高芳磊,郭素民,閆 明,李鈞敏,于飛海,*

1 北京林業(yè)大學(xué)自然保護區(qū)學(xué)院,北京 100083 2 浙江省植物進化生態(tài)學(xué)與保護重點實驗室,臺州學(xué)院,臺州 318000 3 山西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,臨汾 041004

植物和昆蟲是生態(tài)系統(tǒng)的重要組分[1- 2],深刻地影響生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能[3- 4]。昆蟲采食能夠調(diào)節(jié)植物群落的結(jié)構(gòu)、組成和功能[5],而植物在受到昆蟲采食后可通過改變自身的形態(tài)、結(jié)構(gòu)及生理生化反應(yīng)進行一系列的防御[6- 8]。植物與昆蟲的互作關(guān)系及其演化反映了許多重要的生態(tài)和進化生物學(xué)問題,其中的規(guī)律對生物多樣性保護[9]、入侵植物防控[10]、害蟲有效控制[11]及農(nóng)林牧業(yè)的可持續(xù)發(fā)展有重要的參考價值[1]。

隨著全球經(jīng)濟的發(fā)展、人類活動的增加和對環(huán)境干擾的加劇,外來生物入侵已經(jīng)成為一個全球性的問題[12]。植物入侵嚴重影響入侵地的生物多樣性及環(huán)境、經(jīng)濟和人類健康[13- 14]。外來植物進入入侵地后,雖然可能逃離了原產(chǎn)地專性天敵的控制,但是仍需要面對入侵地廣食性天敵的采食[15- 16]。一般而言,植物響應(yīng)昆蟲取食主要有兩種策略：(1)耐受性策略(生長策略),即植物在被昆蟲取食傷害后,為了維持自身的適合度而進行補償性生長[17- 19];(2)抗性策略(防御策略),即植物在被昆蟲取食傷害后,通過改變形態(tài)和結(jié)構(gòu)的物理防御和/或產(chǎn)生有毒物質(zhì)的化學(xué)防御等來降低昆蟲對它的取食偏好,甚至在昆蟲采食后導(dǎo)致其發(fā)育延緩和降低,從而影響昆蟲的種群數(shù)量[20- 21]。許多研究表明,植物的生長和防御之間常存在著權(quán)衡,即植物增加對昆蟲采食防御的投入會降低其生長速率[15,22- 25]。

植物所處的環(huán)境是異質(zhì)性的,同一種植物的不同種群往往生長在不同的生境中[16,26- 27]。例如,在我國造成嚴重危害的外來克隆植物——空心蓮子草(Alternantheraphiloxeroides(Mart.) Griseb.)既可以在水生生境中快速生長,也可以在陸生生境和水陸兩棲生境健康生長[28- 29]。馬瑞燕等[30]研究發(fā)現(xiàn)引入中國的原產(chǎn)地專性天敵對水生生境的空心蓮子草種群有顯著的抑制作用,但對陸生生境空心蓮子草種群影響卻不顯著。由于不同生境下的植物種群面臨的昆蟲采食壓力可能不同,那么植物對昆蟲采食的生長-防御權(quán)衡關(guān)系可能會不同。例如,Zou等[31]研究了烏桕原產(chǎn)地和入侵地種群生長和防御的關(guān)系,發(fā)現(xiàn)存在顯著的權(quán)衡關(guān)系,即烏桕原產(chǎn)地種群具有較高的防御能力和較低的生長速率,而入侵地種群具有較低的防御能力和較高的生長速率。耿旭等[32]通過同質(zhì)園種植實驗研究了空心蓮子草原產(chǎn)地(阿根廷)種群和入侵地(美國)種群生長和防御變化,發(fā)現(xiàn)入侵地種群生物量和三萜皂苷含量均顯著增加,說明生長和防御不存在權(quán)衡關(guān)系。然而,到目前為止,國內(nèi)外有關(guān)生境,尤其是同一入侵地的不同生境對入侵植物生長-防御權(quán)衡關(guān)系影響的研究仍相對較少。

