宋文琛, 同小娟,*, 李 俊, 張勁松

1 北京林業(yè)大學(xué) 林學(xué)院,北京 100083 2 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所 陸地水循環(huán)及地表過程重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100101 3 中國林業(yè)科學(xué)研究院林業(yè)研究所 國家林業(yè)局林木培育重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100091

三源區(qū)分土壤呼吸組分研究

宋文琛1, 同小娟1,*, 李 俊2, 張勁松3

1 北京林業(yè)大學(xué) 林學(xué)院,北京 100083 2 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所 陸地水循環(huán)及地表過程重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100101 3 中國林業(yè)科學(xué)研究院林業(yè)研究所 國家林業(yè)局林木培育重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100091

三源區(qū)分土壤呼吸組分是指將土壤呼吸區(qū)分為純根呼吸、根際微生物呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸3個部分。土壤有機(jī)質(zhì)呼吸、純根呼吸和根際微生物呼吸是3種不同的生物學(xué)過程,這3種呼吸對環(huán)境變化具有不同的響應(yīng)機(jī)制。區(qū)分土壤呼吸中由根系引起的自養(yǎng)和異養(yǎng)呼吸組分的研究對定量評價陸地生態(tài)系統(tǒng)碳平衡具有重要的意義。論述了三源區(qū)分土壤呼吸組分的意義、方法和應(yīng)用,分析了不同條件下土壤呼吸組分區(qū)分的研究結(jié)果。實(shí)驗(yàn)室純根和根際微生物呼吸占根源呼吸比重約為45%和55%；野外條件下約為60%和40%。最后對本研究未來的發(fā)展方向進(jìn)行了展望。

土壤呼吸；根呼吸；根際微生物呼吸；三源區(qū)分土壤呼吸組分

大氣中二氧化碳等溫室氣體升高所引起的溫室效應(yīng)是多年來生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)[1-2]，全球每年約有超過120Pg C通過光合作用從大氣中被固定[1]。其中約一半以植物呼吸的形式又釋放回大氣，剩下的另一半以凋落物的形式進(jìn)入土壤，再以土壤呼吸的形式釋放到大氣中，由此循環(huán)于陸地生態(tài)系統(tǒng)與大氣之間[1, 3]。作為全球碳循環(huán)重要一環(huán)的土壤呼吸，一旦產(chǎn)生微小變動，就能對全球碳循環(huán)產(chǎn)生顯著影響[1, 4]。其中，根際的植物-土壤作用過程調(diào)控著全球陸地生態(tài)系統(tǒng)近一半的碳釋放量[5-6]，并且陸地生態(tài)系統(tǒng)的多個物質(zhì)循環(huán)過程都受其影響[1,7]。因此，區(qū)分由根系引發(fā)的土壤呼吸組分也成為研究全球變化的重要領(lǐng)域[1]。

土壤有機(jī)質(zhì)的分解主要受土壤有機(jī)碳含量、土溫和土壤含水率等環(huán)境因子控制[1-2, 8]。因此，土壤呼吸通常被分成“根呼吸”(自養(yǎng)呼吸組分)和“土壤有機(jī)質(zhì)呼吸”(異養(yǎng)呼吸組分)兩部分[1]。然而，土壤存在著被稱為“微生物熱點(diǎn)”(microbial hotspots)的微生物活躍度異常高于其他區(qū)域的地方[9]。隨著對各個微生物熱點(diǎn)的深入研究，人們發(fā)現(xiàn)土壤激發(fā)效應(yīng)是影響土壤有機(jī)質(zhì)分解的重要因素，其在各種不同類型的生態(tài)系統(tǒng)中都普遍存在[10]。土壤激發(fā)效應(yīng)(soil priming effect)是指由各種有機(jī)物質(zhì)添加等處理所引起的土壤有機(jī)質(zhì)釋放和固定平衡的強(qiáng)烈改變，主要表現(xiàn)為有機(jī)質(zhì)碳釋放速率的突然變化[1, 10]。根系附近3 mm內(nèi)(也就是根際)是激發(fā)效應(yīng)最主要的發(fā)生部位[5, 10]，而根系附近的微生物熱點(diǎn)則可以擴(kuò)展至根附近10 mm[9]。盡管當(dāng)前對激發(fā)效應(yīng)的研究已取得一定的進(jìn)展，但是對激發(fā)效應(yīng)的生態(tài)學(xué)重要功能依然缺乏足夠的了解[1, 11]。在這種背景下，Kuzyakov[12]將土壤呼吸組分分為5個部分，即：根呼吸、根際微生物呼吸、枯落物分解、激發(fā)的土壤有機(jī)質(zhì)CO2釋放和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸[1]。這五部分中最主要的3個組分是根呼吸、根際微生物呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸[1,13]。傳統(tǒng)意義上的“根呼吸”應(yīng)當(dāng)被稱為“根源呼吸”(rhizosphere respiration)，它還可以進(jìn)一步區(qū)分為(純)根呼吸(root respiration)和根際微生物呼吸(rhizomicrobial respiration)兩部分[1, 12]。根呼吸和根際微生物呼吸都是由根系引發(fā)的自養(yǎng)呼吸，均發(fā)生在根際；土壤有機(jī)質(zhì)呼吸則是由微生物分解土壤有機(jī)質(zhì)產(chǎn)生的異養(yǎng)呼吸[1, 14]。這種區(qū)分的意義主要體現(xiàn)在6個方面[1],即土壤和植物中的碳平衡的評估；對有機(jī)物質(zhì)中根際土壤微生物量的評估；對腐殖質(zhì)的完全統(tǒng)計(jì)；區(qū)分自養(yǎng)微生物和異養(yǎng)微生物；研究根際激發(fā)效應(yīng)的機(jī)制；生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的模型[1, 14]。區(qū)分根源呼吸最主要的意義就是糾正因忽略根際激發(fā)效應(yīng)而引起的誤差，而區(qū)分根際激發(fā)效應(yīng)的自養(yǎng)和異養(yǎng)組分則是更重要而且有難度的問題[1, 15]。本文結(jié)合文獻(xiàn)資料，綜合論述三源區(qū)分土壤呼吸組分的意義、方法和應(yīng)用，為今后土壤碳循環(huán)研究提供參考。

