都慧麗，尹乃毅，張震南，蔡曉琳，李澤姣，王鵬飛，孫國新，崔巖山,*

1. 中國科學院大學 資源與環(huán)境學院，北京 1014082. 中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心，北京 100085

腸道微生物對土壤中銅、鋅、錳生物可給性的影響

都慧麗1,2，尹乃毅1,2，張震南1,2，蔡曉琳1,2，李澤姣1,2，王鵬飛1,2，孫國新2，崔巖山1,2,*

1. 中國科學院大學 資源與環(huán)境學院，北京 1014082. 中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心，北京 100085

為了更全面、準確地評價土壤中金屬元素對人體的健康風險，研究土壤中金屬元素在結腸階段的生物可給性具有重要意義。通過采集我國一些地區(qū)的6種土壤，利用in vitro方法(PBET和SHIME聯(lián)用) 研究土壤中Cu、Zn、Mn在胃、小腸、結腸階段的生物可給性。研究顯示，土壤中Cu、Zn、Mn在胃階段的生物可給性分別為23.8%～63.0%、21.2%～64.4%、11.7%～35.6%；從胃階段到小腸階段，土壤中Cu的生物可給性提高了0.4%～14.4%，而土壤中Zn在小腸階段的生物可給性降低了6.7%～38.7%。結腸階段，土壤中Cu、Zn、Mn的生物可給性分別為2.4%～12.9%、5.7%～18.7%、6.2%～18.9%，與小腸階段相比，分別降低了21.7%～56.9%、0.4%～36.8%、4.5%～19.1%。結果表明，在腸道微生物存在的情況下，土壤中Cu、Zn、Mn在結腸階段有較低的人體健康風險。

金屬；土壤；腸道微生物；SHIME模型；生物可給性；人體

Received21 September 2016accepted31 October 2016

Abstract: It is significantly important to investigate the bioaccessibility of the metal elements in the colon phase in order to assess the human health risks of metal elements in the soil comprehensively and accurately. Six soil samples were collected from some sites of China, and the bioaccessibility of soil Cu, Zn and Mn in the gastric, small intestinal and colon phases were determined using the physiologically based extraction test (PBET) combined with simulator of human intestinal microbial ecosystem (SHIME) model. In the gastric phase, the bioaccessibility of Cu, Zn and Mn was 23.8%-63.0%, 21.2%-64.4%, 11.7%-35.6%, respectively. In comparison with the values of gastric phase, Cu bioaccessibility increased 0.4%-14.4%, but Zn bioaccessibility decreased 6.7%-38.7% in the small intestinal phase. The bioaccessibility of Cu, Zn and Mn was 2.4%-12.9%, 5.7%-18.7%, 6.2%-18.9% in the colon phase, individually, which diminished 21.7%-56.9%, 0.4%-36.8%, 4.5%-19.1% compared with these of the small intestinal phase, separately. It could be concluded that these three metal elements (Cu, Zn and Mn) had a lower human health risk in the colon phase with human gut micobiota.

Keywords: metal; soil; human gut microbiota; SHIME model; bioaccessibility; human body

隨著社會經濟的高速發(fā)展和科技的進步，人類活動對環(huán)境的影響程度越來越嚴重，由微量金屬元素引起的環(huán)境健康問題開始逐漸被人們關注。Cu、Zn、Mn作為人體必需的微量金屬元素，它們能構成體內若干種有重要生理作用的酶[1]，并在人體多種代謝過程中起重要作用，但攝入不足或過量都會對人體健康造成危害，例如：Zn/Cu過高易引發(fā)高血壓和冠心病，Mn攝入不足會導致動脈粥樣硬化。微量金屬元素進入人體的途徑包括食物鏈、無意口部攝入、呼吸和皮膚接觸等[2]，在有效控制食物鏈途徑的情況下，無意口部攝入對體內微量金屬元素攝入量的貢獻率就會變高，甚至成為主要途徑。研究微量金屬元素在人體胃腸道中的生物可給性及其對人體健康的風險具有重要意義。

