在多個渤海航次中被鑒定為優(yōu)勢物種, 包括渤海灣(張秋豐等, 2007)、萊州灣(張繼民等, 2010)和天津近岸等航次調查(曹春暉等, 2006; 張彭如雁等, 2016; 張雪等, 2018), 表明該物種具有較高的豐度, 有可能暴發(fā)赤潮。

4.7 格氏圓篩藻

格氏圓篩藻又稱偏環(huán)圓篩藻。藻體細胞直徑60—215 μm。屬于世界廣布性藻類, 我國各海域均有分布, 其中以黃海和渤海數量較多(張秋豐等, 2007)。格氏圓篩藻是渤海毛蝦和撓足類、糠蝦等的主要餌料, 圓篩藻的種群數量變動和分布與毛蝦的攝食強度密切相關(康元德, 1991; 王俊等, 1998)。格氏圓篩藻與硝酸鹽、亞硝酸鹽和氨氮具有顯著正相關性(楊陽等, 2016)。周然等通過渤海灣樣品的RDA分析表明, 格氏圓篩藻與水溫成正相關, 喜歡較高溫度的水域, 雖然這與認為硅藻一般喜歡較低溫水域的結論不一樣(da Silva, 2005), 但這與格氏圓篩藻生態(tài)習性相關, 屬于廣溫性藻類, 可以在不同水溫下生長(周然等, 2013)。格氏圓篩藻為假性浮游物種, 細胞個體較大, 碳含量較高, 在渤海生態(tài)系統中起到關鍵性的作用, 因此也被列為渤海浮游植物的關鍵種(孫軍等, 1999; 張秋豐等, 2007; 尹翠玲等, 2013)。格氏圓篩藻作為優(yōu)勢赤潮物種在渤海海域共出現在了9個航次中, 包括渤海灣(張秋豐等, 2007; 徐玉山等, 2009; 周然等, 2013)和天津近岸海域等航次調查(張彭如雁等, 2016; 張雪等, 2018)。近20年間, 渤海未發(fā)生格氏圓篩藻赤潮現象, 但在不同的季節(jié)里, 該藻也常以浮游植物的優(yōu)勢類群出現(尹翠玲等, 2013), 暴發(fā)赤潮的潛在性大, 今后的工作中應將格氏圓篩藻列為渤海重點關注的浮游植物關鍵種。

4.8 尖刺擬菱形藻

尖刺擬菱形藻是一種在全球近岸海域分布極廣能夠產毒的硅藻, 屬于廣溫廣鹽物種, 也是我國沿海許多海域的優(yōu)勢種(呂頌輝等, 1992)。尖刺擬菱形藻細胞為線形或披針形, 環(huán)面呈紡錘狀, 群體具有運動能力。我國學者對東海及我國沿海的尖刺擬菱形藻進行了毒素檢測, 但并沒有檢測到多莫酸(domoic acid)(董煥嫦等, 2018)。尖刺擬菱形藻對氮和磷的依賴性較強, 屬于營養(yǎng)依賴型藻類, 最適生長的氮磷比在10—32之間(呂頌輝等, 1992)。渤海灣浮游植物中的尖刺擬菱形藻長期屬于優(yōu)勢種, 在渤海灣生態(tài)系統中起著關鍵性的作用, 因此尖刺擬菱形藻被列為渤海灣本地種中的關鍵種(楊世民等, 2007)。渤海海域的尖刺擬菱形藻與水溫、活性磷酸鹽、硅酸鹽、亞硝酸鹽和氨氮具有良好的正相關性(卞少偉等, 2015)。近20年間, 渤海未發(fā)生以尖刺擬菱形藻為優(yōu)勢種的赤潮現象, 但在不同的季節(jié)里, 經常以優(yōu)勢種類群出現(孫軍等, 2005; 張彭如雁等, 2016), 潛在暴發(fā)赤潮的機會大, 值得關注。尖刺擬菱形藻作為優(yōu)勢赤潮物種在渤海航次調查中共出現過8次, 主要包括渤海灣(楊世民等, 2007)、遼東灣(孫萍等, 2008)、渤海中部(孫軍等, 2005)、天津近岸(卞少偉等, 2015; 張彭如雁等, 2016; 張雪等, 2018)和渤海海峽(王毅波等, 2019)等海域航次調查。

