郭萌萌,姜文虎,李 探,吳龍飛,劉軍俠,2,*

1 河北農業(yè)大學林學院,保定 071000 2 河北省林木種質資源與森林保護重點實驗室,保定 071000

隨著植物轉基因工程研究的快速發(fā)展,大量轉基因植物已經進入了大田試驗階段,并且部分轉基因植物已商品化進入市場[1-3]。與此同時,轉基因植物向環(huán)境釋放后可能帶來的生態(tài)風險漸漸引起社會各界的關注[4-7]。Bt基因由于在抗蟲方面表現突出,所以應用范圍最廣,隨著轉Bt抗蟲基因植物進入大規(guī)模的商業(yè)化應用階段,其環(huán)境釋放后可能存在的風險不斷有報道,如轉Bt基因抗蟲棉對目標害蟲具備高抗蟲性的優(yōu)點,在治理抗藥性棉鈴蟲中發(fā)揮了重要作用,同時提高了捕食性天敵的數量,但是,轉Bt基因棉田間棉葉螨、棉蚜、棉盲蝽等次要害蟲的發(fā)生危害加重[8]；轉基因玉米的花粉對大斑蝶(Danausplexippus)的幼蟲生長發(fā)育造成影響[9]；轉基因馬鈴薯會對幼鼠的生長發(fā)育造成嚴重影響并損害其免疫系統(tǒng)[10]。這都表明轉基因植物的應用給人類帶來了極大的經濟和社會效益,同時,在生態(tài)環(huán)境方面可能存在的風險更不能忽視,生物安全性問題已成為商業(yè)化應用轉基因植物道路上最大的障礙[11]。

由于轉基因樹木的生長周期較長,連續(xù)多年的在田間進行大面積種植對生態(tài)系統(tǒng)可能存在潛在的風險,其生物安全問題越來越受到公眾的重視[12-13]。近年來,對抗蟲轉基因楊生態(tài)安全性的研究多集中于其對靶標和非靶標害蟲,以及天敵種群或節(jié)肢動物群落的影響,并取得了較大進展[14-15]。以往研究表明,轉抗蟲基因楊對節(jié)肢動物群落有一定影響。如轉抗蟲基因741楊對靶標害蟲具有較好的抗性,節(jié)肢動物群落總體物種豐富度增加[16-17]；轉Bt基因歐洲黑楊提高了寄生于靶標害蟲的天敵數量、種類和寄生率[18]；表明轉抗蟲基因楊對靶標害蟲毒害作用明顯,具有較高的抗性,對非靶標生物毒害作用不顯著,并且對天敵種群的數量有一定的促進作用。

楊樹(PopulusL.)作為木本植物研究中的模式植物,是全球重要的栽培樹種,在我國是重要的速生豐產林、生態(tài)防護林和道路綠化樹種。近年來,楊樹食葉害蟲經常爆發(fā)成災,蛀干性害蟲也時有發(fā)生,造成了極大地損失,而且大規(guī)模的施用農藥已經讓害蟲產生了一定的抗藥性。轉抗蟲基因107楊的成功獲取,不僅能有效地解決楊樹的蟲害問題,而且該樹種的速生性也將使其成為道路綠化及經濟林應用的首選樹種,因此,它的研發(fā)和培育在社會需求和經濟效益上均是必要的[19]。轉抗蟲基因107楊是由河北農業(yè)大學生物技術研究所將部分改造的Bt殺蟲蛋白基因(BtCry1Ac)與慈菇蛋白酶抑制基因(API基因)構建成雙抗蟲基因表達載體,通過根癌農桿菌介導法,共同轉入到優(yōu)良的未轉基因的107楊(Populus×euramericana‘Neva’)中,再經過多次篩選及檢測以后獲得不同系號的轉抗蟲基因107楊無性系。本研究在以往轉抗蟲基因107楊抗蟲性研究基礎之上,首次對中試試驗林地節(jié)肢動物群落進行監(jiān)測和系統(tǒng)分析,以期為轉抗蟲基因楊樹的生態(tài)安全性評價提供數據支撐,為轉抗蟲基因107楊的推廣與應用提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

未轉基因107楊(對照楊)和轉抗蟲基因107楊是由河北農業(yè)大學生物技術研究所提供。轉抗蟲基因107楊的系號分別為#3、#2、#1、#9,樹齡：2年生。

1.2 試驗地概況

試驗地位于唐山市灤南縣苗圃場,試驗林內種植有對照楊和轉抗蟲基因107楊的不同系號,分別是#3、#2、#1、#9。試驗林采用隨機區(qū)組設計,每個系號為一個小區(qū),種植30株,4次重復,株距2 m,行距5 m。整塊試驗地地勢、地貌、土質、氣溫、降水等自然條件和人為管理均一致。試驗林地除進行正常的水肥及基本管理措施外,不施用任何農藥。

