任 偉，趙允格，許明祥，徐安凱

(1. 中國科學院水利部水土保持研究所黃土高原土壤侵蝕與旱地農(nóng)業(yè)國家重點實驗室， 陜西 楊陵 712100； 2. 吉林省農(nóng)業(yè)科學院， 吉林 長春 130124； 3. 中國科學院大學， 北京 100049)

生物土壤結(jié)皮(簡稱生物結(jié)皮)，是由苔蘚、地衣、藍藻、細菌或真菌等形成的十分復雜的復合體，約占陸地表面的35%～70%，常與高等維管束植物呈鑲嵌式分布，相互影響[1]。一方面，生物結(jié)皮改善了地表微環(huán)境，提高了0～2 cm土壤有機碳、全氮、堿解氮及速效磷等養(yǎng)分含量，細化土壤質(zhì)地，顯著改善土壤理化性質(zhì)，促進高等植物生長發(fā)育及群落演替[2]。另一方面，生物結(jié)皮在土壤表面形成一個致密層，顯著降低土壤水分滲透性[3]，還可能降低維管束植物種子進入土壤和幼苗萌發(fā)出土的機會[4-5]，成為維管束植物生長發(fā)育的負面影響因子。有關生物結(jié)皮與高等維管束植物之間的關系一直是生物結(jié)皮生態(tài)功能研究的重要內(nèi)容，已有學者就生物結(jié)皮對維管束植物種子萌發(fā)、種子庫、物種入侵、植物群落等方面開展了不少研究，取得重要進展[6-8]。

干擾是自然界中常見現(xiàn)象，以藻類、苔蘚類及地衣類等變水植物為主要成分的地表生物結(jié)皮，對各種自然和人為干擾(火燒、踩踏、機械碾壓、翻耕等)非常敏感[9]。干擾極大地影響了生物結(jié)皮的蓋度和組成，改變了其下層土壤養(yǎng)分循環(huán)和水文過程[10]。研究表明，干擾顯著降低藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮的蓋度，降低土壤有機碳、全氮、速效氮的含量，增加易氧化碳含量和有機碳累積礦化量[11-12]。其次，干擾可引起生物結(jié)皮層以及0～2 cm土壤細菌、真菌、放線菌的變化[13]。就對土壤水文過程方面，石亞芳等研究表明，干擾生物結(jié)皮可增加降水入滲，減小徑流，改善土壤水分狀況[14]?？梢姼蓴_可顯著影響生物結(jié)皮土壤養(yǎng)分及水分狀況，進而可能導致與其共生的高等維管束植物生長發(fā)育的變化。然而鮮有研究調(diào)研干擾生物結(jié)皮對高等維管束植物根系的影響，是生物結(jié)皮與高等維管束植物關系研究的薄弱環(huán)節(jié)。

根系是植物的重要器官，具有錨定植物、吸收輸導土壤水分養(yǎng)分、合成和儲藏營養(yǎng)物質(zhì)等諸多生理功能[15]。根系具有很高的可塑性，能夠快速響應土壤養(yǎng)分和水分變化，進而實現(xiàn)根系在獲取與保守策略中的權(quán)衡調(diào)控[16]。根系生物量，占據(jù)了植物體總生物量的二分之一，不僅與植株地上部生長有關，同時可敏感反應植物獲取水、土資源能力，具有重要的生態(tài)指示功能[17]。