4.9 三角角藻

三角角藻屬于單細胞甲藻, 有時幾個細胞會連成鏈狀。生態(tài)類型屬廣溫廣鹽的世界性種, 三大洋均有分布。三角角藻會隨著黑潮進入渤海水域并影響渤海浮游植物群落結構, 屬于暖海大洋性的外源性物種, 出現頻度和優(yōu)勢度都非常高, 極易形成赤潮并造成災害(孫軍等, 2005)。三角角藻在渤海的繁殖盛期一般出現在夏季和秋季, 往往在8月會成為該海域浮游植物的優(yōu)勢種, 在冬季盡管三角角藻的優(yōu)勢度很低, 但經常出現, 出現頻率達到52%, 后續(xù)研究值得關注(俞建鑾等, 1993; 孫軍等, 2004b)。

三角角藻作為優(yōu)勢藻種, 分布極不均勻, 最高細胞豐度值出現在萊州灣灣口(苑明莉等, 2014)。與歷史資料相比, 渤海灣近岸海域的浮游植物群落中硅藻仍占有較大優(yōu)勢, 但甲藻門占比有所上升, 特別是赤潮藻三角角藻等的數量有所增加, 在秋季出現頻率達到93.33% (王瑜等, 2016)。近20年間, 渤海未發(fā)生三角角藻赤潮現象, 但在不同的季節(jié)里, 該藻也常以浮游植物的優(yōu)勢類群出現, 暴發(fā)三角角藻赤潮的潛在性大, 后續(xù)需密切監(jiān)視。三角角藻作為優(yōu)勢赤潮物種在渤海海域航次共出現過7次, 主要出現在渤海灣(張秋豐等, 2007; 王瑜等, 2016)、渤海中部水域(孫軍等, 2005)和萊州灣(苑明莉等, 2014)等水域調查航次。

4.10 叉狀角藻

叉狀角藻, 多甲藻目, 角藻科, 為溫帶偏冷水種, 分布較廣, 數量多, 適宜生長溫度為6.6—29.4°C, 具有運動和捕食能力, 經常在內灣水域形成赤潮(周遵春等, 2002)。在對1998年秋季渤海中部和渤海海峽及其鄰近海域進行浮游植物群落調查期間, 在渤海灣發(fā)現一次梭狀角藻和叉狀角藻的混合型赤潮(孫軍等, 2004a)。2006年渤海灣赤潮重點監(jiān)控區(qū)的監(jiān)測結果顯示, 在浮游植物群落中, 硅藻為主要優(yōu)勢種, 而甲藻門中叉狀角藻在個別站位也成為了優(yōu)勢種(張秋豐等, 2007)。曹春暉等對天津近岸海域調查也表明, 調查區(qū)的浮游植物優(yōu)勢種大部分為硅藻, 但叉狀角藻在個別站位形成優(yōu)勢(曹春暉等, 2006)。2008—2012年渤海浮游植物優(yōu)勢種多為硅藻, 但叉狀角藻在2008年浮游植物群落中優(yōu)勢度達0.640, 優(yōu)勢明顯極易引發(fā)有害甲藻赤潮, 后續(xù)應對其進行重點關注(尹翠玲等, 2013)。近20年間, 渤海發(fā)生2次叉狀角藻赤潮現象, 其中, 2014年8月26日—9月25日, 在天津濱海旅游區(qū)海域發(fā)生了離心列海鏈藻, 多環(huán)旋溝藻和叉狀角藻的多種優(yōu)勢種混合型的赤潮, 影響面積為300 km2。叉狀角藻作為優(yōu)勢赤潮物種在渤海海域調查中共出現過7次, 包括渤海灣(張秋豐等, 2007)、渤海中部(孫軍等, 2004a)和天津近岸(曹春暉等, 2006)等海域調查航次。

5 主要結論與展望

本文通過對渤海歷史文獻資料的整理匯總, 主要得到如下幾點結論:

(1) 在我國, 渤海是除東海長江口鄰近海域和南海近岸海域之外的典型的赤潮高發(fā)區(qū)。通過分析整理《中國海洋災害公報》中報導的在渤海水域暴發(fā)的赤潮事件, 我們發(fā)現近20年期間渤海發(fā)生主要藻華事件多達151次, 累積藻華發(fā)生面積超過了36209 km2, 造成很高的經濟損失。其中由夜光藻引發(fā)的赤潮和抑食金球藻引發(fā)的褐潮次數最多。渤海藻華發(fā)生最頻繁的區(qū)域為渤海灣及鄰近海域。

