方龍香，呂曉倩，奚道國，游文華，依成武，杜道林

(1:江蘇大學環(huán)境與安全工程學院，鎮(zhèn)江 212013)(2:合肥工業(yè)大學建筑與藝術(shù)學院，合肥 230009)

克隆整合有利于喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)入侵

方龍香1，呂曉倩2，奚道國1，游文華1，依成武1，杜道林1

(1:江蘇大學環(huán)境與安全工程學院，鎮(zhèn)江 212013)(2:合肥工業(yè)大學建筑與藝術(shù)學院，合肥 230009)

多數(shù)惡性入侵水生植物都是克隆植物，闡明克隆整合屬性對其潛在入侵性的影響對了解其入侵機制具有重要意義. 以喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)為研究對象，研究其克隆整合(匍匐莖連接)對入侵本地黃花水龍(Ludwigiapeploides)種群時的光合性能、生長、競爭力和資源分配的影響，探討克隆整合對該植物入侵性的貢獻. 結(jié)果表明，競爭顯著降低了喜旱蓮子草的光系統(tǒng)Ⅱ最大量子產(chǎn)量、總生物量、分株數(shù)和總匍匐莖長；但克隆整合卻顯著促進了競爭環(huán)境中喜旱蓮子草的生長，提高了其光合特性、根冠比以及對本地物種的競爭力，因而有利于其入侵性的增強.

入侵植物；生理整合；競爭力；根冠比；光合表現(xiàn)；喜旱蓮子草

外來植物入侵對全球和區(qū)域生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)構(gòu)成了巨大的威脅[1-2]. 在水生生態(tài)系統(tǒng)中，多數(shù)成功入侵的外來植物均為具有非常強克隆繁殖能力的克隆植物. 例如，幾種惡性入侵水生植物鳳眼蓮(Eichhorniacrassipes)、喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)和粉綠狐尾藻(Myriophyllumaquaticum)等能在水中瘋狂克隆繁殖形成致密的氈層，排擠水生生態(tài)系統(tǒng)中幾乎其他所有植物[3-5]. 目前，入侵植物克隆性狀已逐漸成為當前克隆植物生態(tài)學和入侵生態(tài)學的研究熱點之一[6-7].

克隆植物的成功入侵與其獨特的克隆生活史性狀密切相關(guān)，而克隆整合(clonal integration)是這些克隆性狀中最為突出的一個[7]. 克隆整合是克隆生理整合的簡稱，是指由源-匯關(guān)系驅(qū)動的，克隆植物分株之間具有共享水分、碳水化合物和營養(yǎng)物質(zhì)等的能力[8-9]. 克隆整合被證實能幫助植物分株在脅迫環(huán)境下拓殖和生長，在劇烈的環(huán)境變化下生存和快速恢復，并占據(jù)新的空白生境；能增強分株的競爭能力，進而有利于其入侵周邊群落[10-13]. 克隆整合的這些積極作用能幫助克隆植物比非克隆植物和克隆能力比較弱的植物表現(xiàn)出更好的性能. 因此，外來植物的入侵性可能和克隆植物的克隆整合特性密切相關(guān)[7,14]. 盡管如此，目前多數(shù)對入侵克隆植物的研究常忽視克隆整合屬性的潛在影響，這可能會導致對這些入侵植物的入侵性缺乏全面的認識，特別是關(guān)于克隆整合是否會有利于外來植物入侵本地植物群落的認識尚不統(tǒng)一[15-16].

本實驗以入侵水生植物喜旱蓮子草為研究對象，采用溫室控制實驗的方法，研究克隆整合(匍匐莖連接)對喜旱蓮子草的光合性能、生長和競爭力的影響，以及喜旱蓮子草克隆整合對本地植物群落的影響，以期從植物克隆性狀方面深入了解入侵水生植物的入侵機制，并為這些植物的防控提供理論依據(jù).

