李慶亮 趙海鵬 薛明

摘要從煙粉虱[Bemisia tabaci （Gennadius）]成蟲(chóng)誘導(dǎo)開(kāi)啟JA信號(hào)途徑、煙粉虱若蟲(chóng)誘導(dǎo)開(kāi)啟SA信號(hào)途徑、煙粉虱誘導(dǎo)的SA信號(hào)途徑具有系統(tǒng)傳導(dǎo)性、煙粉虱誘導(dǎo)了寄主植物新的防御途徑4個(gè)方面綜述了煙粉虱取食誘導(dǎo)寄主防御信號(hào)途徑方面的研究進(jìn)展，并展望了煙粉虱今后的研究方向。

關(guān)鍵詞煙粉虱；誘導(dǎo)防御；分子機(jī)制；信號(hào)途徑

中圖分類號(hào)S433文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼

A文章編號(hào)0517-6611（2017）16-0141-03

Research Progress on Defense Signal Pathway of Host Plant Induced by Bemisia tabaci（Gennadius） Feeding

LI Qingliang1，ZHAO Haipeng2，XUE Ming2*（1.Fruit Tree Research Inistitute，Shanxi Academy of Agricultural Sciences，Jinzhong，Shanxi 030815； 2.College of Plant Protection，Shandong Agricultural University，Tai′an，Shandong 271018）

AbstractWe summarized the defense signal pathway of host plant induced by Bemisia tabaci（Gennadius） feeding as followed：B.tabaci adult induced and opened JA signal pathway； B.tabaci nymphal induced and opened SA signal pathway； the SA signal pathway induced by B.tabaci had system conductivity；B.tabaci induced new defense signal pathway of host plant.Furthermore，the research direction of B.tabaci was put forward.

Key wordsBemisia tabaci；Induced defense；Molecular mechanisms；Signal pathway

基金項(xiàng)目國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（30971906，31301674）。

作者簡(jiǎn)介李慶亮（1985—），男，山東臨清人，助理研究員，博士，從事植物與昆蟲(chóng)關(guān)系研究。*通訊作者，教授，從事農(nóng)業(yè)昆蟲(chóng)與害蟲(chóng)綜合防治研究。

收稿日期2017-04-19

煙粉虱[Bemisia tabaci（Gennadius）]，具有30多種生物型，是一種世界性害蟲(chóng)，給全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)造成了嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失。煙粉虱為害寄主后可能會(huì)影響寄主的生化、生理、解剖學(xué)以及發(fā)育特征，它們會(huì)消耗寄主的貯藏物質(zhì)、初級(jí)產(chǎn)物，并可能導(dǎo)致直接的植物毒素影響，同時(shí)它們可能會(huì)造成一些次級(jí)傷害，特別是通過(guò)分泌蜜露形成煤煙菌，阻擋光照，減少植物合成作用[1-4]。煙粉虱取食能夠誘導(dǎo)寄主的生理和解剖學(xué)的改變[5-6]，在番茄上一定密度的煙粉虱能夠誘導(dǎo)果實(shí)的不均勻成熟[7]，

是因?yàn)樗鼈兏淖兞酥参锛に氐暮铣?、平衡和功能[8-10]。B型煙粉虱和‘Ms煙粉虱取食西葫蘆能夠誘導(dǎo)銀葉反應(yīng)[11-12]。煙粉虱能夠改變植物的基礎(chǔ)的生理過(guò)程，例如煙粉虱能夠誘導(dǎo)氣孔導(dǎo)度的改變（改變氣體交換）降低蒸發(fā)和植物合成頻率，同時(shí)降低番茄葉片中葉綠素的含量[13]。在棉花上，粉虱取食后植物合成率降低，導(dǎo)致被害葉片可溶性糖含量降低，說(shuō)明粉虱取食干涉了植物的碳固定和代謝[14-15]。

植食性昆蟲(chóng)取食危害能夠誘導(dǎo)植物生理反應(yīng)，更多的是生化防御反應(yīng)[16]。植物的防御反應(yīng)多以信號(hào)物質(zhì)來(lái)傳遞表達(dá)，目前研究最多的信號(hào)物質(zhì)是茉莉酸（JA）及其衍生物、水楊酸（SA）及其衍生物和乙烯（ET）[17]。咀嚼式口器昆蟲(chóng)取食主要誘導(dǎo)了茉莉酸、乙烯信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[18]。

