張廣，陳雨，王蓓蕾

(1. 省部共建云南生物資源保護(hù)與利用國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，昆明 650091； 2.云南大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，昆明 650091；3. 甘肅農(nóng)業(yè)大學(xué) 植物保護(hù)學(xué)院，蘭州 730070)

1924年，Hertig和Wolbach[1]在尖音庫蚊(Culexpipiens)生殖組織中首次發(fā)現(xiàn)Wolbachia，后被命名為Wolbachiapipient[2]。由于Wolbachia能顯著影響宿主適合度并廣泛分布在節(jié)肢動(dòng)物內(nèi)，20世紀(jì)70年代引起廣泛關(guān)注。

Wolbachia主要通過宿主母系生殖細(xì)胞傳遞給子代，并誘導(dǎo)細(xì)胞質(zhì)不親和(cytoplasmic incompatibility, CI)、孤雌生殖(parthenogenesis)、殺雄(mail killing)、雌性化(femalization)和增強(qiáng)雌性生殖力等[3-4]，從而影響宿主生殖活動(dòng)。此外，Wolbachia對(duì)宿主壽命、嗅覺反應(yīng)、免疫力及干細(xì)胞增殖等也產(chǎn)生影響[5-8]。近年與Wolbachia相關(guān)的研究不斷被報(bào)道，例如把Wolbachia應(yīng)用于控制蚊蟲傳播瘧疾、登革熱等疾病[9]；Wolbachia與宿主相互作用中，交尾模式影響宿主體內(nèi)Wolbachia密度動(dòng)態(tài)[10]。

近年果蠅種內(nèi)或種間水平的Wolbachia相關(guān)研究大量被報(bào)道。但國(guó)內(nèi)外尚未見對(duì)此有專門的總結(jié)和評(píng)述。因此本文對(duì)果蠅細(xì)胞內(nèi)共生菌Wolbachia的基礎(chǔ)生物學(xué)、分布、對(duì)果蠅生殖活動(dòng)的調(diào)控等進(jìn)行評(píng)述，以及對(duì)果蠅相關(guān)的Wolbachia研究現(xiàn)狀及趨勢(shì)進(jìn)行簡(jiǎn)要討論，旨在為相關(guān)研究提供一定參考。

1 Wolbachia的普遍性及在果蠅中的發(fā)現(xiàn)

2015年Weinert等[11]報(bào)道52%的節(jié)肢動(dòng)物被Wolbachia感染。據(jù)推測(cè)感染W(wǎng)olbachia的昆蟲有150～500萬種，大多數(shù)存在于宿主精巢和卵巢組織細(xì)胞質(zhì)內(nèi)，在馬氏管、靠近體腔的肌肉組織、血細(xì)胞、血淋巴和神經(jīng)組織中也有發(fā)現(xiàn)。

