孫廣芳， 鄒大為， 閔夢月， 安樹青， 冷 欣

(南京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，江蘇南京 210046)

農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)是人類為了滿足生存需要，積極干預(yù)自然，依靠土地資源，利用農(nóng)田生物與非生物環(huán)境之間以及農(nóng)田種群之間的關(guān)系來進(jìn)行人類所需食物和其他農(nóng)產(chǎn)品生產(chǎn)的半自然生態(tài)系統(tǒng)。農(nóng)業(yè)用地影響著全球40%的陸地面積，是地球表面最重要的生境類型之一[1]。在中國，2009年農(nóng)業(yè)用地占國土面積的56.21%，并有逐年增加的趨勢。在過去的幾十年里，高度集約化的農(nóng)業(yè)土地利用方式是導(dǎo)致農(nóng)業(yè)用地內(nèi)生物多樣性迅速降低的原因[2-4]，也是全球范圍生物多樣性降低的最重要因素[5-6]。與此同時(shí)，生物多樣性提供的生態(tài)服務(wù)功能也在降低，具體表現(xiàn)為作物的傳花授粉行為減少、產(chǎn)量降低、生物控制能力下降等[7]。

傳粉者是生態(tài)系統(tǒng)的重要組成成分，在高等植物中，許多被子植物需要通過動(dòng)物傳粉進(jìn)行有性生殖[8-9]。同時(shí)，這些植物又以花蜜和花粉的形式為傳粉昆蟲提供食物。顯花植物-授粉者之間的這種互利共生關(guān)系在維護(hù)全球生態(tài)系統(tǒng)的生物多樣性和穩(wěn)定性上起到了至關(guān)重要的作用。但是，目前對傳粉動(dòng)物帶來的生態(tài)服務(wù)及經(jīng)濟(jì)影響方面的研究還不夠系統(tǒng)和全面[10]。農(nóng)田傳粉昆蟲作為農(nóng)田生物多樣性的重要組分，近年來正越來越受到研究者的關(guān)注，傳粉昆蟲生物多樣性的喪失正在成為國際生物多樣性研究的新熱點(diǎn)。在過去的10年期間，已經(jīng)有研究表明傳粉昆蟲正在減少，特別是蜜蜂，無論是人工養(yǎng)殖的還是野生蜜蜂的下降趨勢都已被證明[11-12]。雖然尚不完全清楚這一現(xiàn)象的驅(qū)動(dòng)因素，但是棲息地喪失、碎片化和退化影響了蜜蜂種群覓食和筑巢所需要的關(guān)鍵性的資源可能是重要原因。英國和荷蘭的廣泛調(diào)查顯示，野生蜂類與它們傳粉的植物正在一起消失，雙方物種數(shù)量下降都將對農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生不利影響[13]。調(diào)查發(fā)現(xiàn)，蜜蜂的多樣性隨生境多樣性而改變，且與油菜花種子的數(shù)量呈正相關(guān)。國內(nèi)關(guān)于農(nóng)業(yè)景觀格局的研究起步較晚[14]。張保華等闡述了農(nóng)業(yè)景觀格局演變及其生態(tài)效應(yīng)，指出目前研究主要集中在農(nóng)業(yè)景觀格局及其組分的動(dòng)態(tài)變化[15]。許華研究發(fā)現(xiàn)，在自然過程和人類活動(dòng)的共同作用下，近70年來黃泛區(qū)農(nóng)業(yè)景觀格局發(fā)生了顯著變化[16]。

雖然關(guān)于農(nóng)業(yè)景觀格局對物種多樣性的研究得到越來越多的關(guān)注，但是鮮有涉及不同土地利用方式與農(nóng)田植物生物多樣性方面的報(bào)道[17-18]。蜜蜂、蝴蝶、食蚜蠅是農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)3種主要傳粉類群，并且三者的傳粉距離有所不同。工蜂的傳粉距離最大達(dá)到幾百米[19]，而大黃蜂和蜜蜂則超過幾千米[20]。蝴蝶也能夠作為植物的傳粉者，其傳粉能力取決于翅的大小[21]。食蚜蠅的傳粉能力有限。這3種傳粉者均易于監(jiān)測，其生物習(xí)性已被熟知。本研究以不同油菜種植比例的農(nóng)田為研究對象，于2015年3月、2015年4月對不同景觀樣地的傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)及土地利用類型進(jìn)行調(diào)查研究，探討農(nóng)田系統(tǒng)3類不同傳粉距離的傳粉者(蜜蜂、蝴蝶、食蚜蠅)的群落結(jié)構(gòu)特征與土地利用類型之間的關(guān)系，以期揭示農(nóng)田景觀生物多樣性形成機(jī)制及其與生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能的關(guān)系，為建立農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展的策略和方法提供理論支持和研究基礎(chǔ)。

