趙玉穎, 孫 軍, 魏玉秋

海洋酸化對浮游植物生理生態(tài)影響的研究進(jìn)展

趙玉穎1, 2, 孫 軍1, 2, 魏玉秋1, 3

(1. 天津科技大學(xué) 印度洋生態(tài)系統(tǒng)研究中心, 天津 300457; 2. 天津科技大學(xué) 天津市海洋資源與化學(xué)重點實驗室, 天津 300457; 3.山東大學(xué) 海洋研究院, 山東 青島 266200)

當(dāng)前全球氣候變化下的上層海洋變暖與酸化對以浮游植物為主的海洋生態(tài)系產(chǎn)生了重大影響, 理解此背景下的海洋浮游植物生理生態(tài)響應(yīng), 對我們理解和抑制全球氣候變化具有重要意義。在全球大氣二氧化碳分壓(CO2)升高情景下, 浮游植物通過光合作用、微生物循環(huán)等過程, 通過不同功能群對海洋生源要素循環(huán)模式的改變, 進(jìn)而影響區(qū)域及全球海洋的生物地球化學(xué)循環(huán)。研究全球浮游植物對海洋酸化生理生態(tài)的響應(yīng)使得我們對生物地球化學(xué)系統(tǒng)的認(rèn)識更加全面、系統(tǒng)。

海洋酸化; 浮游植物群落; 生物泵; 生理生態(tài)

自工業(yè)革命以來, 人為活動向大氣排放的CO2不斷通過表層海洋被吸收, 并引發(fā)海水pH值降低, 稱之為海洋酸化(ocean acidification), 目前海洋的這種平均吸收速度已經(jīng)超過100萬噸/小時, 這一CO2吸收過程是造成海洋酸化的主要因素之一[1]。

海洋酸化對以浮游植物為起點的海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要影響, 一般表現(xiàn)在浮游植物的群落演替、生理生態(tài)響應(yīng)、初級生產(chǎn)力、溶解有機物以及相關(guān)的生物地球化學(xué)循環(huán)作用等一系列變化。

1 海洋酸化的潛在發(fā)生機制

由于化石燃料燃燒、熱帶森林砍伐和土地使用類型改變等人類活動使得大氣CO2每年以0.5%的速度增長, 會進(jìn)一步破壞海水碳酸鹽體系的化學(xué)平衡, 使海水pH、碳酸根濃度與碳酸鹽的飽和度降低(如式1、2所示), 這一過程導(dǎo)致了海洋酸化。其具體原理如下:

大氣CO2分壓增加, 進(jìn)一步增加了表層海洋水體中CO2的濃度, 其中的CO32–將持續(xù)降低, 從而降低了其中CaCO3的飽和度[2]。如反應(yīng)方程式1所示:

CO32–+CO2+H2O2HCO3–. (1)

海洋吸收CO2的過程改變了海水中不同存在形式無機碳(CO2, HCO–3, CO32–)的濃度比, 使得CaCO3的飽和度()下降[2]。如公式2所示:

=[CO32–]×[Ca2+]×Kc–1, (2)

Kc是CaCO3溶液飽和狀態(tài)下[CO32–]與[Ca2+]的乘積[3]。其中鈣濃度由鹽度估算, CO32–由DIC與總堿度(TA)測量計算[4]。

另外, 人為活動引起的水體富營養(yǎng)化可以提高浮游植物初級生產(chǎn)力(primary productivity, PP), 產(chǎn)生更多有機物, 增溫導(dǎo)致細(xì)菌豐度增加更多地消耗沿海水域的溶解氧, 進(jìn)而加速海洋酸化作用[5-6]。同時光抑制產(chǎn)生的溶解有機質(zhì)(dissolved organic matter, DOM)及生物礦物化作用, 都會產(chǎn)生CO2以及溶解無機碳(dissolve inorganic carbon, DIC), 引發(fā)海洋碳酸鹽環(huán)境的改變[7-11]。在晝夜交替的夜間, 浮游植物的PP以及DOM的呼吸作用產(chǎn)生的CO2也是影響海洋酸化的重要因素。海水分層阻礙了海洋深層營養(yǎng)物質(zhì)向真光層的注入, 在不改變其他海洋環(huán)境的前提下, 浮游植物細(xì)胞無法主動向下移動至更深的水域, 加之淺層上部混合層中細(xì)胞的垂直遷移路徑較短, 使得上混合層中的生物體會暴露于較強的光合有效輻射(Photosynthetic active radiation, PAR)和紫外線(Ultraviolet, UV)輻射中, 破壞光合系統(tǒng)II(Photosyn-thesis system II, PSII)中的光合蛋白, 從而降低浮游植物的光合能力, 使得水體CO2被浮游植物吸收的能力降低, 也可能加劇海洋酸化[3, 12-13]。

2 海洋酸化對浮游植物生源要素循環(huán)的影響

2.1 碳循環(huán)及初級生產(chǎn)力

海洋是地表系統(tǒng)最大的碳儲庫[14], 浮游植物作為海洋中最主要的初級生產(chǎn)者, 吸收大氣中的二氧化碳(CO2), 通過光合作用將無機碳轉(zhuǎn)化為有機碳這一過程開啟了海洋生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng), 這些生態(tài)系統(tǒng)中的有機碳最終以顆粒物的形式輸送至深海將碳封存, 即生物泵, 這是海洋碳循環(huán)中最重要的環(huán)節(jié)之一。

海洋酸化對浮游植物初級生產(chǎn)力的影響尤為明顯。過去研究表明海水中CO2十分充足, 不會限制浮游植物的生長, 但是隨著浮游植物CO2濃縮機制(carbon concentration mechanism, CCM)被發(fā)現(xiàn), 許多研究表明在某些情況下海水CO2濃度會限制或者決定浮游植物的生長速率以及浮游植物各優(yōu)勢種的演替[15]。在全球CO2升高的環(huán)境下, CCM機制的作用就顯得尤為重要。海洋浮游植物群落的初級生產(chǎn)力(primary productivity, PP)以及溶解有機質(zhì)(dissolved organic matter, DOM)的光呼吸及生物礦物化作用產(chǎn)生的CO2以及溶解無機碳(dissolve inorganic carbon, DIC)會進(jìn)一步加劇海洋碳酸鹽環(huán)境的改變[7-9, 11, 16]。全球CO2升高使得自然海區(qū)中浮游植物功能群對海洋生物泵和碳循環(huán)過程貢獻(xiàn)的變化成為全球氣候變化的核心內(nèi)容之一。近幾年通過室內(nèi)培養(yǎng)發(fā)現(xiàn), 海洋酸化對優(yōu)勢藻屬骨條藻()的生長有促進(jìn)作用, 但是對海鏈藻()和角毛藻()的生長沒有明顯影響, 這極有可能會導(dǎo)致海洋生態(tài)系統(tǒng)的群落演替[17-18]。

由于海洋酸化引發(fā)的浮游植物細(xì)胞內(nèi)碳濃縮機制(CCMs)活性下調(diào), 使得浮游植物固碳速率上升, 可能會促成浮游植物第二次水華期間的生物量和初級生產(chǎn)力的迅速升高[19]。例如, 在卑爾根(挪威)的一項圍格研究中, 大氣二氧化碳分壓(CO2)升高時浮游植物的固碳速率上升, 由于海洋酸化環(huán)境中CCMs活性的下調(diào), 浮游植物對DIC攝取量在海洋酸化情景下約增加了40%[20-21], 其誘導(dǎo)浮游植物的初級生產(chǎn)增加10%至60%[22]。可以發(fā)現(xiàn)由于海洋酸化環(huán)境中CCMs機制活性的下調(diào),CO2升高時浮游植物的固碳速率上升。