1.3 調查方法

節(jié)肢動物群落調查于2015年5—9月進行,每15—20天調查1次(共計8次)。采取隨機抽樣的方法,在區(qū)組中分別隨機選取5株樣樹,在樣株東、南、西、北4個方位,按上、下兩個層次各選取50 cm長的枝條,記錄其上節(jié)肢動物的種類和數量；調查距地表3 m內的主干上節(jié)肢動物的種類和數量；在各區(qū)組地表隨機選取5個1 m×1 m的樣方,調查取樣范圍內節(jié)肢動物的種類及數量,并作詳細記載。未知種類裝入毒瓶或酒精試管,按統(tǒng)一標號進行編號,帶回實驗室進行鑒定[20]。特殊處理：對于樣枝上的螨類、蚜蟲類等,選取此樣枝頂尖倒數第3片葉子上的蟲口數量進行統(tǒng)計。

1.4 功能團的劃分

Root提出集團的概念[21],他認為集團是以相似方式利用相同等級的生境資源的一個類群中的物種。因此可以將群落中的物種劃分為多個取食行為、利用資源和生境選擇相似的集合體[17]。本研究主要基于節(jié)肢動物的取食習性將轉抗蟲基因107楊和對照楊節(jié)肢動物群落中所有節(jié)肢動物劃分為食葉昆蟲、刺吸昆蟲、其他植食性昆蟲、捕食性天敵、寄生性天敵和中性昆蟲等6個功能團。

1.5 數據分析方法

(1)相對多度

Pi=ni/n

式中：ni為樣本中第i個樣本的個體數量,n為樣本的所有的個體數量總和。

(2)群落特征指數分析

采用以下公式分析群落特征指數[22]。

ⅠShannon-Wiener多樣性指數(Diversity Index)

式中，S為物種數；Pi為相對多度。

ⅡPielou均勻度指數(Evenness Index)

J=H′/Hmax,Hmax=lnS

式中,H′為Shannon-Wiener多樣性指數；Hmax為給定物種完全均勻時的群落多樣性指數；S為物種數。

ⅢBerger-Parker優(yōu)勢度指數(Dominance Index)

I=Nmax/N

式中,Nmax為優(yōu)勢類群的數量；N為群落中總的個數。

(3)群落相似性分析采用Jaccard指數Cj[23]

Cj=c/(a+b-c)

式中：c為兩樣地相同的物種數；a、b分別為兩樣地各自物種數。該公式規(guī)定相似性等級是：當Cj=0.00—0.25時,極不相似；當Cj=0.25—0.50時,中等不相似；當Cj=0.50—0.75時,中等相似；當Cj=0.75—1.00時,極相似。

(4)群落相對穩(wěn)定性分析

采用St/Si即群落內物種數與群落內個體數之比,可反映種間數量上的制約作用；Sn/Sp即天敵類群物種數與植食性類群物種數之比,可以反映食物網關系和天敵—害蟲相互制約的復雜程度[24]。

(5)主成分分析

以各類功能團節(jié)肢動物的物種數量和個體數量為因子,作主成分分析,并計算各因子的特征根向量、各主成分的累積貢獻率和負荷量[25]。

1.6 數據處理方法

本文使用Forstat和DPS軟件對轉抗蟲基因107楊林中節(jié)肢動物群落特征指數進行處理及差異性顯著分析；采用SPSS 軟件對轉抗蟲基因107楊林中節(jié)肢動物群落進行主成分分析；利用Excel軟件進行作圖、作表。

2 結果與分析

2.1 轉抗蟲基因107楊對節(jié)肢動物群落組成的影響

根據本次調查統(tǒng)計,共有節(jié)肢動物6818頭,隸屬于2綱分別為昆蟲綱和蛛形綱,8目(分別為鱗翅目Lepidoptera、鞘翅目Coleoptera、膜翅目Hymenoptera、雙翅目Diptera、半翅目Hemiptera、脈翅目Neuroptera、直翅目Orthoptera、蜘蛛目Araneida),43科,58種。其中害蟲29種,分屬5個目,其中發(fā)生量較大的有美國白蛾Hyphantriacunea(Drury)、楊扇舟蛾Closteraanachoreta(Fabricius)、楊銀葉潛蛾PhyllocnistissalignaZeller；天敵有18種,分屬5個目,以瓢蟲科Coccinellidae數量最多；中性昆蟲有11種,隸屬于3個目,以雙翅目為主。將主要節(jié)肢動物物種數及個體數進行統(tǒng)計,并進行差異性顯著分析及個體數相對多度的計算,結果見表1。