與其他取食類型的昆蟲(chóng)相比，韌皮部取食昆蟲(chóng)導(dǎo)致較小的物理傷害，但是煙粉虱能誘導(dǎo)和病原物誘導(dǎo)類似的信號(hào)途徑SA和JA/ETH途徑[19-20]，然而不同寄主、不同蟲(chóng)態(tài)會(huì)導(dǎo)致煙粉虱誘導(dǎo)開(kāi)啟不同的防御信號(hào)途徑。這些信號(hào)途徑能夠提高或者抑制寄主植物對(duì)多種危害的抗性[20-22]。目前國(guó)內(nèi)外關(guān)于煙粉虱誘導(dǎo)寄主防御反應(yīng)的研究仍是熱點(diǎn)，筆者綜述了誘導(dǎo)防御信號(hào)途徑及防御基因方面的研究進(jìn)展，以期為今后該領(lǐng)域的研究與應(yīng)用提供參考。

1煙粉虱成蟲(chóng)誘導(dǎo)開(kāi)啟JA信號(hào)途徑

煙粉虱成蟲(chóng)取食棉花后的12 h之內(nèi)抑制了葉片內(nèi)茉莉酸甲酯含量的表達(dá)，但12 h以后煙粉虱取食強(qiáng)烈誘導(dǎo)了棉葉中茉莉酸甲酯的過(guò)量表達(dá)，茉莉酸甲酯含量迅速增加，到達(dá)24 h時(shí)，茉莉酸甲酯含量雖然稍有下降，但仍然保持較高的含量表達(dá)[23]。Puthoff等[24]研究了B型煙粉虱成蟲(chóng)和溫室白粉虱成蟲(chóng)為害番茄后局部和系統(tǒng)葉位機(jī)械傷害反應(yīng)和防御反應(yīng)的基因表達(dá)情況，B型煙粉虱成蟲(chóng)和溫室白粉虱成蟲(chóng)為害番茄葉后依賴JA信號(hào)途徑的GluB 以及Chi9 基因大量積累，另外在上部系統(tǒng)葉片中積累了GluB。在粉虱危害后PR-1基因表達(dá)上調(diào)。而乙烯和SA調(diào)控的Chi3和PR-4 基因帶蟲(chóng)葉片中處于較低表達(dá)水平。

2煙粉虱若蟲(chóng)誘導(dǎo)開(kāi)啟SA信號(hào)途徑

EstradaHernndez等[25]通過(guò)SSH技術(shù)研究了A型煙粉虱不同蟲(chóng)態(tài)為害番茄后的基因表達(dá)情況，發(fā)現(xiàn)169個(gè)基因被表達(dá)或被抑制表達(dá)，但參與JA和ET信號(hào)的途徑主要的基因都未被煙粉虱為害誘導(dǎo)表達(dá)發(fā)生差異。

B型煙粉虱2齡和3齡若蟲(chóng)取食誘導(dǎo)的基因包括SA合成、感知、信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和防御相關(guān)基因上調(diào)[26-27]。B型煙粉虱2、3齡若蟲(chóng)取食為害擬南芥后與SA信號(hào)途徑中SA合成密切相關(guān)的基因SID2、 EDS5和PAD4誘導(dǎo)上調(diào)了3.3～3.8倍， EDR1和EDS1上調(diào)了1.0倍多。而其SA信號(hào)途徑下游防御相關(guān)基因NPR1、WRKY70、TGA2則上調(diào)了1.0倍多。然而在B型煙粉虱若蟲(chóng)沒(méi)有誘導(dǎo)或者抑制了JA調(diào)控的防御基因[28-32]，與JA合成相關(guān)的基因FAD3和FAD7分別下調(diào)了2.7倍和1.89倍，JA途徑防御反應(yīng)基因PDF1.2下調(diào)2.7倍，VSP1下調(diào)2.3倍。其他JA途徑防御基因 FAD2、TH12.1和COⅠ1 在RNA水平上沒(méi)有變化或變化很小。