海洋浮游植物有一類特殊類群就是鈣化微藻, 以顆石藻為代表類型, 它們不但能與其他浮游植物一樣通過光合作用產(chǎn)生有機碳從大氣吸收CO2, 同時也可以通過鈣化作用產(chǎn)生顆粒無機碳向大氣釋放CO2, 這兩個過程在海水碳收支方面相互拮抗, 需要通過“雨率”(雨率=PIC/POC=CaCO3/Corg)來定量評估顆石藻對海洋碳收支的貢獻(xiàn), 因此今生顆石藻對海洋的碳循環(huán)及全球氣候變化具有重要意義[23-24]。海洋酸化深刻影響顆石藻群落的生長及鈣化速率[25-28], 但在海洋酸化條件下顆石藻對碳收支的貢獻(xiàn)仍存在爭議[23, 26]。在海洋酸化環(huán)境中, 有研究證實, 顆石藻赫氏艾密里藻()的固碳速率提高了10倍[29], 但也有研究表明, 赫氏艾密里藻無有效的CCMs機制響應(yīng)[30-31]。大多數(shù)研究表明, 低pH環(huán)境下會刺激顆石藻細(xì)胞的鈣化[32], 但隨著CO2的升高或CO32–離子水平的降低, 其大量的鈣化外殼會消失[25], 同時也有研究表明, 顆石藻的鈣化速率似乎不受CO2升高和pH降低的影響[33]。

2.2 氮循環(huán)

全球CO2升高對海洋元素循環(huán)影響最大的是氮(N)元素, 海洋酸化可能影響包括8個氧化態(tài)參與在內(nèi)的復(fù)雜海洋氮循環(huán)中的多個環(huán)節(jié)(圖1)[34]。海洋中的浮游植物及微生物作為海洋氮循環(huán)主要生物調(diào)節(jié)者, 將海洋中的碳(C)循環(huán)與N循環(huán)聯(lián)系在一起。因此, 海洋酸化會對浮游植物及微生物的細(xì)胞生理學(xué)和生物群落結(jié)構(gòu)變化產(chǎn)生影響, 也會進(jìn)一步影響海洋生物地球化學(xué)循環(huán)。氮作為所有生物的基本營養(yǎng)物質(zhì), 其可用性常常限制了海洋浮游植物生長及生物量累積。其一旦進(jìn)入海洋, 通過浮游植物和微生物固定為顆粒有機氮, 后再通過微食物環(huán)及經(jīng)典食物鏈在海洋生態(tài)系統(tǒng)中以顆粒物形式循環(huán)。另外, 有機氮也可以通過這些浮游植物和微生物作用再以溶解有機氮(dissolved organic nitrogen, DON)和銨鹽的形式釋放到海水中, 在真光層中再循環(huán)。根據(jù)經(jīng)典海洋“新生產(chǎn)力”理論, 真光層的穩(wěn)態(tài)生產(chǎn)力輸出通量與由“新氮(外源生物可利用氮)”所支持的“新生產(chǎn)力”保持動態(tài)平衡, 新氮主要包括底層輸入的硝酸鹽、微生物介導(dǎo)的固氮作用以及大氣氮沉降[35]。大氣中的氮氣(N2)通過海洋固氮生物(主要為藍(lán)藻)的固氮作用(nitrogen fixation, 圖1, 紅色箭頭)進(jìn)入海水中。

圖1 海洋元素循環(huán)中主要化學(xué)成分及其轉(zhuǎn)化

Fig 1 The main chemical components and their transformation in the marine element cycle

CO2升高對固氮作用的影響是海洋酸化生態(tài)效應(yīng)研究中最詳細(xì)的一個領(lǐng)域。但是迄今為止的研究重點主要集中于易于培養(yǎng)的束毛藻()固氮類群上, 束毛藻的固氮作用可以占到整個海洋固氮的50%[36]。關(guān)于CO2升高對束毛藻固氮影響的研究[37-40]表明, CO2升高可以極大地提高固氮速率。Levitan等人通過模擬本世紀(jì)末大氣CO2濃度升高水平(750~1 000 ppm), 相對于現(xiàn)今的CO2濃度(375~380 ppm)束毛藻的固氮速率可以提高35%~ 65%(圖2), 個別研究表明固氮作用甚至可以提高121%[40]。這些研究還發(fā)現(xiàn)CO2升高使得束毛藻的固碳速率有所增加。相對于其他浮游植物來說, 束毛藻固氮作用對CO2升高的響應(yīng)最為顯著, 這預(yù)示著在大氣CO2升高環(huán)境下浮游植物在未來近百年的海洋生態(tài)系統(tǒng)中會發(fā)揮越來越重要的作用。通過仔細(xì)研究發(fā)現(xiàn)主要的研究對象為單一的束毛藻, 但對于其他類型固氮藍(lán)藻如單細(xì)胞固氮藍(lán)藻的研究較少[41-42], 只有為數(shù)不多的實驗涉及到單細(xì)胞固氮生物瓦氏鱷球藻(), 其在高CO2環(huán)境中的固氮速率提高了40%[43], 這一結(jié)果與束毛藻的實驗結(jié)果相似。另外Czerny等人在波羅的海進(jìn)行的對具有異型胞的水華藍(lán)藻物種泡沫節(jié)球藻()的研究表明, CO2升高使得固氮速率和細(xì)胞增殖降低[44]。這樣的結(jié)果和其他研究略有不同, 可以解釋為pH降低可以導(dǎo)致固氮產(chǎn)生的有機氮向異形胞周邊的營養(yǎng)細(xì)胞傳輸。在陸地和河口生態(tài)系統(tǒng)中, 由于相對海洋具有較小的緩沖體系, 全球CO2升高較大程度上改變了生態(tài)區(qū)水體的pH體系[45], 由于淡水固氮藍(lán)藻與海洋固氮藍(lán)藻最大的區(qū)別在于是否存在異形胞, 對比海洋來說淡水體系的范圍更小, 因此淡水系統(tǒng)藻種的特例研究結(jié)果[44]不會與“CO2升高造成海洋固氮作用增加”這一結(jié)論相悖。目前很難對如硅藻-固氮藻共生體(diatom/diazotroph associations)、浮游動物-固氮藻共生體(zooplankton/ diazotroph symbioses)、固氮異養(yǎng)真細(xì)菌(N2-fixing heterotrophic eubacteria)和古細(xì)菌等其他固氮藍(lán)藻型定量, 也不清楚以上固氮類型對海洋N循環(huán)的貢獻(xiàn)量[46], 更無法評估CO2升高對他們在N循環(huán)中作用的影響。另外由于現(xiàn)場實驗的難度很大, 而現(xiàn)場實驗又是印證海洋生態(tài)學(xué)基礎(chǔ)理論的最直接和重要的手段, 現(xiàn)場船載實驗的案例較少同樣會影響我們對CO2升高時生物固氮效應(yīng)的評估。例如在加利福尼亞沿岸和百慕大進(jìn)行的現(xiàn)場CO2升高對固氮作用影響的研究表明, 海洋CO2升高可以在不同程度上提升固氮速率。