在人體健康風險評價中，主要有動物實驗(in vivo，測定生物有效性，指被人體吸收后進入血液，并在體內重新分布的污染物的含量)和體外實驗(in vitro，測定生物可給性，指在模擬胃腸條件下，土壤污染物溶解到消化液中的部分)，而in vitro方法因操作簡單、快速、試驗費用低、試驗結果較為準確等優(yōu)點，而被國內外研究者廣泛關注[3]。目前，國內外in vitro方法主要用于探究土壤和食物中金屬元素[4-6]和有機污染物[7-8]在胃和小腸階段的生物可給性，也對藥物[9]中金屬元素在胃腸階段的生物可給性進行了一定的研究，但對結腸階段土壤中金屬元素的生物可給性研究較少。SHIME模型(Simulator of Human Intestinal Microbial Ecosystem)是一種在體外條件下能夠重現(xiàn)人體胃腸及微生物生態(tài)系統(tǒng)的模擬實驗方法，最初用于研究腸道微生物對有機污染物的代謝[10]，近些年，SHIME模型主要探究了腸道微生物對土壤和食物中砷的代謝[11-12]，對土壤中其他金屬元素作用的報道較少。本研究將采集我國一些地區(qū)的土壤，利用PBET (the Physiologically Based Extraction Test)方法結合SHIME模型分析3種金屬元素(Cu、Zn、Mn)在胃、小腸、結腸3個階段的生物可給性，并初步探討腸道微生物對土壤中微量金屬元素生物可給性的影響，研究結果將對更全面地進行金屬元素的人體健康風險評價起到一定的推動作用。

表1 土壤的基本性質Table 1 Basic characteristics of the soils

Note：OM stands for organic matter；T-Cu, T-Zn, T-Mn stand for total Cu, total Zn, total Mn.

1 材料與方法(Materials and methods)

本研究所用的6個土壤采自我國浙江上虞、遼寧大連、湖南株洲、湖南郴州和內蒙古赤峰，土壤樣品風干后，過20目、100目篩測定基本理化性質[13]，詳見表1。土壤過60目篩后用于in vitro實驗。土壤金屬總量和模擬消化液中的金屬含量(Cu、Zn、Mn)采用ICP-OES(OPTIMA5300DV，Perking-Elmer Co，USA)進行測定。

1.1 SHIME模型

SHIME模型(Simulator of Human Intestinal Microbial Ecosystem)包括胃、小腸、結腸(升結腸、橫結腸和降結腸) 3個階段。SHIME模型是一個能定時、定量加入和轉移胃腸液，可調控溫度和pH的厭氧模擬系統(tǒng)。SHIME模型中腸道微生物的具體培養(yǎng)方法及各項穩(wěn)定參數(shù)見文獻[11]。

1.2 in vitro實驗

本研究使用的in vitro實驗方法主要為PBET (physiologically based extraction test)[14]方法和SHIME (Simulator of Human Intestinal Microbial Ecosystem)模型的結合，連續(xù)模擬人體的胃、小腸和結腸階段，步驟如下：

(1)胃階段，配制模擬胃液(內含NaCl、檸檬酸、蘋果酸、乳酸、冰乙酸、胃蛋白酶等，并用濃鹽酸將pH值調為1.5)，準確稱取0.30 g已過60目篩的土壤樣品，將其與模擬胃液以1:100的比例混合于50 mL的離心管內，每種土壤2個平行，混勻微調pH(1.5±0.1)后，置于37 ℃、150 r·min-1的恒溫振蕩儀中。在1 h時，吸取反應液10 mL，過0.45 μm濾膜，-20 ℃保存待測。

(2)小腸階段，用NaHCO3粉末將反應液pH調至7.0，加入胰酶、膽鹽，繼續(xù)置于37 ℃、150 r·min-1的恒溫振蕩儀中，中間微調使pH維持在7.0±0.1。在4 h時，吸取反應液10 mL，過0.45 μm濾膜，-20 ℃保存待測。

