李花娟，朱婧，張挺，宋毅軍△

輕度認(rèn)知障礙工作記憶中theta振蕩的特征研究

李花娟1，朱婧1，張挺2，宋毅軍1△

目的探討輕度認(rèn)知障礙（MCI）患者工作記憶（WM）障礙theta振蕩的特征模式。方法選取2016年1月—11月就診于天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院的MCI患者（MCI組）和健康體檢者（對(duì)照組）各15例。比較2組受試者執(zhí)行視覺工作記憶任務(wù)的行為學(xué)差異。同步采集34通道腦電信號(hào)，應(yīng)用短時(shí)傅里葉變換進(jìn)行多通道腦電信號(hào)的能量空間分布、時(shí)頻分布和頻譜相干分析。結(jié)果與對(duì)照組相比，在工作記憶行為學(xué)方面，MCI組的反應(yīng)時(shí)間明顯延長(zhǎng)，正確率明顯下降，差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.01）。腦電信號(hào)分析顯示2組在額中線Fz通道的theta振蕩能量最大，但MCI組額區(qū)theta振蕩能量密度較對(duì)照組明顯減低（P＜0.01），額區(qū)內(nèi)部及額-后部腦區(qū)之間theta振蕩的同步性明顯下降（P＜0.05）。結(jié)論MCI患者額區(qū)theta振蕩的缺失可能是其WM障礙的重要機(jī)制之一。

輕度認(rèn)知障礙；工作記憶；theta振蕩；多通道腦電信號(hào)

輕度認(rèn)知障礙（mild cognitive impairment，MCI）是介于正常衰老和癡呆之間的一種狀態(tài)，是一種認(rèn)知障礙癥候群。MCI患者存在一個(gè)或多個(gè)認(rèn)知領(lǐng)域的損害，工作記憶（working memory，WM）障礙是其突出表現(xiàn)之一［1］。WM是一種對(duì)信息進(jìn)行暫時(shí)加工和儲(chǔ)存的記憶系統(tǒng)，是其他高級(jí)認(rèn)知活動(dòng)的基礎(chǔ)［2］，被視為“認(rèn)知的樞紐”，WM過程中需要額葉、頂葉、顳葉及扣帶回等多個(gè)腦區(qū)協(xié)同作用。Chou等［3］指出theta振蕩參與工作記憶中信息的維持。Hsieh等［4］研究表明大腦額中線區(qū)的theta振蕩在WM中起關(guān)鍵作用。本研究以MCI患者為研究對(duì)象，采用視覺延遲樣本匹配工作記憶范式［5］，記錄受試者在完成WM任務(wù)時(shí)的多通道腦電信號(hào)（EEGs），通過分析行為學(xué)表現(xiàn)及同步EEGs來研究MCI患者在WM維持期theta振蕩的變化，為探討WM障礙的神經(jīng)機(jī)制提供新思路。

1 對(duì)象與方法

1.1 研究對(duì)象 本研究分為MCI組和對(duì)照組。選取2016年1月—11月就診于天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科門診的MCI患者15例。病例符合2011年美國(guó)國(guó)家衰老研究所和阿爾茨海默病學(xué)會(huì)關(guān)于MCI的診斷標(biāo)準(zhǔn)，其中女6例，男9例，年齡 58～75歲，平均（66.33±4.66）歲；受教育年限≥7年，平均（10.31±2.43）年；病程≥3個(gè)月，平均（10.40±2.29）個(gè)月，簡(jiǎn)易智能檢查量表（MMSE）評(píng)分 24～28分，平均（25.87±1.36）分，全面衰退量表（GDS）為2或3，日常生活能力量表評(píng)分（ADL）＜22分，Hachinsk缺血積分＜4分。對(duì)照組受試者為同期來我院體檢的健康人群，共15例，其中女7例，男8例，年齡 60～75歲，平均（67.27±4.45）歲；受教育年限≥7年，平均（9.93±2.67）年。2組間性別（P=1.00）、年齡（t=0.561，P＞0.05）和受教育年限（t=0.385，P＞0.05）相匹配，無認(rèn)知障礙主訴，日常生活能力正常。所有受試者均為右利手，于試驗(yàn)前均知情同意參加本試驗(yàn)，符合天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院倫理學(xué)規(guī)定。