生物結(jié)皮是黃土丘陵區(qū)退耕地上廣泛發(fā)育的地被物[18]，平均蓋度可達60%～70%，是該區(qū)退耕地植被恢復演替的重要影響因子。明確高等維管束植物對干擾生物結(jié)皮的響應，對促進該區(qū)植被恢復具有重要意義。為此，本研究以黃土丘陵區(qū)有生物結(jié)皮發(fā)育的撂荒草地為樣地，通過模擬不同強度羊只踩踏干擾(后文簡稱“干擾”)，分析不同強度干擾對土壤理化屬性以及根系生物量的影響，以期揭示干擾生物結(jié)皮對根系生長的影響及機制，為黃土丘陵區(qū)退耕地植被恢復提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)域位于陜西省吳起縣合溝流域(36°58' N，107°50' E)，屬于溫帶大陸性季風氣候，地貌類型為典型的黃土丘陵梁峁溝壑區(qū)，平均海拔1 400 m，年均氣溫7.8℃，年均日照時數(shù)2 400 h，年均降水量475 mm，雨季主要集中在7—9月。土壤類型為黃綿土，主要植被群落為堿菀(TripoliumvulgareNees)、長芒草(StipabungeanaTrin.)、委陵菜(PotentillachinensisSer.)、糙隱子草(Cleistogenessquarrosa(Trin.) Keng)、胡枝子(LespedezabicolorTurcz.)、黃耆(Astragalusmembranaceus(Fisch.) Bunge)、狗娃花(Heteropappushispidus(Thunb.) Less.)、狹裂白蒿(ArtemisiakanashiroiKitam.)、茵陳蒿(ArtemisiacapillarisThunb.)、龍膽(GentianascabraBunge)、遠志(PolygalatenuifoliaWilld.)、中華小苦荬(Ixeridiumchinense(Thunb.) Tzvel.)等草本植物，植被蓋度約25%。研究區(qū)退耕封禁約20年，生物結(jié)皮發(fā)育良好，與植被鑲嵌分布，且未被擾動，覆蓋度在70%以上，主要以藻結(jié)皮、藻蘚混生結(jié)皮、蘚結(jié)皮以及少許地衣結(jié)皮為主。

1.2 試驗設計

為明確不同強度干擾對與生物結(jié)皮鑲嵌分布的維管束植物的影響，試驗設計輕(20%)、中(40%)、重(50%)3個干擾強度，以生物結(jié)皮破碎度表征干擾度。以不干擾為對照，每個處理設4個重復，共計16個小區(qū)。已有研究表明，當研究區(qū)生物結(jié)皮破碎度大于50%時，有加劇水土流失的風險[14]，而控制水土流失是研究區(qū)生物結(jié)皮的重要生態(tài)功能，因此，本研究設計的最大干擾度為50%。

1.3 試驗小區(qū)布設及干擾處理

2015年7月在研究區(qū)選擇生物結(jié)皮發(fā)育良好，坡度一致(25°)撂荒坡地布設試驗小區(qū)。小區(qū)規(guī)格為1.5 m×3.0 m，間隔3.0 m，采用鐵皮圈建小區(qū)，隨機區(qū)組試驗設計。然后采用25點樣方法(樣方25 cm×25 cm)調(diào)查生物結(jié)皮的蓋度和組成，采用樣方法調(diào)查植被蓋度，采樣測定各小區(qū)0～10 cm，10～20 cm土壤全氮磷、速效氮磷、有機碳等養(yǎng)分含量，作為研究樣地的背景資料(表1)。完成后，對小區(qū)進行干擾，干擾方法詳細參見楊雪芹等[11]。干擾后，采用樣方調(diào)查、統(tǒng)計得出野外用于試驗的3個干擾梯度的實際干擾度分別為：19.18±0.52%，37.02±1.72%和48.04±3.21%(后文簡寫為19%，37%和48%干擾度)。此后，每2個月對小區(qū)進行調(diào)查、觀測，如果生物結(jié)皮有所恢復，則采用原方法對其進行重復干擾，保證干擾度保持在設計干擾度的±5%以內(nèi)。

表1 研究小區(qū)樣地背景值Table 1 Background of the study area

1.4測定指標與方法

根系生物量：干擾1年后，于2016年9月于每個小區(qū)上、中、下部3個樣點，用直徑10 cm的根鉆分層采集0～10 cm，10～20 cm的土芯，帶回實驗室，水中浸泡1～2 h，然后小心沖洗，收集根系。濾紙吸干表面水分后，放入鋁盒中60℃恒溫烘至恒重，得到根系干重(Root dry weight,RDW)，采用式(1)計算根系生物量(Root Biomass,RB)，用式(2)計算干擾后根系生物量的增量(ΔRB)。

RB(g·m-2)=RDW/(π×r2)

(1)，

其中：RB—根系生物量；RDW—根系干重；r—根鉆半徑。

ΔRB(g·m-2)=干擾小區(qū)RB—不干擾小區(qū)RB

(2)，

土壤理化屬性測定：采集根系樣品時，用便攜式測定儀(TRIME-PICO)確定土壤含水量、溫度和電導率。分別采集0～10 cm，10～20 cm土壤樣品，將每個小區(qū)上、中、下部3個樣點的同層土壤混合作為1個樣品，帶回實驗室。測定土壤pH(水土比1∶2.5)、有機碳(重鉻酸鉀容量法)、全磷(氫氧化鈉熔融—鉬銻抗比色法)、速效磷(碳酸氫鈉浸提-鉬銻抗比色法)、全氮(凱氏定氮法)、速效氮(堿解擴散法)。具體見魯如坤《土壤農(nóng)化分析》第三版。