(2) 渤海由于特殊的地理位置, 具有很高的環(huán)境異質性, 浮游植物的生物多樣性也很高, 其中硅藻種類物種最多, 其次是甲藻。在渤海海域所有浮游植物中, 中肋骨條藻是文獻報道中出現次數最多的優(yōu)勢物種, 其次是具槽帕拉藻、星臍圓篩藻和夜光藻。大多數報道認為在近幾十年里, 渤海海域的硅藻組成在逐步下降, 而甲藻組成逐步上升。不過, 我們通過對相關文獻報導的結果進行比較分析, 并沒有發(fā)現浮游植物組成中硅藻和甲藻的相對組成顯示出顯著的變化。

(3) 渤海赤潮物種具有較高的生物多樣性。通過整理統計了1957—2019年間46個渤海航次調查數據, 我們發(fā)現了包括5個門的140個赤潮物種, 包括硅藻78種, 甲藻52種, 定鞭藻5種, 綠藻4種和藍藻1種。

(4) 渤海浮游植物和赤潮物種都很豐富, 但是目前代表性分子標記(比如18S rDNA, 28S rDNA, ITS,,L)數據庫中代表渤海浮游植物和赤潮物種的數據有限, 加上每個物種基因拷貝數可能不同, 比如一些甲藻18S rDNA具有極高的拷貝數, 不同拷貝之間還存在序列差異(胡曉坤等, 2019), 這些都嚴重限制了組學分析方法的充分利用。需要對渤海浮游植物特別是赤潮物種進行系統性的分析, 并獲得重要分子標記(比如18S rDNA)序列信息和拷貝數信息和拷貝序列信息, 豐富數據庫, 促進宏條形碼分析在研究渤海赤潮中的利用。

今后的工作中, 我們應更加關注渤海浮游植物的物種組成和特征, 尤其是赤潮物種, 通過采用具有高分辨率和高特異性的分子生物學方法, 并結合傳統的鏡檢方法, 對數據進行深入和準確的分析, 這不僅有助于我們掌握渤海赤潮物種的變化規(guī)律, 而且能夠對渤海赤潮暴發(fā)作出預測, 及時防范赤潮風險, 降低由赤潮帶來的經濟損失。

于 杰, 2014. 浮游生物多樣性高效檢測技術的建立及其在渤海褐潮研究中的應用. 青島: 中國海洋大學碩士學位論文, 1—64

于 杰, 張玲玲, 孫 妍等, 2015. 渤海海域褐潮期微型浮游生物多樣性的初步研究. 中國海洋大學學報, 45(3): 73—78

于仁成, 呂頌輝, 齊雨藻等, 2020. 中國近海有害藻華研究現狀與展望. 海洋與湖沼, 51(4): 768—788

于仁成, 劉東艷, 2016. 我國近海藻華災害現狀、演變趨勢與應對策略. 中國科學院院刊, 31(10): 1167—1174

于志剛, 米鐵柱, 謝寶東等, 2000. 二十年來渤海生態(tài)環(huán)境參數的演化和相互關系. 海洋環(huán)境科學, 19(1): 16—19

萬修全, 2003. 渤海冬夏季環(huán)流特征及變異的初步研究. 青島: 中國海洋大學碩士學位論文, 3—101

馬 超, 鞠 霞, 吳德星等, 2010. 黃、渤海斷面及海洋站的鹽度分布特征與變化趨勢. 海洋科學, 34(9): 70—75

王 俊, 2003. 渤海近岸浮游植物種類組成及其數量變動的研究. 海洋水產研究, 24(4): 44—50

王 俊, 康元德, 1998. 渤海浮游植物種群動態(tài)的研究. 海洋水產研究, 19(1): 43—52

王 艷, 黃 琳, 顧海峰等, 2012. 中國渤海海域甲藻孢囊的種類多樣性和生態(tài)地理分布. 植物學報, 47(2): 125—132

王 瑜, 劉錄三, 朱延忠等, 2016. 渤海灣近岸海域春秋季網采浮游植物群落特征. 海洋環(huán)境科學, 35(4): 565—570

王朝暉, 袁美玲, 駱育敏等, 2010. 海洋卡盾藻與中肋骨條藻和錐狀斯氏藻種間競爭研究. 水生生物學報, 34(2): 336—344

王毅波, 孫延瑜, 王彩霞等, 2019. 夏季渤海網采浮游植物群落和葉綠素分布特征及其對漁業(yè)資源的影響. 漁業(yè)科學進展, 40(5): 42—51