1 三源區(qū)分土壤呼吸組分的意義

總土壤呼吸區(qū)分成植物根(源)呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸的意義主要有以下幾個方面。首先，根源呼吸分解的是植物輸送到地下的光合產(chǎn)物，不應(yīng)當(dāng)被計(jì)入土壤微生物分解有機(jī)質(zhì)所釋放的CO2，由此土壤中碳固定可用：凈土壤碳增量=凋落物輸入量-(土壤呼吸-根源呼吸)來表示[1-2, 16]。若不能精確區(qū)分出根源呼吸，則會影響土壤碳固定量的估算，進(jìn)一步影響土壤碳源或碳匯的估算[1-2]。其次，通常在計(jì)算碳素周轉(zhuǎn)率時以土壤有機(jī)質(zhì)分解的二氧化碳量衡量土壤有機(jī)質(zhì)分解量[1]。如果不對所測得土壤呼吸進(jìn)行區(qū)分，勢必影響計(jì)算[1,16-17]。最后，根源呼吸基本屬自養(yǎng)呼吸，土壤有機(jī)質(zhì)呼吸屬于異養(yǎng)呼吸，兩者對各種環(huán)境變化的響應(yīng)存在一定的區(qū)別[1]。因此，在估算土壤碳存儲潛力及模型模擬時則必須對兩者加以區(qū)分[1,18]。

在是否應(yīng)當(dāng)區(qū)分根源呼吸的問題上，目前還存在著一定爭議[1,15]。根源呼吸實(shí)際上是把植物通過光合作用吸收二氧化碳所轉(zhuǎn)化的有機(jī)碳再轉(zhuǎn)化為二氧化碳，把植物固定的能量再釋放出去[1]。這一過程對大氣碳平衡沒有實(shí)質(zhì)性的影響[1,19]。正因?yàn)?純)根呼吸和根際微生物呼吸同屬自養(yǎng)呼吸，所以很多研究者并不認(rèn)為有必要將兩者區(qū)分開[1,15]。但若不對以上兩者進(jìn)行區(qū)分，通常會令研究者忽略根際微生物的呼吸作用，也就是根際異養(yǎng)微生物分解植物光合產(chǎn)物所造成自養(yǎng)呼吸的作用，從而造成了研究的不準(zhǔn)確[1, 20]。盡管根際微生物呼吸和激發(fā)的土壤有機(jī)質(zhì)CO2釋放都發(fā)生在根際，且都由異養(yǎng)微生物受根系激發(fā)而產(chǎn)生，但根際微生物呼吸屬于自養(yǎng)呼吸，激發(fā)的土壤有機(jī)質(zhì)CO2釋放則來自于根際微生物分泌胞外酶分解土壤有機(jī)質(zhì)而產(chǎn)生，屬于異養(yǎng)呼吸，應(yīng)當(dāng)被歸類于土壤有機(jī)質(zhì)呼吸[12，21]。實(shí)際上，根際微生物產(chǎn)生的CO2一部分來自自養(yǎng)呼吸，一部分來自異養(yǎng)呼吸[1]。利用根際物質(zhì)和利用土壤有機(jī)質(zhì)的土壤微生物并沒有明顯界限，它們會隨營養(yǎng)狀況不同而轉(zhuǎn)化[1,22]。不區(qū)分根源呼吸組分不利于了解土壤碳循環(huán)過程，造成對根際激發(fā)效應(yīng)的忽略，使得生態(tài)學(xué)模型的精度下降、不確定性增高[14]。本文認(rèn)為出現(xiàn)這種爭議的主要原因是研究對象和尺度的不同。對于大尺度景觀或全球生態(tài)學(xué)的研究，人們只關(guān)心自養(yǎng)和異養(yǎng)組分的貢獻(xiàn)，而不關(guān)心土壤有機(jī)碳的遷移過程和機(jī)理，因此，并不需要區(qū)分根源呼吸組分[23]。但對于土壤基礎(chǔ)研究，人們更關(guān)心土壤有機(jī)碳的遷移過程和機(jī)理以了解碳從根到土壤再到釋放的過程。因此，對這類研究來說，很有必要區(qū)分根源呼吸[9]。

一些模型模擬研究認(rèn)為，隨著全地球大氣二氧化碳濃度和溫度升高，植物生物量和土壤有機(jī)碳庫中的碳(C)蓄積量也隨之提高[24]，同時也會增加根際分泌物和(地表)凋落物向土壤的輸入量[25-26]，土壤有機(jī)質(zhì)受到激發(fā)而分解加速，從而對大氣二氧化碳濃度和氣溫升高產(chǎn)生促進(jìn)作用[1, 10,27-28]。然而，Kuzyakov和Larionova[20]指出激發(fā)效應(yīng)可以促進(jìn)以根際微生物為主異養(yǎng)生物的自養(yǎng)呼吸[1]。Yuan等[29]認(rèn)為微生物自養(yǎng)呼吸是造成碳失匯的重要原因[1]。事實(shí)上，激發(fā)效應(yīng)究竟能否影響所研究的土壤碳釋放的估計(jì)也存在著爭議[1, 30-31]。因此，綜合估計(jì)土壤呼吸各組分的貢獻(xiàn)對改進(jìn)陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)模型，準(zhǔn)確評估全球變化對陸地生態(tài)系統(tǒng)具有深遠(yuǎn)的影響[1]。

2 區(qū)分根源呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸的方法

區(qū)分根源呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸的方法主要有根分離法、間接模擬法、同位素長期標(biāo)記和同位素短期標(biāo)記(表1)[12,32-33]。在這些區(qū)分方法中，最精準(zhǔn)的是14C動態(tài)標(biāo)記法，它甚至可以精準(zhǔn)研究土壤呼吸不同組分動態(tài)變化[34-35]。最常用的方法是簡單方便的壕溝法，其原理是在地塊四周挖溝切斷根系和真菌菌絲，并埋設(shè)物理薄板阻隔根系生長，隔離地塊內(nèi)外土壤呼吸差值即根源呼吸[33]。然而，不同方法區(qū)分出的土壤呼吸差異很大，這造成了很強(qiáng)的不確定性[36]。鑒于同位素標(biāo)記法通常更為準(zhǔn)確，在既有條件用同位素法和又能用非同位素法時，應(yīng)當(dāng)選擇更精確的同位素標(biāo)記法[35]。

