1 揚(yáng)州大學(xué)園藝與植物保護(hù)學(xué)院，225009；2 揚(yáng)州大學(xué)動(dòng)物科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，225009

蜜蜂是自然界最主要的授粉昆蟲(chóng)，在保持生物多樣性和維持生態(tài)系統(tǒng)平衡方面具有重要的意義[1]。近年來(lái)，昆蟲(chóng)生長(zhǎng)調(diào)節(jié)劑（Insect Growth Regulators，IGRs）在全球范圍銷(xiāo)量持續(xù)升高[2]，而與此同時(shí)蜜蜂疾病和蜂群損失也益發(fā)嚴(yán)重[3]，這些現(xiàn)象引起了昆蟲(chóng)生態(tài)毒理學(xué)界的廣泛關(guān)注。低毒農(nóng)藥廣泛殘留于主要農(nóng)作物上[4]，殘留的農(nóng)藥會(huì)對(duì)蜜蜂等昆蟲(chóng)產(chǎn)生亞致死效應(yīng)。IGRs具有高活性無(wú)公害和不易產(chǎn)生抗性等特性，常作為農(nóng)業(yè)輪換方案的必備藥劑之一。IGRs農(nóng)藥正常不會(huì)直接殺死昆蟲(chóng)，而是在昆蟲(chóng)個(gè)體發(fā)育時(shí)期阻礙或干擾昆蟲(chóng)正常發(fā)育，使昆蟲(chóng)個(gè)體生活能力降低直至死亡[5]。相比高毒類(lèi)農(nóng)藥產(chǎn)生致死效應(yīng)的影響，IGRs類(lèi)農(nóng)藥對(duì)社會(huì)性昆蟲(chóng)產(chǎn)生的影響更為嚴(yán)重[6]。

一、IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑

IGRs作為第三代殺蟲(chóng)劑的設(shè)想由Williams于1967年首次提出[7]。自1973年第一種IGRs類(lèi)農(nóng)藥——敵滅靈（Dimilin）面市以來(lái)，我國(guó)IGRs類(lèi)農(nóng)藥的研發(fā)和生產(chǎn)呈飛速上升趨勢(shì)。其中我國(guó)在1983年發(fā)現(xiàn)了蛻皮激素類(lèi)化合物；1986年發(fā)現(xiàn)了抑食肼（RH-5849）及1992年發(fā)現(xiàn)第三個(gè)化合物Tebufenozide（RH-5992）。到1996年我國(guó)已發(fā)現(xiàn)第五個(gè)化合物Methoxyfenozide （RH-2485），近年來(lái)又連續(xù)發(fā)現(xiàn)多種類(lèi)似于生長(zhǎng)調(diào)節(jié)劑類(lèi)化合物。隨著人們對(duì)常規(guī)化學(xué)農(nóng)藥影響環(huán)境的不斷認(rèn)識(shí)，IGRs農(nóng)藥使用愈發(fā)廣泛。截至2019年7月底，我國(guó)授權(quán)19種IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑應(yīng)用在1000多種植物上，如棉花、十字花科蔬菜、甘藍(lán)、韭菜等[8]，IGRs類(lèi)農(nóng)藥的開(kāi)發(fā)和使用得到相應(yīng)的發(fā)展仍處于不斷上升的趨勢(shì)。

IGRs作為一種新型殺蟲(chóng)劑[9]，其結(jié)構(gòu)不同于以往的殺蟲(chóng)劑。IGRs可通過(guò)各種方式進(jìn)入環(huán)境介質(zhì)中，脂溶性很強(qiáng)，能在生物體脂肪組織內(nèi)蓄積，并不易排出[10]。這種作用方式不僅增加了內(nèi)分泌干擾效應(yīng)的評(píng)估難度，更加大了監(jiān)控與防范難度。聯(lián)合國(guó)相關(guān)組織已經(jīng)將內(nèi)分泌干擾列為“四大環(huán)境議題”之一，對(duì)IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑的內(nèi)分泌干擾作用及其機(jī)理的研究是當(dāng)前熱點(diǎn)課題[11]。

IGRs，或與其他農(nóng)藥混合殘留對(duì)蜜蜂和其他傳粉者有害[12]，直接影響蜜蜂的產(chǎn)蜜量，也會(huì)對(duì)生態(tài)系統(tǒng)多樣性構(gòu)成威脅[5，13]，因此IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑對(duì)蜜蜂的影響不容忽視。

二、IGRs殺蟲(chóng)劑的分類(lèi)及其對(duì)蜜蜂健康的影響

2006年蜂群衰竭失調(diào)（CCD）被提出后，IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑作為CCD的一個(gè)影響因子被重視起來(lái)。IGRs對(duì)生物體易產(chǎn)生慢性的亞致死毒害，而蜜蜂作為社會(huì)性昆蟲(chóng)，其中蜂王能被IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑“有效”的傳遞到“核心”，相比致死效應(yīng)明顯的高毒類(lèi)農(nóng)藥對(duì)蜜蜂群體的影響更為嚴(yán)重[6]。

IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑根據(jù)其作用方式的不同主要分為幾丁質(zhì)合成抑制劑、保幼激素類(lèi)似物和蛻皮激素類(lèi)似物三大類(lèi)[14]。幾丁質(zhì)合成抑制劑類(lèi)殺蟲(chóng)劑以苯?；诫?、蚊蠅醚為主；保幼激素類(lèi)殺蟲(chóng)劑以烯蟲(chóng)酯和保幼炔為主；蛻皮激素類(lèi)殺蟲(chóng)劑主要有抑食肼、蟲(chóng)酰肼、甲氧蟲(chóng)酰肼和苯醚威[15]。

1.幾丁質(zhì)合成抑制劑類(lèi)殺蟲(chóng)劑對(duì)蜜蜂的影響

幾丁質(zhì)合成抑制劑是IGRs中頗受重視的一類(lèi)農(nóng)藥，它通過(guò)抑制靶標(biāo)昆蟲(chóng)的幾丁質(zhì)合成而導(dǎo)致其死亡或不育。影響幾丁質(zhì)生物合成的化合物有很多，常見(jiàn)的有苯?；诫孱?lèi)商品化殺蟲(chóng)劑[16]。苯?；诫孱?lèi)殺蟲(chóng)劑主要起胃毒作用，也有一定的觸殺作用，經(jīng)過(guò)該藥物處理的昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)，由于不能蛻皮或不能化蛹而死亡[17]。

除蟲(chóng)脲是第一個(gè)應(yīng)用于農(nóng)業(yè)的幾丁質(zhì)合成抑制劑類(lèi)殺蟲(chóng)劑，對(duì)自然界中蜜蜂種群構(gòu)成的風(fēng)險(xiǎn)尚不清楚。但有室內(nèi)實(shí)驗(yàn)表明除蟲(chóng)脲會(huì)干擾蜜蜂的蛻皮導(dǎo)致內(nèi)勤蜂和外勤蜂數(shù)量的短期減少，進(jìn)而影響蜂群繁殖[18]。Julie Fourrier等（2015）證明蚊蠅醚影響著意蜂的幼蟲(chóng)死亡率、羽化畸形率、成蟲(chóng)行為等整個(gè)生活史[19]。這些研究均顯示幾丁質(zhì)抑制劑類(lèi)農(nóng)藥殘留會(huì)對(duì)蜜蜂發(fā)育前期階段及壽命產(chǎn)生嚴(yán)重影響。

2.保幼激素類(lèi)殺蟲(chóng)劑對(duì)蜜蜂的影響

保幼激素（JH）又稱(chēng)返幼激素，它來(lái)源于咽側(cè)體，是一類(lèi)保持昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)性狀和促進(jìn)成蟲(chóng)卵巢發(fā)育的激素。JH在昆蟲(chóng)生殖生理和交配行為中起非常重要的作用[20]，同時(shí)在昆蟲(chóng)整個(gè)胚胎期的生長(zhǎng)發(fā)育中具有強(qiáng)有力的調(diào)控作用。

保幼激素類(lèi)殺蟲(chóng)劑是阻止昆蟲(chóng)發(fā)育、抑制變態(tài)發(fā)生的昆蟲(chóng)生長(zhǎng)調(diào)節(jié)劑，其商品化殺蟲(chóng)劑是烯蟲(chóng)酯[21]。烯蟲(chóng)酯和溫度共同脅迫會(huì)導(dǎo)致成年越冬工蜂滯育終止，造成蜂群數(shù)量減少。JH在調(diào)節(jié)蜜蜂勞動(dòng)分工中起重要作用，JH滴度隨著蜜蜂行為發(fā)育而增加，并在外勤蜂中顯著高于內(nèi)勤蜂[22]。暴露在這類(lèi)殺蟲(chóng)劑的環(huán)境中可能會(huì)改變蜜蜂的行為，但當(dāng)前對(duì)保幼激素類(lèi)殺蟲(chóng)劑是否影響蜜蜂個(gè)體或群體及影響的效果如何仍有待研究。

3.蛻皮激素類(lèi)殺蟲(chóng)劑對(duì)蜜蜂的影響

昆蟲(chóng)的蛻皮激素（Ecd）由內(nèi)分泌器官前胸腺合成，能引起表皮的變化以及新角質(zhì)層的沉積[23]。蛻皮激素嚴(yán)格調(diào)控著昆蟲(chóng)的蛻皮、變態(tài)和繁殖。蛻皮激素殺蟲(chóng)劑作用于蛻皮激素受體，促進(jìn)靶標(biāo)物提前蛻皮，形成畸形個(gè)體，靶標(biāo)物最后因脫水、饑餓而死亡。目前，蛻皮激素類(lèi)似物殺蟲(chóng)劑主要有抑食肼、蟲(chóng)酰肼、甲氧蟲(chóng)酰肼和苯醚威等[24]。