1 研究地概況與研究方法

1.1 樣地選擇

研究區(qū)域位于安徽東南部的馬鞍山、蕪湖一帶，地處長江下游南岸，屬于北亞熱帶濕潤季風(fēng)氣候，四季分明，光、熱、降水資源較為豐富，年降水量為1 190 mm，氣溫變化幅度較大，年平均氣溫為16.0 ℃，年平均最高氣溫為20 ℃，年平均最低氣溫為12 ℃。該地區(qū)農(nóng)業(yè)資源豐富，基礎(chǔ)條件優(yōu)越，由于長期集約化農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的影響，研究區(qū)農(nóng)業(yè)用地占據(jù)主導(dǎo)地位，其他的自然、半自然生境主要包括一些居民區(qū)附近的林地、農(nóng)田防護(hù)林帶、農(nóng)田邊界雜草叢以及河岸防護(hù)林帶或農(nóng)戶自主經(jīng)營的經(jīng)濟(jì)林。栽培作物主要為水稻、油菜和棉花，輪作制度以稻—油為主。該地區(qū)油菜的花期為3月中旬至4月中旬左右，種植的油菜品種絕大多數(shù)為國家推廣的雜交大油菜。

利用Google earth衛(wèi)星圖像結(jié)合實(shí)地考察選取具有農(nóng)田景觀復(fù)雜梯度(不同農(nóng)用地比例)的10個(gè)柵格(800 m×800 m)區(qū)域，每個(gè)柵格平均分為25個(gè)樣地(160 m×160 m)。柵格包括農(nóng)田和其他半自然生境，但不包括城市和村莊。選取的S1～S10 10個(gè)農(nóng)田樣地見圖1。

1.2 樣品的采集與鑒定

采樣時(shí)間為2015年3月(花期)、2015年4月(非花期)。用改良的陷阱法，采集長江下游區(qū)域農(nóng)田的傳粉昆蟲，對農(nóng)田傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)進(jìn)行研究。在每個(gè)樣地內(nèi)利用木樁固定1個(gè)上口徑12 cm、下口徑8 cm、高7.5 cm的陷阱碗，高度與周圍植被的高度一致。每個(gè)陷阱碗內(nèi)均涂有與油菜花一致的反紫外線的黃色顏料，并倒入5 cm深純水和1滴洗潔精。陷阱法的持續(xù)采樣周期為5 d。在2015年的3月(油菜花期)和4月(油菜非花期)分別取樣1次。將田間采集的昆蟲裝入盛有70%乙醇的50 mL離心管中浸泡保存，帶回實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行鑒定，同時(shí)統(tǒng)計(jì)個(gè)體數(shù)量。

1.3 數(shù)據(jù)處理

(1)物種多樣性指數(shù)(H)采用Shannon’s計(jì)算公式：

(2)物種均勻度指數(shù)(J)采用Pielou’s計(jì)算公式：

J=H/lnS。

(3)物種豐富度指數(shù)(D)采用Margalef計(jì)算公式：

D=(S-1)/lnN。

式中：S為群落中的物種數(shù)量，Pi=Ni/N；N為采集樣品中所有種類的總個(gè)體數(shù)；Ni為采集樣品中第i種個(gè)體數(shù)[22]。