有學(xué)者研究B型煙粉虱若蟲(chóng)為害擬南芥21 d后信號(hào)途徑相關(guān)基因的變化，結(jié)果表明當(dāng)銀葉粉虱取食后，在局部葉中水楊酸途徑相關(guān)基因（PR1、BGL2、PR5、 SID2、 EDS5和PAD4）表達(dá)量上調(diào)，而茉莉酸和乙烯途徑的相關(guān)基因（PDF1.2、VSP1、HEL、THI2.1、FAD3、 ERS1和 ERF1）則被抑制或無(wú)明顯變化[33]。而在番茄中A型煙粉虱2齡和3齡若蟲(chóng)取食危害后，SA調(diào)控的下游PR基因強(qiáng)烈表達(dá)，并且與SA合成相關(guān)的PAL表達(dá)量亦上調(diào)，而參與ET合成和感知的基因下調(diào)[25]。煙粉虱取食為害辣椒后水楊酸途徑基因CaPR1上調(diào)，而茉莉酸途徑基因CaPIN Ⅱ下降，說(shuō)明煙粉虱危害誘導(dǎo)了水楊酸途徑，抑制了茉莉酸途徑[34]。B型煙粉虱若蟲(chóng)取食煙草后水楊酸信號(hào)途徑相關(guān)基因（PAL、PR1和PR5）的轉(zhuǎn)錄組水平均上調(diào)表達(dá)[35]， LOX和COⅠ1在B型煙粉虱若蟲(chóng)整個(gè)取食過(guò)程中表達(dá)量均沒(méi)有顯著變化。

帶番茄花葉病毒的B型煙粉虱和不帶病毒的B型煙粉虱為害的植株，SA信號(hào)途徑調(diào)控的PR蛋白基因表現(xiàn)出不同程度的誘導(dǎo)積累[36]。盡管沒(méi)有病毒的粉虱表現(xiàn)為PR蛋白基因的增加，但帶番茄花葉病毒的B型煙粉虱危害誘導(dǎo)的β-1，3葡聚糖酶、幾丁質(zhì)酶、過(guò)氧化物酶、PR2和PR4表達(dá)水平比不帶病毒粉虱誘導(dǎo)的增加的多。

煙粉虱若蟲(chóng)取食為害三生煙草，強(qiáng)烈誘導(dǎo)其水楊酸含量表達(dá)[37-38]。擬南芥植株JA會(huì)抑制延緩煙粉虱若蟲(chóng)的生長(zhǎng)發(fā)育，因此，煙粉虱若蟲(chóng)通過(guò)誘導(dǎo)開(kāi)啟SA途徑抑制JA的生成以確保自身不受JA防御途徑的影響[26]。

3煙粉虱誘導(dǎo)的SA信號(hào)途徑具有系統(tǒng)傳導(dǎo)性

煙粉虱若蟲(chóng)取食為害擬南芥夠在局部被害葉片PR1、 BGL2、 PR5、 SID2、 EDS5和 PAD4等基因表達(dá)量增加，而PR1、 PR5和 BGL2基因在局部和系統(tǒng)葉片表達(dá)量都增加[33]。在煙草中， B型煙粉虱為害植株后10和15 d時(shí)，帶蟲(chóng)葉位與系統(tǒng)白脈葉位中PR1、PR5、PAL 3個(gè)基因表達(dá)明顯上調(diào)[35]。煙粉虱為害三生煙后局部帶蟲(chóng)葉和系統(tǒng)葉的水楊酸含量相對(duì)于對(duì)照均明顯增加。這表明煙粉虱誘導(dǎo)的SA信號(hào)途徑具有系統(tǒng)傳導(dǎo)性[33]。張曉英[37]研究表明，B型煙粉虱取食煙草葉片后系統(tǒng)白脈葉位煙蚜的生長(zhǎng)受到顯著抑制，而對(duì)于蟲(chóng)體葉位則無(wú)明顯影響。而試驗(yàn)測(cè)得不同葉位的SA含量相似，且在SA途徑缺失的NahG煙草上則不存在該差異。加之測(cè)得SA下游的防御酶β-1，3-葡聚糖酶等酶活性趨勢(shì)與上述情況相符[39-41]，表明B型煙粉虱取食誘導(dǎo)的SA途徑存在系統(tǒng)差異性。

