王帥朋， 王寧, 周紫羽， 胡永春， 王楠， 陳云， 葉永忠

(河南農業(yè)大學生命科學學院, 河南 鄭州 450002)

萌生現象在不同森林生態(tài)系統(tǒng)中普遍存在，對物種周轉、群落結構及生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定都具有重要意義[1]。與有性繁殖的實生更新不同，萌生更新屬于原位更新，主要通過樹干基部萌發(fā)新枝條的方式形成多莖干叢生植株，并迅速補充地上生物量的損失[1-2]。萌生更新具有生長周期短、受離地條件限制少、存活率高、抗干擾能力強等優(yōu)點，是種群和群落保持穩(wěn)定的重要方式[1,3]。目前，國內關于萌生更新的研究多集中在熱帶、亞熱帶的常綠闊葉林[4-5]，對于溫帶落葉闊葉林萌生更新的研究相對較少[6]。以往的研究表明，植物萌生能力的差異不僅表現在種間, 也表現在植物個體發(fā)育的不同階段[7]。此外，地形、光照、土壤養(yǎng)分等環(huán)境因子可以通過改變外界環(huán)境脅迫強度進而對植物萌生能力產生重要影響[8-10]。由于受到人類活動的長期破壞，中國溫帶落葉闊葉林殘存的植被群落呈片段化分布且多數被次生林或退化灌叢替代[11]。作為實生更新困難的一種補償策略，萌生更新對中國溫帶落葉闊葉林生物多樣性維持和森林生態(tài)系統(tǒng)的恢復起著舉足輕重的作用。開展萌生更新響應機制的研究，對于抑制植被退化、加速演替進程、實現區(qū)域森林生態(tài)可持續(xù)發(fā)展意義重大。相比熱帶、亞熱帶森林群落，溫帶落葉闊葉林樹種組成、萌生更新格局存在很大差異。深入剖析溫帶落葉闊葉林不同植物類群的萌生能力差異，對于闡明群落萌生的更新變化規(guī)律很有必要。本研究基于河南白云山溫帶落葉闊葉林5 hm2木本植物，對不同植物類群的萌生能力進行差異性比較，探究不同植物類群萌生能力的變化規(guī)律；結合光、地形、土壤和木本植物環(huán)境因子進行相關性分析。在全球生態(tài)環(huán)境日益脆弱的背景下，關于溫帶落葉闊葉林萌生更新特征及其環(huán)境因子響應機制的研究對溫帶落葉闊葉林的生態(tài)恢復與經營管理意義重大。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域概況

白云山國家級自然保護區(qū)(北緯33°33′～33°56′，東經111°48′～112°16′)，位于河南省洛陽市嵩縣南部的伏牛山腹地，屬于典型的大陸性季風氣候，總面積168 km2。該保護區(qū)平均海拔1 800 m，最高峰玉皇頂海拔2 216 m，年均降水量為1 200 mm，年均氣溫為13.5 ℃，最高氣溫不超過26 ℃，森林覆蓋率達95%以上[12]。保護區(qū)內土壤可大致劃分為山地棕壤、黃棕壤、暗棕壤和山地褐土4種類型，以棕壤和暗棕壤為主。保護區(qū)森林群落類型為典型的溫帶落葉闊葉林，植物種類豐富且垂直分布特征明顯[13]。

1.2 樣地設置

2015年，依據CTFS大樣地調查標準在白云山國家級自然保護區(qū)東南部建立東西長250 m、南北長200 m的5 hm2長期固定監(jiān)測樣地。海拔范圍為1 538～1 600 m，坡度范圍為4.31°～55.50°，森林群落類型為大約80 a前因木炭生產而受到干擾的次生林。通過全站儀將樣地劃分為120個20 m×20 m和10個20 m×10 m的樣方。為統(tǒng)一標準，本研究僅選取固定樣地內200 m×240 m(120個20 m×20 m樣方)區(qū)域來分析溫帶落葉闊葉林的萌生特征及其與環(huán)境因子的關聯(lián)。樣地內喬木層主要優(yōu)勢種有銳齒槲櫟(Quercusalienavar.acutiserrata)、三椏烏藥(Linderaobtusiloba)和水榆花楸(Sorbusalnifolia)等；亞喬木層主要優(yōu)勢種有四照花(Cornuskousasubsp.chinensis)、鵝耳櫪(Carpinusturczaninowii)和湖北花楸(Sorbushupehensis)等；灌木層主要由三椏烏藥、榛子(Corylusheterophylla)、白檀(Symplocospaniculata)、連翹(Forsythiasuspensa)、秦嶺木姜子(Litseatsinlingensis)等構成；樣地內僅發(fā)現一種木質藤本植物，即南蛇藤(Celastrusorbiculatus)，貫穿于各林層之間。樣地內植被類型屬于典型的溫帶落葉闊葉林，為本研究提供了理想的試驗材料。