根據(jù)采樣面積和所獲得3類傳粉昆蟲的數(shù)量，換算得到3類傳粉昆蟲的分布密度，同時(shí)對不同物種占3類傳粉昆蟲總數(shù)的百分比進(jìn)行了統(tǒng)計(jì)，分析得到不同種的優(yōu)勢度。運(yùn)用SPSS 19.0軟件，利用多因素方差分析、多重比較(LSD)、Duncan’s方法對花期和非花期2個(gè)時(shí)期不同景觀復(fù)雜性的動(dòng)態(tài)數(shù)據(jù)，分析開花油菜比例、時(shí)間動(dòng)態(tài)對傳粉昆蟲群落的影響，差異顯著水平為0.05。采用Primer 7.0對2個(gè)時(shí)期相關(guān)數(shù)據(jù)進(jìn)行聚類分析(對花期油菜覆蓋面積大、花期油菜覆蓋面積小、非花期油菜覆蓋面積大、非花期油菜覆蓋面積小4組數(shù)據(jù)進(jìn)行平均計(jì)算，之后進(jìn)行平方根轉(zhuǎn)化，采用Bray-Curtis相似度進(jìn)行聚類分析)，檢驗(yàn)農(nóng)田油菜開花與非開花及油菜比例高與低的傳粉昆蟲組成是否有差異。采用Excel 2010繪圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 調(diào)查區(qū)土地利用類型

調(diào)查期間，農(nóng)田的土地利用類型主要分為開花的油菜田，人工林，暫時(shí)休耕但基本無植被的休耕地，小麥田，以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境以及無植物覆蓋的水域、道路、建筑物用地等其他土地利用用地，共六大類。調(diào)查的10個(gè)柵格中，油菜田面積占柵格面積的比例變化范圍為0.4%～83%，平均為14.4%。半自然生境的比例最大為61%，最小為3.1%，平均為18.8%。小麥田比例最大為77%，平均為26.8%。人工林種植的最大比例為30%，平均為5.2%。暫時(shí)休耕地的最大比例為41%，平均為8.3%。其他生境類型占柵格面積的最大比例為66%，平均為8.5%。人工林、休耕地、小麥田、其他生境類型用地占柵格面積的最小比例皆為0%(表1)。

表1 調(diào)查區(qū)柵格內(nèi)土地利用類型比例

2.2 傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)

本次野外試驗(yàn)共收集了445個(gè)樣本，其中花期收集226個(gè)樣本，缺失25個(gè)；非花期收集219個(gè)樣本，缺失31個(gè)。通過整理和鑒定，2次采樣共收集3類昆蟲共計(jì)1 374頭。其中蝴蝶類351頭、食芽蠅129頭、蜜蜂類894頭，蜜蜂類中有535頭意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、286頭大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)以及49頭其他種類野生蜜蜂，分屬6科共13種(表2)，占總數(shù)量的65.1%，是傳粉昆蟲的主體。蝴蝶類除在S8樣地中發(fā)現(xiàn)1頭云粉蝶(LeucochloedaplidiceL.)外，其他350頭均為中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)，占總數(shù)量的25.5%。本次調(diào)查發(fā)現(xiàn)的食芽蠅中比較常見的有大灰食芽蠅(MetasyrphuscorollaFabricius)、黑帶食蚜蠅(Episyrphusbalteatusde Geer)和凹帶食蚜蠅(SyrphusnitensZetterstedt)等共7個(gè)種，占總數(shù)量的9.4%。

表2 傳粉昆蟲名錄

注：***表示優(yōu)勢種；**表示常見種；*表示偶見種。

在油菜花期收集到的傳粉昆蟲與非花期的在總體豐富度上差異不顯著(F=1.925，P=0.087)。花期蜜蜂占花期昆蟲總數(shù)量的比例(51%)低于非花期(87%)，花期蝴蝶類所占比例(39%)則明顯高于非花期(4%)；食蚜蠅的花期、非花期所占比例比較穩(wěn)定，分別為10%、9%(圖2)。花期、非花期蜜蜂類優(yōu)勢種分別為意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)；中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)大量出現(xiàn)在花期，非花期數(shù)量則較少；在花期和非花期食蚜蠅總體數(shù)量均較少。3類傳粉昆蟲優(yōu)勢物種在花期與非花期豐度上差異明顯(圖3)。3類傳粉昆蟲中的優(yōu)勢種意大利蜂在花期與非花期豐度上差異顯著(P=0.042，F(xiàn)=4.414)。同一地點(diǎn)非花期野生蜂數(shù)量與盛花期意大利蜂的數(shù)量呈顯著負(fù)相關(guān)(r=0.928，n=10)(圖4)。