(3) 結腸階段，將小腸液(含土壤殘渣)轉移至100 mL的厭氧血清瓶內，并從SHIME模型的降結腸階段吸取30 mL菌液加入，使土液比為1:200，迅速通入氮氣20 min以保證厭氧條件，加蓋密封后繼續(xù)置于37 ℃、150 r·min-1的恒溫振蕩儀中。在18 h時，吸取反應液10 mL，過0.45 μm濾膜，-80 ℃保存待測。

1.3 結果計算

(1)金屬的溶解態(tài)量

在胃、小腸、結腸階段，能從單位質量的土壤中溶出的金屬元素的質量，稱為土壤金屬元素在胃、小腸、結腸階段的溶解態(tài)量，可由下式計算。

D = (c×v)/m

式中，D為土壤金屬元素在胃、小腸、結腸(C-D)階段的溶解態(tài)量(mg·kg-1)；c為in vitro實驗胃、小腸、結腸各階段反應液中金屬的含量(mg·L-1)；v為各階段反應液的體積(L)，胃、小腸階段均為0.03 L，結腸階段為0.06 L；m為土壤的質量(kg)，胃、小腸、結腸階段均為0.0003 kg。

(2)金屬的生物可給性

在胃、小腸、結腸階段的生物可給性可由下式計算。

Bioaccessibility(%)= (D/T) ×100%

式中，Bioaccessibility為土壤中金屬元素在胃(gastric)、小腸(small intestinal)和結腸(colon)階段的生物可給性(%)；D為土壤中金屬元素在胃、小腸、結腸階段的溶解態(tài)量(mg·kg-1)；T 為土壤中某種金屬元素的總量(mg·kg-1)。

1.4 數(shù)據(jù)分析方法

采用SPSS22.0(IBM)和Excel 2010對數(shù)據(jù)進行分析。

2 結果(Results)

2.1 胃腸階段土壤中金屬元素的溶解態(tài)含量及其生物可給性

在胃腸階段，土壤中Cu、Zn、Mn的溶解態(tài)含量及其生物可給性差異很大(圖1)。胃階段，土壤中Cu、Zn、Mn的溶解態(tài)含量分別為15.7～98.1 mg·kg-1、58.5～3 861.5 mg·kg-1、15.2～3 022.6 mg·kg-1，而其生物可給性分別為23.8%～63.0%、21.2%～64.4%、11.7%～35.6%。從胃階段到小腸階段，土壤中Cu的生物可給性提高了0.4%～14.4%，而土壤中Zn在小腸階段的生物可給性降低了6.7%～38.7%；土壤中Cu在小腸階段的平均生物可給性最高(達43.9%)，土壤中Mn在胃腸階段的生物可給性變化很小。此外，在胃腸階段，土壤1中Cu的生物可給性較高，土壤3中Cu在小腸階段的生物可給性是胃階段的1.4倍；土壤2、4、6中Zn在胃階段的生物可給性均很高，土壤4中Zn的生物可給性在小腸階段降低了0.7倍；土壤2中Mn的生物可給性整體偏低，土壤5中Cu、Zn、Mn的生物可給性均較低。

2.2 結腸階段土壤中金屬元素的生物可給性

結腸階段(表2和圖1)，土壤中Cu、Zn、Mn的溶解態(tài)含量分別為2.9～28.9 mg·kg-1、43.9～1 273.0 mg·kg-1、16.1～3 218.2 mg·kg-1；土壤中Cu、Zn、Mn的生物可給性分別為2.4%～12.9%、5.7%～18.7%、6.2%～18.9%。從小腸階段到結腸階段，土壤中Cu、Zn、Mn的生物可給性均有不同程度的降低，與小腸階段相比，分別降低了21.7%～56.9%、0.4%～36.8%、4.5%～19.1%。6個土壤中Cu在結腸階段的生物可給性均顯著降低，土壤2、6中Zn的生物可給性降低顯著；土壤1、2、3、6中Mn的生物可給性降低顯著，土壤4、5降低不顯著?？傮w來看，土壤Mn在結腸階段的平均生物可給性最高，Cu最低，分別為13.9%和7.7%。另外，結腸階段土壤中Cu、Zn、Mn的溶解態(tài)量和生物可給性在土壤間的差異較為顯著，結腸階段土壤中Cu、Zn、Mn的生物可給性在土壤4、5之間差異均不顯著。結果顯示，腸道微生物不同程度地抑制了土壤中Cu、Zn、Mn的溶出釋放。

