李慢如　張玲

摘要：? 桑寄生植物作為關(guān)鍵種和關(guān)鍵性食物資源在生態(tài)系統(tǒng)中扮演著重要角色，其鞘花的繁殖物候特征不僅會(huì)影響自身的繁殖適合度而且還會(huì)影響依賴于其獲取食物資源的動(dòng)物。為了解鞘花的繁殖物候特征及其影響因素，探究其與寄主植物和種子散布者之間的相互作用關(guān)系。該研究以西雙版納地區(qū)分布的鞘花為對(duì)象，通過(guò)定期觀測(cè)鞘花和其寄主植物木荷的繁殖物候，測(cè)量它們的生物學(xué)特性和溫濕度等環(huán)境因子，并分析鞘花在個(gè)體水平和種群水平上的繁殖物候特征以及寄主植物和溫濕度對(duì)其繁殖物候的影響。結(jié)果表明：（1）鞘花的開(kāi)花物候?qū)儆诩写罅块_(kāi)花模式，整個(gè)種群的花期和果期的持續(xù)時(shí)間分別約為20 d和72 d，花期和果期的同步性指數(shù)都較高，6月中旬鞘花果實(shí)被取食的數(shù)量和速率最大，之后逐漸降低。（2）鞘花的始花期與木荷的始花期相關(guān)性較高，花期和果期與木荷的繁殖物候基本重疊。（3）每月開(kāi)花和果熟的個(gè)體數(shù)量與同期和前一個(gè)月的平均溫度和相對(duì)濕度的相關(guān)關(guān)系均不顯著?？傊＜纳参锏姆敝澄锖蛱卣骺赡苁艿捷^多因素的影響，若想全面了解半寄生植物的繁殖物候特征，就要綜合考慮生物和非生物等多種因子的共同作用。

關(guān)鍵詞： 開(kāi)花物候， 同步性， 種子散布， 寄主植物， 桑寄生

中圖分類號(hào)：? Q948.9文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：? A文章編號(hào)：? 1000-3142（2019）09-1252-09

Abstract：? Mistletoes play an important role in the ecosystem as key stone species and critical food resources for many birds and mammals. As a main kind of mistletoe species in Xishuangbanna region， the reproductive pheno-logical characteristics of Macrosolen cochinchinensis can not only affect their reproductive fitness， but also affect the animals that depend on them for food resources. To understand the reproductive phenological characteristics and impact factors of this mistletoe species， and also to explore the interaction between host plants and its seed dispersers of this mistletoe， we studied the reproductive phenology of M. cochinchinensis in Xishuangbanna region. We observed the reproductive pheno-logy of M. cochinchinensis and its host species Schima superba at regular intervals， and measured their biological traits and environmental factors like temperature and humidity. Meanwhile， we analyzed the reproductive phenological characteristics of Macrosolen cochinchinensis at individual and population levels， and probe into the effects of its host plants and environmental factors （temperature and humidity etc.） on their reproductive phenology at the same time. The main results were as follows： （1） The flowering phenology of M. cochinchinensis belong to mass flowering patterns. The flowering and fruit duration of the whole population were about 20 d and 72 d respectively. The synchrony index of flowering and fruiting duration was relatively higher. The number of fruits foraged and rate of fruit foraged reached the maximum peak in the middle of June， and then gradua decreased. （2） The first flowering date of M. cochinchinensis and its host species Schima superba was highly correlated， and the flowering and fruiting period of Macrosolen cochinchinensis and Schima superba were mainly overlapped in time scale. （3）? Individuals numbers of flowering and fruit mature plants per month of Macrosolen cochinchinensis was not significantly correlated with the average temperature and relative humidity of the same and previous months. In summary， the reproductive phenological characteristics of mistletoe species may be influenced by many factors， and it is essential to consider comprehensively combination of multiple factors such as many biotic and abiotic factors to understand the reproductive phenological characteristics of those hemiparasite mistletoes in the ecosystem.

Key words： flowering phenology， synchrony， seed dispersal， host plants， mistletoe

植物具有季節(jié)性和周期性的繁殖物候事件是其生活史的重要部分（Rathcke & Lacey， 1985; Steltzer & Post， 2009），不僅可以影響自身的傳粉和種子散布等，而且還會(huì)影響依賴這些植物獲取資源的動(dòng)物（Wright & Meagher， 2003）。植物的繁殖物候主要分為開(kāi)花物候和結(jié)果物候。開(kāi)花物候通常較多地關(guān)注植物具有繁殖能力即盛開(kāi)（花藥散發(fā)）階段;結(jié)果物候包括果實(shí)出現(xiàn)、生長(zhǎng)、成熟和種子散布（Hilty， 1980; Rathcke & Lacey， 1985; Buide et al.， 2002; 劉志民和蔣德明， 2007）。同時(shí)還可以用如開(kāi)始（onset）、時(shí)長(zhǎng) （duration）和同步性（synchrony）等多個(gè)物候參數(shù)的組合來(lái)進(jìn)行定量描述（Augspurger， 1983; Rathcke & Lacey， 1985; Clark & Thompson， 2011）。植物的繁殖時(shí)間除了受系統(tǒng)發(fā)育因子的影響外 （Wright & Calderon， 1995; Davies et al.，2013），還會(huì)受到多種生物因子（如同域分布的其它植物、傳粉者和種子散布者）和非生物因子（如溫度、光周期和降水等）的影響（Wright & Meagher， 2003; Elzinga et al.， 2007; Craine et al.， 2012）。此外，植物自身的生物學(xué)特性也能影響植物的開(kāi)花物候和繁殖適合度，如個(gè)體較大的植物比個(gè)體較小的植物更早開(kāi)花且花期更長(zhǎng)（Ollerton & Lack， 1998），同步性較低（Otarola et al.， 2013）。

