張佩瑤，徐琴，王君，王晶，戴建平

缺血性卒中后抑郁患者靜息狀態(tài)下默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接的研究

張佩瑤1，徐琴2，王君3，王晶4，戴建平5*

目的利用靜息態(tài)功能磁共振成像(resting-state functional magnetic resonance imaging，rs-fMRI)技術(shù)，研究缺血性卒中后抑郁(post stroke depression，PSD)患者靜息狀態(tài)下默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)(default mode network，DMN)功能連接的變化。材料與方法選取13例發(fā)病在兩周內(nèi)、漢密爾頓抑郁量表(hamilton depression scale，HAMD)評(píng)分＞7分且為首發(fā)抑郁的PSD患者，同時(shí)選擇13名正常被試作為對(duì)照組(control)分別進(jìn)行靜息態(tài)fMRI掃描。分別選取雙側(cè)楔前葉作為感興趣區(qū)(region of interest，ROI)，計(jì)算并比較兩組被試默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接的變化。結(jié)果與正常被試相比，PSD患者雙側(cè)頂下小葉、雙側(cè)額顳葉與右側(cè)楔前葉功能連接減低；右側(cè)頂下小葉、雙側(cè)額顳葉與左側(cè)楔前葉功能連接減低，而未發(fā)現(xiàn)功能連接顯著增高的腦區(qū)。結(jié)論默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接的變化可能與卒中后抑郁的發(fā)生具有相關(guān)性。

卒中；抑郁癥；默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)；功能連接；磁共振成像，功能

抑郁是卒中幸存者最為常見(jiàn)的情緒障礙，有研究顯示其發(fā)病率為33%，且抑郁癥狀會(huì)嚴(yán)重影響患者的康復(fù)[1]。以往對(duì)卒中后抑郁(post stroke depression，PSD)發(fā)病機(jī)制的研究主要集中在卒中本身的特性方面，主要包括病變位置、大小、體積等[2-4]。然而，研究者們卻無(wú)法確定卒中病變與之后抑郁發(fā)生之間的相關(guān)性[5]。

近年來(lái)，靜息態(tài)功能磁共振成像技術(shù)(restingstate functional magnetic resonance imaging，rsfMRI)為認(rèn)知障礙性疾病的研究提供了新的方向。早期研究發(fā)現(xiàn)，在清醒閉眼的靜息狀態(tài)下人腦也存在著自發(fā)性低頻震蕩(low frequent fluctuation，LFF，0.01～0.08 Hz)，這種低頻振蕩的時(shí)間相關(guān)性就定義為功能連接(functional connectivity，F(xiàn)C)，同時(shí)具有功能連接的相關(guān)腦區(qū)就構(gòu)成了特定的腦網(wǎng)絡(luò)[6]。其中研究最廣泛的是默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)(default mood network，DMN)，主要包括雙側(cè)楔前葉、內(nèi)側(cè)前額葉、前扣帶、后扣帶回及頂下小葉等區(qū)域，且與信息整合、情緒處理及自我意識(shí)相關(guān)[6-7]。以往有研究發(fā)現(xiàn)抑郁癥患者的默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)存在異常[8-9]，但極少見(jiàn)到其在卒中后抑郁中的研究。

本試驗(yàn)旨在利用靜息態(tài)功能磁共振技術(shù)研究缺血性卒中后抑郁患者默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接變化，為PSD的早期診斷提供影像學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究對(duì)象

根據(jù)診斷和分類標(biāo)準(zhǔn)，選取2009年12月至2010年7月在北京天壇醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科門診就診的發(fā)病在兩周內(nèi)的13例PSD患者。所有患者均為右利手，母語(yǔ)為漢語(yǔ)，其中男10例，女3例，平均年齡(54.0±9.7)歲，由兩名神經(jīng)內(nèi)科醫(yī)生依據(jù)美國(guó)精神疾病診斷與統(tǒng)計(jì)手冊(cè)第4版(Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders，fourth edition，DSM-IV)診斷為抑郁。漢密爾頓抑郁量表(hamilton depression scale，HAMD)評(píng)分＞7分，且為抑郁首次發(fā)作。排除腦出血、在試驗(yàn)過(guò)程中再發(fā)卒中、酒精和藥物成癮，以及其他神經(jīng)系統(tǒng)疾病和精神障礙或有MRI檢查禁忌證的患者。所有病例均經(jīng)兩位工作5年以上的影像科醫(yī)師對(duì)MRI片診斷為亞急性缺血性腦卒中。患者未接受抗抑郁治療。患者信息見(jiàn)表1。