本研究以入侵我國的外來克隆植物——空心蓮子草為研究對象,分別選擇生長在水生生境、水陸兩棲生境和陸生生境中的無性個體(分株),通過去葉處理模擬昆蟲采食,分析不同生境下空心蓮子草對模擬昆蟲采食處理的生長及化學(xué)防御響應(yīng)的差異。本文擬回答以下科學(xué)問題：1)不同生境下模擬昆蟲采食對空心蓮子草生長的影響是否存在差異？2)不同生境下模擬昆蟲采食對空心蓮子草化學(xué)防御物質(zhì)含量的影響是否存在差異？3)生境是否影響昆蟲采食介導(dǎo)的空心蓮子草生長-化學(xué)防御權(quán)衡關(guān)系？

1 材料與方法

1.1 研究物種

空心蓮子草又名喜旱蓮子草,是多年生草本植物,莖基部匍匐,上部伸展,中空,節(jié)部常有不定根,葉對生,原產(chǎn)于南美洲,現(xiàn)在廣泛的分布于美國、澳大利亞、中國等國家[33- 34]。空心蓮子草在20世紀30年代最早作為飼料引入中國,80年代以后大面積擴散蔓延。目前,黃河流域以南地區(qū)已廣泛分布[35]?？招纳徸硬荼晃覈h(huán)保局列為最具危害性的16種雜草之一[36]。在我國空心蓮子草很少產(chǎn)生種子,主要通過無性繁殖進行擴散[37],其可以生長在水生環(huán)境、陸生環(huán)境和水陸過渡區(qū)(水陸兩棲)環(huán)境,比如：灌溉溝渠、河岸和稻田等[29]。空心蓮子草在入侵地受到全寄生植物南方菟絲子寄生時會改變自身的生長-防御策略,減少營養(yǎng)生長而將更多的資源投向克隆繁殖,同時增強防御投入,以有利于后代的生存與繁衍[23]。

1.2 溫室控制實驗

實驗材料于2013年5月初采集自浙江省臨海市郊外水溝(水生生境)、農(nóng)田里(陸生生境)和河道消落帶(水陸兩棲生境),每個生境分別采集20株個體,個體間間距在3m以上。土壤基質(zhì)是由泥炭土、干凈的河沙以及蛭石按照6∶3∶1的比例均勻混合而成。我們將土壤基質(zhì)裝入體積為 100mL的容器中,然后在每個容器內(nèi)添加0.08g的緩釋肥(Scotts Osmocote, N∶P∶K=20∶20∶20, The Scotts Miracle-Gro Company, Marysville, OH, USA)。

2013 年5月15日,將上述采集的水生、水陸兩棲和陸生3種生境下的空心蓮子草分別剪取若干粗細長度一致的莖段作為營養(yǎng)繁殖體,扦插于上述裝有基質(zhì)的容器內(nèi)中;每個容器內(nèi)種植一個莖段,每一生境共扦插40盆,3種生境共120盆。將所有扦插植物個體放置在藍框內(nèi)(40cm×30cm×15cm),并放入步入式人工智能氣候室內(nèi)(寧波江南儀器廠制造,浙江寧波)進行培養(yǎng)。對于采集自水生生境中的植物個體,將其培養(yǎng)于水中。對于采集自陸生環(huán)境中的植株,維持其正常澆水。對于采集自水陸兩棲生境的個體,在第一天將其置于水中培養(yǎng),第二天正常澆水,第三天再放入水中,第四天再正常澆水,以此類推,直到實驗結(jié)束。培養(yǎng)15d后,開始進行模擬昆蟲采食處理。對每個生境的空心蓮子草植株,隨機選擇20株,去除50%的葉子,而對剩余的20株個體不進行去葉處理(對照)。以后,每隔10d對空心蓮子草進行人工去葉,總計去葉處理6次。實驗持續(xù)60d后,對植物進行測量和收獲。

1.3 數(shù)據(jù)收集

實驗過程中三株植物發(fā)生死亡,因此最終收獲了117株植物。將每株植物分為根、莖和葉,放入紙袋,105℃殺青0.5h后,于70℃烘箱烘干至恒重,分別稱量每部分的生物量。將烘干后的空心蓮子草莖和葉用高速研磨儀磨成粉末混合均勻,過0.25mm的篩,用于生理指標的測定。單寧含量的測定參考Mole等[38]的方法,總酚含量的測定采用Folin-Denis法[39],木質(zhì)素含量的測定采用濃硫酸法[40]。