卞少偉, 孫 韌, 梅鵬蔚等, 2015. 2013年春夏季天津近岸海域浮游植物的群落結構. 水生態(tài)學雜志, 36(1): 47—52

尹翠玲, 張秋豐, 崔 健等, 2013. 2008-2012年渤海灣天津近岸海域夏季浮游植物組成. 海洋科學進展, 31(4): 527—537

古 彬, 甄 毓, 米鐵柱, 2015. 秦皇島扇貝養(yǎng)殖區(qū)褐潮暴發(fā)期浮游微藻群落結構特點研究. 中國海洋大學學報, 45(7): 64—72

田洪陣, 劉沁萍, Goes J I等, 2019. 近20年渤海葉綠素濃度時空變化. 海洋學報, 41(8): 131—140

畢聰聰, 2013. 渤海環(huán)流季節(jié)變化及機制分析研究. 青島: 中國海洋大學碩士學位論文, 1—63

呂頌輝, 齊雨藻, 1992. 南海大鵬灣的主要赤潮生物. 暨南大學學報(自然科學), 13(3): 130—133

朱 明, 閻斌倫, 2007. 具槽直鏈藻生長條件和生活史的研究. 見: 中國海洋湖沼學會藻類學分會第七屆會員大會暨第十四次學術討論會論文摘要集. 呼和浩特: 中國海洋湖沼學會

朱樹屏, 郭玉潔, 1957. 煙臺、威海鮐魚漁場及其附近海區(qū)角毛硅藻屬的研究Ⅰ. 分類的研究. 海洋與湖沼, 1(1): 27—87

喬 玲, 甄 毓, 米鐵柱, 2016. 抑食金球藻()褐潮研究概述. 海洋環(huán)境科學, 35(3): 473—480

劉伊格, 2019. 渤海和黃海海表溫度變化及成因分析. 南京: 南京大學碩士學位論文, 1—48

劉曉彤, 2011. 夏、秋季黃河口及其鄰近海域浮游植物群落結構和粒級結構的研究. 青島: 中國海洋大學碩士學位論文, 1—295

許 歆, 2017. 秦皇島近海浮游植物群落結構變化及其組學研究. 青島: 中國科學院大學博士學位論文, 1—143

孫 軍, 劉東艷, 2005. 2000年秋季渤海的網采浮游植物群落. 海洋學報, 27(3): 124—132

孫 軍, 劉東艷, 王 威等, 2004a. 1998年秋季渤海中部及其鄰近海域的網采浮游植物群落. 生態(tài)學報, 24(8): 1643—1655

孫 軍, 劉東艷, 白 潔等, 2004b. 2001年冬季渤海的浮游植物群落結構特征. 中國海洋大學學報, 34(3): 413—422

孫 軍, 劉東艷, 楊世民等, 2002. 渤海中部和渤海海峽及鄰近海域浮游植物群落結構的初步研究. 海洋與湖沼, 33(5): 461—471

孫 軍, 劉東艷, 錢樹本, 1999. 浮游植物生物量研究I. 浮游植物生物量細胞體積轉化法. 海洋學報, 21(2): 75—85

孫 軍, 劉東艷, 徐 俊等, 2004c. 1999年春季渤海中部及其鄰近海域的網采浮游植物群落. 生態(tài)學報, 24(9): 2003—2016

孫 萍, 李瑞香, 李 艷等, 2008. 2005年夏末渤海網采浮游植物群落結構. 海洋科學進展, 26(3): 354—363

孫雪梅, 徐東會, 夏 斌等, 2016. 渤海中部網采浮游植物種類組成和季節(jié)變化. 漁業(yè)科學進展, 37(4): 19—27

紀昱彤, 王 寧, 陳洪舉等, 2018. 2013年秋季渤黃海浮游植物的群落特征. 中國海洋大學學報, 48(S2): 31—41

楊 陽, 孫 軍, 關翔宇等, 2016. 渤海網采浮游植物群集的季節(jié)變化. 海洋通報, 35(2): 121—131

楊 琳, 2012. 渤海微微型浮游植物的時空分布. 青島: 中國海洋大學碩士學位論文, 1—74

楊世民, 董樹剛, 李 鋒等, 2007. 渤海灣海域生態(tài)環(huán)境的研究I. 浮游植物種類組成和數量變化. 海洋環(huán)境科學, 26(5): 442—445