De Ruijter和van der Steen（1987）在大田試驗(yàn)表明苯醚威抑制蜜蜂的前期發(fā)育。除此之外，JakobWegenera等確定了蜜蜂的孵化率、學(xué)習(xí)能力和24小時(shí)記憶能力以及頭部提取物中10-HDA濃度受苯醚威的影響。長(zhǎng)吻延伸反射（PER）試驗(yàn)證明蜜蜂在攝入亞致死劑量的蟲(chóng)酰肼后，顯示蜜蜂學(xué)習(xí)能力受損，表明以前認(rèn)為無(wú)害的農(nóng)用化學(xué)品也可能對(duì)蜜蜂造成有害影響[25]。嗅覺(jué)、記憶學(xué)習(xí)對(duì)蜜蜂的覓食很重要，而學(xué)習(xí)能力受損可能會(huì)導(dǎo)致全球蜜蜂健康狀況持續(xù)下降，由此可見(jiàn)，蛻皮激素類(lèi)似物殺蟲(chóng)劑對(duì)蜜蜂神經(jīng)生理學(xué)有一定的影響。

IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑不僅影響幼蟲(chóng)和蛹的壽命，而且嚴(yán)重影響成蜂覓食行為及某些生理特性[26]，對(duì)蜜蜂的健康發(fā)育和日后蜂群的穩(wěn)定有潛在危害。盡管有些農(nóng)藥不屬于IGRs類(lèi)殺蟲(chóng)劑，但通過(guò)間接破壞蜜蜂的內(nèi)分泌系統(tǒng)就會(huì)對(duì)蜜蜂健康造成威脅，如2，4-二氯苯酚殺蟲(chóng)劑（2，4-Dichlorophenol，2，4-DCP）在急性接觸毒性試驗(yàn)中對(duì)中蜂具有中等毒性作用[27]，通過(guò)直接抑制蜜蜂磺基轉(zhuǎn)移酶和中斷PAPS的供應(yīng)而對(duì)神經(jīng)元功能產(chǎn)生影響，其中對(duì)內(nèi)分泌的破壞和異源代謝的影響更大[28]。王康（2017）研究表明亞致死劑量多菌靈農(nóng)藥雖不會(huì)導(dǎo)致蜜蜂急性死亡，但對(duì)幼蟲(chóng)生長(zhǎng)發(fā)育具有抑制作用，對(duì)解毒酶系也產(chǎn)生不同程度的影響[29]。因此，IGRs殺蟲(chóng)劑的使用及發(fā)展空間應(yīng)引起我們的重視。

4.IGRs殺蟲(chóng)劑之間互作及與其他農(nóng)藥互作對(duì)蜜蜂的影響

現(xiàn)代農(nóng)業(yè)中由于農(nóng)藥的大量使用，加大了蜜蜂與各類(lèi)農(nóng)藥接觸的概率，IGRs殺蟲(chóng)劑之間互作及與其他農(nóng)藥互作對(duì)蜜蜂的影響得到更多人的關(guān)注。當(dāng)IGRs殺蟲(chóng)劑之間互作時(shí)，其對(duì)蜜蜂的毒性與互作效應(yīng)強(qiáng)度成正比。比如苯醚威和氟蟲(chóng)腈對(duì)蜜蜂的生殖性能、孵化時(shí)間產(chǎn)生依賴(lài)性影響[30]；蟲(chóng)酰肼和除蟲(chóng)脲互作時(shí)，會(huì)加速蜜蜂的急性毒性[31]；除蟲(chóng)脲和氟苯脲共同作用蜜蜂時(shí)，蜜蜂幼蟲(chóng)的角質(zhì)層會(huì)異常形成，從而導(dǎo)致幼蟲(chóng)死亡率顯著增加[32]。此外，IGRs殺蟲(chóng)劑之間與其他農(nóng)藥互作，以及致病原協(xié)同作用均能夠使蜂群變得更為敏感。目前有關(guān)IGRs殺蟲(chóng)劑之間互作的報(bào)道并不多，但是這種現(xiàn)象必然會(huì)影響蜜蜂健康，此領(lǐng)域有待更多的探索與研究。

三、小結(jié)

研究表明：IGRs農(nóng)藥在空間和時(shí)間分布上呈現(xiàn)多樣性，而其對(duì)蜜蜂行為、壽命等造成的影響成為研究熱點(diǎn)。蜜蜂受IGRs農(nóng)藥影響，會(huì)造成授粉效率下降、哺育力降低和壽命縮短。蜜蜂作為一種群居的社會(huì)性昆蟲(chóng)，其免疫系統(tǒng)和生理代謝體現(xiàn)出復(fù)雜的多樣性，需要充分考慮在自然條件下的各種影響因子，全面考量其免疫、代謝、能量、應(yīng)激等與早熟的采集行為之間的聯(lián)系，才能更好的理解IGRs農(nóng)藥-蜜蜂之間的動(dòng)態(tài)關(guān)系。