1.3 環(huán)境數據

對樣地內胸徑(DBH)≥1 cm的所有木本植物的名稱、坐標、胸徑、生活狀態(tài)及萌枝的數量、胸徑和生活狀態(tài)進行測量并記錄。計算各個樣方的物種多樣性、胸高斷面積和冠層覆蓋度3個木本植物環(huán)境指標。

佳能相機(EOS60D, Canon, Japan)搭配超廣角魚眼鏡頭(F2.8EXDC, SIGMA, Japan)在每個樣方中心距地面1.3 m處拍攝全天空照片并使用HemiView數字植物冠層分析系統(tǒng)分析處理圖像得到葉面積指數、平均葉傾角、散射輻射、直接輻射和透光率5個光環(huán)境指標。

以平均海拔、坡度、坡向和凹凸度4個地形因子代表樣地內地形環(huán)境指標。平均海拔為各個樣方頂點海拔的平均值；樣方4個頂點中的3個頂點可以形成一個平面，共組成4個平面，這4個平面與樣方水平投影面夾角的平均值為該樣方的坡度，與正北方向夾角的平均值為該樣方坡向；樣方平均海拔與各相鄰樣方平均海拔差值的均值為該樣方的凹凸度[14]。

在各樣方內隨機選取3個樣點進行土壤樣品采集，并對土壤樣品中有機質(重鉻酸鉀容量法)、堿解氮(堿解擴散法)、速效磷(NaHCO3浸提法)、PH(PH試紙)和含水量(烘干法)進行測定[15]。

1.4 數據處理與分析

叢生多莖干現象代表萌生更新，將多莖干萌生植株中胸徑最大的個體視為主莖，其他較小的莖干視為萌生莖干，具有萌生莖干的個體視為萌生個體，具有萌生現象的物種視為可萌生物種[16]。

萌生率=(樣地內發(fā)生萌生的植物個體數/所有木本植物個體數)×100%[16]；

萌生能力=(該類群所有木本植物萌生個體數/該類群所有木本植物個體數)×100%[16]；(群落萌生能力包括群落萌生物種多度比例和群落萌生物種豐富度比例)，

萌生物種多度比例=(該群落萌生物種多度/該群落總物種多度)×100%[17]；

萌生物種豐富度比例=(該群落萌生物種豐富度/該群落總物種豐富度)×100%[17]。

徑級劃分：根據各生長型類群的徑級特點，將喬木層種群劃分為4個徑級，Ⅰ級(1≤DBH<5)，Ⅱ級(5≤DBH<10)，Ⅲ級(10≤DBH<25)，Ⅳ級(DBH≥25)；將亞喬木層種群劃分為4個徑級，Ⅰ級(1≤DBH<2.5)，Ⅱ級(2.5≤DBH<5)，Ⅲ級(5≤DBH<10)，Ⅳ級(DBH≥10)；將灌木層種群劃分為3個徑級，Ⅰ級(1≤DBH<2)，Ⅱ級(2≤DBH<3)，Ⅲ級(DBH≥3)；將藤本植物(南蛇藤)劃分為兩個徑級，Ⅰ級(1≤DBH<5.5)，Ⅱ級(DBH≥5.5)。對各分類群各徑級范圍的萌生能力進行比較。

通過單因素方差分析對各類群的萌生能力進行差異性比較，并用最小顯著性差異法(LSD)進行組內兩兩間差異顯著性檢驗，顯著水平設為α=0.05。群落萌生能力與各環(huán)境因子之間相關性分析通過ggcor包中quickcor函數完成[18]。本研究所有的統(tǒng)計分析和制圖均在R軟件的3.5.3版本中進行[19]。