桑寄生植物（mistletoes）是一類自身可以進(jìn)行光合作用的半寄生性常綠灌木的總稱，在生態(tài)系統(tǒng)中由于其特殊的生活型和生活史過(guò)程，與寄主植物、傳粉者和種子散布者廣泛發(fā)生作用（Watson， 2001; Aukema， 2003）。它們通過(guò)專性固著器官即吸器（haustorium）附著在寄主植物的枝條，從其寄主植物的木質(zhì)部吸收水分和養(yǎng)分以滿足自身生活史發(fā)展的需求（Mathiasen et al.， 2008）。有研究表明當(dāng)寄主植物與寄生植物的繁殖物候存在部分重疊時(shí)，與未被感染的同種植物相比，被感染的寄主植物將吸引更多的傳粉者和種子散布者（Candia et al.， 2014）。同時(shí)，種子散布對(duì)于桑寄生植物的生存至關(guān)重要（Aizen， 2003），大多數(shù)桑寄生植物的種子都依賴于鳥(niǎo)類進(jìn)行散布（Room， 1972），鳥(niǎo)類取食之后通過(guò)排泄和回吐的方式將黏性極強(qiáng)的種子蹭到寄主植物的枝條上，適應(yīng)性較強(qiáng)的種子就開(kāi)始萌發(fā)和定殖（Davidar， 1983a）。在桑寄生植物的繁殖物候階段，林內(nèi)寄生感染區(qū)的鳥(niǎo)類豐度和多度也會(huì)明顯提升（Bennetts et al.， 1996; Watson， 2001; Napier et al.， 2014），因此它們之間的相互作用關(guān)系也被認(rèn)為是一種彌散型的協(xié)同進(jìn)化（Watson， 2001; Aukema & Del Rio， 2002）。

到目前為止，在城市和半荒漠草地灌叢生態(tài)系統(tǒng)中均有桑寄生繁殖物候特征及影響因素的相關(guān)研究（Teixeira-Costa et al.， 2017; Yule & Bronstein， 2018）。但是，在熱帶雨林生態(tài)系統(tǒng)中這類研究還未見(jiàn)開(kāi)展，其繁殖物候是否同樣受寄主植物的物候與種類、其自身的生物學(xué)特性以及氣候因子的影響還并不清楚。因此，本研究以西雙版納地區(qū)分布的一種桑寄生科（Loranthaceae）植物——鞘花（Macrosolen cochinchinensis）為對(duì)象，具體回答以下兩個(gè)科學(xué)問(wèn)題：（1）鞘花具有怎樣的繁殖物候特征;（2）鞘花的繁殖物候特征是否受到寄主植物的物候和生物學(xué)特性、自身的生物學(xué)特性和溫濕度等生物因子和非生物因子的影響。希望通過(guò)本項(xiàng)研究加深對(duì)寄主-桑寄生-種子散布者系統(tǒng)中桑寄生-寄主偏害共生關(guān)系和桑寄生-鳥(niǎo)類互利共生關(guān)系的理解，同時(shí)在全球氣候變化背景下為森林管理中合理防治半寄生植物提供基礎(chǔ)資料和理論依據(jù)。

1材料與方法

1.1 物候觀測(cè)

該研究在云南省西雙版納國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)-勐侖片區(qū)（101°07′—101°09′ E，21°58′—21°59′ N）的熱帶雨林里進(jìn)行。該地區(qū)屬熱帶北緣，氣候類型為熱帶季風(fēng)氣候，年平均氣溫約22 ℃，年平均降水量1 500 mm（朱華等， 2015）。根據(jù)降水量的多少又可將一年分為三季：雨季（5月中旬前后至10月下旬）、霧涼季（10月下旬至次年3月中下旬）、旱季（3月中下旬至5月中旬前后）（張克映， 1963）。選取感染在8棵寄主植物木荷（Schima superba）上生長(zhǎng)良好且具有繁殖能力的鞘花24株，該種植物主要分布于中國(guó)西南和東南地區(qū)（汪強(qiáng)等， 1996），多見(jiàn)于原生林、次生林的高大喬木上和人為干擾程度較大的生境中，種子散布者多為啄花鳥(niǎo)科（Dicaeidae）等體型較小的鳥(niǎo)類（肖來(lái)云和普正和， 1994），同時(shí)使用雙筒望遠(yuǎn)鏡輔助物候觀測(cè)。