1986年，Hoffmann等[12]在雌性D.simulans中首次發(fā)現(xiàn)果蠅體內(nèi)存在Wolbachia。1997年Min & Benzer[13]報(bào)道果蠅腦內(nèi)大量積累Wolbachia，并發(fā)現(xiàn)Wolbachia的wMelPop株系感染D.melanogaster，會(huì)導(dǎo)致宿主壽命嚴(yán)重縮短的現(xiàn)象。近年果蠅細(xì)胞內(nèi)Wolbachia的研究較多，如Richardson等[14]進(jìn)行D.melanogaster內(nèi)Wolbachia群落基因組分析，結(jié)果顯示D.melanogaster的mtDNA譜系關(guān)系與體內(nèi)Wolbachia的譜系關(guān)系是一致的，從而揭示單系祖先種Wolbachia通過宿主母系細(xì)胞質(zhì)嚴(yán)格傳遞到子代。Siozios等[15]利用wMel、wRi、wAna、wWil和wSim菌株基因組序列作為探針，在D.suzukii基因組序列中檢索到與Wolbachia匹配的序列，也檢索到Wolbachia菌株中新的wSuzi基因組序列；Kriesner等[16]比較分析北美洲、非洲和歐亞大陸D.melanogaster中Wolbachia的感染頻率，并調(diào)查澳大利亞Hawthorn、美國(guó)南波特蘭和英國(guó)愛丁堡三地區(qū)寒冷條件下，自然感染W(wǎng)olbachia對(duì)休眠期D.melanogaster適合度的影響。國(guó)內(nèi)研究者利用Wolbachia的16S、rDNA和wsp基因特異引物對(duì)D.suzukii的7個(gè)地理種群(中國(guó)5個(gè)、韓國(guó)和美國(guó)各1個(gè)) 的Wolbachia進(jìn)行檢測(cè)，發(fā)現(xiàn)我國(guó)5個(gè)種群的Wolbachia感染率為36.7%～80.0%，均屬于A組[17]。熊恩娟等[18]對(duì)我國(guó)湖北武漢、云南六庫和天津3個(gè)地區(qū)D.melanogaster中Wolbachia進(jìn)行研究，表明3地區(qū)感染的Wolbachia都屬于A 組，感染的Wolbachia序列類型不同，存在一定差異；對(duì)果蠅生殖活動(dòng)分析，發(fā)現(xiàn)湖北武漢和天津果蠅中Wolbachia能引起強(qiáng)烈的CI，而云南六庫果蠅中Wolbachia引起的CI 強(qiáng)度相對(duì)較弱。武漢果蠅中Wolbachia不能完全挽救天津果蠅中Wolbachia引起的CI，而天津果蠅中Wolbachia也不能完全挽救武漢果蠅中Wolbachia引起的CI。此外，Wolbachia在果蠅整個(gè)大腦內(nèi)的分布不均勻，可通過不同的模式在細(xì)胞間進(jìn)行轉(zhuǎn)移[19]。雌果蠅體內(nèi)Wolbachia能活躍地從腹腔背部區(qū)域向生殖腺移動(dòng)，穿過多個(gè)組織界面最終建立宿主生殖細(xì)胞的干細(xì)胞龕[5,20]。

2 Wolbachia在果蠅中的傳播方式

2.1 垂直傳播

Wolbachia是一種專性細(xì)胞內(nèi)共生菌，在宿主間有不同的傳播方式，其中通過卵細(xì)胞質(zhì)在宿主世代間的垂直傳播(vertical transmission)是Wolbachia主要的母系傳播模式[21]。此模式受不同因素影響，F(xiàn)rydman等[20]認(rèn)為長(zhǎng)期感染W(wǎng)olbachia的果蠅，卵巢軀體干細(xì)胞龕中有大量Wolbachia，可能會(huì)增強(qiáng)Wolbachia在果蠅中垂直傳播的效率。也有研究表明Wolbachia在D.melanogaster種內(nèi)能利用宿主肌動(dòng)蛋白進(jìn)行有效的母系傳遞[22]。

2.2 水平傳播

1995年，Werren 等[23]首次報(bào)道包括D.simulans在內(nèi)的一些昆蟲種間Wolbachia的水平傳播(或橫向傳播，horizontal transmission)；近年Bennett等[24]對(duì)夏威夷4個(gè)感染W(wǎng)olbachia的雙翅目昆蟲家系進(jìn)行篩選，發(fā)現(xiàn)果蠅科Wolbachia的感染占18%。進(jìn)行wsp系統(tǒng)發(fā)育分析，發(fā)現(xiàn)果蠅物種如遠(yuǎn)緣物種D.eurypeza和D.nr.basimacula、廣布種D.dasycnemia，D.redunca和D.prodita等物種間存在Wolbachia水平傳播。

自然界Wolbachia水平傳播途徑非常復(fù)雜，已報(bào)道的有同種宿主不同個(gè)體間的水平傳播、系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系較遠(yuǎn)昆蟲種間的水平傳播及昆蟲與其他節(jié)肢動(dòng)物間的水平傳播。這3種途徑在傳播過程中可能受到諸如昆蟲遷飛、非適齡交配、極端高溫等因素影響[25]。