表1 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落組成Table 1 The composition of arthropod community in transgenic insect-resistant 107 poplars

NS：物種數Number of species；NI：個體數Number of individuals；Pi為相對多度Relative abundance；同一行不同小寫字母代表同一指標不同株系間在0.05水平下存在顯著性差異

由表1可以看出,轉抗蟲基因107楊與對照楊,從目的類別上看,#3無直翅目昆蟲,只有7個目,其他株系均為8個目,在物種數量上與對照楊不存在顯著差異。從個體數量上看,鱗翅目、鞘翅目、膜翅目、雙翅目是轉抗蟲基因107楊和對照楊節(jié)肢動物群落的主要類群,其中鱗翅目昆蟲數量最多；轉抗蟲基因107楊鱗翅目昆蟲個體數較對照顯著減少,半翅目昆蟲個體數均多于對照楊,其中#2顯著增加,其他目的個體數與對照楊不存在顯著差異。從相對多度上看,對照楊鱗翅目昆蟲的相對多度高達70.06%,轉抗蟲基因107楊均低于50%,其中#2最低,為20.74%；鞘翅目、膜翅目、雙翅目、半翅目、蜘蛛目的相對多度均高于對照楊,其中#2的相對多度均最高。

功能團的劃分可以直觀的了解節(jié)肢動物群落結構的組成情況。轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落各功能團的物種數與個體數統(tǒng)計結果見表2。

表2 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落功能團Table 2 The function groups of arthropod community in transgenic insect-resistant 107 poplars

NS：物種數Number of species；NI：個體數Number of individual；同一列不同小寫字母代表同一指標不同株系間在0.05水平下存在顯著性差異

由表2可知,轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落與對照楊在功能類群上組成一致,只有#3的中性昆蟲物種數與對照楊存在差異。轉抗蟲基因107楊中食葉昆蟲個體數較對照顯著減少；刺吸昆蟲個體數均多于對照楊,其中#2較對照楊刺吸昆蟲蟲口數顯著增加；其他植食性昆蟲個體數數均少于對照楊,#2較對照顯著減少；捕食性天敵、寄生性天敵及中性昆蟲個體數與對照楊相似,差異不顯著。比較轉抗蟲基因107楊各株系,#2的食葉昆蟲、其他植食性昆蟲個體數最少,刺吸昆蟲的個體數最多,捕食性天敵數量較對照有所增加,中性昆蟲數量最多。

2.2 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落特征指數

圖1 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落特征指數 Fig.1 Characteristic indexes of arthropod community in transgenic insect-resistant 107 poplars圖中不同小寫字母表示同一指標不同株系間在0.05水平下存在顯著性差異

轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落特征指數見圖1。

由圖1可見,轉抗蟲基因107楊的多樣性指數和均勻性指數均高于對照楊,其中#2較對照楊顯著增高,其他株系與對照楊差異不顯著；從優(yōu)勢度指數上看,轉抗蟲基因107楊低于對照楊,其中#2較對照楊顯著降低。調查結果顯示轉抗蟲基因107楊與對照楊中主要優(yōu)勢類群有燈蛾科Arctiidae、舟蛾科Notodontidae、卷葉蛾科Tortricidae、葉甲科Chrysomelidae等,轉抗蟲基因107楊優(yōu)勢度指數降低,說明優(yōu)勢類群的地位下降。

2.3 轉基因107楊節(jié)肢動物群落相似性分析

由表3可知,轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落與對照楊相似度較高,其中除#1為中等相似外,其他株系與對照楊的相似性系數均大于0.75,為極相似,#9與對照楊節(jié)肢動物群落相似性最大,相似性系數高達0.8039；比較轉抗蟲基因107楊各株系間相似性系數,除#3與#9為中等相似外,其他株系間相似性系數均大于0.75,表示其他株系間節(jié)肢動物群落極相似。由此表明轉抗蟲基因107楊對節(jié)肢動物群落物種組成無明顯作用。

表3 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落相似性系數Table 3 The similarity of arthropod community in transgenic insect-resistant 107 poplars

2.4 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落相對穩(wěn)定性分析

圖2 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落相對穩(wěn)定性 Fig.2 The relative stability value of arthropod community in transgenic insect-resistant 107 poplars圖中不同小寫字母表示同一指標不同株系間在0.05水平下存在顯著性差異

轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落相對穩(wěn)定性分析結果見圖2。

由圖2可以看出,St/Si的比值排序為#2>#9>#1>#3>CK,轉抗蟲基因107楊的St/Si比值均高于對照楊,其中#2、#9與對照楊差異顯著,表明轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落物種數相對較多,個體數相對較少,反映轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落物種間在數量上的制約作用較強。轉抗蟲基因107楊與對照楊的Sn/Sp的比值排序為#1>#2>#9>CK>#3,但差異不顯著,表明轉抗蟲基因107楊與對照楊在天敵物種與植食性物種比例上無顯著差異。

2.5 轉抗蟲基因107楊林節(jié)肢動物群落主成分分析

主成分分析方法明確了轉抗蟲基因107楊及對照楊林內節(jié)肢動物群落的主要構成因素以及各因素之間的相互關系,結果見表4。

表4 轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落主成分分析Table 4 The principal component analysis of arthropod community in transgenic insect-resistant 107 poplars

X1：食葉昆蟲物種數；X2：食葉昆蟲個體數；X3：刺吸昆蟲物種數；X4：刺吸昆蟲個體數；X5：其他植食物種數；X6：其他植食性昆蟲個體數；X7：捕食性天敵物種數；X8：捕食性天敵個體數；X9：寄生性天敵的物種數；X10：寄生性天敵個體數；X11：中性昆蟲物種數；X12：中性昆蟲個體數。Ⅰ：第一主成分；Ⅱ：第二主成分；Ⅲ：第三主成分

由表4可知,轉抗蟲基因107楊與對照楊林節(jié)肢動物群落中均提取了3個主成分,且累計貢獻率均高達100%,足以概括組成昆蟲群落的主要因子。

#3楊林的第Ⅰ主成分代表捕食性天敵物種數量、其他植食性昆蟲物種數量、刺吸昆蟲物種數量和食葉昆蟲個體數量的綜合因子,累計貢獻率較高,為45.27%；第Ⅱ主成分代表其他植食性昆蟲個體數量和食葉昆蟲物種數量的綜合因子；第Ⅲ主成分代表中性昆蟲個體數量與捕食性天敵個體數量的綜合因子。說明在#3中,捕食性天敵物種數量、其他植食性昆蟲物種數量、刺吸昆蟲物種數量和食葉昆蟲個體數量是導致昆蟲群落變化的最主要因子,其他植食性昆蟲物種數和個體數、食葉昆蟲物種數及中性昆蟲的個體數與主要因子共同影響著整個群落的波動。

#2楊林的第Ⅰ主成分代表刺吸昆蟲物種數量、食葉昆蟲物種數量和個體數量的綜合因子；第Ⅱ主成分代表其他植食性物種數量和個體數量、捕食性天敵個體數量的綜合因子；第Ⅲ主成分代表寄生性天敵物種數量和個體數量的綜合因子。節(jié)肢動物群落的不同功能類群均對#2楊林有大小不同的影響,表明#2楊林的物種分布比較均衡,也解釋了#2楊林節(jié)肢動物群落均勻度最高的原因。

#1楊林的第Ⅰ主成分代表其他植食性昆蟲和中性昆蟲個體數量的綜合因子；第Ⅱ主成分代表食葉昆蟲物種數量和個體數量、刺吸昆蟲物種數量的綜合因子；第Ⅲ主成分代表刺吸昆蟲的個體數量和捕食性天敵物種數量的綜合因子。表明食葉昆蟲、刺吸昆蟲和捕食性天敵是#1楊林的主導因子。

#9楊林的第Ⅰ主成分代表刺吸昆蟲、其他植食性昆蟲、寄生性天敵物種數量和食葉昆蟲個體數量的綜合因子；第Ⅱ主成分代表其他植食性昆蟲和寄生性天敵個體數量的綜合因子；第Ⅲ主成分代表食葉昆蟲物種數量與捕食性天敵個體數量的綜合因子。表明食葉昆蟲、寄生性天敵、刺吸昆蟲共同影響#9楊林節(jié)肢動物群落的波動。

對照楊林的第Ⅰ主成分代表刺吸昆蟲物種數量和個體數量、寄生天敵個體數量的綜合因子,累計貢獻率為35.07%；第Ⅱ主成分代表捕食天敵的物種數量和個體數量、寄生天敵物種數量、食葉昆蟲物種數量的綜合因子,累計貢獻率為34.07%；第Ⅲ主成分代表食葉昆蟲個體數量與其他植食性昆蟲個體數量的綜合因子,累計貢獻率為30.46%。表明第Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ主成分的綜合因子均對對照楊林有主導作用。