1 材料和方法

1.1 實驗材料

喜旱蓮子草又名空心蓮子草、水花生和革命草等，起源于南美的巴拿馬運河流域[17]. 為多年生草本植物，具有匍匐莖和根狀莖，生長在池沼、水溝等地，為水陸兩棲植物. 自1930年作為飼料引入我國江浙滬皖等地區(qū)，被廣泛種植，后逸為野生[17-18]. 因其具有極強的克隆繁殖能力，且能適應(yīng)各種外界環(huán)境，已成為危害性極大的入侵物種，為我國環(huán)境保護部首批公開的16種惡性入侵物種之一[17-18]. 近年來國內(nèi)外研究發(fā)現(xiàn)，克隆整合是決定喜旱蓮子草生長、克隆繁殖和建群的主要因素之一[11,13,15,19-21].

選取的競爭背景鄉(xiāng)土植物為黃花水龍(Ludwigiapeploides)，是多年生挺水草本植物，具有匍匐莖，克隆繁殖能力很強，主要分布于我國的中部和南部. 在濕地環(huán)境中，常與喜旱蓮子草共存，易形成競爭關(guān)系[16,20].

以上兩種植物材料均采自于太湖貢湖灣(31°25′～31°28′N, 120°15′～120°21′E)，材料均為生長良好無蟲害的植株頂端部分，帶回溫室培養(yǎng)用于實驗.

1.2 實驗設(shè)計

本實驗在江蘇大學環(huán)境與安全工程學院的溫室中進行，實驗期間溫室的晝夜平均溫度分別為25±1℃和 15±1℃，光照強度為90%的自然光照(700～1200 μmol/(m2·s))，晝夜周期為14 h∶ 10 h. 實驗處理為匍匐莖連接(克隆整合)和植物競爭的兩因素析因設(shè)計(圖1). 將采集的喜旱蓮子草斷枝置于河沙基質(zhì)中預培養(yǎng)1周后，從中選取24個大小相當?shù)南埠瞪徸硬菘寺∑?每個克隆片段含4個相連分株，長度為13.25±0.20 cm)用于實驗. 其中，每個喜旱蓮子草克隆片段被分成兩部分：2個靠近基部相對較老的分株稱作“基部分株”，2個遠離基部靠近端部相對較嫩的分株稱作 “端部分株”. 實驗的容器為24個白色塑料筐(長×寬×高=50 cm×40 cm×15 cm)，每個塑料筐亦被分為兩部分，即長度為20 cm的基部和長度為30 cm的端部(圖1). 通過塑料膜的分別包裹使容器的兩部分之間的資源(水分和營養(yǎng))以及植株根系互不干擾. 實驗容器內(nèi)的基質(zhì)為洗凈的沙子和湖泥的混合物(體積比為1∶1)以及5 g緩釋肥(Osmocote, 其元素比例N∶P∶K=16∶8∶12)，厚度約15 cm.

2014年5月5日，依據(jù)在自然濕地中生長的黃花水龍密度，分別在其中的12個實驗容器的端部種植20株黃花水龍的克隆片段(長度為15.12±0.25 cm)，用于形成種群來設(shè)置競爭環(huán)境. 約4周以后，待黃花水龍種群生長穩(wěn)定之后，將挑選的24個喜旱蓮子草的克隆片段匍匐放置于實驗容器基質(zhì)上(穿過塑料膜)，每個容器1棵植株，植株的端部分株放置在容器端部中間，相對應(yīng)的基部分株放置于容器的基部(圖1). 再經(jīng)過1周的適應(yīng)性培養(yǎng)，待喜旱蓮子草植株在新環(huán)境重新扎根后開始實驗處理：將12個容器中的喜旱蓮子草端部分株和基部分株相連的匍匐莖用剪刀切斷以阻斷克隆整合，另外12個容器的植株匍匐莖保持連接以檢驗克隆整合作用(圖1). 實驗期間每天澆水，保持各處理的基質(zhì)上覆蓋2 cm深的水以模擬濕地環(huán)境. 8周以后，實驗進行收獲.