目前不同宿主間負(fù)責(zé)內(nèi)共生菌傳播的生態(tài)分子機(jī)制尚不清楚[26]，近年研究也取得了突破性進(jìn)展。Vijendravarma等[27]發(fā)現(xiàn)D.melanogaster幼蟲有噬食同類(cannibalism)的現(xiàn)象，而Faria[26]發(fā)現(xiàn)噬食同類是Wolbachia在果蠅個(gè)體間水平傳播的機(jī)制之一。Brown & Lloyd[28]還發(fā)現(xiàn)了果蠅通過體外寄生的螨蟲在個(gè)體間水平傳播Wolbachia的證據(jù)。

3 Wolbachia感染對(duì)果蠅的影響

大量文獻(xiàn)揭示了Wolbachia通過不同方式影響或調(diào)控宿主果蠅的生殖活動(dòng)，包括誘導(dǎo)細(xì)胞質(zhì)不親和、誘導(dǎo)殺雄。此外，Wolbachia也對(duì)宿主果蠅壽命、嗅覺反應(yīng)等產(chǎn)生影響。Wolbachia誘導(dǎo)的孤雌生殖(parthenogenesis induction, PI)與CI相似，發(fā)生在胚胎發(fā)育的早期，但此現(xiàn)象僅發(fā)現(xiàn)在一些寄生蜂、螨類和薊馬中，果蠅研究中未見報(bào)道。雌性化(feminization)也是Wolbachia影響宿主的一種重要方式，最早在等足目昆蟲中被發(fā)現(xiàn)，后來在鱗翅目和膜翅目中也發(fā)現(xiàn)了此現(xiàn)象，但迄今未見Wolbachia引起果蠅雌性化的報(bào)道。

3.1 誘導(dǎo)細(xì)胞質(zhì)不親和

細(xì)胞質(zhì)不親和(cytoplasmic incompatibility，CI)是Wolbachia引起的宿主中最普遍的一種表型，當(dāng)感染W(wǎng)olbachia的雄性宿主和未感染W(wǎng)olbachia或感染不同品系Wolbachia的雌性宿主交配后，受精卵不能正常發(fā)育，在胚胎期死亡的現(xiàn)象。目前對(duì)CI機(jī)理的探索主要集中在細(xì)胞學(xué)水平上，而分子機(jī)理上的探索則在轉(zhuǎn)錄組、基因組和miRNA水平上對(duì)部分昆蟲展開研究。但CI受到宿主遺傳背景、Wolbachia株系、環(huán)境等因素的影響[29]。

目前Wolbachia引起CI的分子機(jī)制尚不明確[30]，但“鎖-鑰匙”模型(1ock and key model)、“移除-歸還”模型(titration-restitution model)和“減速”模型(slow-motion model)可在一定程度上解釋自然界中Wolbachia引起的CI表型[31]?！版i-鑰匙”模型認(rèn)為Wolbachia對(duì)父系精子進(jìn)行修改(上“鎖”)，使父系染色體不能正確表達(dá)而導(dǎo)致發(fā)育停止，胚胎死亡。但如果卵細(xì)胞中存在相同類型的Wolbachia(鎖的“鑰匙”)，能使父系染色體功能得到恢復(fù)，胚胎正常發(fā)育。該模型與1998年Bourtzis等研究的“修飾”(modification)和“營(yíng)救”(rescue)功能不同，是由不同基因決定的?！耙瞥?歸還”模型即Wolbachia鎖定宿主的某些蛋白質(zhì)并與其結(jié)合，從成熟的精母細(xì)胞中共同移除，使父系染色體不能正常發(fā)育。但如果卵細(xì)胞中存在相同的Wolbachia，可使受精后缺失的染色體蛋白質(zhì)得到歸還，胚胎由此得以正常發(fā)育?！皽p速”模型認(rèn)為雌性可產(chǎn)生與父系染色體結(jié)合的減速因子，使父系染色體發(fā)育減緩，不能與母系染色體發(fā)育同步，最終導(dǎo)致胚胎發(fā)育終止；倘若父系和母系感染同種類型的Wolbachia，二者在發(fā)育上仍可保持同步，胚胎能夠正常發(fā)育。以上3個(gè)模型都存在缺陷，但把CI機(jī)制分為兩部分來解釋，使研究者更容易理解。

