李 麗, 劉雙清, 楊遠航, 戴良英, 李 魏

湖南農(nóng)業(yè)大學植物保護學院, 作物基因工程湖南省重點實驗室, 長沙 410128

植物在生長發(fā)育過程中常會受到各種生物脅迫(如病原微生物、害蟲等)和非生物脅迫(如高溫、干旱、高鹽等)的影響。在進化過程中，植物已經(jīng)形成了一系列復雜且有序的機制來感知環(huán)境的變化、抵御環(huán)境帶來的不利影響[1]。植物熱激轉(zhuǎn)錄因子(heat shock transcription factors，HSFs)廣泛存在于各種植物中，是植物抵御逆境脅迫信號途徑中的重要元件[2]。

根據(jù)結構的不同，植物HSFs可分為A、B和C三類[1]，其位于脅迫響應基因表達信號轉(zhuǎn)導鏈的末端，可以特異性地結合高度保守的熱激元件(5′-nGAAn-3′)(heat shock element，HSE)，進而與其他轉(zhuǎn)錄因子聚集共同形成轉(zhuǎn)錄復合體，以調(diào)控熱激蛋白(heat shock protein，HSP)的表達[3]。隨著全球氣候條件和環(huán)境的惡化，培育抗逆品種、減輕植物在逆境脅迫中的損傷已成為當前生物學領域的研究熱點。本文主要介紹了植物HSFs的蛋白結構及其在抗非生物脅迫響應中的功能進展和機制，以期為研究植物應對高溫、干旱等非生物脅迫的抵抗機制提供新思路。

1 植物HSFs的主要結構域

研究發(fā)現(xiàn)，植物HSFs在序列大小上存在著顯著差異，但具有相似的結構模式[4,5]，主要包含以下結構域：①DNA結合區(qū)(DNA binding domain，DBD)，DBD結構域是一段高度保守的區(qū)域，靠近HSFs的N端，中間的螺旋-轉(zhuǎn)角-螺旋結構可特異性地識別并結合HSE的保守基序，進而激活抗逆基因的轉(zhuǎn)錄和表達[6]；②寡聚化結構域(oligomerization domain，OD)，由2個疏水七肽重復區(qū)域HR-A/B構成[7]，當植物受到外界高溫刺激后，植物體內(nèi)的HSFs通過由HR-A/B構成的卷曲螺旋結構形成同源三聚體，以促進與HSP啟動子的HSE的結合，并誘導HSP的表達[8]；③核定位信號(nuclear localization signal，NLS)和核輸出信號(nuclear export signal，NES)，NLS由一簇堿性氨基酸組成，它與HSFs亞細胞定位和進入細胞核有關，而NLS與NES協(xié)同作用可控制HSFs在細胞核及細胞質(zhì)中的自由分布[9,10]；④C端轉(zhuǎn)錄激活結構域(C-transcriptional activation domain，CTD)，CTD結構域是HSFs序列上最不保守的區(qū)域，含有短肽AHA(aromatics, hydrophobic and acidic amino acid residues)基序，而AHA基序是HSFs轉(zhuǎn)錄活動所必需的條件，只有A類HSFs含有AHA結構(圖1)，因此，通常認為B、C兩類HSFs不具有轉(zhuǎn)錄激活功能[11]。

圖1 植物熱激轉(zhuǎn)錄因子的主要結構域[1]Fig.1 The principal structural domains of plant heat shock transcription factors[1].注：DBD: DNA結合域；OD:寡聚域；NLS: 核定位信號；NES: 核輸出信號；AHA: 激活結構；-LFGV-:轉(zhuǎn)錄抑制基序。