海洋中的氮損失主要通過將氮(主要為NO–3)還原氧化為N2來實現(xiàn), 這一過程為經(jīng)典的反硝化過程(denitrification), 屬于厭氧反應(yīng)(圖1, 棕色箭頭)。另外一條海洋氮元素?fù)p失是通過所謂的“厭氧氨氧化(anammox)”過程實現(xiàn)的。在有氧的水體, 硝化細(xì)菌(nitrifying bacteria)和古細(xì)菌(archaea)可以氧化銨, 先產(chǎn)生亞硝酸鹽(NO–2), 然后再產(chǎn)生硝酸鹽(NO–3)(圖1, 藍(lán)色箭頭), 這一過程為硝化過程(nitrification)。人類活動產(chǎn)生的CO2與海洋酸化現(xiàn)象會直接影響固氮、硝化和反硝化這3個過程。大氣CO2的升高使得硝化[47-48]及反硝化[49-50]作用受到了不同程度的抑制。總之, CO2的升高促進(jìn)了浮游植物的固氮作用, 抑制了硝化與反硝化作用, 這將導(dǎo)致更多的新生氮為海洋中提供更多的新生產(chǎn)力, 同樣也提高了生產(chǎn)力的輸出量。但是固氮速率的增長是有限度的, 例如Hutchins等人的研究表明CO2分壓在1 250~1 500 ppm范圍內(nèi), 固氮作用會受抑制而逐漸減弱, 即本世紀(jì)末開始, 固氮作用增長速率會逐漸減緩, 而到下個世紀(jì)末期固氮速率開始降低[38]。由人為活動引發(fā)的大氣CO2升高可以致使與現(xiàn)今海洋總固氮量大致相當(dāng)?shù)男律M(jìn)入海洋。

2.3 磷循環(huán)

2.4 硅循環(huán)

陸源的溶解硅通過河流輸送到海洋中, 對海洋生態(tài)系統(tǒng)中以浮游植物主導(dǎo)的初級生產(chǎn)力和碳循環(huán)具有重要調(diào)控作用, 特別是硅藻通過吸收、代謝和轉(zhuǎn)換陸源輸入的溶解硅, 將硅循環(huán)和碳循環(huán)緊密相連, 對海洋生物碳泵啟動及其連續(xù)性具有重要作用[56-57], 因此海洋中溶解硅的生物學(xué)調(diào)控成為海洋科學(xué)的研究熱點。海洋酸化對海洋硅(Si)循環(huán)的影響亦不十分顯著。海洋中Si主要以硅酸鹽緩沖體系的形式存在, 硅酸鹽的pKa較高, 在pH 約為8的海水中, 主要以質(zhì)子化形式存在, 這表明在未來的酸化海洋環(huán)境中, 其緩沖體系的質(zhì)子化形式不會受太多的影響, CO2升高對其影響也相對不大。海洋酸化環(huán)境會使得硅藻細(xì)胞Si︰C降低, 可以促進(jìn)硅藻碳通量的增長。但海洋酸化使二氧化硅溶解速度提高則會將這種影響部分抵消。相應(yīng)的實驗室培養(yǎng)[58]和現(xiàn)場實驗[59-63]的結(jié)果也證實了這一點。與海洋酸化相比細(xì)菌介導(dǎo)的SiO2溶解可能是硅藻Si和C循環(huán)之間偶聯(lián)的更重要控制因素[58, 64]。例如海洋酸化引起的細(xì)胞硅配額的變化很小(約20%), 但是需要進(jìn)一步研究其他硅藻, 特別是重硅化的南極物種, 才能確定海洋酸化對浮游植物硅配額的影響范圍[58]。

2.5 硫循環(huán)

浮游植物群落產(chǎn)生的二甲基硫(Dimethylsulfide, DMS)將硫轉(zhuǎn)移到大氣中, 通過分解形成硫酸鹽和云凝結(jié)核, 并對生物地球化學(xué)氣候調(diào)節(jié)產(chǎn)生重大影響(如圖1)。未來隨著CO2的逐漸增長, DMS濃度的降低[65-69], 這一負(fù)相關(guān)趨勢不僅會影響來自海洋的硫的大氣通量, 而且會影響鈣化浮游植物及微型浮游植物的生長。這是由于海洋中二甲基硫丙酸(Dime-thylsulfoniopropionate, DMSP)的主要生產(chǎn)者為鞭毛微型浮游植物, 微生物群落的DMS與DMSP的消耗轉(zhuǎn)換過程亦會被海洋酸化影響。例如Vogt提出浮游植物產(chǎn)生DMSP濃度的變化與群落演替相關(guān)[70]。Archer于北極進(jìn)行的微型浮游植物研究表明, 海洋酸化誘導(dǎo)的鞭毛藻的數(shù)量增加導(dǎo)致了DMSP濃度升高[65]。上述實驗的前期結(jié)果均未顯示DMS響應(yīng)CO2的變化, 在實驗后期的DMS數(shù)據(jù)中才逐漸顯現(xiàn)出來。總之, 海洋酸化對DMS及DMSP的影響具有區(qū)域變異性, 同時上述實驗也反映出DMS與DMSP對海洋酸化的響應(yīng)是一個長期的過程。隨著大氣CO2的逐漸增加, DMS濃度的降低將影響來自海洋的硫的大氣通量。

2.6 溶解有機物

海洋酸化作為海洋初級生產(chǎn)和異養(yǎng)呼吸相互作用的潛在驅(qū)動因素之一, 這一現(xiàn)象引起的海水短時間pH不穩(wěn)定性自然波動會刺激DOM的微生物降解機制[71], 隨著時間推移微生物群落會逐漸適應(yīng)海水的pH波動。相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)微生物活性分子組成對海洋酸化有著持續(xù)明顯的響應(yīng), 這種微生物循環(huán)功能的改變可能會在海洋酸化環(huán)境下影響DOM的降解過程。例如亞北極太平洋的實驗結(jié)果顯示在海洋酸化環(huán)境中DOC的積累受到抑制, 這可能是由于高CO2環(huán)境下硅藻較少造成的[72-73]。但Endres研究中長期酸化處理的組群發(fā)現(xiàn)微型生物的細(xì)菌豐度升高28%, 但是不同處理組之間的溶解有機碳(dissolved organic carbon, DOC)濃度沒有差異[74]。在其他研究中也沒有觀察到海洋酸化環(huán)境下DOC和DON培養(yǎng)前后的濃度差異[13, 75-76]。在斯瓦爾巴群島的短期實驗中, 通過預(yù)算方法間接計算了CO2升高環(huán)境下DOC的相關(guān)積累, 同樣發(fā)現(xiàn)海洋酸化對于DOC積累的影響并不顯著[77]。這可能是由于DOM產(chǎn)量的提升與受到海洋酸化刺激所產(chǎn)生的快速消耗相互抵消。透明外聚合物顆粒(transparent exopolymer particles, TEP)在內(nèi)的富含多糖的顆粒的聚集過程, 是快速抵消過量產(chǎn)生DOM的另一種機制。研究結(jié)果表示在浮游植物群落結(jié)構(gòu)不改變的前提下, 僅海洋酸化一項環(huán)境變化, 不會對微生物活動產(chǎn)生較大影響, 也不會改變利用微生物活動而產(chǎn)生的DOM的成分組成, 但是可能會影響全球海洋碳循環(huán)[78], 只是這種變化微乎其微, 難以被檢測到。