圖1 實驗設(shè)計示意圖(每個容器中均為1個喜旱蓮子草的克隆片段，容器左側(cè)為2個基部分株，右側(cè)為2個端部分株；基部和端部分株切斷(上)或保持連接(下)，端部分株處于空白生境或植物競爭生境)Fig.1 Schematic representation of the experimental design (There was one clonal fragment of Alternanthera philoxeroides in each container, consisting of two basal ramets in the left side and two apical ramets in the right side; Stolon between basal and apical ramets was disconnected (upside) or connected (underside), with the apical ramets growing in the open habitats or vegetative habitats)

1.3 數(shù)據(jù)收集

實驗結(jié)束的前1周，在實驗處理的每個端部分株中選取次嫩分株上的1片完全張開且長勢良好的葉片，先用葉夾進行至少30 min的暗適應(yīng)以確保光系統(tǒng)II(PSII)反應(yīng)中心完全打開，然后再用便攜式葉綠素熒光測定儀(型號為PAM-2100, Walz, Effeltrich, Germany)以飽和脈沖法[22]測定其最小熒光產(chǎn)量(F0)和最大熒光產(chǎn)量(Fm). 光系統(tǒng)II最大量子產(chǎn)量(Fv/Fm)=(Fm-F0)/Fm.

實驗待收獲時，記錄各個處理端部分株的分株數(shù)，并測量總的匍匐莖長. 然后將所有處理分株小心收獲洗凈并分成葉、匍匐莖和根3個部分，并將各個部分標記后放入70℃的烘箱中烘72 h至恒重后測量干重. 此外，容器端部的黃花水龍也一并收獲(地上部分)，并且以同樣的方法測量干重.

用相對鄰體效應(yīng)指數(shù)(relative neighbor effect，RNE)來衡量黃花水龍對喜旱蓮子草的競爭強度，其表達公式為RNE=(C-A)/max(C,A)，其中A代表無競爭時喜旱蓮子草的生物量，C代表有競爭時喜旱蓮子草的生物量，max(C,A)代表兩者中的較大值. 相對鄰體指數(shù)的數(shù)值范圍為-1～0，值越大表示鄰體效應(yīng)越小[11,15]. 若匍匐莖連接時的RNE值大于匍匐莖切斷時的值，則表示克隆整合提升了喜旱蓮子草的競爭能力[11,15-16].

1.4 數(shù)據(jù)分析

數(shù)值用平均值±標準誤表示. 數(shù)據(jù)分析前均經(jīng)過對數(shù)轉(zhuǎn)換以確保滿足正態(tài)分布和方差的齊次性. 利用雙因素方差分析(Two-way ANOVA)檢驗克隆整合(匍匐莖連接)和植物競爭對端部分株的光合性能(Fv/Fm)、生長參數(shù)(生物量、分株數(shù)和匍匐莖總長)和根冠比的影響. 若處理的影響顯著，再利用Studentized Tukey’s HSD對因素內(nèi)不同水平間的影響進行多重比較. 用t-test檢驗法檢驗喜旱蓮子草的RNE在匍匐莖連接和切斷時的差異以及黃花水龍種群的生物量在有無喜旱蓮子草存在時的差異. 數(shù)據(jù)分析采用SPSS 18.0統(tǒng)計分析軟件，顯著度水平設(shè)置為0.05.

表1 匍匐莖連接、競爭以及兩者交互作用對喜旱蓮子草端部分株生長指標影響的雙因素方差分析

Tab.1 Two-way ANOVA analyses of the effects of stolon connection, competition and their interaction on the growth index of Alternanthera philoxeroides

指標匍匐莖連接競爭交互作用Fv/Fm143.07***11.91**15.29**總生物量24.39***90.75***3.73分株數(shù)7.86*52.99***2.10總匍匐莖長8.96**69.16***1.79根冠比2.240.5115.13**

*表示P< 0.05；**表示P< 0.01；***表示P< 0.001.

2 結(jié)果

2.1 喜旱蓮子草的光合性能和生長

匍匐莖連接、競爭以及兩者的交互作用顯著影響了喜旱蓮子草端部分株的Fv/Fm值(表1). 植物競爭顯著降低了喜旱蓮子草端部分株的Fv/Fm值(圖2A). 在空白生境中，匍匐莖連接對端部分株的Fv/Fm值并沒有顯著影響；而在黃花水龍競爭的環(huán)境下，匍匐莖連接顯著提升了喜旱蓮子草端部分株的Fv/Fm值(圖2A).