1.2 行為學(xué)檢測(cè) 采用視覺延遲樣本匹配WM范式，范式如圖1所示，在開始時(shí)，屏幕中心出現(xiàn)提醒實(shí)驗(yàn)開始的符號(hào)“*”，持續(xù)0.5 s；然后依次出現(xiàn)4張刺激圖片，每張持續(xù)1 s，圖片之間間隔0.013 s，要求受試者進(jìn)行記憶；接下來出現(xiàn)“+”，受試者進(jìn)入3 s的記憶維持期；隨后出現(xiàn)探測(cè)圖片。受試者需迅速、準(zhǔn)確地判斷探測(cè)圖片是否出現(xiàn)過，并按鍵做出應(yīng)答；若在探測(cè)圖片出現(xiàn)后的2.5 s內(nèi)未做出判斷，則圖片消失，本次實(shí)驗(yàn)結(jié)束。圖片均從圖片庫(kù)中隨機(jī)選取，探測(cè)圖片出現(xiàn)過和未出現(xiàn)過的概率均為50%。

1.3 多通道EEGs的采集與預(yù)處理 應(yīng)用美國(guó)Nicolet視頻腦電圖儀記錄受試者在每次實(shí)驗(yàn)前靜息狀態(tài)和工作記憶狀態(tài)下的34通道EEGs，根據(jù)國(guó)際10/20系統(tǒng)安裝電極，電極位點(diǎn)見圖2。采樣頻率為1 024 Hz，電極與頭皮之間的阻抗在5 kΩ以下，選用全腦平均水平作為參考。采集結(jié)束后，對(duì)原始數(shù)據(jù)進(jìn)行預(yù)處理，包括去除基線漂移、50 Hz工頻以及消除眼電和肌電的干擾。

1.4 多通道EEGs分析

1.4.1 WM特征頻段 根據(jù)腦電信號(hào)不同的頻率范圍，分為delta（0～4 Hz）、theta（4～8 Hz）、alpha（8～13 Hz）、beta（13～30 Hz）和 gamma（30～80 Hz）頻段，計(jì)算 WM 維持期不同頻段的能量密度占總能量密度的百分比，選取百分比最大的頻段作為WM特征頻段。本研究中WM維持期能量密度的計(jì)算方法：PWM=Praw-Prest，其中Praw為WM任務(wù)態(tài)能量密度，Prest為靜息態(tài)能量密度，這樣WM維持期能量密度的變化就歸因于WM這一特定認(rèn)知加工或者主動(dòng)維持，消除了其他與任務(wù)無關(guān)的影響。

1.4.2 WM特征通道 應(yīng)用傅里葉變換計(jì)算WM維持期所有通道EEGs的頻譜，提取每一通道在特征頻段的能量密度，根據(jù)每一通道的能量密度大小，得到多通道EEGs在特征頻段的能量空間分布，選取能量最大的通道為WM特征通道。

1.4.3 特征通道能量時(shí)頻分布 應(yīng)用短時(shí)傅里葉變換計(jì)算特征通道WM維持期EEGs的時(shí)頻分布。設(shè)EEGs是x（t），短時(shí)傅里葉變換公式如下：

其中，g（t）為窗函數(shù)，本研究采用的窗口大小為0.4 s的漢明窗，移動(dòng)步長(zhǎng)為0.015 s。

1.4.4 多通道EEGs頻譜相干分析 對(duì)EEGs進(jìn)行傅里葉變換，計(jì)算WM維持期在特征頻段下其他33個(gè)通道與特征通道的頻譜相干值。計(jì)算公式為：

C表示由信號(hào)x和y的頻率（f）計(jì)算所得的相關(guān)系數(shù)，Sxy（f）為 2個(gè)信號(hào)的交叉能量譜，Sxx（f）和 Syy（f）分別為 2個(gè)信號(hào)的自頻譜。相干值在0～1之間：1表示在該頻段下，這2個(gè)通道的信號(hào)頻率成分完全同步；0表示這2個(gè)通道的信號(hào)頻率成分是無關(guān)的；當(dāng)介于0～1之間時(shí)，表示2個(gè)通道的信號(hào)存在一定的同步性。通過計(jì)算（Craw-Crest）/Crest來進(jìn)行頻譜相干值的統(tǒng)計(jì)分析，其中Craw為任務(wù)態(tài)相干值，Crest為靜息態(tài)相干值。