2 HSFs在植物抗極端溫度脅迫中的功能

2.1 HSFs對高溫脅迫的響應

全球溫室效應的加劇，導致植物的生長發(fā)育面臨巨大的挑戰(zhàn)。例如，高溫能降低植物光合效率、破壞細胞功能，甚至可導致植物死亡[12]。植物可通過改變?nèi)~片生長方向、降低蒸騰速率來維持水分，從而減少高溫脅迫帶來的危害，也可通過產(chǎn)生植物激素和滲透物質(zhì)來抵抗高溫脅迫，如水楊酸(salicylic acid，SA)途徑可介導植物產(chǎn)生系統(tǒng)獲得性耐熱性(system-acquired heat resistance，SAR)，SA不僅能促進HSP的產(chǎn)生，還有研究表明其可有效地清除黃瓜中的H2O2[13]。另外，有研究表明，玉米和甘蔗在遭遇熱脅迫時會積累甜菜堿以維持體內(nèi)的水分[14]，而多胺類物質(zhì)能使受熱刺激后的大豆幼苗恢復其生長狀態(tài)[15]。值得一提的是，HSFs作為熱激響應信號途徑的終端成分，在熱激反應中也發(fā)揮著至關重要的作用。

目前，關于HSFs的功能研究主要集中在其對高溫脅迫的響應上。早在2002年，Mishra等[16]就發(fā)現(xiàn)，過量表達SlHsfA1的番茄植株經(jīng)連續(xù)1 h高溫(45℃)處理后，其耐熱性與野生型相比有顯著提高。HSFsA1作為番茄抗高溫脅迫過程中必不可少的因素，是高溫誘導基因表達的主要調(diào)控者，在高溫脅迫觸發(fā)、維持和恢復的3個階段中起顯著作用，同時也負責HSFsA2和HSFsB1的合成[17]。擬南芥有4個HSFA1基因(HSFA1a、HSFA1b、HSFA1d和HSFA1e)，它們控制了超過65%的受高溫脅迫誘導的基因，野生型植株基礎性耐熱能力和獲得性耐熱能力都明顯高于hsfa1s突變體[18]。研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥AtHSFA1d和AtHSFA1e能在高溫脅迫下被三聚化、核轉(zhuǎn)位以及磷酸化等方式激活，繼而與AtHSFA2中5′端的HSE相連以誘導HSFA2等下游轉(zhuǎn)錄因子的表達[19]，從而實現(xiàn)調(diào)控植物的抗逆性。

HSFA2可在植物受高溫刺激后大量積累，同時激活HSP的轉(zhuǎn)錄[16]，而HSP以分子伴侶的形式維持蛋白質(zhì)和生物膜的結構穩(wěn)定，并使胞內(nèi)谷胱甘肽(glutathione，GSH)保持較高的還原水平以清除脅迫過程中積累的活性氧(reactive oxygen species，ROS)，從而維持植物內(nèi)環(huán)境的穩(wěn)定[20]。研究發(fā)現(xiàn)，HSFsA2是番茄和擬南芥在抗高溫脅迫中的主導因素[21]，它還參與HSFA1a、Hsp17-CII和Hsp17-CI的互作，改變這三者在細胞中的分布和活動[22]。HSFA2是擬南芥21類HSFs中表達能力最強的一類，它在植物正常生長時基本檢測不到，但在高溫脅迫下可大量積累，并兼具信號放大的功能。在擬南芥中，過量表達AtHSFA2和敲除AtHSFA2后分析其轉(zhuǎn)錄復合物，結果表明，AtHSFA2直接或間接調(diào)控46個脅迫防御相關基因的轉(zhuǎn)錄和表達，如熱激蛋白、抗壞血酸過氧化物酶2、肌醇半乳糖苷1和肌醇半乳糖苷2等[23]。研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥中的HSFA2主要依賴于Hsp90機制的脯氨酸酰順/反異構酶伴侶蛋白ROF1/FKBP62和ROF2/FKBP65，從而在植物應答高溫脅迫過程中發(fā)揮作用[15,24]。此外，擬南芥AtHSFA2還是細胞分裂素蛋白激酶MAPK6特有的靶標，在植物面臨高溫時，MAPK6被激活并使AtHSFA2磷酸化，從而改變其在細胞內(nèi)的分布情況[25]。Wang等[26]研究發(fā)現(xiàn)，牛尾草FaHsfA2c異位表達使擬南芥的基礎耐熱性和獲得耐熱性均有所提高，并且能修復HSFA2的熱敏感缺陷，以維持植物在高溫脅迫下的光合能力和生長狀況。