匍匐莖連接和競爭均顯著影響喜旱蓮子草端部分株的生長參數(shù)(總生物量、分株數(shù)和匍匐莖長)，但二者的交互作用均不顯著(表1). 競爭顯著降低了喜旱蓮子草端株部分的總生物量、分株數(shù)和總匍匐莖長(圖2B～D). 在空白生境中，匍匐莖連接僅顯著促進了端部分株的生物量積累(圖2B)，對其分株數(shù)和匍匐莖總長度的影響并不顯著(圖2C、D)；在黃花水龍競爭的環(huán)境下，匍匐莖連接則顯著提高了喜旱蓮子草端株部分的生長指標，增幅達30%～65%(圖2B～D).

圖2 不同處理下喜旱蓮子草端部分株的光化學最大量子產(chǎn)量(Fv/Fm)(A)，總生物量(B)，分株數(shù)(C)和匍匐莖長(D)(相同字母表示在P=0.05水平下處理間的差異不顯著，下同) Fig.2 The maximum quantum yield of photosystem Ⅱ (A), total biomass (B), ramet number (C) and stolon length (D) of Alternanthera philoxeroides ramets in the apical part in different treatments (The bars sharing the same letter are not significantly different at P=0.05, the same below)

2.2 喜旱蓮子草的競爭力和黃花水龍種群的生長

喜旱蓮子草端部分株在匍匐莖連接時的RNE為-0.22±0.04，顯著大于匍匐莖切斷時的-0.40±0.05(t=4.56，P<0.05)，即喜旱蓮子草的競爭力在匍匐莖連接時顯著大于切斷時.

圖3 不同處理下喜旱蓮子草端部分株的根冠比 Fig.3 Root/shoot ratios of apical ramet of Alternanthera philoxeroides in different treatments

黃花水龍種群地上生物量在喜旱蓮子草匍匐莖連接和切斷時分別為72.35±4.80和77.18±5.72 g，匍匐莖連接對競爭植被黃花水龍種群的地上部分生物量沒有顯著影響(t=1.53，P=0.22).

2.3 喜旱蓮子草的生物量分配

匍匐莖連接和競爭對喜旱蓮子草端部分株的根冠比并沒有顯著影響，而兩者的交互作用卻顯著影響了喜旱蓮子草的根冠比(表1). 在無競爭時，相比于匍匐莖切斷的分株，匍匐莖連接有降低其端部分株根冠比的趨勢，但統(tǒng)計學上并不顯著(圖3)；而在黃花水龍種群競爭環(huán)境下，相比于匍匐莖切斷的分株，匍匐莖連接則顯著升高了喜旱蓮子草端部分株的根冠比(圖3).

3 討論

通常在良好的生長環(huán)境中，植物Fv/Fm值的正常范圍為0.75～0.85[5,11,21]，F(xiàn)v/Fm值亦表示植物潛在的最大光合效率. 在無植被競爭環(huán)境中，喜旱蓮子草端部分株的Fv/Fm值在相連分株匍匐莖切斷和不切斷的情況下都處于正常范圍內(nèi)且處理之間沒有顯著差異，表明植物沒有受到環(huán)境脅迫. 而在黃花水龍植被競爭環(huán)境中，喜旱蓮子草端部分株匍匐莖切斷的情況下其Fv/Fm顯著下降到正常范圍之外，表明其分株受到強烈的種間競爭脅迫[11,16]. 然而，這種脅迫在分株匍匐莖相連的情況下(克隆整合)明顯得到緩和，即其Fv/Fm值在克隆整合作用下顯著上升并恢復到正常范圍內(nèi)，表明克隆整合能緩和植被競爭的脅迫且能顯著提升分株的光合性能. 前人研究也發(fā)現(xiàn)克隆整合使生長在含有重金屬土壤或受到其他物種強烈的競爭脅迫下的分株的Fv/Fm值下降[10,11,16]. 因此，克隆整合可緩和入侵種喜旱蓮子草在入侵本地植被時所遭受的競爭脅迫作用，進而有助于增強其入侵性[11].