3 海洋酸化對浮游植物生理生態(tài)的影響

浮游植物作為海洋的主要初級生產(chǎn)者之一, 對海洋環(huán)境的變化十分敏感, 直觀表現(xiàn)為浮游植物細(xì)胞生理生態(tài)改變。部分浮游植物種群的平均細(xì)胞粒徑隨著海洋酸化與全球變暖顯著降低, 多表現(xiàn)為高CO2條件下進(jìn)化的部分浮游植物細(xì)胞往往比在低CO2條件下進(jìn)化出細(xì)胞的更小[79]。例如小型鞭毛藻在高CO2環(huán)境中細(xì)胞明顯變小[80]。另外浮游植物群落中硅藻的生長速率明顯受到海洋酸化的影響, 當(dāng)CO2從190 ppm上升至750 ppm時硅藻生長速率平均增加5%~33%[81]。硅藻受酸化的影響其增長速率與細(xì)胞體積息息相關(guān): 大體積硅藻(細(xì)胞直徑>40 mm)在CO2升高至750 ppm時生長速率增加尤為明顯, 約為33%; 中小型硅藻(4 mm<細(xì)胞直徑<30 mm)在高CO2環(huán)境下生長速率僅增長了5%[82-83]。隨著CO2不斷上升, 海洋酸化環(huán)境日益嚴(yán)重, 可能會導(dǎo)致大型海洋硅藻的生長速率增加, 而細(xì)胞體積較小的硅藻物種, 生長率的增加幅度的判別需要通過環(huán)境中的碳含量與細(xì)胞生長所需的碳含量對比來確定。因此, 細(xì)胞體積對硅藻在海洋酸化條件下的生長速率具有重要影響[84]。對比來看, 甲藻在海洋酸化環(huán)境中的響應(yīng)與硅藻不同, 以和塔瑪亞歷山大藻()兩個具有代表性的甲藻為例[85-86]:在海洋酸化環(huán)境中由于細(xì)胞變小, 使得顆粒有機碳(Particulate organic carbon, POC)生成物降低了30%; 相反, 在塔瑪亞歷山大藻中, 細(xì)胞大小沒有明顯變化, 故POC生產(chǎn)率基本保持不變[87]。總之, 細(xì)胞大小與生長速率基本呈正相關(guān)性, 故海洋酸化環(huán)境下甲藻的生長率變化并不大。超微型浮游植物對海洋酸化的響應(yīng)也十分敏感, 超微型真核藻類(Picoeukaryotic Phytoplankton)、聚球藻()、原綠球藻()以及瓦氏鱷球藻()的生長速率均有所增長[38, 88]。但是, 在對其他超微型浮游植物的研究中也觀察到CO2升高時泡沫節(jié)球藻()的生長率有所降低[89]。

不同浮游植物分類群落中, 個體對環(huán)境選擇的響應(yīng)可以作為研究的一項重要指標(biāo), 同時可以為群落結(jié)構(gòu)的變化提供預(yù)測方向[90]。短期內(nèi)浮游植物群落沒有演化出對海洋酸化環(huán)境的適應(yīng)機制[91], 如果浮游植物群落具有更高的遺傳基因變異性, 那么浮游植物可能表現(xiàn)出適應(yīng)性進(jìn)化反應(yīng)。在海洋酸化初期包括硅藻、甲藻及綠藻在內(nèi)的對于海洋酸化響應(yīng)要表現(xiàn)為生長速率的增長, 但是在高CO2環(huán)境中的碳酸鹽化學(xué)的差異可能不足以在短期研究中觀察到浮游植物的快速進(jìn)化。例如大多數(shù)實驗室研究都涉及到海洋酸化環(huán)境對于最初幾代浮游植物群落的影響[28,92-93], 即使經(jīng)歷152和65世代無性繁殖的赫氏艾密里藻()和巴氏顆石藻()也并未顯示出對于環(huán)境的適應(yīng)性反應(yīng)[94]。但是對于暴露于高CO2環(huán)境中500代無性繁殖的赫氏艾密里藻種群, 其鈣化速率逐步恢復(fù), 對于環(huán)境的適應(yīng)率提高了50%, 表明浮游植物群落適應(yīng)海洋酸化環(huán)境的這一變化過程十分漫長[95]。浮游植物進(jìn)化實驗成熟的標(biāo)志是由研究自然系統(tǒng)的進(jìn)化過渡到研究個體浮游植物進(jìn)化機制, 特別是對浮游植物種間競爭的研究是非常有意義的。例如海洋酸化條件導(dǎo)致最初生長速率下降的分類群中, 適應(yīng)性進(jìn)化表現(xiàn)最為明顯的為今生顆石藻種群(coccolithophores), 其在高CO2條件下發(fā)生進(jìn)化反應(yīng), 這一進(jìn)化行為是為了適應(yīng)海洋酸化期間環(huán)境差異的結(jié)果, 即在海洋酸化的環(huán)境中, 今生顆石藻種群會逐漸進(jìn)化成為高CO2適應(yīng)型基因[96]。在海洋酸化的環(huán)境中, 海洋浮游植物極可能隨著全球變化而發(fā)展, 既可以通過分類穩(wěn)定性的常規(guī)變異產(chǎn)生變化, 也可以通過基因突變的方式進(jìn)化。大型浮游植物種群可以在數(shù)十年或數(shù)十年的時間尺度上隨著海洋環(huán)境的變化不斷進(jìn)化。

對于浮游植物的譜系研究, 不同浮游植物種對環(huán)境的適應(yīng)性并未顯示出一致性[97]。例如, 大氣中CO2濃度升高使得海洋食物網(wǎng)的生產(chǎn)力應(yīng)有所提高[27, 38, 98], 但是實驗結(jié)果并未證實這一假設(shè)。這是由于大多數(shù)藍(lán)細(xì)菌和浮游植物已經(jīng)利用碳酸酐酶形成CO2濃縮機制, 使細(xì)胞內(nèi)部CO2濃度增加到遠(yuǎn)高于外部的可用濃度, 從而減輕了海洋酸化帶來的光合作用效率瓶頸[99-100]。目前已經(jīng)發(fā)現(xiàn)赫氏艾密里藻將其細(xì)胞內(nèi)CO2濃度提高到周圍環(huán)境的10倍以上[101]。但是這并不是今生顆石藻的一個普遍特征, 因為在另一株今生顆石藻中并未發(fā)現(xiàn)此類CO2濃縮機制[30-31]。另外在CO2升高環(huán)境下的部分實驗室研究[93, 102]及中觀研究[103]表明赫氏艾密里藻的鈣化速率降低。但是Langer等人對于高CO2環(huán)境中今生顆石藻鈣化反應(yīng)的研究中表現(xiàn)出的物種間特異性差異與之前的結(jié)論相矛盾[104]。實驗表明隨著CO2的升高, 部分今生顆石藻的鈣化速率增長[32, 105]。通過對大量數(shù)據(jù)集的薈萃分析表明, 不同藻種實驗間的差異十分顯著, 研究種群間差異是了解浮游植物群落在海洋酸化環(huán)境中的變化基礎(chǔ)[106]。

由此可見浮游植物群落可能會以不同的方式在全球氣候變化中受到影響。海洋酸化環(huán)境中浮游植物種群間的變化將如何影響不同水生環(huán)境中的群落組成, 浮游植物群落在水生食物網(wǎng)和全球生物地球化學(xué)循環(huán)中的重要作用均是亟待解決的問題。

4 海洋酸化對浮游植物相關(guān)生態(tài)系統(tǒng)的影響

在未來全球變暖條件下, 隨著溫度升高, 海洋酸化等環(huán)境變化與其他生物地球化學(xué)過程有一定關(guān)聯(lián)[107-108]。未來全球變暖條件下的海洋酸化影響最大的地區(qū)為淺海區(qū), 海洋酸化可能會帶來大范圍及更深層海域的缺氧問題, 這些缺氧區(qū)會頻繁發(fā)生有毒的甲藻水華[109-110]。隨之而來的一系列變化可能涉及在更深的水層中發(fā)生缺氧現(xiàn)象[111]: 浮游生物代謝途徑的變化與食物網(wǎng)動態(tài)的變化[2, 111]引發(fā)了浮游植物群落和一些海洋關(guān)鍵物種結(jié)構(gòu)變化[112-114], 從而進(jìn)一步影響海洋C, N和P的生物地球化學(xué)循環(huán)[111, 115-118]。棲息環(huán)境的改變, 促使了食物網(wǎng)變化并改變了魚類種群[119], 同時促使了海洋生物多樣性的全球再分配。海洋中的生態(tài)與生物地球化學(xué)變化可能對海洋生物多樣性, 生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)或過程以及海產(chǎn)品質(zhì)量產(chǎn)生深遠(yuǎn)影響, 對未來幾十年的地球環(huán)境產(chǎn)生深遠(yuǎn)影響[107-108, 110-120]。