2 結果與分析

2.1 河南白云山溫帶落葉闊葉林萌生物種組成特征

由表1可知，樣地內共發(fā)現木本植物91種，分屬于33科54屬。其中，具有萌生現象的木本植物62種，分屬于27科42屬，占樣地所有木本植物科、屬、種的81.82%、77.78%和68.13%，說明萌生現象在溫帶落葉闊葉林群落內普遍發(fā)生。樣地內木本植物總個體數為17 369株，萌生個體數為2 082株，萌生莖干個體數為2 645株，屬于萌生物種暫未發(fā)生萌生現象(潛在萌生)的個體數為11 541株，不具有萌生現象(非萌生)的個體數為1 101株。樣地內萌生個體數、萌生莖干、潛在萌生和非萌生個體數分別占樣地木本植物總個體數的11.98%、15.23%、66.45%和6.34%。不同生長型類群萌生植株的科、屬、種信息見表1。

表1 白云山5 hm2不同生長型類群萌生特征

2.2 河南白云山溫帶落葉闊葉林各類群萌生能力差異分析

2.2.1 河南白云山溫帶落葉闊葉林在科、種水平上萌生能力差異 樣地內發(fā)生萌生現象的木本植物共62種，隸屬于27科，其中，出現樣方數≥3的木本植物有38種，隸屬于21科。樣地內樹種在科和種水平上的萌生能力均具有顯著性差異 (表2，F=10.89，P<0.01；F=16.43，P<0.01)。

2.2.2 河南白云山溫帶落葉闊葉林不同生長型及不同徑級萌生能力差異 樣地群落不同生長型萌生能力比較結果見圖1，各生長型萌生能力差異顯著(F=71.3，P<0.01)，藤本植物(南蛇藤)的萌生能力最強,整體表現為藤本植物(0.404±0.139)>亞喬木層(0.216±0.088)>灌木層(0.150±0.100)>喬木層(0.084±0.041)。

表2 科和種水平上的萌生能力差異

注：“***”表示總體顯著性水平為0.01；“ns”表示差異不顯著。不同字母表示組間顯著性水平為0.05?！啊恪北硎倦x群點。下同。

由圖2可知，喬木層不同徑級間的萌生能力存在顯著差異(F=20.28，P<0.01)，萌生能力由大到小依次為Ⅱ(0.166±0.093)、Ⅳ(0.157±0.050)、Ⅲ(0.119±0.077)、Ⅰ(0.088±0.046)(圖2-a)。亞喬木層不同徑級間萌生能力也存在顯著差異(F=25.45，P<0.01)，表現為隨著徑級的增大萌生能力逐漸增強(Ⅰ(0.230±0.103)<Ⅱ(0.262±0.168)<Ⅲ(0.388±0.212)<Ⅳ(0.706±0.292))(圖2-b)。灌木層不同徑級間的萌生能力差異不顯著(F=1.27，P=0.28) (圖2-c)，各徑級萌生能力分別為Ⅰ(0.153±0.087)、Ⅱ(0.175±0.133)、Ⅲ(0.185±0.118) (圖2-c)。藤本植物不同徑級間萌生能力也無顯著差異(F=2.561，P=0.15)，各徑級萌生能力分別為Ⅰ(0.347±0.150)、Ⅱ(0.583±0.289) (圖2-d)。

2.3 河南白云山溫帶落葉闊葉林各群落萌生能力相關性分析

2.3.1 河南白云山溫帶落葉闊葉林各群落萌生能力與物種豐富度、物種多度的相關性 以20 m×20 m樣方為群落單元，物種多度與萌生物種多度比例存在顯著的正相關關系(r=0.359，P<0.01)，與物種豐富度、萌生物種豐富度比例均表現為負相關關系(圖3)。萌生物種豐富度比例與物種豐富度表現為負相關關系，與物種多度表現為正相關關系，但差異均不顯著(圖3)。從整體來看，群落物種豐富度越高，群落萌生能力越弱；群落物種多度越多，群落萌生能力越強。