1.5 統(tǒng)計(jì)學(xué)方法 采用SPSS 21.0進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析。計(jì)量資料用均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差（±s）表示，2組間均數(shù)的比較采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)，計(jì)數(shù)資料用例表示，組間比較采用Fisher確切概率法，P＜0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 WM行為學(xué)結(jié)果 MCI組反應(yīng)時(shí)間明顯長(zhǎng)于對(duì)照組，正確率明顯低于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.01），見表 1。

Fig.1 Schematic illustrations of one trial sequence for the visual WM task圖1 視覺工作記憶范式示意圖

Fig.2 Schematic diagram of electrode position圖2 電極位點(diǎn)示意圖

Tab.1 The reaction time and accuracy in WM tasks between the two groups表1 2組WM行為學(xué)反應(yīng)時(shí)間與正確率 （n=15，±s）

Tab.1 The reaction time and accuracy in WM tasks between the two groups表1 2組WM行為學(xué)反應(yīng)時(shí)間與正確率 （n=15，±s）

＊＊P＜0.01

組別MCI組對(duì)照組t反應(yīng)時(shí)間（ms）1 298.359±156.166 1 131.767±142.569 3.051＊＊正確率（%）85.86±2.54 90.06±2.71 4.383＊＊

2.2 WM多通道EEGs結(jié)果分析

2.2.1 WM特征頻段 MCI組和對(duì)照組在WM維持期各頻段能量密度百分比差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。theta頻段能量密度百分比均高于其他頻段，提示W(wǎng)M特征頻段為theta頻段，見表2。

2.2.2 WM特征通道 MCI組和對(duì)照組在WM維持期均表現(xiàn)出額區(qū)（FP1、FP2、AF3、AF4、F3、Fz、F4、FC3、FCz、FC4）明顯的 theta 振蕩腦電活動(dòng)，其中額中線Fz通道的theta振蕩能量最大，見圖3。表明Fz通道為WM的特征通道，額區(qū)為WM重要腦區(qū)。MCI組在Fz通道和額區(qū)的能量密度均明顯低于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.01），見表3。

2.2.3 Fz通道EEGs能量時(shí)頻分布 2組WM維持期的能量密度均集中于theta頻段，均表現(xiàn)出持續(xù)的theta振蕩腦電活動(dòng)，進(jìn)一步說明theta頻段是WM的特征頻段，見圖4。

2.2.4 多通道EEGs頻譜相干分析 經(jīng)過分析2組WM維持期theta頻段下Fz通道與其他33個(gè)通道的頻譜相干值發(fā)現(xiàn)，MCI組在 FP1、FP2、AF3、AF4、F3、F4、FC3、FCz、FC4、TP7、P3、P4、T6、PO3、PO4、O1、Oz、O2通道與Fz通道的相干值均低于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），見表4。這些通道集中分布于額區(qū)和后部腦區(qū)。

Fig.3 Power density topographical distribution of theta oscillation during WM delay period between the two groups圖3 2組WM維持期theta頻段能量密度空間分布圖

Tab.3 Comparison of power density in Fz and frontal region between the two groups表3 2組在Fz通道和額區(qū)能量密度比較（n=15，μV2/Hz，±s）

Tab.3 Comparison of power density in Fz and frontal region between the two groups表3 2組在Fz通道和額區(qū)能量密度比較（n=15，μV2/Hz，±s）

＊＊P＜0.01

組別MCI組對(duì)照組t Fz通道能量密度0.272±0.029 0.333±0.036 5.088＊＊額區(qū)能量密度0.189±0.028 0.241±0.030 4.901＊＊

Fig.4 Power density time-frequency distribution of Fz channel during WM delay period between the two groups圖4 2組WM維持期Fz通道能量密度時(shí)頻分布圖

Tab.2 The percentage of power in every spectrum in the two groups表2 2組各頻段能量密度百分比 （n=15，%，±s）

Tab.2 The percentage of power in every spectrum in the two groups表2 2組各頻段能量密度百分比 （n=15，%，±s）