吳玉霖, 周成旭, 張永山, 1994. 夜光藻的室內培養(yǎng). 海洋與湖沼, 25(2): 165—167

吳德星, 萬修全, 鮑獻文等, 2004. 渤海1958年和2000年夏季溫鹽場及環(huán)流結構的比較. 科學通報, 49(3): 287—292

冷 宇, 趙 升, 劉 霜等, 2013. 黃河口海域夏季浮游植物的分布特征. 水生態(tài)學雜志, 34(6): 41—46

冷春梅, 曹振杰, 張金路等, 2014. 黃河口浮游生物群落結構特征及環(huán)境質量評價. 海洋環(huán)境科學, 33(3): 360—365

沈萍萍, 齊雨藻, 歐林堅, 2018. 中國沿海球形棕囊藻()的分類、分布及其藻華. 海洋科學, 42(10): 146—162

宋 倫, 劉衛(wèi)東, 吳 景等, 2017a. 有害甲藻在遼東灣的時空分布. 生態(tài)學報, 37(4): 1339—1345

宋 倫, 吳 景, 劉衛(wèi)東等, 2016. 渤海長興島海域微型和微微型浮游植物多樣性. 環(huán)境科學研究, 29(11): 1635—1642

宋 倫, 吳 景, 宋永剛等, 2017b. 褐潮致災種抑食金球藻在遼東灣的分布. 環(huán)境科學研究, 30(4): 537—544

宋南奇, 王 諾, 吳 暖等, 2018. 基于GIS的我國渤海1952~2016年赤潮時空分布. 中國環(huán)境科學, 38(3): 1142—1148

張 瑩, 2016. 渤海中部浮游植物與環(huán)境因子的空間關系及季節(jié)差異分析. 煙臺: 中國科學院大學煙臺海岸帶研究所碩士學位論文, 1—59

張 雪, 徐曉甫, 戴媛媛等, 2018. 天津近岸人工魚礁海域浮游植物群落及其變化特征. 漁業(yè)科學進展, 39(6): 1—10

張青田, 2013. 中國海域赤潮發(fā)生趨勢的年際變化. 中國環(huán)境監(jiān)測, 29(5): 98—102

張宛宛, 謝玉為, 楊江華等, 2017. DNA宏條形碼(metabarcoding)技術在浮游植物群落監(jiān)測研究中的應用. 生態(tài)毒理學報, 12(1): 15—24

張秋豐, 尹翠玲, 徐玉山等, 2007. 2006年夏季渤海灣赤潮重點監(jiān)控區(qū)的網采浮游植物群落. 天津科技大學學報, 22(3): 19—23

張海波, 王麗莎, 石曉勇等, 2019. 渤海中部營養(yǎng)鹽季節(jié)變化及限制統計分析. 中國環(huán)境科學, 39(4): 1579—1588