研究者們近年來對(duì)Wolbachia引起果蠅的CI進(jìn)行了一系列研究。Awrahman等[29]通過不同齡期處女D.simulans交尾實(shí)驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)感染W(wǎng)olbachia的D.simulans交尾率比未感染的高，且交尾過程中與未感染的D.simulans相比，感染非處女雄性D.simulans精子轉(zhuǎn)移較少；也進(jìn)一步揭示D.simulans的年齡、交尾史和Wolbachia共同對(duì)CI產(chǎn)生影響。Richardson等[32]在澳大利亞熱帶果蠅D.pandora種群實(shí)驗(yàn)中，調(diào)查Wolbachia誘導(dǎo)的CI和殺雄兩種表型，發(fā)現(xiàn)D.pandora種群內(nèi)稀有的殺雄菌不會(huì)引起CI，且在D.pandora種群中共存殺雄菌株和CI菌株。Cooper等[33]對(duì)D.yakuba復(fù)合種中D.yakuba、D.santomea和D.teissieri三個(gè)物種長(zhǎng)期研究后首次發(fā)現(xiàn)Wolbachia能引起種內(nèi)或種間CI，且Wolbachia感染的雌果蠅可能對(duì)種內(nèi)或種間CI有保護(hù)作用。另外，Wolbachia感染導(dǎo)致D.melanogaster體內(nèi)mRNA和zipper基因表達(dá)上調(diào)，并誘導(dǎo)無Wolbachia感染的轉(zhuǎn)基因D.melanogaster的zipper過度表達(dá)，導(dǎo)致產(chǎn)生類似CI關(guān)聯(lián)的受精缺陷的父系損傷，表明Wolbachia能影響D.melanogaster精子發(fā)生過程中細(xì)胞骨架活動(dòng)的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子的表達(dá)[34]。Yuan等[30]對(duì)Wolbachia誘導(dǎo)D.melanogaster的 CI分子機(jī)制進(jìn)行定量蛋白質(zhì)組學(xué)分析，指出改變精液蛋白表達(dá)可能是Wolbachia誘導(dǎo)CI的分子機(jī)制之一。Xi等[35]研究果蠅S2細(xì)胞株與Wolbachia的相互作用，發(fā)現(xiàn)Wolbachia還可調(diào)節(jié)宿主熱激蛋白的表達(dá)，從而誘導(dǎo)CI發(fā)生。此外，對(duì)Wolbachia影響果蠅Hira基因表達(dá)水平的研究也表明該基因與Wolbachia誘導(dǎo)的CI現(xiàn)象有關(guān)，由此推測(cè)Wolbachia感染導(dǎo)致雄性果蠅Hira基因表達(dá)下調(diào)可能是引起CI的分子機(jī)制之一。

3.2 誘導(dǎo)殺雄

殺雄(male-killing)是指節(jié)肢動(dòng)物中通過細(xì)胞質(zhì)遺傳的某些微生物引起宿主雄性胚胎或幼體的死亡。目前由Wolbachia引起的殺雄表型在昆蟲研究中相對(duì)比較普遍。果蠅研究發(fā)現(xiàn)了由Wolbachia引起的殺雄現(xiàn)象[36]，但并不多見。殺雄作用有早期殺雄和晚期殺雄兩種形式，前者發(fā)生在胚胎發(fā)育階段，后者發(fā)生在幼蟲階段或蛹期，且幼蟲階段或蛹期的殺雄作用中，雄性致死可增加Wolbachia水平傳遞的機(jī)會(huì)[37]。

兩種殺雄形式在果蠅中均有發(fā)現(xiàn)[38]。果蠅種群水平研究揭示，在競(jìng)爭(zhēng)激烈、近交退化、相互作用的姊妹種中，Wolbachia感染導(dǎo)致的殺雄作用在種群中可能是最易擴(kuò)散的[39]。宿主可能以與殺雄表型無關(guān)的方式從Wolbachia中直接受益，因此，誘導(dǎo)殺雄的細(xì)菌在果蠅物種中也相對(duì)更常見[40]。有研究表明部分殺雄可以達(dá)到很高的頻率，從而改變宿主的交配系統(tǒng)，以適應(yīng)雄性個(gè)體缺乏[41]。此外，宿主的殺雄抑制基因型可以在感染群體中快速蔓延，對(duì)殺雄作用產(chǎn)生影響，果蠅這方面的研究還有待挖掘。