表1 區(qū)分根源呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸方法的比較

3 區(qū)分純根呼吸和根際微生物呼吸的方法

3.1 非同位素法

與同位素法相比，非同位素法很難區(qū)分純根呼吸和根際微生物呼吸[1, 37]。于是研究者總結(jié)非同位素方法的優(yōu)缺點(diǎn)，把各種方法綜合起來，用以分離純根呼吸和根際微生物呼吸。如，Kelting等[38]將離體根法和壕溝法結(jié)合起來，該研究基于兩個假設(shè)：1)離體根法中，切除根后迅速測定(一般認(rèn)為2 h之內(nèi))不會影響根呼吸速率；2)壕溝法中，樣地內(nèi)的死根不影響土壤呼吸的測定[1]。兩個實(shí)驗(yàn)同時進(jìn)行：1)離體根法中，將根分離出來后迅速測定根呼吸速率，認(rèn)為測定結(jié)果就是純根呼吸速率；2)壕溝法中，在樣地周圍挖一圈壕溝，切斷根并阻止外根進(jìn)入[1]。經(jīng)常對樣地表層進(jìn)行清理，避免新根生長。待碳釋放穩(wěn)定后(殘留根完全分解后)測定此時土壤呼吸[1]。原土壤呼吸減去此時測定的土壤呼吸就是“根呼吸”，以這個結(jié)果作為根源呼吸值(即純根呼吸速率與根際微生物呼吸速率之和)[1]。兩者之差即為根際微生物呼吸速率[1]。Chen等[37]用類似的原理在實(shí)驗(yàn)室條件下用離體根法結(jié)合移除根法分別區(qū)分了黑麥草(LoliumperenneL.)和輻射松(PinusradiataD. Don)的根源呼吸[1]。Craine 等[40]通過對葉片遮陰處理，發(fā)現(xiàn)土壤呼吸的下降量相當(dāng)于純根呼吸量[1]。由此再結(jié)合空白對照組的呼吸速率即可區(qū)分出根際微生物呼吸[1]。Larionova等[41]將成分綜合法和移除根法結(jié)合起來[1]。方法是：1)先將根分離出來在實(shí)驗(yàn)室里培養(yǎng)(培養(yǎng)基質(zhì)最好是砂或溶液)，再測定根呼吸速率，認(rèn)為該值為純根呼吸速率；2)用移除根法實(shí)驗(yàn)測定“根呼吸”速率值，以該值作為純根呼吸速率與根際微生物呼吸速率之和；3兩者之差即為根際微生物呼吸速率[1]。Barba等[42]設(shè)計(jì)了3種PVC管：第一種保留所有根與菌絲；第二種保留菌絲但沒有根；第三種既沒有根也沒有菌絲，通過對比3種PVC管的土壤呼吸值來判定土壤呼吸3種組分的呼吸值。

3.2 14C脈沖標(biāo)記法

14C脈沖標(biāo)記法是指對植物進(jìn)行14C標(biāo)記后，追蹤14CO2在土壤中的釋放，通過研究植物碳的瞬時動態(tài)變化，進(jìn)而區(qū)分純根呼吸和根際微生物呼吸的方法[1]。它可以分為14C稀釋法、模擬根際分泌物法、根際分泌物洗脫法和14CO2動態(tài)法[1,37]。

14C稀釋法是指將未標(biāo)記的葡萄糖注入到生長有14C標(biāo)記植物的土壤中[1]。由于根際微生物不光利用根際分泌物，還利用葡萄糖，這等于稀釋了有14C標(biāo)記的根際分泌物。利用稀釋14C所造成的同位素標(biāo)記變化，就可估算出純根呼吸[1]。該法基于幾個假設(shè)，即添加含14C標(biāo)記的葡萄糖只對根際分泌物起稀釋作用而對植物生理、分泌物分解，根際微生物活性等不產(chǎn)生其他影響[1]。假定稀釋作用與葡萄糖添加量成正比[43]，得出方程[1, 37]：

f14CO2=(100-RR)exp (-k[Glu]+RR)

(1)

式中，f14CO2為葡萄糖稀釋后14CO2的放出量與未添加葡萄糖時14CO2放出量的百分比，RR為純根呼吸，Glu為加入的葡萄糖量，k為稀釋14C的比例[1]。需要注意的是，添加含14C葡萄糖不僅對純根呼吸有影響，而且對微生物呼吸也有影響[44]，假設(shè)不準(zhǔn)確嚴(yán)重影響了實(shí)驗(yàn)精度[1]。

模擬根際分泌物法假設(shè)土壤微生物釋放的碳與土壤碳釋放總量之比恒定，則可分兩組實(shí)驗(yàn)：一組,向土壤中添加有14C標(biāo)記的模擬分泌物，而植物不標(biāo)記；另一組，用14C標(biāo)記土壤上生長的植物，而不標(biāo)記土壤[1]。由此，得出如下方程[37]：

14C_MRRZD/14C_SoilRZD=14C_MRPlant/14C_SoilPlant

(2)

式中，14C_MRRZD和14C_MRPlant表示土壤微生物分解釋放的14C，14C_SoilRZD與14C_SoilPlant表示存留在土壤中的14C[1]。該法實(shí)際上存在一個潛在假設(shè)，即：土壤微生物對根際14C標(biāo)記物的吸收與無根土壤是相同的[1]。然而，該假設(shè)并不精確，從而與實(shí)際值不符[1, 37]。

根際分泌物洗脫法的操作是：先進(jìn)行14C標(biāo)記，然后同時進(jìn)行兩樣操作，一方面用持續(xù)的氣流將純根呼吸釋放的CO2吹出并收集；另一方面用持續(xù)的水流將根周圍的分泌物等物質(zhì)一齊沖出并收集，最后對所收集物質(zhì)進(jìn)行分析檢驗(yàn)[1]。需要注意的是，取樣時間的選定是一個重點(diǎn)和難點(diǎn)[1]。Kuzyakov[37]發(fā)現(xiàn)，吹出的14C峰值出現(xiàn)在標(biāo)記后第12小時，而沖出的分泌物等物質(zhì)的14C峰值分別出現(xiàn)在洗滌后第5小時和第20—24小時[1]。根際分泌物洗脫法的最大優(yōu)點(diǎn)在于它直接分離了兩種呼吸，而不需要方程推算[1]。但是它的缺點(diǎn)也很多：(1)洗滌并不完全；(2)洗滌并不均勻；(3)破壞原來根系環(huán)境[1]。這些缺點(diǎn)很容易造成根呼吸的14C計(jì)算偏高而根際微生物的14C計(jì)算偏低[1, 37]。

14CO2動態(tài)法主要利用的是根際微生物相對于純根呼吸在碳釋放方面的延遲[1]。也就是說在最初標(biāo)定時14CO2基本來自純根呼吸，而大約2至5天時根際微生物呼吸才有所反映[1]。這是因?yàn)榈诙€過程還包括幾個階段：(1)分泌物從根向根際的釋放；(2)微生物對分泌物的消耗；(3)微生物分解的分泌物釋放14CO2[1, 14]。這些過程的耗時使得根際微生物呼吸的響應(yīng)有所延遲[1]。將14CO2流區(qū)分至土壤呼吸各組分依照的是根際碳通量的動態(tài)模型(包括適當(dāng)標(biāo)記后的根呼吸率和根分泌物分解率)[1, 45]。這些模型參量需符合土壤14CO2釋放的經(jīng)驗(yàn)數(shù)據(jù)[1]。獲取數(shù)據(jù)后，采用區(qū)分模型模擬純根呼吸和微生物呼吸的動態(tài)過程，進(jìn)而確定出二者之間的比值。研究表明，14CO2動態(tài)法精度高，可以作為區(qū)分純根呼吸和根際微生物呼吸的標(biāo)準(zhǔn)驗(yàn)證方法[1, 46]。