2.3 傳粉昆蟲生物多樣性

總體來說，花期、非花期傳粉昆蟲的多樣性指數(shù)H和均勻度指數(shù)J的變化趨勢基本保持一致；花期、非花期傳粉昆蟲豐富度指數(shù)D變化趨勢相反。花期物種多樣性指數(shù)H和均勻度指數(shù)J最高的柵格均是S3(分別為0.424、0.306)；最低的柵格均是S9、S10(分別為0.031、0.028)(圖5)?；ㄆ谪S富度指數(shù)D最高值出現(xiàn)在S8，為1.649，S3最低，值為0.445，均值為 0.993；非花期豐富度指數(shù)D最高值出現(xiàn)在S2，為1.285，最低值0.266出現(xiàn)在S8，均值為0.921(圖5)。相關(guān)性分析表明，花期與非花期的多樣性指數(shù)H(r=-0.635，P=0.054)、均勻度指數(shù)J(r=-0.831，P=0.104)和豐富度指數(shù)D(r=-0.695，P=0.340)均呈不顯著的負(fù)相關(guān)。

2.4 土地利用與傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)的關(guān)系

3類傳粉昆蟲在花期和非花期出現(xiàn)頻率大于30%的物種共有6種，分別為意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)、中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)、大灰食芽蠅(MetasyrphuscorollaeFabricius)、黑帶食蚜蠅(Episyrphusbalteatusde Geer)和凹帶食蚜蠅(SyrphusnitensZetterstedt)。

典范對應(yīng)分析排序圖中前2個(gè)排序軸的特征根分別為0.356和0.223，浮游動(dòng)物種類與環(huán)境因子前2個(gè)排序軸的相關(guān)系數(shù)分別為0.773和0.871。前2個(gè)軸共解釋浮游動(dòng)物種類與環(huán)境關(guān)系的83.9%(表3)。

表3 農(nóng)田傳粉昆蟲物種和土地利用類型間CCA(典型關(guān)聯(lián))分析的統(tǒng)計(jì)信息

由表4和圖6可知，油菜田是第1排序軸的重要影響因子，與第1排序軸呈負(fù)相關(guān)，相關(guān)系數(shù)為-0.625 2，其他因子的相關(guān)性較小。以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境是第2排序軸的重要影響因子，與第2排序軸呈正相關(guān)，相關(guān)系數(shù)為0.506 8，其他因子的相關(guān)性較小。故對農(nóng)田傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)影響較大的主要土地利用類型是油菜田和以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境。

表4 土地利用類型與前2個(gè)排序軸的相關(guān)系數(shù)

3 討論

本研究結(jié)果表明，在油菜花期，傳粉昆蟲以意大利蜂、中華菜粉蝶為主，野生傳粉昆蟲種類和數(shù)量都較稀少，而其他種類的野生蜂僅有少數(shù)成功越冬的個(gè)體能出現(xiàn)在早春農(nóng)田。在非花期，家養(yǎng)蜜蜂數(shù)量下降幅度較大，野生傳粉昆蟲數(shù)量和種類都有所增加。本次調(diào)查到的野生傳粉昆蟲種類數(shù)量足以說明野生傳粉昆蟲在開花植物傳粉、維護(hù)農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定等方面發(fā)揮著重要的生態(tài)服務(wù)功能。以往的研究表明，須要依賴動(dòng)物傳粉的作物的產(chǎn)量很容易受到傳粉活動(dòng)的限制，因此這些作物的相對產(chǎn)量以及產(chǎn)量增幅和穩(wěn)定性均較低。野生傳粉動(dòng)物多樣性的增加有助于穩(wěn)定和增加受粉作物的產(chǎn)量[23]。

研究結(jié)果表明，花期大量的意大利蜂對非花期的傳粉昆蟲尤其是野生蜜蜂的數(shù)量造成影響。有研究證明，西方蜜蜂能夠憑借其種群數(shù)量優(yōu)勢迫使美國本地蜜蜂(Halictusligatus、Augochlorellastriata)訪問回報(bào)較少、質(zhì)量較差的蜜粉源植物，最終導(dǎo)致本地蜜蜂種群繁殖力下降；其次，西方蜜蜂有較高的取食效率，1次可取食90%左右的花蜜，大大降低了本地蜜蜂(Exoneuraasimillima)在單位時(shí)間內(nèi)的取食量。印度的1個(gè)野外相關(guān)試驗(yàn)表明，在同一個(gè)灌木叢中，本地蜜蜂出現(xiàn)的頻率與西方蜜蜂出現(xiàn)的頻率存在明顯的負(fù)相關(guān)性，即西方蜜蜂影響了印度本地蜜蜂的采集效率和訪花頻率[24]。本研究表明，大量意大利蜂存在不僅影響當(dāng)時(shí)野生蜜蜂，而且影響到未來1個(gè)月此地的野生蜜蜂數(shù)量和種類。但是，這一影響并不是絕對的，當(dāng)半自然生境比例較高時(shí)，野生蜜蜂數(shù)量和種類受意大利蜂影響較小，這可能是因?yàn)榘胱匀簧沉阈堑拿墼幢容^豐富，緩和了本地野生蜂與意大利蜂的直接競爭。