1.5 數(shù)據(jù)處理

運用Microsoft Excel 2010對數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計、計算，采用GraphPad Prism 8.0進行繪圖。運用Kolmogorov-Smirnov test檢驗數(shù)據(jù)的正態(tài)分布，利用Levene's test進行方差齊性檢驗。采用SPSS 18.0軟件中的ANOVA單因素方差分析檢驗根系生物量及土壤理化屬性在不同干擾度之間的差異性，并進行Duncan多重比較。采用Pearson相關分析法計算根系生物量與土壤理化屬性的相關系數(shù)，并做進一步的回歸分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 干擾后生物結(jié)皮組成和蓋度的變化

干擾顯著影響生物結(jié)皮的蓋度和組成，隨干擾度增強，蘚結(jié)皮和藻結(jié)皮蓋度顯著降低(圖1)。48%干擾度組蘚結(jié)皮蓋度為7.20%，較不干擾組降低66.69%。37%干擾度組藻結(jié)皮蓋度為12.10%，較不干擾組降低50.21%。干擾顯著增加植物蓋度，37%干擾度組(33.20%)較不干擾組增加43.10%。調(diào)落物蓋度在不同干擾度組間差異不顯著。擾動藻結(jié)皮(本文指生物結(jié)皮經(jīng)踐踏、動物活動及試驗干擾破損后又有所恢復的藻結(jié)皮)蓋度隨干擾度增強顯著增加，48%干擾度組(28.41%)較不干擾組增加667.84%。

不干擾的小區(qū)，藻結(jié)皮、蘚結(jié)皮、植物、凋落物的蓋度百分比大致相當，分別為：24.30%，21.60%，23.20%，20.90%。19%干擾度下，凋落物蓋度百分比最大，為26.10%。37%干擾度下，植物所占蓋度百分比最大，為33.20%。48%干擾度下，擾動藻和植物所占蓋度百分比較大，分別為28.41%和27.93%?？偟膩砜?，干擾顯著降低結(jié)皮蓋度，增加植物和擾動藻的蓋度。

圖1 不同干擾度對生物結(jié)皮覆蓋組成的影響Fig.1 Effect of the different disturbance intensity on the composition of surface coverage

2.2 干擾對植物根系生物量的影響

干擾顯著影響植物根系總生物量(圖2A)，干擾1年后，隨干擾度增強，根系總生物量呈現(xiàn)先增加后降低的趨勢。37%干擾度組的根系總生物量為427.73 g·m-2，較不干擾組增加104.55%。19%和48%干擾度組與不干擾組差異不顯著。

37%干擾度組顯著增加0～10 cm土層根系生物量(344.10 g·m-2)，與不干擾組相比，Δ根系生物量為231.13 g·m-2，增幅達204.59%。19%，48%干擾度組亦增加了0～10 cm根系生物量，但Δ根系生物量較小，與不干擾組差異不顯著。10～20 cm土層根系生物量有隨干擾強度增加而降低的趨勢，但與不干擾組差異不顯著(圖2A、B)。

不干擾組0～10 cm和10～20 cm土層根系生物量分別占總根系生物量的54.03%和45.97%，差異不顯著，0～10 cm與10～20 cm土層根系生物量比值為1.18。干擾顯著影響了根系剖面分布，19%干擾度組0～10 cm和10～20 cm土層根系生物量分別占總根系生物量的64.54%和35.46%，0～10 cm與10～20 cm土層根系生物量比值為1.82。37%干擾度組0～10 cm土層根系生物量占總根系生物量的80.45%，10～20 cm土層根系生物量占總根系生物量的19.55%，0～10 cm與10～20 cm土層根系生物量比值為4.11。48%干擾度組0～10 cm和10～20 cm土層根系生物量分別占總根系生物量的64.75%和35.25%，0～10 cm與10～20 cm土層根系生物量比值為1.84。表明干擾生物結(jié)皮可影響根系的空間分布，導致根系分布淺層化(圖2C)。