對(duì)照組13名健康志愿者，其中男8例，女5例，平均年齡(58.0±12.2)歲，均為右利手，母語(yǔ)為漢語(yǔ)，頭顱MRI均顯示正常，HAMD評(píng)分＜7分，無(wú)癲癇、無(wú)神經(jīng)精神性疾病、無(wú)腦血管異常、無(wú)幽閉恐懼癥及外傷史。PSD患者和正常對(duì)照組基本信息見(jiàn)表2。

所有被試試驗(yàn)前均熟悉試驗(yàn)內(nèi)容和要求，以取得良好的配合，均簽署知情同意書。

1.2 研究方法

1.2.1 磁共振掃描及參數(shù)

本研究使用西門子3.0 T Trio磁共振掃描儀，標(biāo)準(zhǔn)正交頭顱線圈。rs-fMRI序列掃描參數(shù)為：TR=2000 ms，TE=30 ms，F(xiàn)lip angle=90°，slices=31，resolution=64×64。然后用T1-MPRAG序列行176層覆蓋全腦掃描，得到全腦高分辨率的解剖定位依據(jù)，以進(jìn)行三維重建及空間配準(zhǔn)，掃描參數(shù)為：TR=1900 ms，TE=2.13 ms，TI=900 ms，F(xiàn)lip angle=9°，resolution=256×256。整個(gè)掃描過(guò)程中，以枕部及雙顳部海綿墊固定頭部位置，限制頭部運(yùn)動(dòng)，并要求受試者盡量保持頭部及其他部位不動(dòng)，減少頭動(dòng)偽影，以確保功能像與結(jié)構(gòu)像的吻合。用耳塞降低噪音，囑其放松、睜眼、平靜呼吸，同時(shí)盡量不要進(jìn)行思維活動(dòng)。所有受試者均完成了試驗(yàn)要求，頭動(dòng)范圍小于一個(gè)體素大小。

1.2.2 數(shù)據(jù)處理

對(duì)rs-fMRI數(shù)據(jù)進(jìn)行格式轉(zhuǎn)換后行預(yù)處理。由于初期圖像的不穩(wěn)定性以及試驗(yàn)對(duì)象需要一個(gè)掃描適應(yīng)的過(guò)程，筆者剔除了靜息態(tài)掃描前10個(gè)時(shí)間點(diǎn)的圖像數(shù)據(jù)，進(jìn)行層間時(shí)間校正；然后進(jìn)行頭動(dòng)校正，剔除頭動(dòng)在X、Y、Z軸的平動(dòng)超過(guò)2 mm或旋轉(zhuǎn)角超過(guò)2°的受試者數(shù)據(jù)；進(jìn)行空間標(biāo)準(zhǔn)化，將圖像配準(zhǔn)到蒙特利爾神經(jīng)病學(xué)研究所(Montreal Neurological Institute，MNI)空間；平滑(8 mm×8 mm×8 mm，F(xiàn)WHM)以提高圖像的信噪比；去除數(shù)據(jù)線性漂移，0.01～0.08 Hz帶通濾波提取低頻振蕩信號(hào)部分，消除生理噪聲。所有步驟使用REST工具包(http://restfmri.net/forum/)完成。

1.2.3 感興趣區(qū)(region of interest，ROI)選擇

根據(jù)以往對(duì)抑郁癥默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的研究，使用MRCRO軟件(http://www.cabiatl.com/mricro/)從自動(dòng)解剖標(biāo)記(automated anatomical labeling，AAL)模板選擇雙側(cè)楔前葉作為ROI[10]。使用ROI分析法，首先通過(guò)計(jì)算雙側(cè)前扣帶回所有體素的平均時(shí)間序列作為參考時(shí)間序列，然后計(jì)算該參考時(shí)間序列和全腦的所有體素對(duì)應(yīng)時(shí)間序列的相關(guān)系數(shù)，使用費(fèi)舍爾變換{z=0.5Ln[(1+r )/(1-r)]}將相關(guān)系數(shù)值轉(zhuǎn)換為z分?jǐn)?shù)值。

表1 缺血性卒中后抑郁患者基本臨床資料Tab.1 Clinical characteristic of the PSD patients

表2 PSD患者和正常對(duì)照組的基本信息Tab.2 Demographic characteristic of the samples

表3 與正常被試相比，PSD患者與右側(cè)楔前葉功能連接減低的腦區(qū)Tab.3 Brain regions which showing decreased FCs with right precuneus between two groups