從2017年開(kāi)始對(duì)位于中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園內(nèi)的桑寄生植物物候觀測(cè)得知，鞘花的花果期大都集中在每年的3月至8月份，為了更完整地觀測(cè)記錄鞘花的繁殖物候，本研究的物候觀測(cè)時(shí)間為2018年2月至同年9月，約每周觀測(cè)一次，記錄鞘花和木荷的開(kāi)花物候（始花期和末花期）和結(jié)果物候（果熟初期和果末期）共4個(gè)物候參數(shù)，其中果熟初期僅針對(duì)鞘花，木荷的結(jié)果物候則從果實(shí)出現(xiàn)開(kāi)始記錄，并將以上物候事件出現(xiàn)的日期轉(zhuǎn)換成儒略日（Julian day）即物候事件出現(xiàn)的日期為距離該年1月1日的天數(shù) （陳發(fā)軍等， 2017）以方便計(jì)算。物候觀測(cè)標(biāo)準(zhǔn)定義為單個(gè)植株上開(kāi)始有第一朵花出現(xiàn)時(shí)記為個(gè)體的始花期，由于每次觀測(cè)時(shí)間的間隔不完全均等，若在當(dāng)次觀測(cè)中發(fā)現(xiàn)植物已經(jīng)開(kāi)花，則再結(jié)合花色判斷該個(gè)體植株的始花期;最后一次記錄到植株枝條上有花朵存在記為末花期。為進(jìn)一步了解鳥(niǎo)類取食鞘花果實(shí)的時(shí)間動(dòng)態(tài)，用孔徑為5 mm的紗網(wǎng)和四根長(zhǎng)為1.5 m的PCV管制作面積為1.5 m × 1.5 m的果皮收集框并用鐵架支撐，放置在4株鞘花的正下方，這些個(gè)體與其它鞘花個(gè)體在空間上沒(méi)有重疊以保證每一個(gè)果皮收集框的果皮均來(lái)自于相同的個(gè)體，每周收集一次并統(tǒng)計(jì)被鳥(niǎo)類取食的果皮數(shù)量。取食速率為每次收集到的果皮數(shù)量除以兩次收集時(shí)間間隔的天數(shù)，結(jié)果用平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤表示。

1.2 物候參數(shù)的計(jì)算

始花期和果熟初期按照上述物候觀測(cè)的標(biāo)準(zhǔn)記錄;花期長(zhǎng)短與果期長(zhǎng)短則為始花/果熟初期至末花期/果末期的時(shí)間間隔;個(gè)體植物和種群的異步性程度則使用Augspurger （1983）提出的同步性指數(shù)計(jì)算公式進(jìn)行衡量。

式中，Xi用于表示種群中任意一個(gè)給定的個(gè)體與除它之外的其它所有同種個(gè)體的物候同步性程度（公式1），Z用于表示種群中任意一個(gè)給定的個(gè)體與其它所有同種個(gè)體的物候同步性指數(shù)求和的平均值（公式2），Xi與Z的變異范圍均為0～1，“0”表示種群內(nèi)個(gè)體之間的花期無(wú)重疊，“1”則表示完全重疊。

1.3 生物學(xué)特性及溫濕度的測(cè)定

生物學(xué)特性測(cè)定指標(biāo)包括木荷的胸徑、冠幅以及鞘花的寄生高度和冠幅等。使用圍尺在1.3 m處測(cè)量木荷的胸徑，使用測(cè)距儀測(cè)量木荷的樹(shù)高和鞘花的寄生高度，并估測(cè)木荷和鞘花的冠幅。使用ibuttonDS1923溫濕度記錄儀（上海沃第森電子科技有限公司），每90 min采集一次樣地內(nèi)的溫濕度數(shù)據(jù)。

1.4 數(shù)據(jù)分析

使用Shapiro-wilk方法對(duì)該文各變量進(jìn)行正態(tài)性檢驗(yàn)，由于有些變量經(jīng)過(guò)轉(zhuǎn)化后仍不正態(tài)，因此鞘花繁殖物候的4個(gè)物候參數(shù)之間，以及它們與自身的生物學(xué)特性（寄生冠幅、寄生高度）、寄主生物學(xué)特性（寄主冠幅、寄主高度）和溫濕度統(tǒng)一使用Spearman相關(guān)分析法計(jì)算相關(guān)系數(shù)并檢驗(yàn)相關(guān)性的顯著性;當(dāng)寄生/寄主的生物學(xué)特性與物候參數(shù)之間的相關(guān)性，每月鞘花開(kāi)花/果熟個(gè)體數(shù)與當(dāng)月/前一個(gè)月的溫濕度之間的相關(guān)性達(dá)到顯著后，再使用回歸分析方法進(jìn)行檢驗(yàn)。數(shù)據(jù)分析和作圖使用R3.3.1、SigmaPlot12.5和Adobe Illustrator CS6軟件完成。

2結(jié)果與分析

2.1 鞘花的繁殖物候特征

2.1.1 開(kāi)花物候研究區(qū)的鞘花約在3月末、4月初開(kāi)花，4月上中旬達(dá)到開(kāi)花高峰期，整個(gè)種群在4月下旬進(jìn)入末花期，花期持續(xù)時(shí)間最短為10 d，最長(zhǎng)為31 d，平均花期約20 d，屬于單峰式集中大量開(kāi)花模式，且開(kāi)花物候曲線呈現(xiàn)右傾式。較早開(kāi)花的個(gè)體相應(yīng)地花期也越長(zhǎng)（r=-0.864，P<0.001）。整個(gè)種群平均始花期錯(cuò)開(kāi)約6 d，其中最大的可相差20 d（圖1），種群花期的同步性指數(shù)為0.79。