4煙粉虱誘導(dǎo)了寄主植物新的防御途徑

溫室白粉虱或者B型煙粉虱取食的番茄植株相對(duì)于對(duì)照植株鑒定出了Whitefly Regulated（Wfi 1）基因[28]。Wfi1是番茄與哺乳動(dòng)物gp91-phox同源的基因，能夠編碼NADPH氧化酶的1個(gè)亞基[42]。番茄被不同防御信號(hào)物質(zhì)處理后，發(fā)現(xiàn)Wfi1轉(zhuǎn)錄子沒(méi)有被SA、ABA和系統(tǒng)素誘導(dǎo)積累，同時(shí)沒(méi)被外源JA和ET處理積累[28]。

另外，研究發(fā)現(xiàn)南瓜和B型煙粉虱關(guān)系同時(shí)使發(fā)育葉片銀葉紊亂[43]。利用RNA差異顯示技術(shù)鑒定南瓜系統(tǒng)葉中能被B型煙粉虱2齡和3齡若蟲(chóng)誘導(dǎo)的，但是沒(méi)有被甘薯粉虱若蟲(chóng)誘導(dǎo)的基因[44]，鑒定了2種基因SILVERLEAF WHITEFLY1（SLW1）和SLW3，這2個(gè)基因在局部為害葉片和系統(tǒng)葉片中積累[29]。值得注意的是，被甘薯粉虱取食后局部葉片SLW1 基因誘導(dǎo)積累的水平較低，但在系統(tǒng)葉片沒(méi)有積累。另外SLW1轉(zhuǎn)錄子能夠被防御物質(zhì)JA和ET 誘導(dǎo)但是機(jī)械傷害沒(méi)有誘導(dǎo)。SLW1編碼了M20B金屬多肽酶，對(duì)粉虱有不能確定的防御功能。

另一方面，甘薯粉虱取食后在局部為害葉片SLW3 基因積累的較少，在系統(tǒng)葉片沒(méi)積累。另外，SLW3轉(zhuǎn)錄子沒(méi)有被JA、ET、SA、過(guò)氧化氫和NO處理誘導(dǎo)，表明SLWF能夠被一個(gè)特殊的信號(hào)途徑誘導(dǎo)。

5結(jié)語(yǔ)

總體來(lái)看，粉虱取食誘導(dǎo)的反應(yīng)完全不同于咀嚼式害蟲(chóng)誘導(dǎo)的反應(yīng)。很明顯，不管粉虱若蟲(chóng)取食的是作物還是模式植物擬南芥，都會(huì)誘導(dǎo)有效的防御病原物的信號(hào)途徑，與蚜蟲(chóng)誘導(dǎo)的反應(yīng)一致。但是由于煙粉虱若蟲(chóng)長(zhǎng)期固定的取食方式使得其與其他韌皮部取食昆蟲(chóng)對(duì)寄主植物造成的傷害又不完全相同，導(dǎo)致其誘導(dǎo)的寄主防御反應(yīng)有較強(qiáng)的特異性，目前有研究表明煙粉虱取食寄主后對(duì)其他昆蟲(chóng)如鱗翅目昆蟲(chóng)（斜紋夜蛾、甘藍(lán)尺蠖）以及刺吸式害蟲(chóng)等造成明顯的不利影響，充分研究明確煙粉虱誘導(dǎo)的寄主防御反應(yīng)，特別是如何通過(guò)利用這種防御反應(yīng)來(lái)防治其他昆蟲(chóng)，是今后煙粉虱研究工作的一個(gè)重要方面。

參考文獻(xiàn)

[1]

CHEN J，MCAUSLANE H，CARLE R B，et al.Impact of Bemisia argentifolii（Homoptera：Auchenorrhyncha：Aleyrodidae） infestation and squash silverleaf disorder on Zucchini yield and quality[J].J Econ Entomol，2004，97（6）：2083-2094.

[2] GERLING D，MAYER R T.Bemisia：1995 taxonomy，biology，damage，control and management[M].Andover，UK：Intercept Ltd，1996.

[3] HENNEBERRY T J，JECH L F，HENDRIX D L，et al.Bemisia argentifolii（Homoptera：Aleyrodidae） honeydew and honeydew sugar relationships to sticky cotton[J].Southwestern entomologist，2000，25（1）：1-14.

[4] YEE W L，TOSCANO N C，CHU C C，et al.Bemisia argentifolii（Homoptera：Aleyrodidae） action thresholds and cotton photosynthesis[J].Environmental entomology，1996，25（6）：1267-1273.

[5] COSTA H S，ULLMAN D E，JOHNSON M W，et al.Squash silverleaf symptoms induced by immature，but not adult，Bemisia tabaci[J].Phytopathology，1993，83（7）：763-766.