1.4 數(shù)據(jù)分析

利用雙因素方差分析,分析生境和模擬昆蟲采食處理對空心蓮子草根、莖、葉、總生物量、根生物量分配、莖生物量分配、葉生物量分配、根冠比、單寧含量、總酚含量和木質(zhì)素含量的影響。然后,利用Tukey HSD對不同生境下各指標進行多重比較。運用回歸分析,分析在模擬采食和不采食情況下空心蓮子草總生物量與單寧、總酚以及木質(zhì)素的關(guān)系。所有數(shù)據(jù)處理均采用PASW Statistics 20.0完成。

2 結(jié)果

2.1 模擬昆蟲采食處理和生境對空心蓮子草生長的影響

模擬昆蟲采食和生境對空心蓮子草的根、莖、葉和總生物量有顯著影響(表1)。與對照相比,模擬昆蟲采食處理顯著降低了空心蓮子草的根、莖、葉和總生物量?？招纳徸硬莞?、莖和總生物量在陸生生境下顯著高于水陸兩棲生境和水生生境,莖生物量在水生環(huán)境下顯著高于水陸兩棲生境,而根生物量、葉生物量和總生物量在水陸兩棲生境和水生生境下差異不顯著(圖1)。

表1 模擬昆蟲采食(去葉)處理和生境對空心蓮子草生物量影響的雙因素方差分析結(jié)果

顯著水平:**P<0.01;*P<0.05; nsP> 0.05

圖1 不同生境下模擬采食對空心蓮子草生物量的影響Fig.1 Effects of defoliation on biomass of Alternanthera philoxeroides under different habitats圖中數(shù)據(jù)為均值+標準誤,相同大寫字母代表在P = 0.05無顯著差異。TH: 陸生生境,Terrestrial habitats; SAH: 水陸兩棲生境,Semi-aquatic habitats; AH: 水生生境,Aquatic habitats

2.2 模擬昆蟲采食處理和生境對空心蓮子草生物量分配的影響

模擬昆蟲采食對根冠比、根、莖和葉生物量分配影響均不顯著,但生境對這些變量均有顯著的效應(yīng)(表2)。陸生生境空心蓮子草根冠比顯著低于水陸兩棲生境下,而與水生生境下根冠比差異不顯著。陸生生境和水生生境下根生物量分配顯著低于水陸兩棲生境,而陸生生境和水生生境空心蓮子草莖生物量分配顯著高于水陸兩棲生境。陸生生境空心蓮子草葉生物量分配顯著低于水生生境和水陸兩棲生境(圖2)。

表2 模擬昆蟲采食(去葉)處理和生境對空心蓮子草生物量分配影響的雙因素方差分析結(jié)果

顯著水平:**P<0.01;*P<0.05; nsP> 0.05

圖2 不同生境空心蓮子草響應(yīng)模擬昆蟲采食處理生物量分配的變化Fig.2 Effects of defoliation on biomass allocation of Alternanthera philoxeroides under different habitats圖中數(shù)據(jù)為均值+標準誤,相同字母代表在P=0.05無顯著差異

2.3 模擬昆蟲采食和生境對空心蓮子草化學(xué)防御物質(zhì)的影響

模擬昆蟲采食對空心蓮子草單寧和總酚含量影響不顯著,但卻顯著降低了木質(zhì)素含量。生境不影響空心蓮子草木質(zhì)素含量,但顯著影響單寧含量和總酚含量。在陸生生境下空心蓮子草單寧含量顯著高于水陸兩棲生境和水生生境,總酚含量顯著高于水陸兩棲生境(表3,圖3)。

2.4 空心蓮子草總生物量與次生代謝產(chǎn)物含量的關(guān)系

在對照(不去葉)和去葉處理下,空心蓮子草單寧含量與總生物均存在顯著正相關(guān)。在去葉處理下,空心蓮子草總酚含量與總生物量之間存在顯著者性負相關(guān),而在對照下總酚含量與總生物量之間無顯著相關(guān)關(guān)系?？招纳徸硬菽举|(zhì)素含量與總生物量無顯著相關(guān)關(guān)系(圖4)