筆者發(fā)現(xiàn)，環(huán)境要素對傳粉昆蟲影響明顯，且不同土地利用類型對野生的傳粉昆蟲物種有明顯影響。CCA排序圖表明，開花油菜覆蓋比例與軸1呈負(fù)相關(guān)，是影響傳粉昆蟲的最重要因素，受這一要素影響最大的為中華菜粉蝶(PierisrapaeL.)，即油菜花的覆蓋比例直接影響了蝴蝶類的豐度，最大的原因是油菜田是菜粉蝶育幼、產(chǎn)卵的主要場所。半自然生境與第2排序軸呈正相關(guān)，相關(guān)系數(shù)為0.506 8，這說明以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境的分布也是影響傳粉昆蟲生物多樣性的重要因素。國外研究表明，一些半自然的非作物生境(如多花帶、樹籬、草帶)可以作為附近農(nóng)田作物的本土傳粉者種庫[25]和避難所[26]。因此利用農(nóng)田邊界、田間地頭的邊角地創(chuàng)建和維護(hù)適宜的非作物生境，可以增加田間本土植物的多樣性和創(chuàng)造高質(zhì)量生境，從而提高本地野生傳粉動(dòng)物的多樣性[27-28]。

本次調(diào)查發(fā)現(xiàn)，野生蜂的體長集中分布范圍為6.0～16.5 mm，86%分布于6.0～11.5 mm之間(圖7)。體長超過11.5 mm 的野生蜜蜂一般出現(xiàn)在采樣區(qū)域半徑3 km范圍內(nèi)森林等半自然生境分布廣泛的地點(diǎn)(S3、S8、S9、S10)。蜜蜂的飛行距離受到身體尺寸的限制，根據(jù)蜜蜂身體尺寸分為大(≥11.5 mm)、中(8.0～11.5 mm)、小(≤8.0 mm)3個(gè)尺寸，不同尺度下影響不同身體尺寸野生蜂的景觀因子也不同[29]。殘留的自然生境如森林斑塊是野生傳粉者生存的重要生境，因此對森林的保護(hù)有助于增加傳粉者的多樣性[30-31]。

4 結(jié)論

4.1 農(nóng)田土地利用類型

調(diào)查區(qū)農(nóng)田的土地利用類型主要分為油菜田、人工林、暫時(shí)休耕且基本無植被的休耕地、小麥田、以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境以及無植物覆蓋的水域、道路、建筑物用地等的其他土地利用用地，共6大類。其中小麥在所有區(qū)域內(nèi)種植比例最高，平均為26.8%。人工林覆蓋比例最小，平均為5.2%。半自然生境覆蓋比例平均為18.8%，總體來說半自然生境比例較高，這與調(diào)查區(qū)域河流、溝渠等地形比較多樣化有一定關(guān)系。

4.2 農(nóng)田傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)

本研究調(diào)查的油菜主要的3類訪花昆蟲共4科22種，訪花昆蟲的種類和豐度都比較高。同一取樣地點(diǎn)花期與非花期野生蜜蜂在數(shù)量和種類上有明顯差異。意大利蜂、隧蜂最為常見，每個(gè)樣地均有發(fā)現(xiàn)，其他種類野生蜜蜂偶有發(fā)現(xiàn)但數(shù)量都比較少。

花期的多樣性指數(shù)、均勻度指數(shù)和豐富度指數(shù)的平均值均高于非花期，表明花期的傳粉昆蟲生物多樣性高于非花期；同時(shí)花期的多樣性指數(shù)、均勻度指數(shù)和豐富度指數(shù)與非花期呈不明顯的負(fù)相關(guān)關(guān)系。

4.3 土地利用對傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)的影響

本研究表明，農(nóng)田中油菜(開花作物)田是影響農(nóng)田傳粉昆蟲群落結(jié)構(gòu)的主要土地利用類型，其次是以荒地、田埂和溝渠為主的半自然生境。