綜合以上分析結果可得出,影響轉抗蟲基因107楊和對照楊林節(jié)肢動物群落的主要因子存在差異,轉抗蟲基因107楊林中,食葉昆蟲物種數量和個體數量、刺吸昆蟲物種數量和其他植食性昆蟲物種數量是主導節(jié)肢動物變化的最主要因子；對照楊林中,食葉昆蟲、刺吸昆蟲、寄生性天敵、捕食性天敵物種數量和個體數量、其他植食性昆蟲個體數量主導了節(jié)肢動物群落的變化。食葉昆蟲物種數量與個體數量、刺吸昆蟲物種數量和其他植食性昆蟲個體數量是影響轉抗蟲基因107楊與對照楊節(jié)肢動物群落變化的共同主導因子。

3 結論與討論

轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落特征及相對穩(wěn)定性是轉抗蟲基因楊安全性評價的重要內容之一,是轉抗蟲基因107楊走向商品化的必經階段。本文通過對轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落的野外調查,研究了轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落的組成、群落特征及群落內部結構關系等,可以得到如下結論：轉抗蟲基因107楊可以有效地抑制靶標鱗翅目害蟲的個體數量,具有顯著的抗蟲效果,但對非靶標害蟲在一定程度上有增殖作用,對捕食性天敵無不利影響,甚至還有促進作用；轉抗蟲基因107楊可在一定程度上提高節(jié)肢動物群落的多樣性；轉抗蟲基因107楊與對照楊節(jié)肢動物群落間共有種較多,但轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落物種間在數量上的制約作用較強；不同功能類群的物種數與個體數均對轉抗蟲基因107楊和對照楊林內節(jié)肢動物群落的構成有影響,其中食葉昆蟲、刺吸昆蟲是影響轉抗蟲基因107楊與對照楊節(jié)肢動物群落變化的共同主導因子。

物種種類和數量是群落基本的組成單元之一,它們的變化影響著整個群落組成單元的變化[26]。轉抗蟲基因107楊對鱗翅目害蟲的抗性減輕了對楊葉的危害,從而促進了其他害蟲種群的增長,造成刺吸昆蟲個體數量顯著增加,這與張真等[27]、劉萬學等[28]等研究結果相似,張真等研究結果表明Bt轉基因楊樹會改變其昆蟲群落結構,由于Bt主要作用于鱗翅目昆蟲,而對膜翅目影響不大,在抑制鱗翅目昆蟲的同時,有利于其他食葉昆蟲,所以轉基因純林中楊葉蜂為優(yōu)勢種,而在轉基因與非轉基因混交林中以楊扇舟蛾為優(yōu)勢種；劉萬學的研究結果表明轉抗蟲基因棉花會使次要刺吸昆蟲的數量增加；但與姜文虎等[29]對轉抗蟲基因741楊的研究中刺吸昆蟲數量減少的結果不一致。因此,轉抗蟲基因植物對刺吸昆蟲的影響和作用機制還有待進一步的研究。

轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落與對照相比多樣性增加,除#2外,其他株系與對照楊不存在顯著性差異。可能原因有：試驗楊林樹齡較小,也可能與試驗地規(guī)模及栽培模式有關,對照林與轉抗蟲基因107楊林較近,當節(jié)肢動物群落受到外界干擾時可能會在轉基因與非轉基因楊林內相互擴散。

轉抗蟲基因107楊節(jié)肢動物群落是多種植食性昆蟲、天敵和中性節(jié)肢動物彼此關聯、相互制約的復雜網絡系統(tǒng)[30],轉基因107楊進入生態(tài)系統(tǒng)時,有可能對靶標害蟲、非靶標害蟲、天敵的種類組成、數量與發(fā)生動態(tài)以及群落結構、生物多樣性、乃至整個生態(tài)過程產生影響,甚至通過節(jié)肢動物的遷移和擴散對周圍林分的節(jié)肢動物群落造成間接影響。本文說明了轉抗蟲基因107楊對靶標害蟲有很好的抑制作用,同時提高了節(jié)肢動物群落的多樣性,對外界環(huán)境的變化或來自群落內部的種群波動的緩沖作用增強。比較轉抗蟲基因107楊不同株系,#2表現出較高的抗蟲性,多樣性指數、均勻性指數、天敵物種數及個體數均明顯高于對照楊,優(yōu)勢度指數明顯低于對照楊,主成分分析結果顯示,節(jié)肢動物群落的不同功能類群均對#2楊林有影響,說明#2楊林的節(jié)肢動物物種分布比較均衡。

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