表3模擬昆蟲采食處理和生境對空心蓮子單寧、總酚和木質(zhì)素含量影響的雙因素方差分析結(jié)果

Table3Two-wayANOVAresultsofeffectsofdefoliationandhabitatonconcentrationoftannin,phenolandligninofAlternantheraphiloxeroides

變異來源Sourcedf單寧含量Tanninconcentration總酚含量Totalphenolconcentration木質(zhì)素含量Ligninconcentration去葉Defoliation1,1111.64ns0.43ns9.00**生境Habitat2,11128.30**3.48*0.82ns去葉×生境Defoliation×Habitat2,1110.11ns1.07ns2.74ns

顯著水平:**P<0.01;*P<0.05; nsP> 0.05

圖3 不同生境空心蓮子草響應(yīng)模擬昆蟲采食處理的化學(xué)防御物質(zhì)變化Fig.3 Effects of defoliation on concentrations of tannin, phenols and lignin of Alternanthera philoxeroides under different habitats圖中數(shù)據(jù)為均值+標準誤,相同字母代表在P=0.05無顯著差異

圖4 對照和采食情況下空心蓮子草生物量和單寧含量、總酚含量和木質(zhì)素含量的關(guān)系Fig.4 Relationships between total biomass and concentrations of tannin, phenols and lignin of Alternanthera philoxeroides. Under the control and defoliation

3 討論

3.1 不同生境下空心蓮子草生長對模擬昆蟲采食處理的響應(yīng)

生物量是植物適合度的重要指標之一,高生物量和相對生長率將有利于入侵植物快速占領(lǐng)生境空間,進而成功入侵[41]。模擬昆蟲采食處理均顯著抑制了空心蓮子草根、莖、葉和總生物量,這與郭偉等[42]的研究結(jié)果相似,表明昆蟲取食可以顯著抑制空心蓮子草的生長,減弱其入侵性。生物量分配是植物適應(yīng)不同環(huán)境脅迫的重要生活史對策,植物可通過改變地上部分(莖、葉)和地下部分(根)光合產(chǎn)物的分配,來提高自身的競爭能力,獲得更多的土壤養(yǎng)分或光資源以適應(yīng)多樣化的生境[43]。研究發(fā)現(xiàn),盡管不同生境下空心蓮子草的生物量分配存在一定的差異,但模擬昆蟲采食處理對空心蓮子草生物量分配影響不顯著。Sun等[44]采通過控制土壤含水量來模擬陸生生境、水陸兩棲生境和水生生境,并對空心蓮子草進行不同強度的模擬昆蟲采食處理,發(fā)現(xiàn)水分與模擬昆蟲采食處理對空心蓮子草的生物量分配產(chǎn)生了顯著影響。然而,該研究中的空心蓮子草均來自同一生境(武漢閱馬場),此外,并未考慮長期環(huán)境的效應(yīng)。

3.2 不同生境下空心蓮子草防御物質(zhì)對模擬昆蟲采食處理的響應(yīng)