圖1 土壤中Cu、Zn、Mn在胃(gastric)、小腸(small intestinal)和結腸(colon)階段的生物可給性注：不同小寫字母表示同一土壤中某一元素在不同階段(胃、小腸和結腸)差異性顯著 (P < 0.05)。Fig. 1 Bioaccessibility of soil Cu, Zn and Mn in the gastric, small intestinal and colon phasesNote: The plot with lower-case letters in one soil show significant differences (P < 0.05) among different phases (i.e., gastric, small intestinal and colon) of a certain element.

2.3 各因素間關系分析

對土壤樣品的基本理化性質、土壤中3種金屬元素在結腸階段的溶解態(tài)含量及其生物可給性進行相關性分析，各因素相關系數(shù)見表3。結果顯示，土壤粘粒含量及錳氧化物含量與土壤總錳及其溶解態(tài)含量呈顯著正相關性，鋁氧化物含量與Mn的生物可給性呈一定的負相關性，土壤Zn、Mn總量分別與其溶解態(tài)量呈顯著正相關。

3 討論(Discussion)

3.1 胃腸階段金屬元素生物可給性

土壤中Cu、Zn、Mn在胃腸階段的生物可給性差異很大，其差異主要與土壤pH、粘粒、有機質、鐵錳鋁氧化物和in vitro pH等有關。有研究發(fā)現(xiàn)，土壤中Cu在胃階段的生物可給性與土壤pH呈顯著相關性[15]，這可能是導致本實驗土壤2、5中Cu在胃階段生物可給性相對較高的原因之一。土壤中Cu的生物可給性在小腸階段較高，這與之前的研究發(fā)現(xiàn)相似[16]。在弱堿條件下，Cu2+會與Al3+產生競爭吸附[17]，這可能是導致銅在小腸階段的生物可給性變化的原因之一；另外，在小腸階段的pH條件下，Cu可以和反應液中的有機酸結合而增加Cu的溶解[18]。本研究中，土壤中Zn的生物可給性在胃階段較高，而小腸階段的生物可給性降低，這是由于Zn的溶解性與in vitro pH有很大的關系，從胃階段到小腸階段，in vitro pH從1.5升高到7.0，且伴隨CO32-不斷增多，溶液中的Zn易形成沉淀而降低其溶解性[16]；另外，溶液中的Cu、Zn會與膽鹽[19]和胰酶[20]上蛋白質的結合位點進一步形成金屬蛋白[21]來增加其在小腸階段的溶解性，但由于蛋白質上Cu2+的結合位點遠強于Zn2+[22]，且Cu2+、Zn2+本身的電子對特性，導致Cu在小腸階段的生物可給性較高，而Zn的生物可給性較低。土壤Mn的生物可給性與有機質和粘粒含量有一定的關系，隨著有機質的不斷溶出，對Mn2+的固定減弱[23]，導致其在小腸階段的生物可給性略有增加(土壤3)；也有可能由于粘粒表面帶負電荷，增強了對Mn2+的吸附，導致其在小腸階段的生物可給性略有降低(土壤4)。土壤中金屬元素的生物可給性可能是多種因素共同作用的結果。