2.1.2 果期物候4月中下旬鞘花上開(kāi)始出現(xiàn)果實(shí)，5月中下旬果實(shí)開(kāi)始由綠色變成橙色，之后逐漸成熟。整個(gè)種群在8月初進(jìn)入果末期，果期持續(xù)時(shí)間最短為63 d，最長(zhǎng)為97 d，平均果期約為72 d，果期物候模式屬于平頂式，即所有個(gè)體均能在相當(dāng)長(zhǎng)的一段時(shí)間內(nèi)有熟果的存在。與開(kāi)花物候特征類似，果實(shí)越早成熟的個(gè)體相應(yīng)地果期也越長(zhǎng)（r=-0.777，P<0.001），果實(shí)越晚成熟的個(gè)體，同步性指數(shù)越大（r=0.815，P<0.001）。整個(gè)種群平均果熟初期的錯(cuò)開(kāi)時(shí)間約7 d，其中最大的可相差27 d（圖1），與花期相比，果期的同步性更高（Z=0.88），但是個(gè)體水平上花期與果期的同步性指數(shù)相關(guān)性不顯著（r=0.115，P=0.699）。

另外，隨著果實(shí)的發(fā)育成熟，5月末收集到第一批被鳥(niǎo)類取食后丟棄的果實(shí)外果皮，果皮取食的數(shù)量在6月中旬達(dá)到最高（96.3±18.6），隨后呈下降趨勢(shì);果實(shí)的取食速率與果實(shí)的取食數(shù)量具有相同的趨勢(shì)，整個(gè)種群于7月中下旬進(jìn)入果末期（圖2）。

2.2 寄主物候?qū)η驶ǚ敝澄锖虻挠绊?/p>

該研究觀測(cè)的寄主植物木荷只有少數(shù)個(gè)體在3月末開(kāi)始開(kāi)花，大多數(shù)個(gè)體約在4月中旬進(jìn)入始花期，5月初達(dá)到開(kāi)花高峰期，整個(gè)種群在5月下旬進(jìn)入末花期，花期持續(xù)時(shí)間最短為21 d，最長(zhǎng)為50 d，平均花期約30 d。5月中旬木荷開(kāi)始坐果，整個(gè)種群在8月初進(jìn)入果末期，平均果期為85 d。鞘花在木荷開(kāi)花前一周進(jìn)入始花期，它們的始花期與木荷的始花期相關(guān)性達(dá)到了極顯著的水平（P<0.001）。鞘花的平均花期比木荷約少10 d，果熟期與木荷的果期在時(shí)間上基本重疊（圖3）。

2.3 寄主與寄生生物學(xué)特性對(duì)鞘花繁殖物候的影響

2.3.1 寄主生物學(xué)特性的影響木荷的冠幅與其樹(shù)高的相關(guān)性較高（r=0.556，P<0.05），但冠幅與鞘花的物候參數(shù)沒(méi)有顯著的相關(guān)關(guān)系。鞘花寄生的高度基本在木荷樹(shù)高的一半以上，且木荷植物越高，鞘花的寄生高度也越高（r=0.627，P<0.05）。木荷的高度與鞘花的始花期和花期長(zhǎng)短有顯著的相關(guān)性，表現(xiàn)在木荷的高度越高，鞘花的始花期越早，花期越短（表1）?；貧w分析也表明木荷的高度對(duì)于鞘花的花期長(zhǎng)短有顯著的影響（R2=0.281， P<0.05）。

2.3.2 寄生生物學(xué)特性的影響表現(xiàn)在寄生的高度越高，相應(yīng)地其冠幅也越小，果實(shí)成熟的時(shí)間越早，花期和果期都相應(yīng)縮短，但是這些相關(guān)關(guān)系均未達(dá)到顯著水平（表1）。

2.4 溫濕度對(duì)鞘花繁殖物候的影響

物候觀測(cè)期間，研究區(qū)域的月平均溫度為21.4 ℃，而隨著雨季的到來(lái)，月平均相對(duì)濕度為51.86%～97.19%，一直保持較為穩(wěn)定的上升趨勢(shì)（圖4）。在雨季來(lái)臨之前，鞘花的花期基本結(jié)束，果熟期則與雨季同步。每月開(kāi)花/果熟的鞘花個(gè)體數(shù)量與同期和前一個(gè)月的平均溫度、相對(duì)濕度的相關(guān)性均不顯著。

3討論

3.1 鞘花的繁殖物候特征

植物的繁殖物候會(huì)受到各種生物和非生物因子的影響，對(duì)于半寄生植物來(lái)說(shuō)，它們從寄主植物吸取水分和養(yǎng)分等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，又與傳粉者和種子散布者相互作用。因此，其繁殖物候及其影響因素也更為復(fù)雜和特殊（Aukema， 2003; Yule & Bronstein， 2018）。鞘花與大部分桑寄生科植物一樣，其開(kāi)花物候類型屬于集中大量開(kāi)花且具有較高的花期同步性指數(shù)，這在其它桑寄生科植物中也得到了驗(yàn)證（Davidar， 1983b）。較高的花期同步性指數(shù)被認(rèn)為具有吸引更多傳粉者的優(yōu)勢(shì)（Primack， 1980; Augspurger， 1981; Buide et al.， 2002），但是由于環(huán)境因子和基因型的變異，種群內(nèi)植物的開(kāi)花物候不可能達(dá)到完全同步（Elzinga et al.， 2007）。