誘導(dǎo)殺雄的細(xì)胞學(xué)機(jī)制研究近年持續(xù)深入。Riparbelli等[42]研究發(fā)現(xiàn)Wolbachia特異性地作用于雄性果蠅染色質(zhì)重構(gòu)，從而影響其胚胎發(fā)育，擾亂有絲分裂紡錘體組裝和染色體行為。這項(xiàng)研究是有關(guān)Wolbachia誘導(dǎo)殺雄細(xì)胞學(xué)機(jī)制的開端，為進(jìn)一步研究該現(xiàn)象的分子機(jī)制奠定基礎(chǔ)。Wolbachia引起的殺雄作用與多種殺雄因素有關(guān)，其中與宿主性別決定系統(tǒng)有著密切關(guān)系，但具體分子機(jī)制尚不清楚。

3.3 Wolbachia對(duì)果蠅其他方面的影響

Zug & Hammerstein評(píng)述了Wolbachia對(duì)宿主另外一些方面的影響，包括增加壽命、病原體抑制及營(yíng)養(yǎng)供應(yīng)等[43]。Poinsot和Mer?ot利用抗生素清除果蠅中的Wolbachia后發(fā)現(xiàn)雌性果蠅個(gè)體的生殖力下降，3代后其生殖力與共生Wolbachia的果蠅個(gè)體相同[44]。Hamm等[45]發(fā)現(xiàn)感染W(wǎng)olbachia的雌性D.suzukii生殖力下降，但產(chǎn)生的后代數(shù)量與沒有感染的雌果蠅無顯著差異。Mazzetto等[46]研究發(fā)現(xiàn)Wolbachia和D.suzukii兩者間的互利共生關(guān)系導(dǎo)致感染W(wǎng)olbachia的雌性D.suzukii生殖力增加，這與Hamm的研究結(jié)果不一致，進(jìn)一步分析兩者的共生互作，有助于研究防控D.suzukii的策略。

并非所有Wolbachia品系都會(huì)對(duì)宿主產(chǎn)生生殖調(diào)控作用。Charlat等[47]對(duì)非洲加蓬地區(qū)D.yakuba種群研究發(fā)現(xiàn)，與該種群共生的Wolbachia對(duì)雌性果蠅個(gè)體生殖力沒有明顯影響，其作用為中性或接近中性。通過研究感染W(wǎng)olbachia的雌性D.melanogaster揭示了Wolbachia不同基因型可能會(huì)調(diào)控宿主的生殖力，進(jìn)一步推測(cè)Wolbachia的基因型是D.melanogaster種群中細(xì)菌特異性擴(kuò)散的因素之一[48]。Wolbachia對(duì)雌性果蠅生殖力的影響可能與感染W(wǎng)olbachia的種類、密度及宿主活動(dòng)等生物因素有關(guān)，也可能受到環(huán)境溫度、濕度等非生物因素的影響。這為研究果蠅種群遺傳學(xué)、基因組學(xué)乃至利用果蠅中Wolbachia進(jìn)行有害生物防控提供新的思路。

Wolbachia對(duì)果蠅壽命的影響表現(xiàn)為延長(zhǎng)或縮短。Chrostek & Teixeira認(rèn)為Wolbachia的wMelPop株系大量擴(kuò)增使D.melanogaster壽命縮短是一種有害的作用[49]。齊琳等[50]研究也表明感染W(wǎng)olbachia的D.melanogaster生殖力減退，幼蟲發(fā)育歷期延長(zhǎng)、死亡率增加、成蟲壽命縮短。但迄今為止，Wolbachia影響果蠅壽命的主要分子機(jī)制仍不清楚[6]。