人為活動影響的協(xié)同效應(yīng)正在影響海洋中的生物并帶來未知的生態(tài)和進(jìn)化后果。沿海海域逐漸陷入缺氧死亡區(qū), 微生物主導(dǎo)的生態(tài)系統(tǒng)簡化大型動物頂部的復(fù)雜食物網(wǎng), 在該生態(tài)系統(tǒng)中有毒的甲藻水華發(fā)生愈加頻發(fā), 浮游植物群落及海洋關(guān)鍵物種的結(jié)構(gòu)發(fā)生較大變化。例如海洋溫度上升和pH值下降引發(fā)的海洋變暖與海水酸化正在影響鈣化浮游生物的未來。在過去的二三十年里, 全球變暖導(dǎo)致珊瑚漂白引發(fā)珊瑚大量死亡, 珊瑚漂白的頻率和強度都有所增加。海洋pH值降低會降低珊瑚的生長速度和骨骼密度, 最終可能會完全停止鈣化, 使類似小型殖民海葵等珊瑚失去骨骼。無論珊瑚是否能在全球變暖與海洋酸化的環(huán)境下生存, 如果海洋酸化以目前的速度繼續(xù)發(fā)展, 那么珊瑚礁的將會嚴(yán)重減少或停止生長[109]。

5 展望

海水的酸化對海洋生物是把雙刃劍, 必然會引起一些機會物種取代另外一些物種, 從而促使生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)的改變, 并進(jìn)一步影響海洋生態(tài)系統(tǒng)的服務(wù)功能, 對人類經(jīng)濟(jì)和社會活動造成影響。特別是長期海洋酸化會影響深海海洋生物的生長, 短期的海洋酸化會引發(fā)表層海洋生物的變化。海洋生物同時面臨包括海洋表層活性氧的增加, 中底層的缺氧, 有毒藻華和病原體在內(nèi)的多種威脅。在海水pH值較低或是表面海洋晝夜和突然pH變化的環(huán)境中, 加劇了海洋生物的氧化反應(yīng); 在長期酸化的深層海洋中, 缺氧的影響加劇, 海洋鈣質(zhì)的下降使得有毒藻類更具競爭優(yōu)勢。目前世界范圍內(nèi)針對海洋酸化影響浮游植物群落及浮游植物生理生態(tài)學(xué)的研究中并不十分完善, 是今后研究的重點方向。

[1] Sabine C L, Feely R A, Gruber N, et al. The oceanic sink for anthropogenic CO2[J]. Science, 2004, 305(5682): 367-371.

[2] Fabry V J, Seibel B A, Feely R A, et al. Impacts of ocean acidification on marine fauna and ecosystem pro-cesses[J].Trends in Ecology and Evolution, 2013, 28(3): 178-186.

[3] Gao K, Zhang Y, Hader D, et al. Individual and interac-tive effects of ocean acidification, global warming, and UV radiation on phytoplankton[J]. Journal of Applied Phycology, 2018, 30(2): 743-759.

[4] Feely R A, Sabine C L, Lee K, et al. Impact of anthropogenic CO2on the CaCO3system in the oceans[J]. Science, 2004, 305(5682): 362-366.

[5] Schmidtko S, Stramma L, Visbeck M, et al. Decline in global oceanic oxygen content during the past five decades[J]. Nature, 2017, 542(7641): 335-339.

[6] Breitburg D L, Levin L A, Oschlies A, et al. Declining oxygen in the global ocean and coastal waters[J]. Science, 2018, 359(6371): 46.

[7] Cai W, Dai M, Wang Y, et al. Air-sea exchange of carbon dioxide in ocean margins: A province-based synthesis[J]. Geophysical Research Letters, 2006, 33(12): 347-366.

[8] Feely R A, Alin S R, Newton J, et al. The combined effects of ocean acidification, mixing, and respiration on pH and carbonate saturation in an urbanized estuary[J]. Estuarine Coastal and Shelf Science, 2010, 88(4): 442- 449.

[9] Sunda W G, Cai W J, Eutrophication induced CO(2)- acidification of subsurface coastal waters: interactive effects of temperature, salinity, and atmosphericCO(2)[J]. Environmental Science and Technology, 2012, 46(19): 10651-10659.

[10] Bates N R, Orchowska M I, Garley R, et al. Summertime calcium carbonate undersaturation in shelf waters of the western Arctic Ocean - how biological processes exacerbate the impact of ocean acidification[J]. Biogeosciences, 2013, 10(8): 5281-5309.

[11] Mostofa K M, Liu C, Vione D, et al. Sources, factors, mechanisms and possible solutions to pollutants in marine ecosystems[J]. Environmental Pollution, 2013, 182(11): 461-478.

[12] Gao K, Helbling E W, Hader D, et al. Responses of marine primary producers to interactions between ocean acidification, solar radiation, and warming[J]. Marine Ecology Progress Series, 2012, 470(12): 167-189.

[13] Macgilchrist G A, Shi T, Tyrrell T, et al. Effect of enhancedCO2levels on the production of dissolved organic carbon and transparent exopolymer particles in short-term bioassay experiments[J]. Biogeosciences, 2014, 11(13): 3695-3706.

[14] Sarmiento J L, Slater R D, Barber R T, et al. Response of ocean ecosystems to climate warming[J]. Global Biogeochemical Cycles, 2004, 18(3): 3003.

[15] Riebesell U. Effects of CO2enrichment on marine phytoplankton[J]. Journal of Oceanography, 2004, 60(4): 719-729.

[16] Bates N R, Orchowska M I, Garley R, et al. Summertime calcium carbonate undersaturation in shelf waters of the western Arctic Ocean – how biological processes exacerbate the impact of ocean acidification[J]. Biogeosciences, 2013, 10(8): 5281-5309.

[17] Hyun B, Choi K H, Jang P G, et al. Effects of increased CO2and temperature on the growth of four diatom species (,,and) in labora-tory experiments[J]. Journal of Environmental Science International, 2014, 23(6): 1003-1012.

[18] Kremp A, Godhe A, Egardt J, et al. Intraspecific variability in the response of bloom-forming marine microalgae to changed climate conditions[J]. Ecology and Evolution, 2012, 2(6): 1195-1207.

[19] Hoins M, Eberlein T, De Waal D B, et al. CO2-depen-dent carbon isotope fractionation in dinoflagellates relates to their inorganic carbon fluxes[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2016, 481: 9-14.

[20] Riebesell U, Schulz K G, Bellerby R G, et al. Enhanced biological carbon consumption in a high CO2ocean[J]. Nature, 2007, 450(7169): 545-548.

[21] Egge J K, Thingstad T F, Larsen A, et al. Primary production during nutrient-induced blooms at elevated CO2concentration[J]. Biogeosciences, 2009, 6(5): 877-885.

[22] Trimborn S, Lundholm N, Thoms S, et al. Inorganic carbon acquisition in potentially toxic and non-toxic diatoms: the effect of pH-induced changes in seawater carbonate chemistry[J]. Physiologia Plantarum, 2008, 133(1): 92-105.

[23] 孫軍. 今生顆石藻的有機碳泵和碳酸鹽反向泵[J]. 地球科學(xué)進(jìn)展, 2007, 22(12): 1231-1239. Sun Jun. Organic carbon pump and carbonate counter pump of living coccolithophorid[J]. Advances in Earth Science, 2007, 22(12): 1231-1239.

[24] Hutchins D A. Oceanography: Forecasting the rain ratio[J]. Nature, 2011, 476(7358): 41-42.