植物從開(kāi)花到果實(shí)成熟是一個(gè)循序漸進(jìn)的過(guò)程，因此其果期物候相應(yīng)地會(huì)受到植物始花期和花期長(zhǎng)短的影響。開(kāi)花較早的鞘花個(gè)體其果熟期相應(yīng)也會(huì)越早，從果實(shí)較早成熟的個(gè)體到果實(shí)較晚成熟的個(gè)體，果期的同步性增加，這在其他由脊椎動(dòng)物散布的植物中也得到了驗(yàn)證（Eriksson & Ehrlen， 1991）。以往的研究表明果期的同步性會(huì)受到花期同步性的制約即與花期同步性相比果期同步性更低（Gorchov， 1990），但在本研究中果期的同步性卻高于花期的同步性，且花期的同步性與果期的同步性還有較弱的正相關(guān)關(guān)系（r=0.115，P=0.699）。

冠幅較大的鞘花，果實(shí)的產(chǎn)量也越高，一般情況下果實(shí)產(chǎn)量越高，移除的數(shù)量也會(huì)越高。鞘花在7月末進(jìn)入果末期，此時(shí)只有冠幅較大的鞘花植株上還有果實(shí)。因此，取食數(shù)量和取食速率都明顯降低，這在一項(xiàng)關(guān)于槲寄生科的Phoradendron californicum植物上有所體現(xiàn)（Larson， 1996）。由于鳥(niǎo)類特殊的取食行為和桑寄生植物的種子能在短時(shí)間內(nèi)萌發(fā)的特性（Davidar， 1983b; 肖來(lái)云和普正和， 1989），果實(shí)被取食之后的果皮數(shù)量就代表了桑寄生植物的種子被最大可能性散布出去的數(shù)量（Yule & Bronstein， 2018）。因此，果量較大的鞘花種子被散布的可能性也相對(duì)較高。

3.2 寄主物候?qū)η驶ǚ敝澄锖虻挠绊?/p>

當(dāng)寄主植物所積累的資源滿足其自身的繁殖需求時(shí)，會(huì)促使其上感染的桑寄生植物的開(kāi)花時(shí)間與其開(kāi)花時(shí)間相近（Overton， 1997）。本研究中木荷始花期與鞘花始花期的相關(guān)性達(dá)到了顯著性水平，且它們的花果期在時(shí)間上高度重疊，但是一項(xiàng)關(guān)于槲寄生科沙漠槲寄生（Phoradendron californicum）的研究卻表明其與其感染的五種寄主植物物候事件的發(fā)生順序并不一致（Yule & Bronstein， 2018）。另外，鞘花雖然先于木荷開(kāi)花，但是由于木荷是雌雄同花，蟲(chóng)媒傳粉植物（張宏達(dá)和任善湘，1988），不依賴于鳥(niǎo)類進(jìn)行種子散布，表明木荷的繁殖物候?qū)η驶ㄎ齻鞣壅吆头N子散布者作用可能并不顯著。因此，僅根據(jù)鞘花與木荷之間繁殖物候的時(shí)間重疊，并不能得出木荷的繁殖物候是決定鞘花繁殖物候的唯一因素。

3.3 寄主與寄生生物學(xué)特性對(duì)其繁殖物候的影響

鞘花的花期長(zhǎng)短受到木荷高度的影響，這可能是由于木荷植物的高度影響了鞘花的寄生高度，而間接影響了鞘花的花期長(zhǎng)短。同時(shí)鞘花的寄生高度越高，始花期越晚，分析可能是由于鞘花開(kāi)花時(shí)，雨季尚未來(lái)臨，而鞘花所需要的水分和養(yǎng)分是通過(guò)寄主的木質(zhì)部從寄主的根部向冠層運(yùn)輸?shù)?。在?duì)草本植物的研究中也表明個(gè)體越高的物種的始花期通常晚于個(gè)體較矮的物種（Du & Qi， 2010）。

植物的繁殖物候受到植物大小的影響（Torimaru & Tomaru， 2006）。鞘花的冠幅越大，始花期越早，相應(yīng)地花期也越長(zhǎng)。對(duì)豆科Lotus corniculatus 植物的物候觀測(cè)也表明始花期與植物大小和花期長(zhǎng)短高度相關(guān)即個(gè)體較大的植物開(kāi)花更早并有更長(zhǎng)的花期（Ollerton & Lack， 1998）。在野生肉豆蔻中，相較于個(gè)體較小的植株，個(gè)體較大的植株有較長(zhǎng)的花期和較低的同步性（Otarola et al.， 2013）。由此可知，植物大小會(huì)影響植物的開(kāi)花物候，而植物大小和物候又會(huì)反過(guò)來(lái)影響植物的繁殖適合度（Ollerton & Lack， 1998）。