[6] VAN DE VEN W T，LEVESQUE C S，PERRING T M，et al.Local and systemic changes in squash gene expression in response to silverleaf whitefly feeding[J].The plant cell，2000，12（8）：1409-1423.

[7] SCHUSTER D J.Relationship of silverleaf whitefly population density to severity of irregular ripening of tomato[J].Hortscience，2001，36（6）：1089-1090.

[8] HANIFKHAN S，BULLOCK R，STOFFELLA P，et al.Possible involvement of altered gibberellin metabolism in the induction of tomato irregular ripening in dwarf cherry tomato by silverleaf whitefly[J].Journal of plant growth regulation，1997，16（4）：245-251.

[9] POWELL C A，STOFFELLA P J.Susceptibility of tomato cultivars of internal and external tomato irregular ripening[J].Hortscience A publication of the american society for horticultural science，1995，30（6）：1307.

[10] MCCOLLUM T G，STOFFELLA P J，POWELL C A，et al.Effects of silverleaf whitefly feeding on tomato fruit ripening[J].Postharvest biology & technology，2004，31（2）：183-190.

[11] DELATTE H，REYNAUD B，GRANIER M，et al.A new silverleafinducing biotype Ms of Bemisia tabaci（Hemiptera：Aleyrodidae） indigenous to the islands of the southwest Indian Ocean[J].Bulletin of entomological research，2005，95（1）：29-35.

[12] SCHMALSTIG J G，MCAUSLANE H J.Developmental anatomy of zucchini leaves with squash silverleaf disorder caused by the silverleaf whitefly[J].Journal of the american society for horticultural science，2001，126（5）：544-554.

[13] BUNTIN D G，GILBERTZ D A，OETTING R D.Chlorophyll loss and gas exchange in tomato leaves after feeding injury by Bemisia tabaci （Homoptera：Aleyrodidae）[J].J Econ Entomol，1993，86（2）：517-522.

[14] LIN T B，SCHWARTZ A，SARANGA Y.Photosynthesis and productivity of cotton under silverleaf whitefly stress[J].Crop science，1999，39（1）：174-184.

[15] LIN T B，WOLF S，SCHWARTZ A，et al.Silverleaf whitefly stress impairs sugar export from cotton source leaves[J].Physiologia plantarum，2000，109（3）：291-297.

[16] KARBAN R，BALDWIN I.Induced responses to herbivory[M].Chicago：University of Chicago Press，1997.

[17] BLEECKER A B，KENDE H.Ethylene：A gaseous signal molecule in plants[J].Annu Rev Cell Dev Biol，2000，16：1-18.

[18] MORAN P J，THOMPSON G A.Molecular responses to aphid feeding in Arabidopsis in relation to plant defense pathways[J].Plant physiology，2001，125（2）：1074-1085.

[19] KALOSHIAN I，WALLING L L.Hemipterans as plant pathogens[J].Annual review of phytopathology，2005，43（1）：491-521.

[20] WALLING L L.The myriad plant responses to herbivores[J].Journal of plant growth regulation，2000，19（2）：195-216.

[21] STOUT M J，THALER J S，THOMMA B.Plantmediated interactions between pathogenic microorganisms and herbivorous arthropods[J].Annual review of entomology，2006，51：663-689.

[22] BOSTOCK R M.Signal crosstalk and induced resistance：Straddling the line between cost and benefit[J].Annual review of phytopathology，2005，43（1）：545-580.

[23] 張帆.棉花防御與煙粉虱反防御的交互作用[D].烏魯木齊：新疆農(nóng)業(yè)大學(xué)，2009.

[24] PUTHOFF D P，HOLZER F M，PERRING T M，et al.Tomato pathogenesisrelated protein genes are expressed in response to Trialeurodes vaporariorum and Bemisia tabaci biotype B feeding[J].J Chem Ecol，2010，36（11）：1271-1285.

[25] ESTRADAHERNNDEZ M G，VALENZUELASOTO J H，IBARRALACLETTE E，et al.Differential gene expression in whitefly Bemisia tabaciinfested tomato （Solanum lycopersicum） plants at progressing developmental stages of the insect′s life cycle[J].Physiologia plantarum，2009，137（1）：44-60.