[25] Beaufort L, Probert I, De Garidelthoron T, et al. Sensitivity of coccolithophores to carbonate chemistry and ocean acidification[J]. Nature, 2011, 476(7358): 80-83.

[26] Gao K, Xu J, Gao G, et al. Rising CO2and increased light exposure synergistically reduce marine primary productivity[J]. Nature Climate Change, 2012, 2(7): 519-523.

[27] Gattuso J P, Bijma J, Gehlen M, et al. Effects of ocean acidification on pelagic organisms and ecosystems[J]. Ocean Acidification, 2011, 6: 99-121.

[28] Riebesell U, Zondervan I, Rost B, et al. Reduced calcification of marine plankton in response to increased atmospheric CO2[J]. Nature, 2000, 407(6802): 364-367.

[29] Sekino K, Shiraiwa Y. Accumulation and utilization of dissolved inorganic carbon by a marine unicellular coccolithophorid,[J]. Plant and Cell Physiology, 1994, 35(3): 353-361.

[30] Israel A A, Gonzalez E L. Photosynthesis and inorganic carbon utilization insp(Haptophyta), a coccolithophorid alga[J]. Marine Ecology Progress Series, 1996, 137: 243-250.

[31] Nimer N A, Merrett M J. Calcification and utilization of inorganic carbon by the coccolithophoridLohmann[J]. New Phytologist, 1992, 121(2): 173-177.

[32] Iglesiasrodriguez M D, Halloran P R, Rickaby R E, et al. Phytoplankton calcification in a high-CO2world[J]. Science, 2008, 320(5874): 336-340.

[33] Langer G, Geisen M, Baumann K, et al. Species-specific responses of calcifying algae to changing seawater carbonate chemistry[J]. Geochemistry Geophysics Geosys-tems, 2006, 7(9): 110.

[34] Hutchins D A, Mulholland M R, Fu F. Nutrient cycles and marine microbes in a CO2-enriched ocean[J]. Oceanography, 2009, 22 (4): 128-145.

[35] Gruber N. The marine nitrogen cycle: overview and challenges[M]//Capone D G, Bronk D A, Mulholland M. Nitrogen in the Marine Environment (2nd Edition), Amsterdam, Netherlands: Elsevier Inc. 2008: 1-50.

[36] Mahaffey C. The conundrum of marine N2fixation[J]. American Journal of Science, 2005, 305(6-8): 546-595.

[37] Barcelose R J, Biswas H, Schulz K G, et al. Effect of rising atmospheric carbon dioxide on the marine nitrogen fixer Trichodesmium[J]. Global Biogeochemical Cycles, 2007, 21(2): 2028.

[38] Hutchins D A, Fu F, Zhang Y, et al. CO2control ofN2fixation, photosynthesis, growth rates, and elemental ratios: Implications for past, present, and future ocean biogeochemistry[J]. Limnology and Oceanography, 2007, 52(4): 1293-1304.

[39] Kranz S A, Dieter S, Richter K U, et al. Carbon acquisition by Trichodesmium: the effect ofCO2and diurnal changes[J]. Limnology and Oceanography, 2009, 54(2): 548-559.

[40] Levitan O, Rosenberg G, Setlik I, et al. Elevated CO2enhances nitrogen fixation and growth in the marine cyanobacterium[J]. Global Change Biology, 2007, 13(2): 531-538.

[41] Montoya J P, Holl C M, Zehr J P, et al. High rates of N2fixation by unicellular diazotrophs in the oligotrophic Pacific Ocean[J]. Nature, 2004, 430(7003): 1027-1032.

[42] Zehr J P, Waterbury J B, Turner P J, et al. Unicellular cyanobacteria fix N2in the subtropical North Pacific Ocean[J]. Nature, 2001, 412(6847): 635-638.

[43] Fu F, Mulholland M R, Garcia N S, et al. Interactions between changingCO2, N2fixation, and Fe limitation in the marine unicellular cyanobacterium[J]. Limnology and Oceanography, 2008, 53(6): 2472-2484.

[44] Czerny J, Ramos J B, Riebesell U, et al. Influence of elevated CO2concentrations on cell division and nitrogen fixation rates in the bloom-forming cyanobacterium[J]. Biogeosciences, 2009, 6(9): 1865-1875.

[45] Najjar R G, Pyke C R, Adams M R, et al. Potential climate-change impacts on the Chesapeake Bay[J]. Estuarine Coastal and Shelf Science, 2010, 86(1): 1-20.

[46] Carpenter E J, Capone D G. Nitrogen Fixation in the Marine Environment[M]//Capone D G, Bronk D A, Mulho-l-land M. Nitrogen in the Marine Environment (2nd Edition), Amsterdam, Netherlands: Elsevier Inc. 2008: 141-198.

[47] Bange H W. Gaseous nitrogen compounds (NO, N2O, N2, NH3) in the ocean[M]//Capone D G, Bronk D A, Mul-holland M. Nitrogen in the Marine Environment (2nd Edition), Amsterdam, Netherlands: Elsevier Inc. 2008: 51-94.

[48] Blackford J C, Gilbert F. pH variability and CO2induced acidification in the North Sea[J]. Journal of Marine Systems, 2007, 64(1-4): 229-241.

[49] Huesemann M H, Skillman A D, Crecelius E A, et al. The inhibition of marine nitrification by ocean disposal of carbon dioxide[J]. Marine Pollution Bulletin, 2002, 44(2): 142-148.

[50] Ghafari S, Hasan M, Aroua M K, et al. Effect of carbon dioxide and bicarbonate as inorganic carbon sources on growth and adaptation of autohydrogenotrophic denitrifying bacteria[J]. Journal of Hazardous Materials, 2009, 162(2-3): 1507-1513.

[51] Hutchins D A, Fu F X. Linking the oceanic biogeochemistry of iron and phosphorus with the marine nitrogen cycle[J]. Nitrogen in the Marine Environment, 2008, 38: 1627-1666.

[52] Tanaka T, Thingstad T F, Lovdal T, et al. Availability of phosphate for phytoplankton and bacteria and of glucose for bacteria at differentCO2levels in a mesocosm study[J]. Biogeosciences, 2007, 5(3): 669-678.

[53] Gervais F, Riebesell U. Effect of phosphorus limitation on elemental composition and stable carbon isotope fractionation in a marine diatom growing under different CO2concentrations[J]. Limnology and Oceanography, 2001, 46(3): 497-504.

[54] Fu F, Warner M E, Zhang Y, et al. Effects of increased temperature and CO2on photosynthesis, growth, and elemental ratios in marineand(Cyanobacteria)[J]. Journal of Phycology, 2007, 43(3): 485-496.

[55] Nausch M, Bach L T, Czerny J, et al. Effects of CO2perturbation on phosphorus pool sizes and uptake in a mesocosm experiment during a low productive summer season in the northern Baltic Sea[J]. Biogeosciences, 2016, 13(10): 3035.

[56] Struyf E, Opdekamp W, Backx H, et al. Vegetation and proximity to the river control amorphous silica storage in a riparian wetland (Biebrza National Park, Poland)[J]. Biogeosciences, 2009, 6(4): 623-631.

[57] Treguer P, Nelson D M, Van Bennekom A J, et al. The silica balance in the world ocean: a reestimate[J]. Science, 1995, 268(5209): 375-379.

[58] Milligan A J, Varela D E, Brzezinski M A, et al. Dynamics of silicon metabolism and silicon isotopic discrimination in a marine diatomas a function ofCO2[J]. Limnology and Oceanography, 2004, 49(2): 322-329.