3.4 溫濕度對(duì)鞘花繁殖物候的影響

熱帶地區(qū)植物的開(kāi)花和結(jié)果物候多集中在濕季，開(kāi)花物種的數(shù)量與每月的降水量是顯著正相關(guān)的（Silva et al.， 2011）。因此，木荷與鞘花的繁殖物候期的高度重疊可能是由于氣候因子介導(dǎo)形成的。本研究中鞘花的繁殖物候也集中在雨季，果期長(zhǎng)短與相對(duì)濕度有較高的相關(guān)關(guān)系，對(duì)非洲的桑寄生植物的研究也發(fā)現(xiàn)果期在濕季時(shí)達(dá)到高峰期（Watson， 2001），但是每月開(kāi)花果熟個(gè)體數(shù)量與平均溫度和相對(duì)濕度的相關(guān)性卻不顯著。同時(shí)，由于雨季來(lái)臨降水較多，在果皮收集期間，收集到未成熟果實(shí)的數(shù)量與果皮被取食數(shù)量呈現(xiàn)相反的趨勢(shì)。

然而，本研究也存在一定的局限性。一是在熱帶雨林中，林下能見(jiàn)度較低，物候觀測(cè)較為困難，因此選取的鞘花個(gè)體數(shù)量相對(duì)較少;二是鞘花的寄生高度相對(duì)較高，而寄主植物在生長(zhǎng)過(guò)程中可能會(huì)出現(xiàn)遮擋鞘花個(gè)體部分枝條的情況，從而會(huì)導(dǎo)致對(duì)于物候事件的發(fā)生時(shí)間未能較為準(zhǔn)確地判斷;三是鞘花個(gè)體聚集分布，單株木荷植物上感染的鞘花個(gè)體數(shù)存在較大差異，且由于寄主植物的個(gè)體數(shù)較少，因此本研究沒(méi)有考慮單株木荷植物上感染的鞘花植物個(gè)體之間的繁殖物候是否存在差異。

根據(jù)對(duì)西雙版納地區(qū)桑寄生-寄主網(wǎng)絡(luò)的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，鞘花的寄主種類多達(dá)46種（王煊妮和張玲， 2017），由于寄生植物的繁殖物候會(huì)因感染到不同種類的寄主植物而不同（Yule & Bronstein， 2018），因此在未來(lái)的研究中不僅要關(guān)注多種寄主植物種類上單一寄生植物種類的繁殖物候，還要考慮物候事件的時(shí)間長(zhǎng)度和強(qiáng)度（Freitas & Bolmgren， 2008），在不同的生境和氣候條件下，進(jìn)行長(zhǎng)時(shí)間的物候觀測(cè)（Godschalk， 1983），研究更多桑寄生植物種類的花期和果期物候。同時(shí)隨著全球氣候變暖，極端氣候事件增加（Deb et al.， 2018），植物的物候特征已經(jīng)受到影響，表現(xiàn)在始花期普遍提前，種群內(nèi)個(gè)體間的花期同步性程度降低等方面（Zohner et al.， 2018）。然而，植物物候?qū)夂蜃兓捻憫?yīng)速度在不同地區(qū)和植物種類間存在較大差異（Zhao et al.， 2013; Renner & Zohner， 2018），對(duì)于這類依賴?guó)B類散布種子的半寄生植物來(lái)說(shuō)，除了延長(zhǎng)物候觀測(cè)時(shí)間以判斷該植物對(duì)于氣候變化的響應(yīng)程度之外，還需要關(guān)注氣候變暖對(duì)于其生物學(xué)特征（如株高、開(kāi)花數(shù)目等）、傳粉者和種子散布者的豐度等相互作用動(dòng)物的影響（王穎潔等， 2017），從而全面地揭示其繁殖物候特征及其影響因素以及對(duì)氣候變化的響應(yīng)過(guò)程和機(jī)制。

參考文獻(xiàn)：

AIZEN MA， 2003. Influences of animal pollination and seed dispersal on winter flowering in a temperate mistletoe? [J]. Ecology， 84（10）： 2613-2627.

AUGSPURGER CK， 1981. Reproductive synchrony of a tropical shrub-experimental studies on effects of pollinators and seed predators on Hybanthus prunifolius （Violaceae）? [J]. Ecology， 62（3）： 775-788.

AUGSPURGER CK， 1983. Phenology， flowering synchrony， and fruit set of six neotropical shrubs? [J]. Biotropica， 15（4）： 257-267.

AUKEMA JE， 2003. Vectors， viscin， and Viscaceae： Mistletoes as parasites， mutualists， and resources? [J]. Front Ecol Environ， 1（4）： 212-219.

AUKEMA JE， DEL RIO CM， 2002. Variation in mistletoe seed deposition： Effects of intra-and interspecific host characteristics? [J]. Ecography， 25（2）： 139-144.

BENNETTS RE， WHITE GC， HAWKSWORTH FG， et al.， 1996. The influence of dwarf mistletoe on bird communities in Colorado ponderosa pine forests? [J]. Ecol Appl， 6（3）： 899-909.

BUIDE ML， DIAZ-PEROMINGO JA， GUITIAN J， 2002. Flo-wering phenology and female reproductive success in Silene acutifolia Link ex Rohrb? [J]. Plant Ecol， 163（1）： 93-103.