表4與正常被試相比，PSD患者與左側(cè)楔前葉功能連接減低的腦區(qū)Tab.4Brain regions which showing decreased FCs with left precuneus between two groups

1.2.4 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用一般線性模型和高斯隨機(jī)場(chǎng)理論進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，將絕對(duì)值化后的z值代入隨機(jī)效應(yīng)的單樣本t檢驗(yàn)，得到PSD患者及對(duì)照組靜息狀態(tài)下的功能連接值。PSD組與對(duì)照組間的功能連接值比較采用隨機(jī)效應(yīng)的獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)。統(tǒng)計(jì)分析采用SPSS 11.5統(tǒng)計(jì)軟件包，P＜0.05認(rèn)為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 PSD患者和正常對(duì)照組腦功能連接變化

PSD患者組與正常對(duì)照組全腦功能連接的比較結(jié)果顯示，PSD患者雙側(cè)頂下小葉、雙側(cè)額顳葉與右側(cè)楔前葉功能連接減低(圖1～3)；右側(cè)頂下小葉、雙側(cè)額葉、雙側(cè)顳葉與左側(cè)楔前葉功能連接減低(圖4～6)，而未發(fā)現(xiàn)功能連接較對(duì)照組明顯增高的腦區(qū)。計(jì)算結(jié)果具體數(shù)值如表3、4所示。

3 討論

3.1 PSD與結(jié)構(gòu)病變的相關(guān)性

圖1 PSD患者全腦與右側(cè)楔前葉存在顯著功能連接的腦區(qū) 圖2 正常被試全腦與右側(cè)楔前葉存在顯著功能連接的腦區(qū) 圖3 與正常被試相比，PSD患者與右側(cè)楔前葉功能連接減低腦區(qū)Fig. 1 Brain regions which showed significant functional connectivities (FCs) with the right precuneus in the PSD patients. Fig.2 Brain regions which showed significant functional connectivities (FCs) with the right precuneus in the healthy controls. Fig.3 Comparison of functional connectivities (FCs)with right precuneus between PSD patients and healthy controls.

以往對(duì)卒中后抑郁發(fā)病機(jī)制的研究主要集中在卒中病變自身的相關(guān)特性(位置、體積)方面，然而進(jìn)一步的研究發(fā)現(xiàn)，這些特性與卒中后抑郁的發(fā)生并不存在明確相關(guān)性[5，11]。因此，盡管本試驗(yàn)中部分卒中病灶位于額顳葉等涉及默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的相關(guān)腦區(qū)，結(jié)構(gòu)病變本身引發(fā)抑郁的可能性基本可以排除，同時(shí)進(jìn)一步提示腦功能的異常對(duì)于卒中患者抑郁的發(fā)生起著更為決定性的作用。

3.2 PSD與邊緣系統(tǒng)環(huán)路的相關(guān)性

本研究顯示，PSD患者功能連接減弱的腦區(qū)與默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的部分腦區(qū)相吻合，主要集中在雙側(cè)額顳葉、雙側(cè)頂下小葉，同時(shí)這些腦區(qū)也是前額葉-邊緣系統(tǒng)神經(jīng)傳導(dǎo)環(huán)路中重要的傳導(dǎo)節(jié)點(diǎn)[12]。對(duì)抑郁癥患者默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的研究發(fā)現(xiàn)，位于前額葉-邊緣系統(tǒng)環(huán)路的額顳葉局部一致性(regional homogeneity，Reho)減低，導(dǎo)致該環(huán)路功能異常從而引發(fā)抑郁[13]。以往的研究也提出額葉-丘腦-邊緣系統(tǒng)環(huán)路對(duì)情緒調(diào)控方面起重要作用，且與抑郁的發(fā)病機(jī)制有關(guān)[14]。另外，對(duì)帕金森患者伴發(fā)抑郁的研究發(fā)現(xiàn)，其抑郁和焦慮癥狀的發(fā)生可能與邊緣系統(tǒng)的代謝異常有關(guān)[15]。因此本試驗(yàn)中，卒中后抑郁患者雙側(cè)額顳葉、雙側(cè)頂下小葉功能連接的改變可能導(dǎo)致前額葉-邊緣系統(tǒng)神經(jīng)傳導(dǎo)環(huán)路功能的異常，從而進(jìn)一步導(dǎo)致卒中后抑郁的發(fā)生。