＊＊P ＜0.01；a與同組內(nèi) theta頻段比較，P＜0.05

組別MCI組對(duì)照組delta 15.22±2.00a14.25±1.13atheta 31.40±1.82 31.36±1.13 alpha 29.72±2.78a28.56±2.14abeta 16.66±2.58a17.72±1.16agamma 6.99±1.08a8.11±1.46aF 351.459＊＊674.901＊＊

3 討論

MCI是癡呆的早期階段，研究MCI患者WM障礙的機(jī)制可能為癡呆的早期發(fā)現(xiàn)提供有價(jià)值的診斷依據(jù)。本文通過觀察MCI患者執(zhí)行視覺WM任務(wù)時(shí)同步腦電信號(hào)的變化，發(fā)現(xiàn)MCI患者伴有WM障礙，表現(xiàn)出額區(qū)theta振蕩能量的減少及額區(qū)內(nèi)部、額-后部腦區(qū)之間theta振蕩同步性的下降。

Raghavachari等［6］對(duì)WM腦電信號(hào)的研究發(fā)現(xiàn)，theta振蕩波幅在WM中持續(xù)增加，認(rèn)為theta振蕩在WM中起關(guān)鍵作用。Kardos等［7］證實(shí)當(dāng)WM維持期額中線theta振蕩減少時(shí)，行為學(xué)表現(xiàn)是下降的。Liu等［8］應(yīng)用oddball范式分析了MCI患者任務(wù)相關(guān)神經(jīng)振蕩的變化，發(fā)現(xiàn)MCI組theta振蕩能量明顯低于對(duì)照組。Missonnier等［9］對(duì)穩(wěn)定型MCI和進(jìn)展型MCI在n-back任務(wù)中theta振蕩的改變進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)與穩(wěn)定型MCI相比，進(jìn)展型MCI患者theta振蕩活動(dòng)明顯降低，認(rèn)為theta振蕩減少的MCI會(huì)出現(xiàn)認(rèn)知功能的快速下降。本研究發(fā)現(xiàn)與對(duì)照組相比，MCI組WM行為學(xué)表現(xiàn)較差，其在WM維持期額區(qū)的theta振蕩能量密度明顯降低，MCI組在WM中theta振蕩的減少可能與其WM障礙有關(guān)。

WM需要具有特定功能的多個(gè)腦區(qū)協(xié)同完成，其中前額葉皮質(zhì)對(duì)信息的加工和維持起調(diào)控作用［10］。Theta振蕩適于大范圍的神經(jīng)整合，WM中大腦皮質(zhì)同步theta振蕩可以調(diào)節(jié)遠(yuǎn)距離腦區(qū)間的信息交流，將額區(qū)和后部感覺區(qū)域聯(lián)系起來［11-12］。Babiloni等［13］發(fā)現(xiàn)MCI表現(xiàn)出異常的大腦皮質(zhì)神經(jīng)同步性，遠(yuǎn)距離腦區(qū)間功能聯(lián)系發(fā)生改變。Wei等［14］對(duì)MCI顏色匹配選擇注意任務(wù)中腦電改變進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)MCI遠(yuǎn)距離腦區(qū)間不能有效地進(jìn)行信息加工，整個(gè)腦網(wǎng)絡(luò)功能整合下降。Ahmadlou等［15］關(guān)于MCI詞語(yǔ)工作記憶的腦電研究發(fā)現(xiàn)腦功能網(wǎng)絡(luò)效率減低，信息傳遞減慢。本研究發(fā)現(xiàn)與對(duì)照組相比，MCI組在額區(qū)內(nèi)部及額中線-后部腦區(qū)之間theta振蕩同步性明顯下降，說明MCI不能有效地通過前額葉皮質(zhì)從上到下的輸入促進(jìn)后部腦區(qū)持續(xù)活動(dòng)來維持信息，導(dǎo)致其WM 表現(xiàn)受損。Tóth等［16］發(fā)現(xiàn)在視覺WM維持期額中線theta振蕩的聯(lián)系強(qiáng)度與WM效率相關(guān)，進(jìn)一步支持了本研究結(jié)果。