[26] KEMPEMA L A，CUI X，HOLZER F M，et al.Arabidopsis transcriptome changes in response to phloemfeeding silverleaf whitefly nymphs.Similarities and distinctions in responses to aphids[J].Plant Physiol，2007，143（2）：849-865.

[27] ZHANG P J，LI W D，HUANG F，et al.Feeding by whiteflies suppresses downstream jasmonic acid signaling by eliciting salicylic acid signaling[J].Journal of chemical ecology，2013，39（5）：612-619.

[28] PUTHOFF D P.PlantInsect Interactions：The Tomato Defense Response Following Feeding by PhloemFeeding Whiteflies[D].California：University of California，1999.

[29] VEN DE VEN W T，LEVESQUE C S，PERRING T M，et al.Local and systemic changes in squash gene expression in response to silverleaf whitefly feeding[J].Plant cell，2000，12（8）：1409-1423.

[30] MORAN P J，THOMPSON G A.Molecular responses to aphid feeding in Arabidopsis in relation to plant defense pathways[J].Plant physiology，2001，125（2）：1074-1085.

[31] MORAN P J，CHENG Y F，CASSELL J L，et al.Gene expression profiling of Arabidopsis thaliana in compatible plantaphid interactions[J].Archives of insect biochemistry and physiology，2002，51（4）：182-203.

[32] THOMPSON G A，GOGGIN F L.Transcriptomics and functional genomics of plant defence induction by phloemfeeding insects[J].Journal of experimental botany，2006，57（4）：755-766.

[33] ZARATE S I，KEMPEMA L A，WALLING L L.Silverleaf whitefly induces salicylic acid defenses and suppresses effectual jasmonic acid defenses[J].Plant physiology，2007，143（2）：866-875.

[34] YANG J W，YI H S，KIM H，et al.Whitefly infestation of pepper plants elicits defence responses against bacterial pathogens in leaves and roots and changes the belowground microflora[J].J Ecol，2011，99（1）：46-56.

[35] 畢明娟.B型煙粉虱誘導(dǎo)的煙草防御信號(hào)途徑及B型煙粉虱和煙蚜對(duì)煙草防御反應(yīng)的生理適應(yīng)性差異[D].泰安：山東農(nóng)業(yè)大學(xué)，2010.

[36] MCKENZIE C L，SHATTERS R G，DOOSTDAR H，et al.Effect of geminivirus infection and Bemisia infestation on accumulation of pathogenesisrelated proteins in tomato[J].Archives of insect biochemistry and physiology，2002，49（4）：203-214.

[37] 張曉英.水楊酸信號(hào)途徑在B型煙粉虱誘導(dǎo)煙草對(duì)煙蚜防御反應(yīng)中的作用[D].泰安：山東農(nóng)業(yè)大學(xué)，2012.

[38] ZHAO H P，ZHANG X Y，XUE M，et al.Feeding of whitefly on tobacco decreases aphid performance via increased salicylate signaling[J].Plos one，2015，10（9）：1-14.

[39] 李慶亮.B型煙粉虱為害對(duì)煙草生理生化的影響及其誘導(dǎo)的防御反應(yīng)[D].泰安：山東農(nóng)業(yè)大學(xué)，2009.

[40] 王洪濤.B型煙粉虱取食誘導(dǎo)的煙草對(duì)斜紋夜蛾生長(zhǎng)發(fā)育和繁殖的影響及機(jī)制[D].泰安：山東農(nóng)業(yè)大學(xué)，2011.

[41] 李慶亮.B型煙粉虱為害后煙草的生理響應(yīng)[D].泰安：

山東農(nóng)業(yè)大學(xué)，2012.

[42] TORRES M A，DANGL J L，JONES J D.Arabidopsis gp91phox homologues AtrbohD and AtrbohF are required for accumulation of reactive oxygen intermediates in the plant defense response[J].Proceedings of the national academy of sciences of the united states of america，2002，99（1）：517.

[43] COSTA H S，WESTCOT D M，ULLMAN D E，et al.Ultrastructure of the endosymbionts of the whitefly，Bemisia tabaci and Trialeurodes vaporariorum[J].Protoplasma，1993，176（3）：106-115.

[44] VAN DE VEN W，PUTHOFF D，LEVESQUE C，et al.Activation of novel signalling pathways by phloemfeeding whiteflies[J].Bull oilbsrop iobcwprs，2002，25（6）：33-40.