2.3.2 河南白云山溫帶落葉闊葉林各群落萌生能力與環(huán)境因子的關系 從圖4可以看出：群落萌生能力與平均海拔(r=0.079，P=0.04)和凹凸度(r=0.150，P=0.03)呈顯著正相關關系，與其他環(huán)境因子沒有表現出顯著的相關關系。隨著海拔的升高，土壤含水量、土壤有機質以及平均葉傾角等環(huán)境因子指數逐漸降低，群落萌生能力增強(圖4)。在土壤pH值相對較高，土壤含水量、堿解氮和有機質相對較低的山谷洼地，群落萌生能力較弱(圖4)。

注：圖a表示喬木層，Ⅰ級(1 cm≤DBH< 5 cm)，Ⅱ級(5 cm≤DBH<10 cm)，Ⅲ級(10 cm≤DBH<25 cm)，Ⅳ級(DBH≥25 cm)；圖b表示亞喬木層，Ⅰ級(1 cm≤DBH<2.5 cm)，Ⅱ級(2.5 cm≤DBH<5 cm)，Ⅲ級(5 cm≤DBH<10 cm)，Ⅳ級(DBH≥10 cm)；圖c表示灌木層，Ⅰ級(1 cm≤DBH<2 cm)，Ⅱ級(2 cm≤DBH<3 cm)，Ⅲ級(DBH≥3 cm)；圖d表示藤本植物，Ⅰ級(1 cm≤DBH<5.5 cm)，Ⅱ級(DBH≥5.5 cm)。

3 結論與討論

3.1 河南白云山溫帶落葉闊葉林的萌生特征

白云山5 hm2樣地木本植物萌生現象在科、屬、種層面的所占比例(81.82%、77.78%和68.13%)均低于尖峰嶺熱帶山地雨林樣地(90.3%、87.1%和85.5%)[4]和弄崗北熱帶喀斯特季節(jié)性雨林樣地(91.1%、87.3%和85.2%)所占的比例[5]，出現這種現象的原因可能是：(1)溫帶落葉闊葉林中針葉樹種占比較大，且大多數針葉樹種不具有萌生能力[1]。(2)常綠類群由于自身較小的比葉面積和較高的光合氮利用率，造成常綠類群萌生能力普遍高于落葉類群[20]。

樣地內萌生個體、萌生莖干占樣地總個體數比例較低(11.98%和15.23%)。林霜湘等[21]對西雙版納刀耕火種棄耕地的研究發(fā)現，萌生個體在森林植被恢復前期較多，隨著恢復時間的延長逐漸減少。其他研究也同樣得出萌生比例隨恢復進程逐漸減少的結論[9,16]。

注：AS：群落物種多度；RS：群落物種豐富度；APSS：萌生物種多度比例；RPSS：萌生物種豐富度比例。左下角為散點圖，右上角為相關系數，對角線為直方圖。

注：CSA：群落萌生能力；SMC：土壤含水量；SPH：土壤PH；SOM：土壤有機質；SAN：土壤堿解氮；SOP：土壤速效磷；Aspect：坡向；Slope：坡度；Meanelev：平均海拔；Convex：凹凸度；SPD：物種多樣性；BA：胸高斷面積；CC：冠層覆蓋；LT：透光比；LAI：葉面積指數；MLA：平均葉傾角；SR：散射輻射；DR：直接輻射。

3.2 河南白云山溫帶落葉闊葉林不同類群萌生能力差異分析

樣地木本植物萌生能力在種和科水平上差異顯著，意味著植物自身生物學特性在很大程度上決定了其萌生能力的強弱。這與國內葉鐸對古田山常綠闊葉林不同分類群萌生能力的研究結論一致[20]。國外，VESK等[22]對全球19個類群451個物種的研究也發(fā)現，物種之間存在萌生能力差異。

不同生長型植物類群萌生能力差異達到顯著水平。藤本植物的萌生能力最強，其次是亞喬木層和灌木層。這與葉鐸等[20]對古田山萌生更新特征研究發(fā)現灌木層物種萌生能力最強，比林冠層和亞喬木層高1倍的結論不一致。一方面可能是因為白云山當地居民經常性的進林采藥、砍柴、揀拾果實，連翹、照山白等灌木樹種多為名貴中藥材，長期采伐對其萌生枝條造成了嚴重破壞；另一方面可能是本研究森林群落木本植物個體大部分處于成年期階段，林冠層郁閉度高，林下光照條件差，林下灌木叢生長受到抑制。