綜上，本研究結(jié)果表明MCI患者伴有WM障礙，額區(qū)theta震蕩的缺失可能是其WM障礙的重要機(jī)制之一。今后需要進(jìn)一步擴(kuò)大樣本量，情況允許時(shí)可進(jìn)行長(zhǎng)期研究，動(dòng)態(tài)觀察MCI和癡呆患者工作記憶theta振蕩的變化，以進(jìn)一步理解癡呆WM障礙的病理機(jī)制，為疾病早期發(fā)現(xiàn)提供診斷依據(jù)。

Tab.4 Multi-channel EEG spectral coherence values in two groups表4 2組多通道EEGs頻譜相干值 （n=15，±s）

Tab.4 Multi-channel EEG spectral coherence values in two groups表4 2組多通道EEGs頻譜相干值 （n=15，±s）

＊P＜0.05，＊＊P＜0.01

組別MCI組對(duì)照組t Fz-FP1 1.35±0.06 1.40±0.05 2.597＊Fz-FP2 1.33±0.06 1.42±0.10 3.190＊＊Fz-AF3 1.37±0.06 1.44±0.08 2.791＊＊Fz-AF4 1.37±0.08 1.44±0.07 2.624＊Fz-F3 1.27±0.06 1.32±0.07 2.296＊Fz-F4 1.30±0.07 1.40±0.06 4.054＊＊Fz-FC3 1.07±0.07 1.15±0.08 3.013＊＊Fz-FCz 1.41±0.04 1.46±0.07 2.829＊＊Fz-FC4 1.15±0.05 1.22±0.08 2.951＊＊組別MCI組對(duì)照組t Fz-TP7 1.01±0.09 1.12±0.13 2.513＊Fz-P3 0.94±0.11 1.05±0.07 3.262＊＊Fz-P4 0.98±0.08 1.05±0.05 2.741＊Fz-T6 0.96±0.12 1.10±0.05 4.034＊＊Fz-PO3 0.96±0.07 1.04±0.08 2.965＊＊Fz-PO4 0.97±0.04 1.00±0.05 2.126＊Fz-O1 0.99±0.11 1.08±0.09 2.573＊Fz-Oz 1.01±0.12 1.09±0.06 2.548＊Fz-O2 0.96±0.09 1.05±0.07 2.833＊＊

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（2017-01-19收稿 2017-05-08修回）

（本文編輯 胡小寧）

The study of the theta oscillation characteristic in working memory in patients with mild cognitive impairment

LI Hua-juan1,ZHU Jing1,ZHANG Ting2,SONG Yi-jun1△
1 Department of Neurology,Tianjin Medical University General Hospital,Tianjin 300052,China;2 School of Biomedical Engineering and Technology,Tianjin Medical University△

E-mail:songyijun2000@126.com

ObjectiveTo study the feature of theta oscillation during working memory(WM)dysfunction in patients with mild cognitive impairment(MCI).MethodsFifteen MCI patients(MCI group)and 15 healthy subjects for checkup(control group)in Tianjin Medical University General Hospital from January to November 2016 were recruited.The differences of behavioral results in visual WM tasks were compared between the two groups.Thirty four-channel electroencephalogram(EEG)signals were recorded simultaneously.Short-Time Fourier transform was used to calculate spatial and time-frequency distribution of power and spectral coherence of multi-channel EEGs.ResultsCompared with control group,MCI group showed significantly longer reaction time and lower accuracy in WM tasks(P＜0.01).The analysis of EEGs revealed that the power of Fz channel was the biggest at frontal midline in both groups.And the power density of theta oscillation was lower at frontal electrode sites in MCI group than that of control group(P＜0.01),and theta coherence was significantly decreased in frontal region and between frontal-posterior regions(P＜0.05).ConclusionThe absence of theta oscillaton in frontal region may be one of the important reasons of working memory dysfunction for MCI.

mild cognitive impairment;working memory;theta oscillation;multi-channel electroencephalographs

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10.11958/20170091

天津市應(yīng)用基礎(chǔ)與前沿技術(shù)研究計(jì)劃項(xiàng)目（14JCZDJC35400）；2016年度天津市“131”創(chuàng)新型人才團(tuán)隊(duì)培養(yǎng)工程

1天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科（郵編300052）；2天津醫(yī)科大學(xué)生物醫(yī)學(xué)工程與技術(shù)學(xué)院

李花娟（1991），女，碩士在讀，主要從事癡呆和癲癇的臨床研究

△通訊作者 E-mail:songyijun2000@126.com