圖2 不同干擾度對植物根系的影響Fig.2 Effect of the different disturbance intensity on the root biomass注：A：根系生物量；B：Δ根系生物量；C：百分比；不同小寫字母表示不同干擾度不同土層間差異顯著(P<0.05)，下同Note:A:root biomass;B:Δ root biomass;C:percentage;Different lowercase letters indicate significant difference between soil layers with different disturbance intensity at the 0.05 level,the same as below

2.3 干擾對土壤理化屬性的影響

水分：隨干擾度增強，0～10 cm土壤含水量顯著增加，48%干擾度組土壤含水量較不干擾組增加22.37%，10～20 cm土壤水分先增加后降低，37%干擾度組較不干擾組增加25.36%(圖3A)；溫度：干擾顯著降低下層土壤溫度，呈現(xiàn)出先降低后增加的趨勢，其中37%干擾度組土壤溫度較不干擾組降低5.85℃(圖3B)。

養(yǎng)分：干擾后生物結(jié)皮下層土壤有機碳含量有下降趨勢，但差異不顯著(圖3C)；全氮：干擾增加0～10 cm土層全氮含量，37%和48%干擾度組較不干擾組分別增加8.20%和6.56%，且差異顯著(圖3D)；有效氮：隨干擾度增強，0～10 cm土壤有效氮含量呈現(xiàn)先降低后增加趨勢，10～20 cm土壤有效氮含量呈遞增趨勢(圖3E)；全磷：不同處理及土層間全磷含量波動較小，無顯著差異(圖3F)；有效磷：0～10 cm土壤有效磷含量呈現(xiàn)隨干擾度增強先增加后降低趨勢，但差異不顯著，10～20 cm土壤有效磷含量差異也不顯著(圖3G)。不同土層之間，0～10 cm土壤水分和養(yǎng)分均高于10～20 cm土層。

其它：生物結(jié)皮干擾之后，0～10 cm和10～20 cm土壤pH、電導率隨干擾強度無顯著變化(圖3H；圖3I)。

圖3 不同干擾度對生物結(jié)皮下層土壤理化屬性的影響Fig.3 Effect of the different disturbance intensity on thesoil physical-chemical properties

2.4 干擾影響植物根系生物量的機制

為了解析干擾對草地根系分布特征與土壤屬性之間的關系，對根系生物量與土壤水分、溫度、養(yǎng)分進行相關及回歸分析(表2，圖4)。結(jié)果表明，根系生物量與土壤水分呈顯著正相關(皮爾遜相關系數(shù)0.432)，二次函數(shù)擬合較好(圖4A)，表明干擾增加了降水的入滲，促進了植物根系的生長。根系生物量與土壤溫度呈顯著負相關(皮爾遜相關系數(shù)-0.383)，線性函數(shù)擬合較好(圖4B)，表明炎熱的夏季，干擾生物結(jié)皮在一定范圍內(nèi)(27.93～22.08℃)降低午后土壤溫度，有利于植物根系的生長。根系生物量與土壤全氮呈極顯著正相關(皮爾遜相關系數(shù)0.583)，線性函數(shù)擬合較好(圖4C)。根系生物量與土壤有效氮呈顯著正相關(皮爾遜相關系數(shù)0.369)，線性函數(shù)擬合較好(圖4D)。根系生物量與土壤全磷呈顯著正相關(皮爾遜相關系數(shù)0.357)，二次函數(shù)擬合較好(圖4E)。根系生物量與土壤有效磷呈極顯著正相關(皮爾遜相關系數(shù)0.520)，二次函數(shù)擬合較好(圖4F)。表明干擾生物結(jié)皮增加下層土壤全氮含量，土壤有效氮、全磷、有效磷呈現(xiàn)增加趨勢，為植物根系提供更多可供吸收利用的養(yǎng)分，進而提高了根系生物量。在黃土丘陵地區(qū)，通過干擾生物結(jié)皮影響土壤氮磷的養(yǎng)分循環(huán)以及水分、溫度的重新分配，促進與之鑲嵌分布的植物根系生長。

表2 根系生物量與土壤理化屬性的相關分析Table 2 Correlation analysis between root biomass and soil physical-chemical properties

注：*代表顯著相關(P<0.05)，**代表極顯著相關(P<0.01)