CANDIA AB， MEDEL R， FONTURBEL FE， 2014. Indirect positive effects of a parasitic plant on host pollination and seed dispersal? [J]. Oikos， 123（11）： 1371-1376.

CHANG HD， REN SX， 1988. Flora Reipublicae Popularis Sinicae? [M]. Beijing： Science Press， 49： 213-224.? [張宏達(dá)， 任善湘， 1998. 中國(guó)植物志 [M]. 北京：科學(xué)出版社， 49：213-224.]

CHEN FJ， YANG YH， LIU JR， et al.， 2017. Variation characteristics and the impact factors of flowering phenology of? Lagerstroemia indica in urban gardens in South Sichuan? [J]. Chin J Ecol， 36（7）： 1841-1846.? [陳發(fā)軍， 楊銀華， 柳繼蕘， 等， 2017. 川南城市園林中紫薇開(kāi)花物候變化特征及其影響因素 [J]. 生態(tài)學(xué)雜志， 36（7）：1841-1846.]

CLARK RM， THOMPSON R， 2011. Estimation and comparison of flowering curves? [J]. Plant Ecol Divers， 4（2-3）： 189-200.

CRAINE JM， WOLKOVICH EM， TOWNE EG， et al.， 2012. Flowering phenology as a functional trait in a tallgrass prairie? [J]. New Phytol， 193（3）： 673-682.

DAVIDAR P， 1983a. Birds and neotropical mistletoes-effects on seedling recruitment? [J]. Oecologia， 60（2）： 271-273.

DAVIDAR P， 1983b. Similarity between flowers and fruits in some flowerpecker pollinated mistletoes? [J]. Biotropica， 15（1）： 32-37.

DAVIES TJ， WOLKOVICH EM， KRAFT NJB， et al.， 2013. Phylogenetic conservatism in plant phenology? [J]. J Ecol， 101（6）： 1520-1530.

DEB JC， PHINN S， BUTT N， et al.， 2018. Climate change impacts on tropical forests： Identifying risks for tropical Asia [J]. J Trop For Sci， 30（2）：182-194.

DU G， QI W， 2010. Trade-offs between flowering time， plant height， and seed size within and across 11 communities of a QingHai-Tibetan flora? [J]. Plant Ecol， 209（2）： 321-333.

ELZINGA JA， ATLAN A， BIERE A， et al.， 2007. Time after time： Flowering phenology and biotic interactions? [J]. Trend Ecol Evol， 22（8）： 432-439.

ERIKSSON O， EHRLEN J， 1991. Phenological variation in fruit characteristics in vertebrate-dispersed plants? [J]. Oecologia， 86（4）： 463-470.

FREITAS L， BOLMGREN K， 2008. Synchrony is more than overlap： Measuring phenological synchronization considering time length and intensity? [J]. Rev Brasil Bot， 31（4）： 721-724.

GODSCHALK SKB， 1983. The reproductive phenology of three mistletoe species in the Loskop Dam Nature Reserve， South Africa? [J]. S Afr J Bot， 2（1）： 9-14.

GORCHOV DL， 1990. Pattern， adaptation， and constraint in fruiting synchrony within vertebrate-dispersed woody plants? [J]. Oikos， 58（2）： 169-180.

HILTY SL， 1980. Flowering and fruiting periodicity in a premontane rain forest in pacific Colombia? [J]. Biotropica， 12（4）： 292-306.

LARSON DL， 1996. Seed dispersal by specialist versus generalist foragers： The plant’s perspective? [J]. Oikos， 76（1）： 113-120.

LIU ZM， JIANG DM， 2007. Progress in the study of plant reproductive phenology? [J]. Acta Ecol Sin， 27（3）： 1233-1241.? [劉志民， 蔣德明， 2007. 植物生殖物候研究進(jìn)展 [J]. 生態(tài)學(xué)報(bào)，? 27（3）：1233-1241.]

MATHIASEN RL， NICKRENT DL， SHAW DC， et al.， 2008. Mistletoes： Pathology， systematics， ecology， and ma-nagement? [J]. Plant Dis， 92（7）： 988-1006.

NAPIER KR， MATHER SH， MCWHORTER TJ， et al.， 2014. Do bird species richness and community structure vary with mistletoe flowering and fruiting in Western Australia？? [J]. Emu-Austr Ornithol， 114（1）： 13-22.

OLLERTON J， LACK A， 1998. Relationships between flowering phenology， plant size and reproductive success in? Lotus corniculatus （Fabaceae）? [J]. Plant Ecol， 139（1）： 35-47.

OTAROLA MF， SAZIMA M， SOLFERINI VN， 2013. Tree size and its relationship with flowering phenology and reproductive output in wild nutmeg trees [J]. Ecol Evol， 3（10）： 3536-3544.

OVERTON JM， 1997. Host specialization and partial reproductive isolation in desert mistletoe （Phoradendron californicum）? [J]. SW Nat， 42（2）： 201-209.

PRIMACK RB， 1980. Variation in the phenology of natural-populations of montane shrubs in New-Zealand? [J]. J Ecol， 68（3）： 849-862.

RATHCKE B， LACEY EP， 1985. Phenological patterns of terrestrial plants? [J]. Ann Rev Ecol Syst，16： 179-214.