Wolbachia除對(duì)宿主果蠅進(jìn)行生殖調(diào)控外，還提供保護(hù)。在不同宿主遺傳背景下，Wolbachia菌株wSuz在D.suzukii受到果蠅C病毒和獸棚病毒侵害時(shí)，能保護(hù)D.suzukii并抵抗兩種RNA病毒，但這種抗病毒保護(hù)在宿主譜系間是極其易變的，也進(jìn)一步解釋了wSuz能長(zhǎng)期存于自然種群的原因[51]。wMelCS菌株和wMelPop菌株在果蠅受到蟋蟀麻痹病毒和果蠅C病毒等侵襲時(shí)，能延緩宿主死亡[52]。另外，Osborne等[53]研究表明Wolbachia能夠增加果蠅的免疫力。Shokal等[54]研究表明D.melanogaster的免疫應(yīng)答受到體內(nèi)共存的Wolbachia和Spiroplasma的影響，進(jìn)而抵抗昆蟲致病菌和非致病菌。

Wolbachia與果蠅的營(yíng)養(yǎng)代謝也存在一定的關(guān)系。當(dāng)D.simulans面臨鐵營(yíng)養(yǎng)脅迫時(shí)，Wolbachia能幫助其提高產(chǎn)卵力，表明Wolbachia在某些特定環(huán)境下很可能參與宿主的鐵營(yíng)養(yǎng)代謝[55]。此外，Peng & Wang以D.simulans為研究對(duì)象，采用嗅覺陷阱并結(jié)合T—迷宮法測(cè)定了Wolbachia感染對(duì)果蠅嗅覺反應(yīng)的影響，并采用定量PCR法，研究果蠅嗅覺反應(yīng)能力與其體內(nèi)Wolbachia的密度和4個(gè)嗅覺相關(guān)基因表達(dá)的關(guān)系，證實(shí)Wolbachia感染能顯著提高D.simulans的嗅覺反應(yīng)能力，果蠅體內(nèi)Wolbachia的密度越高，嗅覺反應(yīng)能力越強(qiáng)，且Wolbachia可能通過調(diào)節(jié)宿主相關(guān)基因的表達(dá)，從而提高宿主嗅覺反應(yīng)能力[7]。隨著研究的不斷深入，Wolbachia與果蠅間的相互關(guān)系將不斷地被挖掘和發(fā)展，現(xiàn)有現(xiàn)象將從遺傳學(xué)、基因組學(xué)、醫(yī)學(xué)等領(lǐng)域在分子水平得到不同角度的解釋。

4 小結(jié)與展望

已描述的果蠅物種已達(dá)4000多種，但Wolbachia與果蠅相互作用的研究主要集中于D.melanogaster、D.simulans、D.suzukii等少數(shù)物種，且相關(guān)的分子機(jī)制尚不清楚。隨著新一代測(cè)序技術(shù)的發(fā)展，Wolbachia影響果蠅生殖力、壽命、免疫力、嗅覺反應(yīng)的分子機(jī)制將會(huì)得到更深入更全面的揭示。Wolbachia與果蠅之間的關(guān)系除受遺傳背景、Wolbachia株系或基因型、共生菌密度、雄蟲年齡、極端高溫以及抗生素等影響外，其功能關(guān)系還受蛋白質(zhì)及碳水化合物中碳(C)磷(P)等大量元素的影響[56]，因此研究Wolbachia與果蠅間的相互關(guān)系，應(yīng)考慮更多影響因素。此外，Wolbachia可能作為一個(gè)多變的準(zhǔn)種存在于一個(gè)單一的宿主中，能短時(shí)間內(nèi)快速適應(yīng)新宿主環(huán)境，誘使宿主表型、基因型改變[57]。對(duì)此深入研究有助于理解Wolbachia的基本進(jìn)化過程，并促進(jìn)對(duì)Wolbachia如何調(diào)控果蠅的生殖活動(dòng)、能否加速果蠅物種的分化和形成、Wolbachia與果蠅間的寄生關(guān)系是如何建立并維持等科學(xué)問題的研究，進(jìn)一步推動(dòng)Wolbachia與其他宿主相互進(jìn)化的研究。

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