何朝濱 林小軍

中性粒細(xì)胞/淋巴細(xì)胞比值 血小板/淋巴細(xì)胞比值與TACE治療肝癌患者預(yù)后的相關(guān)性

何朝濱 林小軍

目的：本研究探討中性粒細(xì)胞與淋巴細(xì)胞比值（neutrophil to lymphocyte ratio，NLR）和血小板與淋巴細(xì)胞比值（platelet to lymphocyte ratio，PLR）與接受肝動(dòng)脈栓塞化療（transarterial chemoembolization，TACE）肝癌（hepatocellular carcinoma，HCC）患者術(shù)后生存期的相關(guān)性。方法：回顧性分析2007年1月至2015年6月中山大學(xué)腫瘤防治中心肝膽胰科確診為肝癌并行TACE治療的216例患者。研究患者依照NLR和PLR的界值分成兩組。分析并比較NLR和PLR在不同隨訪時(shí)間點(diǎn)的受試者工作曲線（ROC）下面積。單因素和多因素分析用于評(píng)價(jià)NLR和PLR與TACE術(shù)后肝癌患者預(yù)后的相關(guān)性。結(jié)果：本研究中位隨訪時(shí)間為431.1 d。全體研究對(duì)象1、2、3年生存率分別為61.3%、44.2%和40.5%。中位生存時(shí)間為410.5 d。術(shù)前NLR＜1.77組和術(shù)前NLR≥1.77組1、2、3年生存率分別為81.6%、63.0%、45.7%和43.1%、27.0%、19.3%，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.001）。術(shù)前PLR＜94.62組和術(shù)前PLR≥94.62組1、2、3年生存率分別為62.7%、47.0%、37.0%和46.8%、29.0%、18.5%，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.002）。多因素分析顯示NLR≥1.77與TACE術(shù)后肝癌患者較差預(yù)后相關(guān)，是肝癌患者TACE治療后的危險(xiǎn)因素。結(jié)論：TACE介入術(shù)前HCC患者的NLR水平，作為系統(tǒng)炎癥的一個(gè)反應(yīng)指標(biāo)，是影響其預(yù)后的危險(xiǎn)因素。

肝細(xì)胞肝癌 中性粒細(xì)胞與淋巴細(xì)胞比值 血小板與淋巴細(xì)胞比值 預(yù)后

原發(fā)性肝癌是世界上最常見的肝臟惡性腫瘤，尤其是在東南亞和和非洲北部地區(qū)。絕大部分的原發(fā)性肝癌是肝細(xì)胞肝癌（hepatocellular carcinoma， HCC），占世界常見腫瘤的第5位。中國(guó)肝癌人數(shù)占全球的一半以上，在腫瘤相關(guān)死亡中位居第3位［1］。

肝癌有多種根治性的方式，如外科手術(shù)切除、肝移植和局部消融治療。由于肝癌初次發(fā)現(xiàn)時(shí)多為晚期，大部分伴有嚴(yán)重的肝硬化，根治性治療僅適用于10%～30%的初治患者［2］。大部分中晚期肝癌患者在初治時(shí)均表現(xiàn)有門靜脈或肝靜脈的侵犯或多發(fā)腫瘤，對(duì)于這部分患者，肝動(dòng)脈栓塞化療（transarterial chemoembolization，TACE）是推薦的治療方式之一［3］。盡管血管侵犯、腫瘤多發(fā)及遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移等因素可以用來(lái)評(píng)價(jià)肝癌患者TACE治療后的預(yù)后，但由于肝癌研究群體的異質(zhì)性，上述因素并不能用來(lái)評(píng)價(jià)肝癌患者TACE治療后的生存期。對(duì)于這部分患者，目前尚無(wú)有效的評(píng)價(jià)指標(biāo)區(qū)分不同的患者群體，以利于評(píng)價(jià)TACE治療肝癌后患者的生存期。炎癥反應(yīng)在各種惡性腫瘤的形成與發(fā)展過程中起著重要作用［4］。系統(tǒng)炎癥反應(yīng)是一個(gè)可以由炎癥因子評(píng)價(jià)的較為復(fù)雜的反應(yīng)過程。目前很多研究都聚焦于炎癥反應(yīng)在肝癌患者預(yù)后的評(píng)價(jià)作用。有研究表明，術(shù)前升高的中性粒細(xì)胞和淋巴細(xì)胞比值（neutrophil to lympho?cyte ratio，NLR）與肝癌患者的不良預(yù)后相關(guān)［5］。術(shù)前較高的血小板與淋巴細(xì)胞比值（platelet to lymphocyte ratio，PLR）也預(yù)示著肝癌患者的不良預(yù)后［6］。目前，對(duì)于NLR和PLR這兩個(gè)全身炎性反應(yīng)指標(biāo)預(yù)測(cè)TACE治療中晚期肝癌患者預(yù)后的研究較少，本研究旨在評(píng)估術(shù)前NLR和PLR對(duì)于中晚期肝癌TACE治療后預(yù)后的預(yù)測(cè)價(jià)值。