張繼民, 劉 霜, 張 琦等, 2010. 黃河口附近海域浮游植物種群變化. 海洋環(huán)境科學, 29(6): 834—837

張彭如雁, 李德亮, 戴媛媛等, 2016. 天津近岸海域浮游植物群落結構特征. 海洋湖沼通報, (6): 53—59

陳 錘, 2005. 主要水產經濟生物開發(fā)技術手冊. 北京: 中國農業(yè)出版社

陳漢輝, 杞 桑, 1991. 夜光藻攝食和營養(yǎng)繁殖的晝夜節(jié)律. 暨南大學學報, 12(3): 104—107, 111

陳楠生, 2020. 有害藻華的宏條形碼分析: 機會與挑戰(zhàn). 海洋科學, 44(7): 116—134

苑明莉, 孫 軍, 翟惟東, 2014. 2012年秋季渤海和北黃海浮游植物群落. 天津科技大學學報, 29(6): 56—64

林鳳翱, 盧興旺, 洛 昊等, 2008. 渤海赤潮的歷史、現狀及其特點. 海洋環(huán)境科學, 27(S2): 1—5

林森杰, 姬南京, 羅 昊, 2019. 海洋有害藻華研究進展. 海洋與湖沼, 50(3): 495—510

周 然, 彭士濤, 覃雪波等, 2013. 渤海灣浮游植物與環(huán)境因子關系的多元分析. 環(huán)境科學, 34(3): 864—873

周成旭, 吳玉霖, 鄒景忠, 1994. 夜光藻的營養(yǎng)動力. 海洋與湖沼, 25(2): 152—157

周名江, 于仁成, 2007. 有害赤潮的形成機制、危害效應與防治對策. 自然雜志, 29(2): 72—77

周遵春, 馬志強, 薛 克等, 2002. 對遼東灣夜光藻赤潮和叉狀角藻赤潮成因的初步研究. 水產科學, 21(2): 9—12

趙 文, 魏洪祥, 郭 凱, 2011. 2006-2007年大連大窯灣海區(qū)浮游植物的群落結構及其季節(jié)變化. 大連海洋大學學報, 26(4): 291—298