3.3 自然13C豐度法

自然13C豐度法正是利用了根系、土壤、凋落物具有不同的δ13C值，據(jù)此差別估計(jì)各來源的貢獻(xiàn)率[1]。通常的做法是，將C3植物種植在原生長C4植物的土壤上(或C4植物種植在原生長C3植物的土壤上)[1]。原理是C3和C4植物土壤具有不同的δ13C值，C3植物δ13C約為-24‰～—29‰，C4植物約為-12‰～—14‰，兩者大約相差14‰[1,47]?；诖?，根據(jù)二元混合模型(Linear two components mixing model)根源呼吸占土壤總呼吸的比重(fr)可以用下式表示：

fr=(δ13Cg-δ13Cm)/(δ13Cp-δ13Cm)

(3)

式中，δ13Cg是土壤CO2的δ13C值；δ13Cp是現(xiàn)生長植物呼出的δ13C值；δ13Cm是土壤有機(jī)物分解呼出的δ13C值[1]。

在上述方法的基礎(chǔ)上，Kuzyakov[48]結(jié)合微生物生物量的區(qū)分方法，建立了進(jìn)一步區(qū)分純根呼吸和根際微生物呼吸的方法。該法基于兩個假設(shè)：(1)純根呼吸的δ13C與根系組織的δ13C差異不大；(2)微生物呼吸的δ13C與微生物生物量δ13C相關(guān)聯(lián)[1,13]。計(jì)算步驟為：第一步與穩(wěn)定同位素法一致，區(qū)分根源呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)分解呼吸；第二步區(qū)分微生物生物量；第三、第四步利用兩個假設(shè)推導(dǎo)計(jì)算得出結(jié)論[1,48]。

以將C4植物種在原本生長C3植物的土壤上為例(相反也可以)[1]。理論上，根據(jù)此方法只需測量四個參量就能計(jì)算出結(jié)果[1]。Kuzyakov[48]依據(jù)以上步驟推得計(jì)算公式：

(4)

式中，RR表示純根呼吸所占根源呼吸比重；RMR表示根際微生物呼吸所占根源呼吸比重；δCO2表示土壤總呼吸的δ13C值；δ3SOM表示曾生長C3植物土壤有機(jī)質(zhì)分解的δ13C值；δ4Rhiz表示C4植物根源呼吸的δ13C值；δMO表示土壤微生物生物量δ13C值[1]。

Werth等[49]則認(rèn)為，根際微生物活性過低會導(dǎo)致實(shí)驗(yàn)失敗。實(shí)驗(yàn)室條件下分解土壤有機(jī)質(zhì)的微生物活性很弱，使得土壤有機(jī)質(zhì)分解時出現(xiàn)δ13C的分餾，在這種情況下上述前提假設(shè)(2)不成立，所以得出的結(jié)論會嚴(yán)重高估純根呼吸而嚴(yán)重低估微生物呼吸[1]。Werth和Kuzyakov[13]在考慮分餾影響后，在種植玉米(ZeamaysL.)的農(nóng)田成功將這個方法應(yīng)用于野外研究[1]。若條件允許，也可以通過添加適量13C標(biāo)記提高精度[50-51]。宋文琛等[52]、Song等[53]和Tomè等[54]將自然13C豐度法原理用于區(qū)分人工林根源呼吸組分，并認(rèn)為該方法適用于森林生態(tài)系統(tǒng)。自然13C豐度法目前還處于探索階段，還需要進(jìn)一步的完善[1,52-53,55]。

4 三源區(qū)分土壤呼吸組分的應(yīng)用

4.1 根源呼吸對土壤有機(jī)質(zhì)呼吸的影響

根際微生物呼吸部分是根際激發(fā)效應(yīng)所產(chǎn)生的自養(yǎng)呼吸，而根際激發(fā)效應(yīng)同時還會增加土壤有機(jī)質(zhì)呼吸的強(qiáng)度[1]。因此，區(qū)分出根際微生物呼吸并研究其大小和變化有助于精確衡量根際激發(fā)效應(yīng)的作用[10,50]。Kerré等[51]通過添加不同物質(zhì)，利用13C豐度法原理不僅得出根際激發(fā)效應(yīng)強(qiáng)度隨時間變化，而且得出生物炭添加引起的土壤有機(jī)質(zhì)呼吸增強(qiáng)程度隨時間變化。Tian等[56]通過用同位素法三源區(qū)分土壤呼吸組分，發(fā)現(xiàn)低粒徑土壤、更多的有機(jī)物添加會刺激土壤有機(jī)質(zhì)的分解。研究結(jié)果表明，在植物-微生物系統(tǒng)中，土壤有機(jī)質(zhì)的分解主要與土壤氮的有效性有關(guān)[21,57-58]。由于植物與土壤微生物存在激烈的競爭，根際往往成為氮受限的區(qū)域[22]。在氮受限的環(huán)境中, 植物會將較多的光合產(chǎn)物投資到地下，促進(jìn)微生物的生長和活性，加速土壤有機(jī)質(zhì)分解釋放無機(jī)氮，以獲取所需的氮和其他養(yǎng)分[21,26,59]。因此，土壤氮含量的增加會抑制根際微生物呼吸，進(jìn)而抑制土壤有機(jī)質(zhì)呼吸強(qiáng)度[60-61]。另外，在溫度、水分等發(fā)生變化時，植物-微生物系統(tǒng)會適時調(diào)整利用有機(jī)物的策略，造成根際微生物呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸的彈性變化[42,52,54]。

4.2 野外條件下三源區(qū)分土壤呼吸組分的應(yīng)用

由于在野外條件下三源區(qū)分土壤呼吸組分難度較大，所以相對于傳統(tǒng)的二源區(qū)分，三源區(qū)分土壤呼吸組分的研究相對較少[1]。在野外條件下，農(nóng)田和人工林的根呼吸、根際微生物呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸占總呼吸比重在生長季不同時期具有明顯的變化[1,13,52,54]。在農(nóng)田、人工林植物生長較旺盛的時期，根際微生物呼吸占根源呼吸的35%—45%[1]。在生長季末期，人工林根際微生物占根源呼吸比重則超過70%[13,52-53]。這種現(xiàn)象可能是樹木根際微生物比農(nóng)田活躍造成的[52]，也可能是與生長季末期根際微生物不活躍導(dǎo)致13C分餾值改變而造成的誤差有關(guān)[13,52]。