[59] Bellerby R G, Schulz K G, Riebesell U, et al. Marine ecosystem community carbon and nutrient uptake stoichiometry under varying ocean acidification during the PeECE III experiment[J]. Biogeosciences, 2008, 5(6): 1517-1527.

[60] Feng Y, Hare C E, Leblanc K, et al. Effects of increasedCO2and temperature on the North Atlantic spring bloom. I. The phytoplankton community and biogeochemical response[J]. Marine Ecology Progress Series, 2009, 388: 13-25.

[61] Feng Y, Hare C E, Rose J M, et al. Interactive effects of iron, irradiance and CO2on Ross Sea phytoplankton[J]. Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers, 2010, 57(3): 368-383.

[62] Tortell P D, Ditullio G R, Sigman D M, et al. CO2effects on taxonomic composition and nutrient utilization in an Equatorial Pacific phytoplankton assemblage[J]. Marine Ecology Progress Series, 2002, 236: 37-43.

[63] Tortell P D, Payne C D, Li Y, et al. CO2sensitivity of Southern Ocean phytoplankton[J]. Geophysical Research Letters, 2008, 35(4): 4605.

[64] Bidle K D, Brzezinski M A, Long R A, et al. Diminished efficiency in the oceanic silica pump caused by bacteria‐mediated silica dissolution[J]. Limnology and Oceanography, 2003, 48(5): 1855-1868.

[65] Archer S D, Kimmance S A, Stephens J, et al. Contrasting responses of DMS and DMSP to ocean acidification in Arctic waters[J]. Biogeosciences, 2013, 10(3): 1893-1908.

[66] Kim J, Lee K, Yang E J, et al. Enhanced production of oceanic dimethylsulfide resulting from CO2-induced grazing activity in a high CO2world[J]. Environmental Science and Technology, 2010, 44(21): 8140-8143.

[67] Avgoustidi V, Nightingale P D, Joint I R, et al. Decreased marine dimethyl sulfide production under elevated CO2levels in mesocosm and in vitro studies[J]. Environmental Chemistry, 2012, 9(4): 399-404.

[68] Hopkins F E, Turner S M, Nightingale P D, et al. Ocean acidification and marine trace gas emission[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2010, 107(2): 760-765.

[69] Park K T, Lee K, Shin K, et al. Direct linkage between dimethyl sulfide production and microzooplankton grazing, resulting from prey composition change under high partial pressure of carbon dioxide conditions[J]. Environmental Science and Technology, 2014, 48(9): 4750-4756.

[70] Vogt M, Steinke M, Turner S M, et al. Dynamics of dimethylsulphoniopropionate and dimethylsulphide under different CO2concentrations during a mesocosm experiment[J]. Biogeosciences, 2008, 5(2): 407-419.

[71] Piontek J, Lunau M, Handel N, et al. Acidification increases microbial polysaccharide degradation in the ocean[J]. Biogeosciences, 2010, 7(5): 1615-1624.

[72] Yoshioka T. Phytoplanktonic carbon isotope fractionation: equations accounting for CO2-concentrating mec-hanisms[J]. Journal of Plankton Research, 1997, 19(10): 1455-1476.

[73] Yoshimura T, Suzuki K, Kiyosawa H, et al. Impacts of elevated CO2on particulate and dissolved organic matter production: microcosm experiments using iron-defi-cient plankton communities in open subarctic waters[J]. Journal of Oceanography, 2013, 69(5): 601-618.

[74] Endres S, Galgani L, Riebesell U, et al. Stimulated bacterial growth under elevatedCO2: results from an off-shore mesocosm study[J]. PLoS One, 2014, 9(6): e99228.

[75] Engel A, Piontek J, Grossart H, et al. Impact of CO2enrichment on organic matter dynamics during nutrient induced coastal phytoplankton blooms[J]. Journal of Plankton Research, 2014, 36(3): 641-657.

[76] Engel A, Delille B, Jacquet S, et al. Transparent exopo-lymer particles and dissolved organic carbon production byexposed to different CO2concentrations: a mesocosm experiment[J]. Aquatic Microbial Ecology, 2004, 34(1): 93-104.

[77] Czerny J, Schulz K G, Boxhammer T, et al. Implications of elevated CO2on pelagic carbon fluxes in an Arctic mesocosm study – an elemental mass balance approach[J]. Biogeosciences, 2013, 10(5): 3109-3125.

[78] Zark M, Riebesell U, Dittmar T, et al. Effects of ocean acidification on marine dissolved organic matter are not detectable over the succession of phytoplankton blooms[J]. Science Advances, 2015, 1(9): 1-7.

[79] Collins S, Rost B, Rynearson T A, et al. Evolutionary potential of marine phytoplankton under ocean acidi-fication[J]. Evolutionary Applications, 2014, 7(1): 140-155.

[80] Sommer U, Paul C, Moustaka-Gouni M. Warming and ocean acidification effects on phytoplankton–from species shifts to size shifts within species in a mesocosm experiment[J]. PLoS One, 2015, 10(5): e0125239.

[81] Wu Y, Campbell D A, Gao K, et al. Short-term elevated CO2exposure stimulated photochemical performance of a coastal marine diatom[J]. Marine Environmental Research, 2017, 125: 42-48.

[82] Riebesell U, Wolfgladrow D, Smetacek V, et al. Carbon dioxide limitation of marine phytoplankton growth rates[J]. Nature, 1993, 361(6409): 249-251.

[83] Li W, Gao K, Beardall J, et al. Interactive effects of ocean acidification and nitrogen-limitation on the diatom Phaeodactylum tricornutum[J]. PLoS One, 2012, 7(12): e51590.

[84] Tatters A O, Fu F, Hutchins D A, et al. High CO2and silicate limitation synergistically increase the toxicity of Pseudo-nitzschia fraudulenta[J]. PLoS One, 2012, 7(2): e32116.

[85] Li X, Roevros N, Dehairs F, et al. Biological responses of the marine diatomto changing environmental conditions: A laboratory experiment[J]. PLoS One, 2017, 12(11): e0188615.

[86] Eberlein T, De Waal D B, Rost B, et al. Differential effects of ocean acidification on carbon acquisition in two bloom-forming dinoflagellate species[J]. Physiologia Plantarum, 2014, 151(4): 468-479.

[87] Chee Y L S, Taguchi S. Response of the dinoflagellateto a range of nitrogen sources and concentrations: growth rate, chemical carbon and nitrogen, and pigments[J]. Hydrobiologia, 2004, 515(1-3): 215-224.

[88] Kranz S A, Levitan O, Richter K, et al. Combined effects of CO2and light on the N2-fixing cyanobacteriumIMS101: physiological responses[J]. Plant Physiology, 2010, 154(1): 334-345.

[89] Czerny J, Joana B E R, Riebesell U. Influence of future CO2concentrations on growth and nitrogen fixation in the bloom-forming cyanobacterium[J]. Christian-Albrechts-Universitat, 2008, 144: 371-379.

[90] Lowdecarie E, Fussmann G F, Bell G, et al. The effect of elevated CO2on growth and competition in experimental phytoplankton communities[J]. Global Change Biology, 2011, 17(8): 2525-2535.

[91] Lowdecarie E, Jewell M D, Fussmann G F, et al. Long-term culture at elevated atmospheric CO2fails to evoke specific adaptation in seven freshwater phytoplankton species[J]. Proceedings of The Royal Society B: Biological Sciences, 2013, 280(1754): 20122598.

[92] Zondervan I, Rost B, Riebesell U, et al. Effect of CO2concentration on the PIC/POC ratio in the coccolithophoregrown under light-limiting conditions and different daylengths[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2002, 272(1): 55-70.

[93] Feng Y, Warner M E, Zhang Y, et al. Interactive effects of increasedCO2, temperature and irradiance on the marine coccolithophore(Prymnesiophyceae)[J]. European Journal of Phycology, 2008, 43(1): 87-98.