次生代謝產(chǎn)物是植物體內(nèi)重要的防御物質(zhì)[16]。比如,單寧作為植物體內(nèi)的一種有效的化學(xué)防御物質(zhì),不僅可以抵御病原體的侵害而且可使植物具有苦澀的味道降低草食動物與昆蟲的采食[45]。酚類也是植物體內(nèi)重要的化學(xué)防御物質(zhì),酚類在植物體內(nèi)的積累有利于促進植物之間的相互交流,有助于植物進行主動防御[46]。本研究表明,模擬昆蟲采食顯著降低了木質(zhì)素含量,而對單寧和總酚的含量影響均不顯著。研究表明,空心蓮子草在響應(yīng)南方菟絲子寄生時,其體內(nèi)的單寧、總酚和三萜皂苷含量顯著升高[23],而烏桕入侵地種群防御專食性昆蟲的抗性物質(zhì)(單寧)含量顯著低于原產(chǎn)地種群,而入侵地種群和原產(chǎn)地種群防御廣食性昆蟲的抗性物質(zhì)(類黃酮)含量無顯著差異[47]。本研究與以上研究不同的原因可能是本研究采用的是去葉處理,而真實的昆蟲采食可能是一個緩慢的持續(xù)的傷害過程,這種持續(xù)過程才有利于誘發(fā)植物的茉莉酸防御途徑,激發(fā)次生代謝產(chǎn)物的生成和積累;因此,人工去葉處理后,應(yīng)立即噴灑一定濃度的茉莉酸溶液,誘導(dǎo)植物的防御反應(yīng),確保和真實昆蟲采食的一致性。本研究結(jié)果顯示陸生生境下空心蓮子草單寧含量顯著高于水陸兩棲生境和水生生境;陸生生境空心蓮子草總酚含量顯著高于水陸兩棲生境,與水生生境差異不顯著;木質(zhì)素在各生境下差異均不顯著。耿旭彥[32]也發(fā)現(xiàn)入侵地空心蓮子草相比于原產(chǎn)地三萜皂苷含量顯著提高。陸生生境相對于水生生境環(huán)境條件更為復(fù)雜,空心蓮子草在陸生生境下可能面對更多的采食者,可能采取增加單寧和總酚含量的策略來適應(yīng)陸地生境。因此,空心蓮子草在陸生生境下對昆蟲采食的抵抗性可能強于水生生境和水陸兩棲生境。但本研究還發(fā)現(xiàn)不同生境與人工去葉的交互作用對單寧、總酚和木質(zhì)素含量均沒有顯著影響,表明空心蓮子草響應(yīng)人工去葉的防御物質(zhì)的變化受生境的影響不大。這可能與空心蓮子草對生境的適應(yīng)時間長短有關(guān)。

3.3 不同生境下空心蓮子草生長-防御權(quán)衡對模擬昆蟲采食處理的響應(yīng)

植物的生長與防御之間往往存在著權(quán)衡[48]。在逆境環(huán)境下,如受到食草動物和病原體等生物因子的攻擊,或是受到寒冷、干旱等非生物因子的脅迫時,可以通過減少對生長的投資,增加次生代謝產(chǎn)物的積累來增強對生物與非生物因子脅迫的防御[49- 50]。酚類是植物體內(nèi)促進植物之間的相互交流,增強主動防御的次生代謝產(chǎn)物[46]。在對照下,空心蓮子草總酚含量與總生物量之間不存在顯著者性相關(guān),但在模擬昆蟲采食處理條件下,空心蓮子草總酚含量與總生物量之間存在顯著者性負相關(guān),表明人工去葉條件下,空心蓮子草減少生長,增加總酚含量,增強防御能力。這一結(jié)果與郭素民等[23]發(fā)現(xiàn)的空心蓮子草響應(yīng)南方菟絲子寄生的生長-防御權(quán)衡策略是相似的：南方菟絲子寄生后,空心蓮子草可改變生長-防御權(quán)衡策略,使總生物量下降,次生代謝產(chǎn)物含量增加,重新將更多的資源投入到防御,減少對生長的投資。另外,空心蓮子草總生物量與單寧含量存在顯著正相關(guān)。耿旭彥[32]通過同質(zhì)園種植的方式研究了空心蓮子草入侵地種群和原產(chǎn)地種群防御策略的進化,發(fā)現(xiàn)入侵地空心蓮子草個體生物量增加,且對泛化天敵的防御投入增加。本研究與該研究結(jié)果類似,表明不同物種不同次生代謝物其防御功能可能不同,從而對不同處理的響應(yīng)也存在不同。進一步的研究需更加準確定量化學(xué)防御物質(zhì)的含量,并且要區(qū)分防御性化學(xué)物質(zhì)的種類,以更深入探討入侵植物的生長-防御的權(quán)衡策略的普遍性。另外,不同生境下,基于單寧、總酚和木質(zhì)素的空心蓮子草的生長-防御權(quán)衡雖存在相似的趨勢,但生物量與其含量之間的相關(guān)性并不存在顯著性意義(結(jié)果略),這也反映了空心蓮子草響應(yīng)人工去葉的影響受到生境的影響較小。

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