趙冬至, 2000. 渤海赤潮災害監(jiān)測與評估研究文集. 北京: 海洋出版社, 52—66

胡曉坤, 張清春, 陳振帆等, 2019. 北部灣海域球形棕囊藻遺傳多樣性分析. 海洋與湖沼, 50(3): 601—610

俞志明, 陳楠生, 2019. 國內外赤潮的發(fā)展趨勢與研究熱點. 海洋與湖沼, 50(3): 474—486

俞建鑾, 李瑞香, 1993. 渤海、黃海浮游植物生態(tài)的研究. 黃渤海海洋, 11(3): 52—59

費鴻年, 1952. 發(fā)生赤潮的原因. 學藝, 22(1): 1—3

錢奎梅, 劉 霞, 陳宇煒, 2015. 淡水浮游植物計數與定量方法. 湖泊科學, 27(5): 767—775

徐 渡, 2010. 1958～1960年: 全國海洋綜合調查. 海洋科學, 34(4): 109—110

徐玉山, 劉憲斌, 張秋豐, 2009. 渤海灣近岸海域浮游植物多樣性研究. 鹽業(yè)與化工, 38(6): 11—14

欒青杉, 康元德, 王 俊, 2018. 渤海浮游植物群落的長期變化(1959~2015). 漁業(yè)科學進展, 39(4): 9—18

郭 皓, 丁德文, 林鳳翱等, 2015. 近20a我國近海赤潮特點與發(fā)生規(guī)律. 海洋科學進展, 33(4): 547—558

郭術津, 李彥翹, 張翠霞等, 2014. 渤海浮游植物群落結構及與環(huán)境因子的相關性分析. 海洋通報, 33(1): 95—105

黃文祥, 沈亮夫, 朱 琳, 1989. 大連灣赤潮生物——中肋骨條藻()生態(tài)初探. 海洋環(huán)境科學, 8(2): 35—39

曹春暉, 孫之南, 王學魁等, 2006. 渤海天津海域的網采浮游植物群落結構與赤潮植物的初步研究. 天津科技大學學報, 21(3): 34—37

康元德, 1991. 渤海浮游植物的數量分布和季節(jié)變化. 海洋水產研究, (12): 31—54

鹿 琳, 2012. 黃渤海浮游植物種多樣性及部分種分子鑒定. 青島: 中國海洋大學碩士學位論文, 1—74

屠建波, 張秋豐, 徐玉山等, 2011. 渤海灣天津近岸海域首次棕囊藻赤潮初探. 海洋通報, 30(3): 334—337

董煥嫦, 黃春秀, 徐國雙等, 2018. 中國沿海尖刺擬菱形藻的種下分類學研究. 熱帶海洋學報, 37(1): 12—19

蔣 紅, 崔 毅, 陳碧鵑等, 2005. 渤海近20年來營養(yǎng)鹽變化趨勢研究. 海洋水產研究, 26(6): 61—67

韓雅瓊, 沈永明, 2013. 基于EFDC的渤海冬夏季環(huán)流及其影響因素的數值模擬研究. 水動力學研究與進展A輯, 28(6): 733—744

喻 龍, 郝彥菊, 2009. 煙臺四十里灣一次血紅哈卡藻赤潮過程的分析. 海洋科學進展, 27(4): 516—522

霍文毅, 俞志明, 鄒景忠等, 2001. 膠州灣中肋骨條藻赤潮與環(huán)境因子的關系. 海洋與湖沼, 32(3): 311—318

魏 皓, 趙 亮, 于志剛等, 2003. 渤海浮游植物生物量時空變化初析. 青島海洋大學學報, 33(2): 173—179

Blondeau-Patissier D, Gower J F R, Dekker A G, 2014. A review of ocean color remote sensing methods and statistical techniques for the detection, mapping and analysis of phytoplankton blooms in coastal and open oceans. Progress in Oceanography, 123: 123—144

Chen Z F, Zhang Q C, Kong F Z, 2019. Resolving phytoplankton taxa based on high-throughput sequencing during brown tides in the Bohai Sea, China. Harmful Algae, 84: 127—138

da Silva C A, Train S, Rodrigues L C,2005. Phytoplankton assemblages in a Brazilian subtropical cascading reservoir system. Hydrobiologia, 537(1—3): 99—109

Ebenezer V, Medlin L KKi J S, 2012. Molecular detection, quantification, and diversity evaluation of microalgae. Marine Biotechnology, 14(2): 129—142

Gobler C J, Renaghan M J, Buck N J, 2002. Impacts of nutrients and grazing mortality on the abundance ofduring a New York brown tide bloom. Limnology and Oceanography, 47(1): 129—141

Hallegraeff G M, Anderson D M, Cembella A D, 2003. Manual on Harmful Marine Microalgae. Paris: Unesco

Jeong H J, Kim J S, Park J Y, 2005.n. gen., n. sp. (Dinophyceae) from the coastal waters off Southern Korea: morphology and small subunit ribosomal DNA gene sequence. Journal of Eukaryotic Microbiology, 52(4): 382—390

John U, Litaker R W, Montresor M, 2014. Formal revision of thespecies complex (dinophyceae) taxonomy: the introduction of five species with emphasis on molecular-based (rDNA) classification. Protist, 165(6): 779—804

Kong F Z, Yu R C, Zhang Q C, 2012. Pigment characterization for the 2011 bloom in Qinhuangdao implicated “brown tide” events in China. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 30(3): 361—370

Laroche J, Nuzzi R, Waters R, 1997. Brown tide blooms in Long Island’s coastal waters linked to interannual variability in groundwater flow. Global Change Biology, 3(5): 397—410

Liu D Y, Sun J, Zou J Z, 2005. Phytoplankton succession during a red tide ofin Jiaozhou Bay of China. Marine Pollution Bulletin, 50(1): 91—94

Miralto A, Barone G, Romano G, 1999. The insidious effect of diatoms on copepod reproduction. Nature, 402: 173—176

Ou L J, Wang D, Huang B Q, 2008. Comparative study of phosphorus strategies of three typical harmful algae in Chinese coastal waters. Journal of Plankton Research, 30(9): 1007—1017

Pustizzi F, MacIntyre H, Warner M E, 2004. Interaction of nitrogen source and light intensity on the growth and photosynthesis of the brown tide alga. Harmful Algae, 3(4): 343—360

Qiao L, Yu J, Li Y, 2019. Amplicon-based illumina sequencing and quantitative pcr reveals nanoplankton diversity and biomass in surface water of Qinhuangdao Coastal Area, China. Journal of Ocean University of China, 18(4): 962—976

Shen Z L, Shi Q, Zheng S, 2017. Chemical composition and biomass ofin Jiaozhou Bay, China. Environmental Monitoring and Assessment, 189(3): 94

Song L, Wu J, Du J, 2019a. The characteristics and distribution of eukaryotic phytoplankton community in Liaodong Bay, China. Ocean Science Journal, 54(2): 183—203

Song L, Wu J, Du J, 2019b. Comparison of two methods to assess the size structure of phytoplankton community assemblages, in Liaodong Bay, China. Journal of Ocean University of China, 18(5): 1207—1215