農(nóng)田和森林土壤的環(huán)境條件可以影響純根呼吸、根際微生物呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸的動態(tài)變化[1]。Barba等[42]發(fā)現(xiàn)干旱會抑制森林土壤根際微生物呼吸和土壤有機(jī)質(zhì)呼吸，進(jìn)而使總呼吸下降。Tian等[56]通過三源區(qū)分土壤呼吸組分，發(fā)現(xiàn)土壤粒徑越小越有利于玉米根際有機(jī)質(zhì)分解，進(jìn)而促進(jìn)土壤有機(jī)質(zhì)呼吸。Song等[53]發(fā)現(xiàn)根際微生物呼吸占土壤呼吸比重在40—50 cm處基本保持著20%左右的貢獻(xiàn)，而在其他區(qū)間的貢獻(xiàn)平均只有10%，而純根呼吸占土壤呼吸比重則在≤50 cm土深時變化不大，大約為10%的貢獻(xiàn)，但在>50 cm土深時則有大幅增加的趨勢。另外，傳統(tǒng)方法通常忽略了激發(fā)效應(yīng)、以及根際微生物呼吸的影響，不能反映土壤深度變化對土壤呼吸的影響，因而很可能大大低估了華北人工林土壤的自養(yǎng)呼吸強(qiáng)度[53]。在蘋果園的研究表明純根呼吸和根際微生物呼吸分別占總呼吸的12%和11%，兩者大體相當(dāng)，因此，根際微生物呼吸不可忽略[54]。

5 不同研究的比較

由表2可見，不同方法純根呼吸所占根源呼吸比重為23%—81%，根際微生物呼吸則占17%—77%。Sapronov等[46]通過對成分綜合法、去除根法和14CO2脈沖標(biāo)記法的對比分析得出：土壤及根際微生物所占總呼吸的18%—50%；純根呼吸占總呼吸的8%—32%；根際微生物所釋放的碳占了土壤微生物總呼吸的50%—80%。研究結(jié)果的差異主要來自于實(shí)驗(yàn)所采用的方法以及土壤有機(jī)物的含量[1,46]。目前，大部分的實(shí)驗(yàn)還只是停留在室內(nèi)實(shí)驗(yàn)水平上，實(shí)驗(yàn)材料以草本植物為主(表1)[1]。通過分析他人研究成果，Werth和Kuzyakov[13]指出實(shí)驗(yàn)室條件下草本植物的純根和根際微生物呼吸各占根源呼吸的50%；野外條件下草本植物的純根和根際微生物呼吸占根源呼吸比重分別為56%和44%[1]。然而，有研究認(rèn)為野外條件下純根和根際微生物呼吸占根源呼吸比重與植物物種的關(guān)系并不明顯[52]。通過對比不同方法的實(shí)驗(yàn)效果，在實(shí)驗(yàn)室條件下14CO2動態(tài)法表現(xiàn)出其他區(qū)分方法難以企及的精確度，可以作為標(biāo)準(zhǔn)方法[37,46]。在野外標(biāo)準(zhǔn)條件下，無論用什么方法所得到的純根和根際微生物呼吸占根源呼吸比重均為60%(純根呼吸)和40%(根際微生物呼吸)(表2)[1]。綜合考慮方法的可靠性、試驗(yàn)條件、研究結(jié)論等，在實(shí)驗(yàn)室條件下，純根和根際微生物呼吸占根源呼吸比重在標(biāo)準(zhǔn)狀況下約為45%(純根呼吸)和55%(根際微生物呼吸)；野外條件下，通常兩者約占根源呼吸的60%(純根呼吸)和40%(根際微生物呼吸)(表2)[1]。

表2 不同研究區(qū)分純根呼吸和根際微生物呼吸的比較[1, 52]

fRMR代表根際微生物呼吸占根源呼吸比重；fRR代表純根呼吸占根源呼吸比重

6 結(jié)論與展望

目前，在三源區(qū)分土壤呼吸組分的研究領(lǐng)域內(nèi)，多數(shù)研究都局限在實(shí)驗(yàn)室條件下，而對此項(xiàng)研究最需要的生態(tài)學(xué)方面(尤其是全球變化生態(tài)學(xué))卻難以將土壤學(xué)的研究成果應(yīng)用于野外實(shí)踐[1]。應(yīng)用同位素法區(qū)分純根和根際微生物呼吸可以解決擾動生境的問題，做到原位測量[1, 62]。但是，大部分同位素區(qū)分方法都需要人為同位素標(biāo)記，這種脈沖標(biāo)記不但昂貴而且標(biāo)記的時空尺度很小，對于森林生態(tài)系統(tǒng)基本不起作用[1, 63]。由此可見，同位素法區(qū)分野外木本植物根源呼吸組分一直是本領(lǐng)域的重點(diǎn)和難點(diǎn)[1]。

未來三源區(qū)分土壤呼吸組分的研究可以有以下幾個方面的應(yīng)用：(1)研究根際激發(fā)效應(yīng)過程中的碳平衡與養(yǎng)分平衡，綜合評價根際過程中植物和微生物各自的收支[1]。盡管植物和微生物有相似的養(yǎng)分需求，但兩者的限制因子還是存在一定的差異，前者更多地受養(yǎng)分限制，后者則主要受碳和能源的限制[1,37]。只有將根系和微生物的效應(yīng)區(qū)分開來才能定量評價植物—土壤系統(tǒng)的碳收支狀況[1]。(2)探明根際來源的碳在土壤中的去向[1]。引發(fā)根際激發(fā)效應(yīng)的這部分碳并沒有完全被微生物分解釋放到大氣中，有一部分碳還是殘留在土壤中[64]，而這部分碳在土壤中的去向至關(guān)重要[1, 21]。(3)研究根際激發(fā)效應(yīng)的微生物學(xué)機(jī)制[1]。究竟有多少微生物參與了根際激發(fā)效應(yīng)？有關(guān)研究目前依然缺乏充分的實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)[1]。(4)土壤有機(jī)質(zhì)分解對溫度的敏感性是預(yù)測陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)對全球變暖影響的關(guān)鍵環(huán)節(jié)，但目前的研究尚未達(dá)成一致的認(rèn)識[1, 30-31]。根際效應(yīng)的敏感性在全球變化背景下有重要地位[5]，需要大量研究去破解其內(nèi)在的機(jī)制，為生態(tài)系統(tǒng)過程模型的精確模擬預(yù)測提供基礎(chǔ)[1]。(5)森林生態(tài)系統(tǒng)是最大、最穩(wěn)定的陸地碳匯，對全球碳平衡有舉足輕重的作用[65]。然而，野外區(qū)分木本植物根源呼吸組分無論從方法上還是應(yīng)用上都存在一些未克服的問題[1]。因此，該方向是未來三源區(qū)分土壤呼吸研究的重點(diǎn)[1,53]。

[1] 宋文琛. 自然13C豐度法區(qū)分剌槐人工林土壤呼吸三組分的研究[D]. 北京: 北京林業(yè)大學(xué), 2015.