已有的許多研究發(fā)現(xiàn)，克隆整合對克隆植物的新生分株生長和生存都具有積極作用[5,11,15,20]. 研究發(fā)現(xiàn)在無黃花水龍競爭時，克隆整合雖然僅增加了喜旱蓮子草的生物量，但當存在本地競爭植被時，克隆整合對喜旱蓮子草的所有生長參數(shù)都有明顯的促進作用. 這很可能是因為基株通過克隆整合作用向頂性(從基株到端株)傳輸碳水化合物等給相連的端株[11,21]，表明克隆整合對喜旱蓮子草新生分株的生長、擴散以及占據(jù)空白生境非常重要，進而有利于增強其在自然生境中的入侵性[11,21]，尤其是喜旱蓮子草的克隆整合可能在競爭環(huán)境中更為重要[13].

在植物群落中，為爭奪共有空間和資源，共存種之間的種間競爭常常會導致競爭物種的此消彼長. 本實驗中，相比無競爭時，黃花水龍的強烈種間競爭作用使喜旱蓮子草的生長明顯受到抑制：其端株部分總生物量下降了35%～49%，分株數(shù)下降了32%～44%，總匍匐莖長度下降了36%～41%. 表明黃花水龍種群的存在較強地抑制了喜旱蓮子草的生長和擴散[15-16]. 在先前的研究中，研究者大多發(fā)現(xiàn)克隆整合對于克隆植物開拓空白生境、抵御環(huán)境脅迫和有效利用資源非常重要，但不會顯著提高克隆植物的競爭能力[11,23]. 如Peltzer通過野外實驗發(fā)現(xiàn)，克隆整合并沒有顯著提高Populustremuloides入侵本地草原植物群落時的競爭力[23]. Wang等也發(fā)現(xiàn)在溫室控制實驗條件下，克隆整合也沒有提高喜旱蓮子草入侵草本植物高羊茅(Festucaarundinacea)種群的競爭力[11]. 相反，王寧則發(fā)現(xiàn)匍匐莖連接顯著提高了喜旱蓮子草入侵北美車前種群的競爭能力[15]. 而在本實驗中，克隆整合同樣顯著增強了喜旱蓮子草入侵黃花水龍群落時的競爭能力(匍匐莖連接時的RNE顯著大于切斷時的值). 對于以上種種差異，原因可能為：一是植物的競爭能力常常因競爭對象、環(huán)境條件和時間遷移而發(fā)生動態(tài)變化[15]；二是因為入侵植物的受體分株(或子株)對競爭植被的表現(xiàn)還取決于與其相連的供體分株(或母株)所處的環(huán)境條件. 如在近期的研究中，You等發(fā)現(xiàn)當喜旱蓮子草基株處于營養(yǎng)貧瘠的生境時，克隆整合并不會提升其端株入侵本地植被時的競爭力；而當其基株生長在營養(yǎng)豐富的斑塊時，增強了喜旱蓮子草端株的競爭能力[16]. 本實驗中，所用的基質(zhì)為泥沙混合物和緩釋肥，營養(yǎng)較為豐富. 因此，處于營養(yǎng)豐富條件的基株能通過克隆整合作用給予受競爭脅迫的端株更多的資源支持，進而提升其競爭能力，有利于其入侵.

然而，匍匐莖連接處理并沒有影響競爭植被黃花水龍種群的生長，即克隆整合雖然顯著提升了喜旱蓮子草的競爭能力，但不影響黃花水龍種群的表現(xiàn). 分析其原因，可能是由于實驗初期喜旱蓮子草與黃花水龍?zhí)幱诓黄胶獾母偁庩P(guān)系，喜旱蓮子草的生物量的變化不足以影響黃花水龍種群的生長[11,16]. 這一點從喜旱蓮子草在競爭存在時的生長參數(shù)有較大幅度的下降可以看出. 因此，盡管克隆整合顯著促進了喜旱蓮子草在黃花水龍種群中的生長、克隆繁殖，增加了其競爭力，但這些積極效應(yīng)在本實驗有限的時間周期中(8周)并不能影響黃花水龍種群的適合度.