RENNER SS， ZOHNER CM， 2018. Climate change and phenological mismatch in trophic interactions among plants， insects and vertebrates? [J]. Ann Rev Ecol Evol Syst， 49： 165-182.

ROOM PM， 1972. Fauna of mistletoe Tapinanthus-bangwensis （Engl & K. Krause） growing on cocoa in Ghana： Relationships between fauna and mistletoe? [J]. J Anim Ecol， 41（3）： 611-621.

SILVA IA， DA SILVA DM， DE CARVALHO GH， et al.， 2011. Reproductive phenology of Brazilian savannas and riparian forests： Environmental and phylogenetic issues? [J]. Ann For Sci， 68（7）： 1207-1215.

STELTZER H， POST E， 2009. Seasons and life cycles? [J]. Science， 324（5929）： 886-887.

TEIXEIRA-COSTA L， COELHO FM， CECCANTINI GCT， 2017. Comparative phenology of mistletoes shows effect of different host species and temporal niche partitioning? [J]. Botany， 95（3）： 271-282.

TORIMARU T， TOMARU N， 2006. Relationships between flowering phenology， plant size， and female reproductive output in a dioecious shrub， Ilex leucoclada （Aquifoliaceae）? [J]. Can J Bot， 84（12）： 1860-1869.

WANG Q， LI LQ， LI MR， 1996. Studies on the chemical constituents of Qiaohua jisheng （Macrosolen cochinchinensis）? [J]. Chin Trad Herb Drug， 21（9）： 518-521.? [汪強(qiáng)， 李良瓊， 李美蓉， 1996. 鞘花寄生化學(xué)成分的研究 [J]. 中草藥， 21（9）：518-521.]

WANG XN， ZHANG L， 2017. Species diversity and distribution of mistletoes and hosts in four different habitats in Xishuangbanna， Southwest China? [J]. J Yunnan Univ （Nat Sci Ed）， 39（4）： 701-711.? [王煊妮， 張玲， 2017. 西雙版納4種生境下的桑寄生與寄主植物多樣性及分布特點(diǎn) [J]. 云南大學(xué)學(xué)報(bào)（自然科學(xué)版）， 39（4）：701-711.]

WANG YJ， LU NN， YANG JY， et al.， 2017. Effects of climate warming on flowering plants， pollinators and their interactions? [J]. Chin J Ecol， 36（7）： 2010-2018.? [王穎潔， 路寧娜， 楊潔羽， 等， 2017. 氣候變暖對(duì)植物、傳粉者及其相互作用的影響 [J]. 生態(tài)學(xué)雜志， 36（7）：2010-2018.]

WATSON DM， 2001. Mistletoe—A keystone resource in forests and woodlands worldwide? [J]. Ann Rev Ecol Syst， 32： 219-249.

WRIGHT JW， MEAGHER TR， 2003. Pollination and seed predation drive flowering phenology in Silene latifolia （Caryophyllaceae）? [J]. Ecology， 84（8）： 2062-2073.

WRIGHT SJ， CALDERON O， 1995. Phylogenetic patterns among tropical flowering phenologies? [J]. J Ecol， 83（6）： 937-948.

XIAO LY， PU ZH， 1989. The propagation of Loranthaceae from Xishuangbanna? [J]. Acta Bot Yunnan， 11（2）： 175-180.? [肖來(lái)云， 普正和， 1989. 西雙版納桑寄生植物的繁殖 [J]. 云南植物研究， 11（2）：175-180.]

XIAO LY， PU ZH， 1994. Study on the relation between the spread of Loranthaceae and birds in Xishuangbanna， Yunnan? [J]. Acta Ecol Sin， 14（2）： 128-135.? [肖來(lái)云， 普正和， 1994. 云南西雙版納桑寄生植物傳播與鳥(niǎo)的關(guān)系研究 [J]. 生態(tài)學(xué)報(bào)， 14（2）：128-135.]

YULE KM， BRONSTEIN JL， 2018. Reproductive ecology of a parasitic plant differs by host species： Vector interactions and the maintenance of host races? [J]. Oecologia， 186（2）： 471-482.

ZHANG KY， 1963. A preliminary analysis of climatic characte-ristics and forming factors in Southern Yunnan? [J]. Acta Meteorol Sin， 33（2）： 218-230.? [張克映， 1963. 滇南氣候的特徵及其形成因子的初步分析 [J]. 氣象學(xué)報(bào)， 33（2）：218-230.]

ZHAO J， ZHANG Y， SONG F， et al.， 2013. Phenological response of tropical plants to regional climate change in Xishuangbanna， South-western China? [J]. J Trop Ecol， 29（2）： 161-172.

ZHU H， WANG H， LI BG， et al.， 2015. Studies on the forest vegetation of Xishuangbanna? [J]. Plant Sci J， 33（5）： 641-726.? [朱華， 王洪， 李保貴， 等， 2015. 西雙版納森林植被研究 [J]. 植物科學(xué)學(xué)報(bào)， 33（5）：641-726.]

ZOHNER CM， MO L， RENNER SS， 2018. Clobal warming reduces leaf-out and flowering synchrony among individuals? [J]. eLife， 7： 1-15.