3.2 結腸階段金屬元素的生物可給性

本研究中，土壤中Cu、Zn、Mn在結腸階段的生物可給性均低于小腸階段，結果表明：腸道微生物抑制了3種金屬元素(Cu、Zn、Mn)的溶出。本文研究的人體腸道微生物包含108.4CFU·mL-1的總需氧菌和107.6CFU·mL-1的總厭氧菌，包括乳酸桿菌、梭狀芽孢桿菌、腸球菌、糞大腸菌群和葡萄球菌等，其活性主要通過檢測菌液中的醋酸鹽、丙酸鹽和銨鹽的含量來測定，有研究發(fā)現(xiàn)，腸道中的硫酸鹽還原菌(sulfate-reducing bacteria)可以產生H2S[24]，反應液中的Cu2+、Zn2+可能與S2-結合形成CuS、ZnS沉淀而導致其溶解性降低；之前的研究發(fā)現(xiàn)，腸道微生物的還原作用可以將As5+轉化為As3+[25]，我們推斷在厭氧環(huán)境中，腸道微生物可能會將Mn4+轉化為Mn2+[26]，而Mn2+在弱堿性環(huán)境中可能與溶液中的CO32-形成沉淀而導致其生物可給性下降。土壤中金屬元素在結腸階段的生物可給性還可能與金屬氧化物的吸附與解吸有關。結腸環(huán)境中含有大量的有機物質[5]，這些物質也可能通過腸道微生物的作用對Cu、Zn、Mn產生一定的吸附固定作用；另外，土壤中鐵氧化物和粘粒表面的負電荷增加，也會增強對Cu、Zn、Mn各種可溶態(tài)陽離子的吸附。本研究還發(fā)現(xiàn)，Mn在結腸階段的生物可給性與鋁氧化物含量呈一定的負相關性，可能是由于鋁氧化物在溶液中電離產生OH-與Mn2+形成沉淀，從而促進了Al3+的溶出而降低了Mn的生物可給性。以上作用均可能導致了土壤中Cu、Zn、Mn的生物可給性降低。

表2 土壤中金屬元素在結腸階段的溶解態(tài)含量及生物可給性Table 2 Dissolved concentrations and bioaccessibility of soil metals in the colon phase

注：同列不同小寫字母表示土壤樣品間差異性顯著。

Note: The data with different lower-case letters in same column show significant difference among soil samples. Cu-C-D stands for Cu-Colon-Dissolution; Cu-C-B stands for Cu-Colon-Bioaccessibility; Zn-C-D stands for Zn-Colon-Dissolution; Zn-C-B stands for Zn-Colon-Bioaccessibility; Mn-C-D stands for Mn-Colon-Dissolution; Mn-C-B stands for Mn-Colon-Bioaccessibility.

表3 各因素之間的相關性分析 (n=6)Table 3 Correlations matrix for the factors (n=6)

注：*表示顯著相關(P < 0.05)，**表示顯著相關(P < 0.01)。

Note:*strong correlation (P < 0.05);**strong correlation (P < 0.01).

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◆

EffectofHumanGutMicrobiotaonBioaccessibilityofSoilCu,ZnandMn

Du Huili1,2，Yin Naiyi1,2，Zhang Zhennan1,2，Cai Xiaolin1,2，Li Zejiao1,2，Wang Pengfei1,2，Sun Guoxin2，Cui Yanshan1,2,*

1. College of Resources and Environment, University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 101408, China2. Research Center for Eco-Environmental Sciences, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China

10.7524/AJE.1673-5897.20160921001

2016-09-21錄用日期2016-10-31

1673-5897(2017)3-301-08

X171.5

A

崔巖山(1972—)，男，博士，教授，主要研究方向為重金屬污染控制及其對人體健康風險，發(fā)表學術論文80余篇。

國家自然科學基金項目(41271493)

都慧麗(1990-), 女, 碩士, 研究方向為土壤重金屬對人體的健康風險, E-mail: duhuili14@mails.ucas.ac.cn

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: cuiyanshan@ucas.ac.cn

都慧麗, 尹乃毅, 張震南, 等. 腸道微生物對土壤中銅、鋅、錳生物可給性的影響[J]. 生態(tài)毒理學報，2017, 12(3): 301-308

Du H L, Yin N Y, Zhang Z N, et al. Effect of human gut microbiota on bioaccessibility of soil Cu, Zn and Mn [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2017, 12(3): 301-308 (in Chinese)