克隆整合會顯著影響克隆植物在異質(zhì)性環(huán)境中的生物量分配，這一點在以往眾多研究中得到證實[5,10-11,15,24]. 本實驗中，在無競爭時，克隆整合有降低喜旱蓮子草根冠比的趨勢. 相反，在與黃花水龍競爭時，克隆整合則顯著提高了其根冠比. 這一結(jié)果產(chǎn)生的原因可能是：1)無競爭時，克隆整合將更多的生物量投資到冠層，有利于喜旱蓮子草占據(jù)空白生境，表明克隆整合對喜旱蓮子草新生分株的生長以及占據(jù)空白生境極為重要，進而有利于提高其在自然生境中的入侵[11,15]；2)有競爭時，切斷處理分株的表現(xiàn)類似非克隆植物，將更多的生物量投入到地上部分以獲取更多因競爭植被覆蓋所缺失的光照和空間資源(趨貧性)；連接處理的分株則體現(xiàn)了克隆植物勞動分工現(xiàn)象(環(huán)境誘導所致)，即其地下資源相對于競爭而造成地上光照資源的缺乏來說更為豐富，因而分株將更多的生物量投入到地下部分以獲取更豐富的地下土壤養(yǎng)分等資源并與相連的分株共享，從而提升植株的營養(yǎng)獲取效率，進而提高整個克隆分株系的表現(xiàn)[11,16,25].

綜上所述，在有競爭的環(huán)境中，喜旱蓮子草的克隆整合對其光合性能和生長都有利，并且能大大提高其對本地植物的競爭能力，從而證明克隆整合在喜旱蓮子草的入侵過程中發(fā)揮著重要作用. 此外，克隆整合不僅有利于競爭環(huán)境中喜旱蓮子草的生長和競爭，而且顯著增加了其匍匐莖長和分株數(shù)(克隆繁殖)，而克隆繁殖的增強能顯著增加其無性繁殖體數(shù)量，這些繁殖又可由動物和人類的介導，從而由成功入侵的種群中擴散至其他區(qū)域，進一步增加其入侵范圍[20]. 總體來說，本研究表明外來植物的克隆屬性(如克隆整合)在其入侵過程中扮演著重要的角色[7]. 因此，在根除或者控制喜旱蓮子草的過程中，需重視其克隆整合特征而有針對性地制定防控措施.

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Clonal integration facilitating for the invasion ofAlternantheraphiloxeroides

FANG Longxiang1, Lü Xiaoqian2, XI Daoguo1, YOU Wenhua1**, Yi Chengwu1& DU Daolin1

(1:CollegeoftheEnvironmentandSafetyEngineering,JiangsuUniversity,Zhenjiang212013,P.R.China)(2:CollegeofArchitecture&Art,HeFeiUniversityofTechnology,Hefei230009,P.R.China)

Many notorious alien invader are clonal plants, thus it is of great significance to understand the effect of clonal integration on their potential invasiveness. This study investigated clonal integration (stolon connection) on the photosynthetic performance, growth, competitive ability and biomass allocation ofAlternantheraphiloxeroideswhen it invaded the nativeLudwigiapeploidesplant population, to explore the contribution of clonal integration on the invasion of this plant. We found that plant competition significantly reduced the maximum quantum yield of photosystem II, final biomass, ramet number and total stolon length ofA.philoxeroides, whereas clonal integration greatly improved the photosynthetic performance, growth measures, significantly increased the competitive ability and root/shoot ratios ofA.philoxeroidesand facilitated its invasiveness.

Invasive plant; physiological integration; competitive ability; root/shoot ratio; photosynthetic performance;Alternantheraphiloxeroides

國家自然科學基金項目(31400312，31570414)資助. 2016-11-07收稿; 2017-01-03收修改稿. 方龍香(1992～)，女，碩士研究生; E-mail: 987728375@qq.com.

; E-mail: wenhuayou186@gmail.com.

DOI 10.18307/2017.0518