除了HSFA1和HSFA2及其亞族，植物體內(nèi)其他A類HSFs也參與調(diào)控植物抵御高溫脅迫過程，如在擬南芥中過量表達干旱響應元件連接蛋白DREB2C，轉(zhuǎn)基因植株一經(jīng)高溫誘導，隨即引起AtHSFA3表達量大幅度提高，二者在高溫脅迫信號轉(zhuǎn)導途徑中相互作用，使得轉(zhuǎn)基因植株獲得更強的耐熱性[27]。研究人員發(fā)現(xiàn)秘魯番茄中的LpHsfA3含有和HSFA1、HAFA2相同的AHA基序，且具有和二者相似的功能，其表達受高溫脅迫誘導，并能直接激活SlHsp26.1-P和SlHsp21.5-ER協(xié)同提高植株抵抗高溫脅迫的能力[28,29]。小麥TaHsfA6f作為轉(zhuǎn)錄激活因子，參與調(diào)控一系列保護植株免受高溫損害的HSP及相關基因的轉(zhuǎn)錄和表達，如TaHSP(16.8,17,17.3,90.1-A1)、高爾基體抗凋亡蛋白(Golgi anti-apoptotic protein，GAAP)和分子伴侶TaRof1[30]。將大豆GmHSF34在擬南芥中過量表達，轉(zhuǎn)基因幼苗經(jīng)高溫處理后的存活率是野生型的5～6倍，表現(xiàn)出更強的耐熱性[31]。植物HsfA9不僅在種子發(fā)芽早期對基礎性耐熱性有貢獻，還在胚胎發(fā)育和種子成熟過程中起至關重要的作用，有證據(jù)表明HsfA9在ABI3(abscisic acid insensitive 3)途徑的下游起作用[32,33]。

相對于A類HSFs而言，B、C兩類HSFs在C末端結構域中含有1個高度保守的四肽-LFGV結構，能抑制下游基因的表達，但在含有合適的啟動子架構時，番茄HSFB1經(jīng)高溫刺激后可作為輔助調(diào)節(jié)因子來增強植物細胞中HSFA1、HSFA2的活性，二者形成類似增強體的復合物，募集植物CREB連接蛋白(CREB binding protein，CBP)直接同源組蛋白乙酰轉(zhuǎn)移酶HAC1(orthlog histone acetyltransferase)以形成三元復合體，共同激活報告基因的表達[34]，此外，HSFB1還能與控制持家基因(house keeping gene)表達的轉(zhuǎn)錄激活子協(xié)同作用，在植物遭受高溫脅迫過程中維持或恢復持家基因的表達[35]。Xiang等[36]在水稻B類HSFs的研究中發(fā)現(xiàn)，OsHsfB2b表達量能在高溫誘導下大幅度上調(diào)，使植株耐熱性提高。在正常生長條件下，小麥中的B2族TaHSF3在根、莖和葉組成型表達，通過轉(zhuǎn)基因技術將小麥TaHSF3在擬南芥中過量表達后發(fā)現(xiàn)，經(jīng)高溫處理，轉(zhuǎn)基因植株的存活率、葉綠素含量都遠高于野生型[37]。相反地，早期有報道稱，在高溫脅迫下無法檢測大豆中GmHSFB1的轉(zhuǎn)錄活性，將人體內(nèi)的HSF1(AD2)的異源激活結構域融合到GmHSFB1的C末端也未檢測到協(xié)同增強AD2轉(zhuǎn)錄活性的信號，從而證實GmHSFB1抑制熱休克反應[38]。擬南芥HSFB1的類似組蛋白基序-CRGKMMK被-GSRMTETK替換，致使其無法行使募集HAC1/CBP的功能，在高溫脅迫中抑制其體內(nèi)的HSFs(如HsfA2、HsfA7a、HsfB1和HsfB2b)和HSP的表達，將hsfb1突變體和野生型幼苗在40℃下持續(xù)處理80 min后，hsfb1突變體中HsfA2和HSP的表達量高于野生型，表現(xiàn)出更強的耐熱性[39,40]。