[2] 劉佳, 同小娟, 張勁松, 孟平, 李俊, 鄭寧. 太陽輻射對黃河小浪底人工混交林凈生態(tài)系統(tǒng)碳交換的影響. 生態(tài)學(xué)報, 2014, 34(8): 2118-2127.

[3] Le Quéré C, Peters G P, Andrew RM, Boden T A, Ciais P, Friedlingstein P, Houghton R A, Marland G, Moriarty R, Sitch S, Tans P, Arneth A, Arvanitis A, Bakker D C E, Bopp L, Canadell J G, Chini L P, Doney S C, Harper A, Harris I, House J I, Jain A K, Jones S D, Kato E, Keeling R F, Goldewijk K, K?rtzinger A, Koven C, Lefèvre N, Maignan F, Omar A, Ono T, Park G H, Pfeil B, Poulter B, Raupach M R, Regnier P, R?denbeck C, Saito S, Schwinger J, Segschneider J, Stocker B, Tilbrook B, Van Heuven S M A C, Viovy N, Wanninkhof R, Wiltshire A, Zaehle S, Yue C. Global carbon budget 2013. Earth System Science Data, 2014, 6(7): 235-263.

[4] Atarashi-Andoh M, Koarashi J, Ishizuka S, Hirai K. Seasonal patterns and control factors of CO2effluxes from surface litter, soil organic carbon, and root-derived carbon estimated using radiocarbon signatures. Agricultural and Forest Meteorology, 2012, 152: 149-158.

[5] Cheng W X, Parton W J, Gonzalez-Meler MA, Phillips R, Asao S, McNickle G G, Brzostek E, Jastrow J D. Synthesis and modeling perspectives of rhizosphere priming. New Phytologist, 2014, 201(1): 31-44.

[6] Hopkins F, Gonzalez-Meler M A, Flower C E, Lynch D J, Czimczik C, Tang J W, Subke J A. Ecosystem-level controls on root-rhizosphere respiration. New Phytologist, 2013, 199(2): 339-351.

[7] Chapin F S III, Matson P A, Vitousek P M. Principles of Terrestrial Ecosystem Ecology. 2nd ed. New York: Springer Press, 2012.

[8] Kuzyakov Y, Friedel J K, Stahr K. Review of mechanisms and quantification of priming effects. Soil Biology and Biochemistry, 2000, 32(11-12): 1485-1498.

[9] Kuzyakov Y, Blagodatskaya E V. Microbial hotspots and hot moments in soil: Concept & review. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 83: 184-199.

[10] Kuzyakov Y. Priming effects: interactions between living and dead organic matter. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(9): 1363-1371.

[11] Blagodatskaya E V, Kuzyakov Y. Active microorganisms in soil: critical review of estimation criteria and approaches. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 67: 192-211.

[12] Kuzyakov Y. Sources of CO2efflux from soil and review of partitioning methods. Soil Biology and Biochemistry, 2006, 38(3): 425-448.

[13] Werth M, Kuzyakov Y. Three-source partitioning of CO2efflux from maize field soil by13C natural abundance. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2009, 172(4): 487-499.

[14] Kuzyakov Y V, Larionova A A. Contribution of rhizomicrobial and root respiration to the CO2emission from soil (A Review). Eurasian Soil Science, 2006, 39(7): 753-764.

[15] 金釗,董云社,齊玉春. 區(qū)分純根呼吸和根際微生物呼吸的爭議. 土壤, 2008, 40(4): 517-522.

[16] Hanson P J, Edwards N T, Garten C T, Andrews J A. Separating root and soil microbial contributions to soil respiration: A review of methods and observations. Biogeochemistry, 2000, 48(1): 115-146.

[17] Anderson J M. The effects of climate change on decomposition processes in grassland and coniferous forests. Ecological Applications, 1991, 1(3): 326-347.

[18] Li P, Yang Y H, Fang J Y. Variations of root and heterotrophic respiration along environmental gradients in Chinas forests. Journal of Plant Ecology, 2013, 6(5): 358-367.

[19] H?gberg P, Buchmann N, Read D J. Comments on Yakov Kuzyakov′s review ‘Sources of CO2efflux from soil and review of partitioning methods′: [Soil Biology & Biochemistry 38, 425-448]. Soil Biology and Biochemistry, 2006, 38(9): 2997-2998.

[20] Kuzyakov Y, Larionova A A. Root and rhizomicrobial respiration: A review of approaches to estimate respiration by autotrophic and heterotrophic organisms in soil. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2005, 168(4): 503-520.

[21] 孫悅, 徐興良, Kuzyakov Y. 根際激發(fā)效應(yīng)的發(fā)生機(jī)制及其生態(tài)重要性. 植物生態(tài)學(xué)報, 2014, 38(1): 62-75.

[22] Kuzyakov Y, Xu X L. Competition between roots and microorganisms for nitrogen: mechanisms and ecological relevance. New Phytologist, 2013, 198(3): 656-669.

[23] Xu M, Shang H. Contribution of soil respiration to the global carbon equation. Journal of Plant Physiology, 2016, 203: 16-28.

[24] Gerber S, Joos F, Prentice I C. Sensitivity of a dynamic global vegetation model to climate and atmospheric CO2. Global Change Biology, 2004, 10(8): 1223-1239.

[25] Macdonald C A, Anderson I C, Bardgett R D, Singh B K. Role of nitrogen in carbon mitigation in forest ecosystems. Current Opinion in Environmental Sustainability, 2011, 3(5): 303-310.

[26] Phillips R P, Finzi A C, Bernhardt E S. Enhanced root exudation induces microbial feedbacks to N cycling in a pine forest under long-term CO2fumigation. Ecology Letters, 2011, 14(2): 187-194.