Note:* indicates significant correlation at the 0.05 level,** indicates extremely significant correlation at the 0.01 level

圖4 根系生物量與土壤理化屬性的回歸分析Fig.4 Regression analysis of root biomass and soil physical-chemical properties

3 討論

根系是植物生態(tài)進化的驅(qū)動器，在植物群落演替，養(yǎng)分水分吸收，土壤微生物驅(qū)動，碳氮循環(huán)等過程中具有重要作用[19]。根系的生物量、分布及構(gòu)型，反映了植物地上部的生長潛力[20]。本研究結(jié)果表明，研究區(qū)植物根系主要分布在表層土壤，0～10 cm土層根系生物量高于10～20 cm土層，呈“T”型分布，與前人研究結(jié)果相一致[21-22]。

然而，干擾生物結(jié)皮顯著影響了植物根系生物量，且影響程度因土層而異，0～10 cm土層，隨著干擾強度的增加，植物根系生物量呈現(xiàn)先增加后降低的趨勢，其中37%干擾度組根系生物量最大，呈現(xiàn)淺層化趨勢。可能是由于根系分布特征不僅與其自身遺傳信息有關，同時取決于外界環(huán)境因子的影響[23]。干擾改變了生物結(jié)皮的組成與分布[24]，影響下層土壤養(yǎng)分、水分的分布格局，進而影響植物根系的生長發(fā)育。正如本研究中，干擾增加了雨水的入滲，隨干擾度增強，下層土壤含水量的增加，有利于植物根系生長。此外，與不干擾相比，干擾顯著降低夏季午后土壤溫度，其中37%干擾度組降低5.85℃，可能與該干擾度促進了植物生長，地上部蓋度較大(增加43.10%)，遮陰較好，降低了土壤溫度，間接影響了植物根系生長有關。

此外，干擾增加了擾動藻類結(jié)皮的蓋度，可能促進了結(jié)皮層氮素養(yǎng)分隨入滲水分向下的遷移，因此37%和48%干擾度組顯著增加0～10 cm土壤全氮含量。隨著干擾度的增強，0～10 cm土壤有效氮含量呈現(xiàn)先降低后增加趨勢，影響植物的吸收利用。王閃閃等[12]研究結(jié)果也表明干擾降低了結(jié)皮層有效氮的含量。但10～20 cm土層有效氮含量呈現(xiàn)逐漸增加趨勢，并且有效氮與根系生物量總體呈正相關關系，表明干擾生物結(jié)皮增加了下層土壤氮的養(yǎng)分供給，進而增加了根系生物量。0～10 cm土壤有效磷含量隨干擾度增強，呈現(xiàn)先增加后降低趨勢，與根系生物量變化趨勢相同，是由于磷元素在土壤中移動性較差，而植物根系的新陳代謝以及分泌的有機酸活化了土壤中的磷元素[25]，提高了土壤有效磷的含量。有效磷的增加進一步又促進了植物地下部的生長發(fā)育，提高了根系生物量，因此二者之間呈極顯著正相關關系?？偟膩砜?，干擾影響了生物結(jié)皮下層土壤養(yǎng)分含量、剖面分布以及土壤水分、溫度等，進而促進植物根系的生長。

根系生物量的增加及淺層化，不僅可以穩(wěn)定土壤結(jié)構(gòu)，增強土體抗剪強度[26]，而且可以增加土壤滲透能力，提高土壤抗侵蝕能力[27]。本研究發(fā)現(xiàn)干擾生物結(jié)皮增加了植物根系生物量，從根系角度揭示踩踏干擾生物結(jié)皮對植被的影響，為今后黃土丘陵區(qū)植被恢復、水土流失治理以及草牧業(yè)發(fā)展提供借鑒意義。

4 結(jié)論

干擾顯著降低結(jié)皮蓋度，增加維管束植物蓋度；干擾生物結(jié)皮增加了根系生物量，改變了植物根系剖面分布，上下層根系生物量比值較不干擾增加0.64～2.93倍，導致草地根系淺層化；干擾增加0～10 cm土壤含水量，降低夏季午后土壤溫度，增加土壤全氮含量；干擾生物結(jié)皮影響了土壤養(yǎng)分循環(huán)以及水文、溫度的重新分配，促進了與之鑲嵌分布的植物根系的生長。