2.2 HSFs對低溫脅迫的響應

研究表明，OsHSFC1a、OsHSFC1b、OsHSFC2a、OsHSFC2b和OsHSFA4d、OsHSFA7、OsHSFA9在經(jīng)4℃低溫誘導處理后表達量上調(diào)[41]。更有對于水稻C類HSFs的研究發(fā)現(xiàn)，所有水稻C族HSFs均可由低溫誘導產(chǎn)生，其中，OsHSFC1表達最強，作為主要的低溫感受元件而存在[42]。類似地，擬南芥體內(nèi)的AtHsfC1能被低溫誘導表達趨于40倍[43]。此外，在一些園藝植物(如胡蘿卜和甘藍等)中也發(fā)現(xiàn)，DcHsfC16和BraHsfC039在低溫狀態(tài)下均能顯著表達[44,45]，由此可見，C族HSF成員在植物抵御低溫逆境中發(fā)揮著重要的作用。

3 HSFs在植物抗干旱脅迫中的功能

在自然條件下，干旱脅迫通常與高溫脅迫同時發(fā)生。肌醇半乳糖苷合成酶(galactinol synthase，GolS1)是植物在應對干旱脅迫中產(chǎn)生的一種重要化合物，其在擬南芥中的表達受高溫調(diào)控，研究發(fā)現(xiàn)，植物HSFs可通過介導其目的基因GolS1的表達，參與植物干旱脅迫應答機制，此外，還能作用于下游干旱響應元件結合因子DREB2A和DREB2C，提高部分干旱脅迫響應基因的表達[46]。

擬南芥HSFA1b除了參與植株抗高溫脅迫外，還是擬南芥抗干旱和澇害的重要調(diào)控因子，然而，在HSFA1b-OX植株中干旱脅迫響應相關的基因DREB2A表達量和脫落酸(abscisic acid,ABA)含量沒有改變[47]。而受干旱脅迫顯著誘導的HSFA3則直接作用于干旱脅迫響應因子DREB2A和DREB2C上，且能編碼Hsp18.1-CI、Hsp26.5-II和Hsp70[27,48]。因此，這兩者可能通過不同的分子信號途徑來調(diào)控擬南芥的抗旱性。相反，Xiang等[36]研究發(fā)現(xiàn)HSFB2亞族成員負調(diào)控植物抗旱響應，水稻OsHsfB2b-OX轉(zhuǎn)基因植株體內(nèi)丙二醛的含量顯著上升，脯氨酸含量下降，從而使水稻的抗旱能力降低。由此可見，不同HSFs成員以不同的模式參與抗干旱脅迫的調(diào)控。

4 HSFs在植物抗其他非生物脅迫中的功能

在自然條件下，針對植物的一種脅迫的發(fā)生常常伴隨著其他非生物脅迫的發(fā)生，共同對植物造成危害。如高溫脅迫常伴隨著高鹽脅迫、氧化脅迫等，引起植物體內(nèi)蛋白質(zhì)變性、ROS大量積累，導致作物產(chǎn)量驟減，而植物HSFs的存在可有效地減輕這些非生物脅迫對植物帶來的不利影響[49]。

研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥中HSFA1與HSFA2也能增強植株苗期對鹽脅迫的抵抗能力[18]。將小麥TaHsfA2d和水稻OsHsfA2e基因在擬南芥中過量表達后，轉(zhuǎn)基因植株在發(fā)芽階段和苗期都降低了對鹽脅迫的敏感程度，種子萌發(fā)率和幼苗葉綠素含量顯著高于野生型植株[50,51]。此外，水稻和草莓等植物體內(nèi)的OsHsfA2s、OsHsfA4s、OsHsfA7、OsHsfA9、OsHSFB2b、FvHsfA2a等基因都能被高鹽脅迫誘導表達[2,36,51]，且能提高植物的抗高鹽脅迫能力。