[94] Müller M N, Schulz K G, Riebesell U. Effects of long-term high CO2exposure on two species of coccolithophores[J]. Biogeosciences, 2010, 7(3): 1109.

[95] Lohbeck K T, Riebesell U, Reusch T B, et al. Adaptive evolution of a key phytoplankton species to ocean acidification[J]. Nature Geoscience, 2012, 5(5): 346-351.

[96] Lohbeck K T, Riebesell U, Collins S, et al. Functional genetic divergence in high CO2adaptedpopulations[J]. Evolution, 2013, 67(7): 1892-1900.

[97] Collins S. Competition limits adaptation and productivity in a photosynthetic alga at elevated CO2[J]. Proceedings of the Royal Society B Biological Sciences, 2011, 278(1703): 247-255.

[98] Schippers P, Lurling M, Scheffer M, et al. Increase of atmospheric CO2promotes phytoplankton productivity[J]. Ecology Letters, 2004, 7(6): 446-451.

[99] Aizawa K, Miyachi S. Carbonic anhydrase and CO2concentrating mechanisms in microalgae and cyanobacteria[J]. Fems Microbiology Letters, 1986, 39(3): 215-233.

[100]Bozzo G G, Colman B. The induction of inorganic carbon transport and external carbonic anhydrase inis regulated by external CO2concentration[J]. Plant, Cell and Environment, 2001, 23(10): 1137-1144.

[101]Hayakawa K, Sekino T, Yoshioka T, et al. Dissolved organic carbon and fluorescence in Lake Hovsgol: factors reducing humic content of the lake water[J]. Limnology, 2003, 4(1): 25-33.

[102]Sciandra A, Harlay J, Lefevre D, et al. Response of coccolithophoridto elevated partial pressure of CO2under nitrogen limitation[J]. Marine Ecology Progress Series, 2003, 261: 111-122.

[103]Delille B, Harlay J, Zondervan I, et al. Response of primary production and calcification to changes ofCO2during experimental blooms of the coccolithophorid[J]. Global BIogeochemical Cycles, 2005, 19(2): 2023.

[104]Langer G, Geisen M, Baumann K, et al. Species-specific responses of calcifying algae to changing seawater carbonate chemistry[J]. Geochemistry Geophysics Geosystems, 2006, 7(9): 5007.

[105]Iglesiasrodriguez M D, Schofield O, Batley J, et al. Intraspecific genetic diversity in the marine coccolithophore(Prymnesiophyceae): The use of microsatellite analysis in marine phytoplankton population studies[J]. Journal of Phycology, 2006, 42(3): 526-536.

[106]Ridgwell A, Schmidt D N, Turley C M, et al. From laboratory manipulations to Earth system models: scaling calcification impacts of ocean acidification[J]. Biogeosciences, 2009, 6(11): 2611-2623.

[107]Jin P, Wang T, Liu N, et al. Ocean acidification increases the accumulation of toxic phenolic compounds across trophic levels[J]. Nature Communications, 2015, 6: 8714.

[108]Mora C, Wei C, Rollo A, et al. Biotic and human vulnerability to projected changes in ocean biogeochemistry over the 21st century[J]. PLoS Biology, 2013, 11(10): 1682.

[109]Jackson J B. Colloquium paper: ecological extinction and evolution in the brave new ocean[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2008, 105 (Supplement 1): 11458-11465.

[110]Sun J, Hutchins D A, Feng Y, et al. Effects of changingCO2and phosphate availability on domoic acid production and physiology of the marine harmful bloom diatom[J]. Limnology and Oceanography, 2011, 56(3): 829-840.

[111]Wannicke N, Korth F, Liskow I, et al. Incorporation of diazotrophic fixed N2by mesozooplankton—Case studies in the southern Baltic Sea[J]. Journal of Marine Systems, 2013, 117-118: 1-13.

[112]Dutkiewicz S, Morris J J, Follows M J, et al. Impact of ocean acidification on the structure of future phytoplankton communities[J]. Nature Climate Change, 2015, 5(11): 1002-1006.

[113]Waldbusser G G, Hales B, Langdon C, et al. Saturation- state sensitivity of marine bivalve larvae to ocean acidi-fi-ca-tion[J]. Nature Climate Change, 2015, 5(3): 273-280.

[114]Barton A, Hales B, Waldbusser G G, et al. The Pacific oyster,, shows negative correlation to naturally elevated carbon dioxide levels: Implications for near-term ocean acidification effects[J]. Limnology and Oceanography, 2012, 57(3): 698-710.

[115]Toseland A, Daines S J, Clark J R, et al. The impact of temperature on marine phytoplankton resource allocation and metabolism[J]. Nature Climate Change, 2013, 3(11): 979-984.

[116]Keeling R F, Kortzinger A, Gruber N, et al. Ocean deoxygenation in a warming world[J]. Annual Review of Marine Science, 2010, 2(1): 199-229.

[117]Unger J, Endres S, Wannicke N, et al. Response oftoCO2–Part 3: Turnover of phos-phorus compounds[J]. Biogeosciences, 2013, 10(3): 1483-1499.

[118]Baragi L V, Khandeparker L, Anil A C, et al. Influence of elevated temperature andCO2on the marine periphytic diatomand its associated organisms in culture[J]. Hydrobiologia, 2015, 762(1): 127-142.

[119]Nagelkerken I, Russell B D, Gillanders B M, et al. Ocean acidification alters fish populations indirectly through habitat modification[J]. Nature Climate Change, 2016, 6(1): 89-93.

[120]Doney S C, Fabry V J, Feely R A, et al. Ocean acidification: the other CO2problem[J]. Annual Review of Marine Science, 2009, 1: 169-192.

Research progress in the effects of ocean acidification on phytoplankton physiology

ZHAO Yu-ying1, 2, SUN Jun1, 2, WEI Yu-Qiu1, 3

(1. Indian Ocean Ecosystem Research Center, Tianjin University of Science and Technology, Tianjin 300457, China; 2. Tianjin Key Laboratory of Marine Resources and Chemistry, Tianjin University of Science and Technology, Tianjin 300457, China; 3. Institute of Oceanology, Shandong University, Qingdao 266200, China)

Due to global climate change, the warming and acidification of the upper oceans are having a major impact on phytoplankton-based marine ecosystems. Understanding the physiological and ecological responses of marine phytoplankton in this context has great significance for our understanding and ability to counteract global climate change. With increasing levels of globalCO2, the phytoplankton are changing the circulation patterns of marine biogenic elements in different functional groups via processes such as photosynthesis and the microbial cycle, which are affecting the biogeochemical cycles of the regional and global oceans. Research on the global response of phytoplankton in the context of the marine physiological ecology to ocean acidification will result in a more comprehensive and systematic understanding of the biogeochemical system.

ocean acidification; phytoplankton community; biological pump; physiological ecology

Feb. 3, 2020

Q71

A

1000-3096(2020)10-0121-12

10.11759/hykx20200203001

2020-02-03;

2020-03-20

國家重點研發(fā)計劃(2019YFC1407805); 國家自然科學(xué)基金(41876134); 長江學(xué)者獎勵計劃(T2014253)

[National key research and development program, No. 2019YFC 1407805; National Natural Science Foundation of China, No. 41876134; Chang Jiang Scholars Program, No. T2014253]

趙玉穎(1994-), 女, 山東泰安人, 碩士研究生, 從事海洋生態(tài)學(xué)研究; 孫軍(1972-),通信作者, 男, 甘肅華亭人, 教授, 從事海洋生態(tài)學(xué)研究。E-mail: phytoplankton@163.com

(本文編輯: 趙衛(wèi)紅)