[27] Sayer E J, Heard M S, Grant H K, Marthews T R, Tanner E V J. Soil carbon release enhanced by increased tropical forest litter fall. Nature Climate Change, 2011, 1(6): 304-307.

[28] Bengtson P, Barker J, Grayston S J. Evidence of a strong coupling between root exudation, C and N availability, and stimulated SOM decomposition caused by rhizosphere priming effects. Ecology and Evolution, 2012, 2(8): 1843-1852.

[29] Yuan H Z, Ge T D, Chen C Y, O′Donnell A G, Wu J S. Significant role for microbial autotrophy in the sequestration of soil carbon. Applied and Environmental Microbiology, 2012, 78(7): 2328-2336.

[30] Von Lützow M, K?gel-Knabner I. Temperature sensitivity of soil organic matter decomposition-What do we know? Biology and Fertility of Soils, 2009, 46(1): 1-15.

[31] Conant R T, Ryan M G, ?gren G I, Birge H E, Davidson E A, Eliasson P E, Evans S E, Frey S D, Giardina C P, Hopkins F M, Hyv?nen R, Kirschbaum M U F, Lavallee J M, Leifeld J, Parton W J, Steinweg J M, Wallenstein M D, Wetterstedt J ? M, Bradford M A. Temperature and soil organic matter decomposition rates-synthesis of current knowledge and a way forward. Global Change Biology, 2011, 17(11): 3392-3404.

[32] 王兵, 姜艷, 郭浩, 趙廣東, 白秀蘭. 土壤呼吸及其三個生物學(xué)過程研究. 土壤通報, 2011, 42(2): 483-490.

[33] 陳敏鵬, 夏旭, 李銀坤, 梅旭榮. 土壤呼吸組分分離技術(shù)研究進(jìn)展. 生態(tài)學(xué)報, 2013, 33(22): 7067-7077.

[34] Remus R, Hüve K, P?rschmann J, Augustin J. Determining the timepoint when14C tracer accurately reflect photosynthate use in the plant-soil system. Plant and Soil, 2016, 408(1-2): 457-474.

[35] Remus R, Augustin J. Dynamic linking of14C partitioning with shoot growth allows a precise determination of plant-derived C input to soil. Plant and Soil, 2016, 408(1-2): 493-513.

[36] Carbone M S, Richardson A D, Chen M, Davidson E A, Hughes H, Savage K E, Hollinger D Y. Constrained partitioning of autotrophic and heterotrophic respiration reduces model uncertainties of forest ecosystem carbon fluxes but not stocks. Journal of Geophysical Research: Biogeosciences, 2016, 121(9): 2476-2492.

[37] Kuzyakov Y. Separating microbial respiration of exudates from root respiration in non-sterile soils: A comparison of four methods. Soil Biology and Biochemistry, 2002, 34(11): 1621-1631.

[38] Kelting D L, Burger J A, Edwards G S. Estimating root respiration, microbial respiration in the rhizosphere, and root-free soil respiration in forest soils. Soil Biology and Biochemistry, 1998, 30(7): 961-968.

[39] Chen C R, Condron L M, Xu Z H, Davis M R, Sherlock R R. Root, rhizosphere and root-free respiration in soils under grassland and forest plants. European Journal of Soil Science, 2006, 57(1): 58-66.

[40] Craine J M, Wedin D A, Chapin F S. Predominance of ecophysiological controls on soil CO2flux in a Minnesota grassland. Plant and Soil, 1999, 207(1): 77-86.

[41] Larionova A A, Sapronov D V, de Gerenyu L, Kuznetsova L G, Kudeyarov V N. Contribution of plant root respiration to the CO2emission from soil. Eurasian Soil Science, 2006, 39(10): 1127-1135.

[42] Barba J, Yuste J C, Poyatos R, Janssens I A, Lloret F. Strong resilience of soil respiration components to drought-induced die-off resulting in forest secondary succession. Oecologia, 2016, 182(1): 27-41.

[43] Cheng W X, Zhang Q L, Coleman D C, Carroll C R, Hoffman C A. Is available carbon limiting microbial respiration in the rhizosphere? Soil Biology and Biochemistry, 1996, 28(10-11): 1283-1288.

[44] Kuzyakov Y, Cheng W. Photosynthesis controls of rhizosphere respiration and organic matter decomposition. Soil Biology and Biochemistry, 2001, 33(14): 1915-1925.

[45] Kuzyakov Y, Domanski G. Model for rhizodeposition and CO2efflux from planted soil and its validation by14C pulse labelling of ryegrass. Plant and Soil, 2002, 239(1): 87-102.

[46] Sapronov D V, Kuzyakov Y V. Separation of root and microbial respiration: comparison of three methods. Eurasian Soil Science, 2007, 40(7): 775-784.

[47] O′Leary M H. Carbon isotopes in photosynthesis. Bioscience, 1988, 38(5): 328-336.

[48] Kuzyakov Y. Theoretical background for partitioning of root and rhizomicrobial respiration by δ13C of microbial biomass. European Journal of Soil Biology, 2005, 41(1-2): 1-9.

[49] Werth M, Subbotina I, Kuzyakov Y. Three-source partitioning of CO2efflux from soil planted with maize by13C natural abundance fails due to inactive microbial biomass. Soil Biology and Biochemistry, 2006, 38(9): 2772-2781.

[50] Blagodatskaya E, Khomyakov N, Myachina O, Bogomolova I, Blagodatsky S, Kuzyakov Y. Microbial interactions affect sources of priming induced by cellulose. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 74: 39-49.

[51] Kerré B, Hernandez-Soriano M C, Smolders E. Partitioning of carbon sources among functional pools to investigate short-term priming effects of biochar in soil: A13C study. Science of Total Environment, 2016, 547: 30-38.

[52] 宋文琛, 同小娟, 張勁松, 孟平, 李俊. 用自然13C豐度法區(qū)分人工林根源呼吸的原理與應(yīng)用. 中國水土保持科學(xué), 2015, 13(4): 37-43.

[53] Song W C, Tong X J, Zhang J S, Meng P. Three-source partitioning of soil respiration by13C natural abundance and its variation with soil depth in a plantation. Journal of Forestry Research, 2016, 27(3): 533-540.

[54] Tomè E, Ventura M, Folegot S, Zanotelli D, Montagnani L, Mimmo T, Tonon G, Tagliavini M, Scandellari F. Mycorrhizal contribution to soil respiration in an apple orchard. Applied Soil Ecology, 2016, 101: 165-173.

[55] Werth M, Kuzyakov Y.13C fractionation at the root-microorganisms-soil interface: A review and outlook for partitioning studies. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(9): 1372-1384.