各生長型植物類群不同徑級間萌生能力比較結果顯示，除喬木層III徑級外，喬木層和亞喬木層萌生能力均表現出隨徑級增加而增加的趨勢。這一現象與劉常幸等[23]的研究結果較為一致，他們發(fā)現，古田山茶灣樣地喬木層和亞喬木層的根萌數和根萌萌生率均表現出隨母樹胸徑增大而增加的趨勢。皆伐干擾初期群落萌生物種種類和個體多度較高，隨著恢復時間的推移逐漸以實生更新為主是導致樣地內大徑級個體萌生能力強的一個關鍵因素[24]。喬木層萌生能力在III徑級出現下滑，可能是因為此階段的母樹已基本性成熟，營養(yǎng)生長向有性生殖轉變，萌生能力開始下降甚至喪失[25-27]。

3.3 河南白云山溫帶落葉闊葉林群落萌生能力關聯(lián)分析

生境假說認為，樹木的萌生能力與生長環(huán)境有關[28]。群落萌生能力與群落物種豐富度、多度的相關性分析結果進一步驗證了KRUGER等[29]關于南非南開普省森林萌生物種多度隨冠層樹種豐富度增加而降低的結論。出現這種現象的原因可能有兩方面：(1) 萌生物種以萌生更新的方式快速占據原有生態(tài)位，使群落外其他物種難以入侵，這在一定程度上降低了群落物種多樣性[30-31]。(2)萌生莖干依賴母株龐大根系供應碳源和營養(yǎng)元素且受立地條件限制少，使萌生莖干在競爭中處于絕對優(yōu)勢，抑制了實生更新，從而降低了群落物種豐富度[25]。

本研究分析群落萌生能力與各環(huán)境因子之間的關聯(lián)，結果顯示，群落萌生能力與海拔呈顯著正相關關系。這與郭屹立等[5]對弄崗樣地萌生現象生境關聯(lián)的研究結果一致。葉吉等[32]對長白山樣地槭屬植物萌生能力的研究同樣發(fā)現萌生能力隨海拔升高逐漸增強。BELLINGHAM等[10]在新西蘭溫帶森林中發(fā)現高海拔樣地萌生率顯著高于低海拔的現象，并推測可能是高海拔生境受到的環(huán)境脅迫較嚴重的緣故。本研究發(fā)現，海拔越高，土壤含水量、土壤有機質、平均葉傾角等環(huán)境因子指數越低，使植物受到的外界脅迫越大[10,33]，因而造成了高海拔區(qū)域植物萌生現象更普遍、萌生能力更強的現象。而劉海波等[34]和池秀蓮等[16]的研究得出，低海拔區(qū)域萌生率高，高海拔區(qū)域萌生率低的結果?？梢姾０闻c萌生現象的關系在不同區(qū)域不同群落并不完全一致，但都是通過影響環(huán)境脅迫程度或干擾程度從而對群落萌生能力產生影響。

此外，本研究發(fā)現樣地內群落萌生能力與凹凸度也呈顯著正相關關系。這可能是由于在凹度較大的生境中，日照時間通常較短、環(huán)境相對陰濕、動物采食頻度較大，植物個體更傾向于向高處生長以獲取充足的光照條件，群落萌生能力相對較弱[5]。本研究沒有發(fā)現萌生能力與光照的關聯(lián)，光環(huán)境因素可能不是溫帶落葉闊葉林群落發(fā)生萌生現象的主要驅動力。

綜上所述，河南白云山溫帶落葉闊葉林中萌生現象普遍存在。萌生能力的差異不僅表現在種間，也表現在不同生長型的不同發(fā)育階段。本研究加深了我們對溫帶落葉闊葉林各類群萌生能力特征及群落萌生能力與環(huán)境因子內在聯(lián)系的認識，隨著近年來干旱、洪澇、極端高溫、低溫等自然災害頻發(fā)，萌生現象在維持森林生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定方面發(fā)揮著越來越重要的作用。