圖4 PSD患者全腦與左側(cè)楔前葉存在顯著功能連接的腦區(qū) 圖5 正常對(duì)照組被試全腦與左側(cè)楔前葉存在顯著功能連接的腦區(qū) 圖6 與正常被試相比，PSD患者與左側(cè)楔前葉功能連接減低的腦區(qū)Fig.4 Brain regions which showed significant functional connectivities (FCs) with the left precuneus in the PSD patients. Fig.5 Brain regions which showed significant functional connectivities (FCs) with the left precuneus in the healthy controls. Fig.6 Comparison of functional connectivities (FCs)with left precuneus between PSD patients and healthy controls.

3.3 PSD與默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的相關(guān)性

額顳葉與人腦對(duì)內(nèi)外環(huán)境信息的整合、情緒整合及情景記憶提取、控制人格和社會(huì)行為、感情和決策等功能有關(guān)[16]，這也與默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的功能相一致[6]；另有研究者提出抑郁的發(fā)生可能與默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)異常導(dǎo)致患者自我意識(shí)障礙有關(guān)[17]。此外，對(duì)精神分裂癥及焦慮癥患者默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接的研究也發(fā)現(xiàn)，功能連接減低的腦區(qū)多位于前額葉、頂下小葉[18-20]。Cullen等[21]發(fā)現(xiàn)青春期重度抑郁癥患者右側(cè)額中回、左側(cè)額上回、額中回、左側(cè)顳上回功能連接減低。Zhou等[22]報(bào)道，左側(cè)前額葉背外側(cè)和右側(cè)額上回、額中回之間的功能連接與抑郁評(píng)分相關(guān)。最近對(duì)抑郁患者默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的研究還發(fā)現(xiàn)，與正常被試相比，抑郁患者左側(cè)額中回、左側(cè)頂下小葉Reho存在異常[13]。有研究者發(fā)現(xiàn)卒中后10 d內(nèi)發(fā)生抑郁的PSD患者，抑郁嚴(yán)重程度與顳中回及前扣帶回功能連接減低呈相關(guān)性[11]。本試驗(yàn)結(jié)果與以往的研究存在一定一致性，提示卒中后抑郁的發(fā)生可能是由于PSD患者默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)相關(guān)腦區(qū)功能連接異常導(dǎo)致其認(rèn)知能力降低，進(jìn)而出現(xiàn)抑郁癥狀。且由于本試驗(yàn)選取的是發(fā)病在兩周內(nèi)的亞急性缺血性卒中患者，說(shuō)明這些異常的功能連接在疾病早期即已存在，進(jìn)一步證實(shí)卒中后抑郁的發(fā)生可能與默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的異常有關(guān)，而非藥物治療或疾病慢性化的神經(jīng)毒性作用后果。

此外，有研究者提出，靜息狀態(tài)下抑郁患者前扣帶回與丘腦、杏仁體及蒼白球之間的功能連接減低[23]。之后，Greicius等[24]在對(duì)抑郁患者默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的研究中也提出，其膝下扣帶回和丘腦功能連接增加。Bluhm等[25]對(duì)早期抑郁患者默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)的研究發(fā)現(xiàn)，后扣帶回與雙側(cè)尾狀核功能連接減低。本研究結(jié)果與上述研究結(jié)果有所不同，原因一方面可能由于以往所研究的抑郁癥患者一般不合并其他器質(zhì)性病變，另一方面可能在于所選取的種子區(qū)不同。

3.4 本研究的局限性及改進(jìn)

首先，靜息態(tài)功能磁共振成像技術(shù)要求被試處于清醒、無(wú)思維活動(dòng)的靜息狀態(tài)。很難保證所有被試在掃描全程完全沒(méi)有意識(shí)活動(dòng)，或者僅出現(xiàn)同類別的意識(shí)活動(dòng)。盡管在掃描結(jié)束后，工作人員都會(huì)請(qǐng)每位被試回憶掃描過(guò)程中是否出現(xiàn)自發(fā)的想法，并對(duì)回答是的被試予以剔除，但仍然無(wú)法完全排除意識(shí)活動(dòng)的存在及相異的可能。然而，本試驗(yàn)掃描時(shí)間較短，患者相對(duì)較易配合，因此意識(shí)水平的差異對(duì)本試驗(yàn)的影響并不顯著。此外，生理水平的噪聲可能會(huì)干擾靜息態(tài)功能磁共振的低頻信號(hào)，比如心臟跳動(dòng)和呼吸運(yùn)動(dòng)造成的波動(dòng)，從而使功能連接失真。這樣的問(wèn)題只能隨著技術(shù)水平的提高得以改善，比如掃描時(shí)配以心臟運(yùn)動(dòng)和呼吸節(jié)律的記錄儀等。除此之外，本研究主要針對(duì)默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接的變化，而尚未關(guān)注大腦的其他功能網(wǎng)絡(luò)，而且本研究病例數(shù)較少。