氧化脅迫會引起植物體內(nèi)ROS的大量積累，如H2O2、超氧陰離子、單線態(tài)分子氧等，對細胞中的蛋白質(zhì)、脂質(zhì)和核酸造成損傷，降低細胞的代謝功能，甚至導致細胞死亡[43]。研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥HsfA3基因可直接調(diào)控ROS清除系統(tǒng)關鍵酶——抗壞血酸過氧化酶(ascorbate peroxidase，APX2)的合成，使抗氧化酶相關基因GolS和棉子糖合成酶(raffinose synthase，RS)2基因RS2大量表達，減少了植物的H2O2積累，從而增加植物對氧化脅迫的耐受性[52]。由此可猜測，肌醇半乳糖醇和棉籽糖家族寡糖類(raffinose family oligosaccharides,RFOs)可能作為滲透保護物質(zhì)和抗氧化劑以保護植物避免遭受氧化損傷。類似地，在煙草中過量表達向日葵HaHSFA4a和HaHSFA9基因能增強植株對氧化脅迫的抗性[53]。Mittal等[42]發(fā)現(xiàn)水稻植株體內(nèi)多個OsHsfs的基因可被H2O2誘導表達，尤其是OsHsfA2a、OsHsfB4b、OsHsfC2a，從而提高水稻對氧化脅迫的感知和抵抗能力，這可能與植株能有效地清除在應答脅迫過程積累的ROS、降低細胞膜脂質(zhì)過氧化程度、保護細胞結構的完整性有關。

5 展望

研究植物應對如高溫、干旱和高鹽等非生物脅迫的響應機制，是提高植物的耐逆性和產(chǎn)量的先決條件。HSFs結合脅迫誘導基因中的順勢元件，在植物獲得耐逆性中起重要作用。本文介紹了HSFs家族的保守結構、HSFs在不同植物中具有的表達差異和功能差異。HSFs作為一類重要的轉(zhuǎn)錄因子(transcription factors，TFs)，通過磷酸化、寡聚化等過程，形成轉(zhuǎn)錄復合體，激活并調(diào)控不同的脅迫相關基因和熱激蛋白的轉(zhuǎn)錄與表達，從而參與不同脅迫的響應信號途徑。目前，關于HSFs的研究主要集中于如番茄和擬南芥等模式植物，且以A類家族成員為主，B、C兩類HSFs成員的生物學功能還有待進一步研究?？v觀HSFs近年來的研究進展，在HSFs參與調(diào)控植物對極端溫度、干旱、高鹽以及氧化等逆境脅迫的響應中，其研究主要以高溫脅迫為主，并多為對單一脅迫的影響，對于HSFs調(diào)控其他逆境脅迫與脅迫間交叉的響應機制的研究較少，尤其是對于主要農(nóng)作物的病蟲害等生物脅迫的研究甚少。

在番茄、擬南芥、水稻、大豆等植物中的研究結果顯示，不同HSFs家族成員在逆境中的響應機制各不相同，信號通路及物質(zhì)間的互作形式也有差別，它們以其獨特的方式在高溫脅迫及其他逆境反應中參與保護細胞結構不受破壞、保持較高的光合效率、保證生理生化性質(zhì)的穩(wěn)定，然而，研究已經(jīng)證明，HSFs在逆境脅迫中的調(diào)節(jié)作用具有多樣性和復雜性，如何定位到與HSFs互作的蛋白、HSFs的靶標基因等，都是目前研究HSFs精準調(diào)控逆境響應的重點和難點。

將先進的生產(chǎn)技術運用到植物不同生長階段和脅迫狀態(tài)的研究中，如微陣列、基因組學和蛋白質(zhì)組學，將有利于完整的闡述HSFs在不同非生物脅迫中的功能和信號途徑。因此，熱激轉(zhuǎn)錄因子有望被利用到轉(zhuǎn)基因植物中，使其對環(huán)境脅迫具有更好的耐受性。未來研究的重點應主要集中于植物HSFs在抗病原微生物脅迫中的功能、不同非生物脅迫之間的交叉網(wǎng)絡、對植物的生長發(fā)育和新陳代謝的影響，為深入探究植物抗逆機理和培育抗逆品種提供理論基礎。

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