[56] Tian J, Pausch J, Yu G R, Blagodatskaya E, Kuzyakov Y. Aggregate size and glucose level affect priming sources: A three-source-partitioning study. Soil Biology and Biochemistry, 2016, 97: 199-210.

[57] Dijkstra F A, Carrillo Y, Pendall E, Morgan J A. Rhizosphere priming: a nutrient perspective. Frontiers in Microbiology, 2013, 4(1): 65-72.

[58] Sullivan B W, Hart S C. Evaluation of mechanisms controlling the priming of soil carbon along a substrate age gradient. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 58: 293-301.

[59] Burns R G, DeForest J L, Marxsen J, Sinsabaugh R L, Stromberger M E, Wallenstein M D, Weintraub M N, Zoppini A. Soil enzymes in a changing environment: current knowledge and future directions. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 58: 216-234.

[60] Spohn M, P?tsch E M, Eichorst S A, Woebken D, Wanek W, Richter A. Soil microbial carbon use efficiency and biomass turnover in a long-term fertilization experiment in a temperate grassland. Soil Biology and Biochemistry, 2016, 97: 168-175.

[61] Zang H D, Wang J Y, Kuzyakov Y. N fertilization decreases soil organic matter decomposition in the rhizosphere. Applied Soil Ecology, 2016, 108: 47-53.

[62] 耿元波, 史晶晶. 碳同位素在草地土壤呼吸區(qū)分中的應(yīng)用. 中國農(nóng)業(yè)科學(xué), 2012, 45(17): 3541-3550.

[63] 魏書精, 羅碧珍, 魏書威, 孫龍, 文正敏, 胡海清. 森林生態(tài)系統(tǒng)土壤呼吸測定方法研究進(jìn)展. 生態(tài)環(huán)境學(xué)報, 2014, 23(3): 504-514.

[64] Qiao N, Schaefer D, Blagodatskaya E, Zou X M, Xu X L, Kuzyakov Y. Labile carbon retention compensates for CO2released by priming in forest soils. Global Change Biology, 2014, 20(6): 1943-1954.

[65] Pan Y D, Birdsey R A, Fang J Y, Houghton R, Kauppi P E, Kurz W A, Phillips O L, Shvidenko A, Lewis S L, Canadell J G, Ciais P, Jackson P B, Pacala S W, McGuire A D, Piao S L, Rautiainen A, Sitch S, Hayes D. A large and persistent carbon sink in the world′s forests. Science, 2011, 333(6045): 988-993.

Studiesonthree-sourcepartitioningofsoilrespiration

SONG Wenchen1, TONG Xiaojuan1,*, LI Jun2, ZHANG Jinsong3

1CollegeofForestry,BeijingForestryUniversity,Beijing100083,China2KeyLaboratoryofWaterCycleandRelatedLandSurfaceProcesses,InstituteofGeographicSciencesandNaturalResourcesResearch,ChineseAcademyofSciences,Beijing100101,China3KeyLaboratoryofTreeBreedingandCultivationofStateForestryAdministration,ResearchInstituteofForestry,ChineseAcademyofForestry,Beijing100091,China

Partitioning soil respiration into three components (root respiration, rhizomicrobial respiration, and basal respiration) is called “three-source partitioning of soil respiration”. These components are three different biological processes, and their responses to environment change are different. Therefore, it is important and significant to partition soil respiration into autotrophic and heterotrophic respiration to evaluate terrestrial ecosystem carbon balance quantitatively. Although there has been a general understanding of autotrophic and heterotrophic respiration affected by environment factors, the mechanisms underlying their role in the rhizosphere and their ecological significance are still not fully comprehended. To determine the mechanisms of the rhizosphere system response to environmental change, rhizosphere respiration should be partitioned into root respiration and rhizomicrobial respiration. In the present study, we discussed the significance, methods, and applications of three-source partitioning of soil respiration, and summarized the results under different conditions. Methods of three-source partitioning of soil respiration include physical excised method (such as the root excised method), isotopic tracer continuous labeling (such as13C natural abundance), and isotopic tracer pulse labeling (such as14C pulse labeling). The isotopic tracer pulse labeling method is more accurate than the other methods; however, it cannot be utilized in field studies and is expensive to undertake. The physical excised method is cheaper and requires no complex calculation; however, it greatly disturbs the soil and roots, which casts doubts on the relevance of the results. The isotopic tracer continuous labeling method has advantages for in situ measurements, accurate tracing, and causes almost no disturbance. However, this method can be utilized only under special conditions (such as when the plant organics are from C3 and the basal soil organic matter are from C4) and further study is required to improve its applicability. Therefore, it is difficult to partition soil respiration into the three components under field conditions. The excised roots and trenching method and13C natural abundance method can be utilized in field studies, especially in forest ecosystems. The results showed that the proportion of root respiration and the proportion of rhizomicrobial respiration to rhizosphere respiration was approximately 45% and 55%, respectively, under laboratory conditions, and approximately 60% and 40%, respectively, under field conditions. Root respiration, rhizomicrobial respiration, and basal respiration varied with climate, depth, soil nutrition, and other environmental factors. Decomposition of rhizoorganisms, which causes rhizomicrobial respiration, has the potential to influence greatly basal respiration. The variation of the three components reflect the turnover rate of soil carbon, and affect the acquisition of competition and symbiosis by plants and microorganisms, thus maintaining nutrient balance among the various components of an ecosystem. The conventional three-source partitioning methods might produce great uncertainty by ignoring the root-microbial system processes in the soil. These processes include the adaptation of soil microbes, rhizosphere priming effects, nutrient partitioning, etc. Rhizomicrobial respiration is an important part of soil respiration in plantations and cannot be ignored. Three-source partitioning of soil respiration is a useful approach to quantitatively evaluate forest underground CO2flux as the global climate changes. The outlooks of the present study on the three-source partitioning of soil respiration were also discussed and clarified.

soil respiration; root respiration; rhizomicrobial respiration; three-source partitioning of soil respiration

國家自然科學(xué)基金(31570617, 31100322)；中央高校基本科研業(yè)務(wù)費(fèi)專項(xiàng)資金(YX2011- 19)

2016- 09- 20;

2017- 01- 16

*通訊作者Corresponding author.E-mail: tongxj@bjfu.edu.cn

10.5846/stxb201609201887

宋文琛, 同小娟, 李俊, 張勁松.三源區(qū)分土壤呼吸組分研究.生態(tài)學(xué)報,2017,37(22):7387- 7396.

Song W C, Tong X J, Li J, Zhang J S.Studies on three-source partitioning of soil respiration.Acta Ecologica Sinica,2017,37(22):7387- 7396.