今后在擴(kuò)大樣本量的基礎(chǔ)上，增加缺血性卒中后無(wú)抑郁的病例對(duì)照組，還將進(jìn)一步研究缺血性卒中后抑郁患者全腦功能連接的變化，并嘗試從腦結(jié)構(gòu)-功能相結(jié)合的角度探討缺血性卒中后抑郁腦神經(jīng)機(jī)制。

4 結(jié)論

缺血性卒中后抑郁患者與正常對(duì)照組全腦功能連接的比較結(jié)果顯示，PSD患者雙側(cè)頂下小葉、雙側(cè)額顳葉與右側(cè)楔前葉功能連接減低；右側(cè)頂下小葉、雙側(cè)額葉顳葉與左側(cè)楔前葉功能連接減低，而未發(fā)現(xiàn)功能連接較對(duì)照組明顯增高的腦區(qū)。提示卒中后抑郁的發(fā)生可能與默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接的變化存在相關(guān)性。今后隨著病例數(shù)的增多，缺血性卒中后無(wú)抑郁對(duì)照的加入，相信會(huì)得到更明確的結(jié)論。

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Resting-state functional magnetic resonance imaging study of ischemic post stroke depression

ZHANG Pei-yao1, XU Qin2, WANG Jun3, WANG Jing4, DAI Jian-ping5*1Department of Radiology, China-Japan Friendship Hospital, Beijing 100029, China
2Department of Medical Imaging, the First Affiliated Hospital of Guangzhou University of Traditional Chinese Medicine, Guangzhou 510405, China
3State Key Laboratory of Cognitive Neuroscience and Learning &IDG/Mc Govern Institute for Brain Research, Beijing Normal University, Beijing 100875, China
4Department of Neurology, Beijing Tiantan Hospital, Capital Medical University,Beijing 100050, China
5Department of Neuroimaging, Beijing Tiantan Hospital, Capital Medical University,Beijing 100050, China

Objective:To investigate the altered functional connectivity (FC) of the default mode network (DMN) in patients with post ischemic stroke depression.Materials and Methods:Thirteen PSD patients and 13 matched normal controls were recruited and the resting-state fMRI images were acquired on a 3.0 T Siemens MRI scanner. The datasets were analyzed using SPM8 and REST. The bilateral precuneus were selected as regions of interest (ROIs), and functional connectivity was calculated and compared between PSD patients and normal controls.Results:The FCs of the DMN was altered in PSD patients compared to normal controls. The brain areas which showed decreased FCs including the bilateral inferior parietal lobule, bilateral frontal lobule and bilateral temporal lobule. However, the increased FC has not been found in the current study.Conclusion:Dysfunction of the DMN may be associated with the development of PSD.

Stroke; Depression; Default mode network; Functional connectivity;Magnetic resonance imaging, functional

27 Feb 2017, Accepted 15 Apr 2017

作者單位：
1.中日友好醫(yī)院放射科，北京 100029
2.廣州中醫(yī)藥大學(xué)第一附屬醫(yī)院影像科，廣州 510405
3.北京師范大學(xué)認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)與學(xué)習(xí)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100875
4.首都醫(yī)科大學(xué)附屬北京天壇醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科，北京 100050
5.首都醫(yī)科大學(xué)附屬北京天壇醫(yī)院神經(jīng)影像中心，北京 100050

戴建平，E-mail：djpbeijing@hotmail.com

2017-02-27

接受日期：2017-04-15

R445.2；R743.3

A

10.12015/issn.1674-8034.2017.06.001

張佩瑤, 徐琴, 王君, 等. 缺血性卒中后抑郁患者靜息狀態(tài)下默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接的研究. 磁共振成像, 2017, 8(6):401-407.

*Correspondence to: Dai JP, E-mail: djpbeijing@hotmail.com