Tada K, Morishita M, Hamada K I, 2001. Standing stock and production rate of phytoplankton and a red tide outbreak in a heavily eutrophic embayment, Dokai Bay, Japan. Marine Pollution Bulletin, 42(11): 1177—1186

Tang Y Z, Ma Z P, Hu Z X, 2019. 3,000 km and 1,500-year presence ofreveals indigenous origin of brown tides in China. Molecular Ecology, 28(17): 4065—4076

Wu Z X, Yu Z M, Song X X, 2013. The spatial and temporal characteristics of harmful algal blooms in the southwest Bohai Sea. Continental Shelf Research, 59: 10—17

Xu X, Yu Z M, Cheng F J, 2017. Molecular diversity and ecological characteristics of the eukaryotic phytoplankton community in the coastal waters of the Bohai Sea, China. Harmful Algae, 61: 13—22

Yan T, Zhou M J, Qian P Y,2002. Combined effects of temperature, irradiance and salinity on growth of diatom. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 20(3): 237—243

Yao P, Lei L, Zhao B, 2019. Spatial-temporal variation ofblooms in relation to environmental factors in the coastal waters of Qinhuangdao, China. Harmful Algae, 86: 106—118

Zhang Q C, Qiu L M, Yu R C, 2012. Emergence of brown tides caused byHargraves et Sieburth in China. Harmful Algae, 19: 117—124

Zhen Y, Qiao L, Gu B, 2016. Characteristics of eukaryotic microalgal community and its abiotic influencing factors during brown tide blooms near Qinhuangdao, China. Harmful Algae, 57: 1—12

Zou J Z, Zhou M J, Zhang C, 1993. Ecological features of toxicGrunow in Chinese coastal waters. In: Smayda T J, Shimizu Y eds. Toxic Phytoplankton Blooms in the Sea. Amsterdam: Elsevier Science Publishers, 651—657

ADVANCES IN THE STUDY OF BIODIVERSITY OF PHYTOPLANKTON AND RED TIDE SPECIES IN CHINA (I): THE BOHAI SEA

CHEN Nan-Sheng1, 2, 3, HUANG Hai-Long1, 2, 3

(1. CAS Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences,Qingdao 266071,China; 2.FunctionalLaboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao),Qingdao266237,China; 3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China)

The Bohai Sea is the largest semi-closed inland sea in China. It is an important spawning, nursery, and feeding ground for marine organisms. It features rich runoffs from land sources, high environmental heterogeneity, and high phytoplankton species diversity. Among them, there are a large number of red tide species, which promote frequent occurrence of blooms and have a large negative impact on aquaculture, ecological environment, and tourism. It is therefore of great significance to study phytoplankton and red tide species in this area. In this review, we examined and compared the composition and relative abundance of phytoplankton reported from the marine surveys carried out between 1957 and 2019 in the Bohai Sea, with a focus on the red tide species. We also analyzed and reviewed major red tide events in Bohai Sea in the past 20 years. Altogether 140 species were identified as red tide species in the Bohai Sea in all marine surveys, which included 78 species in Ochrophyta, 52 species in Dinoflagellata, 5 species in Haptophyta, 4 species in Chlorophyta, and 1 species in Cyanophyta. We also provided detailed descriptions of common red tide species in the Bohai Sea. This review provides a reference for studying biodiversity of phytoplankton and red tide species in the Bohai Sea as well as in other sea areas, and for facilitating the interpretation of metagenomics and macrobarcoding results.

Bohai Sea; biodiversity; marine survey; red tide species; phytoplankton

附表1、附表2、附表3見http://dx.doi.org/10.11693/hyhz20200900245

* 中國科學院戰(zhàn)略性先導科技專項(B類), XDB42000000號; 國家重點研發(fā)計劃, 2017YFC1404300號; 青島海洋科學與技術試點國家實驗室主任基金, QNLM201704號; 中國科學院率先行動“百人計劃”: 泰山學者特聘專家計劃; 源頭創(chuàng)新計劃(人才發(fā)展專項-第五批創(chuàng)業(yè)創(chuàng)新領軍人才研發(fā)補助, 19-3-2-16-zhc號。陳楠生, 博士生導師, 研究員, E-mail: chenn@qdio.ac.cn

2020-09-03,

2020-10-21

X172; S944.3+49; S963.21+3

10.11693/hyhz20200900245