1 材料與方法

1.1 病例資料

本研究選取2007年1月至2015年6月在中山大學(xué)腫瘤防治中心肝膽胰科初治的并且接受TACE治療的中晚期肝癌患者臨床資料。回顧性分析臨床和影像學(xué)資料，包括年齡、性別、生化指標(biāo)、血清甲胎蛋白水平、腫瘤大小、腫瘤數(shù)目、血管侵犯等。入組標(biāo)準(zhǔn)：1）初診為肝癌且無(wú)法行手術(shù)治療；2）接受TACE治療作為首次治療且之后未經(jīng)過其他治療的患者；3）Child分級(jí)A級(jí)；4）隨訪資料均完整。腫瘤無(wú)法手術(shù)應(yīng)滿足條件之一：1）多發(fā)腫瘤，最大直徑＞5 cm；2）門脈癌栓且存在側(cè)支供血；3）肝靜脈癌栓；4）遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移。排除標(biāo)準(zhǔn)：1）TACE治療前已經(jīng)接受過手術(shù)、消融或靶向藥物治療等治療方式的患者；2）TACE治療后接受手術(shù)、消融或靶向藥物治療等治療方式者；3）術(shù)前臨床或影像資料不全；4）肝硬化失代償期；5）存在嚴(yán)重的心腦血管疾??；6）合并腎功能不全或障礙者；7）術(shù)前存在感染：膽道感染、肺部感染及泌尿系統(tǒng)感染等；8）門脈完全閉塞，無(wú)側(cè)支供血；9）隨訪資料不全或失訪。根據(jù)患者術(shù)前7 d內(nèi)最后一次血常規(guī)計(jì)數(shù)，計(jì)算得到NLR和PLR。

根據(jù)上述標(biāo)準(zhǔn)，228例患者符合臨床入組條件，其中失訪12人，最終入組216例肝癌中晚期患者。臨床資料及影像學(xué)資料見表1。其中男性200例，女性16例。年齡24～77歲，平均年齡53歲。本研究隨訪截至于2016年6月30日。截至隨訪結(jié)束，死亡135例，生存81例?？偵嫫冢╫verall survival，OS）定義為自確診中晚期肝癌并接受TACE治療日期至死亡或末次隨訪時(shí)間間隔。

表1 TACE術(shù)前NLR和PLR與中晚期肝癌患者臨床特征的相關(guān)性Table 1 Correlation between NLR and PLR before TACE and clinical factors in patients with advanced stage HCC

表1 TACE術(shù)前NLR和PLR與中晚期肝癌患者臨床特征的相關(guān)性（續(xù)表1）Table 1 Correlation between NLR and PLR before TACE and clinical factors in patients with advanced stage HCC

1.2 TACE方法

采用Seldinger技術(shù)行股動(dòng)脈穿刺插管至肝固有動(dòng)脈或其分支。造影明確腫瘤位置、數(shù)目、大小及血管供應(yīng)關(guān)系后超選擇插管至腫瘤供血?jiǎng)用}，通過腫瘤供血?jiǎng)用}緩慢灌注化療藥物，用碘化油進(jìn)行栓塞，碘化油用量從10～30 mL不等，根據(jù)腫瘤的位置、大小及數(shù)目行個(gè)體化治療。灌注藥物有表阿霉素50 mg，絲裂霉素6 mg和卡鉑300 mg。

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

根據(jù)患者術(shù)前外周血血常規(guī)結(jié)果計(jì)算可以得到NLR及PLR值。采用R3.2.2軟件及“生存ROC”方法繪制NLR和PLR診斷腫瘤預(yù)后的受試者工作特征ROC曲線并得到NLR和PLR與腫瘤預(yù)后相關(guān)的界值，根據(jù)界值分別將NLR及PLR分成高、低兩組，同時(shí)比較兩者各時(shí)間點(diǎn)ROC曲線下面積。采用SPSS 22.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析。一般資料采用描述性分析，連續(xù)變量比較采用t檢驗(yàn)，分類變量比較采用χ2檢驗(yàn)。小樣本率的比較采用Fisher精確概率法，多組計(jì)量資料比較采用單因素方差分析。單因素分析用Kaplan-Meier法計(jì)算肝癌TACE術(shù)后的累積生存率，并通過Log-rank檢驗(yàn)比較各組的累積生存率的差異，多因素分析采用Cox風(fēng)險(xiǎn)回歸模型，單因素及多因素分析中各影響因素的風(fēng)險(xiǎn)比（hazard ratio，HR）及95%置信區(qū)間（confidence interval，CI）可以通過Cox回歸模型計(jì)算得出。采用MedCalc 11.4.2.0軟件繪制生存曲線并比較各組生存曲線的差異。以P＜0.05為差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 NLR和PLR與臨床影像特征的關(guān)系

計(jì)算得到NLR的診斷界值為1.77，PLR的診斷界值為94.62。根據(jù)NLR界值及PLR界值可以分別將入組患者分為兩組，NLR＜1.77和NLR≥1.77；PLR＜94.62和PLR≥94.62。NLR和PLR與入組患者臨床特征的關(guān)系如表2所示?；颊咴谙鄳?yīng)兩組比較中，一般臨床資料年齡、性別和實(shí)驗(yàn)室檢查外周血白細(xì)胞（WBC）、谷丙轉(zhuǎn)氨酶（ALT）、谷草轉(zhuǎn)氨酶（AST）、血漿白蛋白（ALB）、總膽紅素（TBIL）、堿性磷酸酶（ALP）、γ-谷氨酰胺轉(zhuǎn)肽酶（GGT）、甲胎蛋白（AFP）、乙肝病毒脫氧核苷酸載量（HBV-DNA）等在相應(yīng)兩組中的分布均無(wú)顯著差異，兩者對(duì)比基線平衡。

2.2 NLR和PLR診斷ROC曲線在不同隨訪時(shí)間點(diǎn)的比較

NLR和PLR在評(píng)價(jià)中晚期肝癌患者TACE治療后預(yù)后的診斷能力可以通過兩者在不同隨訪時(shí)間點(diǎn)的AUC曲線進(jìn)行比較。本研究中晚期肝癌TACE術(shù)后隨訪1年（圖1）、2年（圖2）和3年（圖3）的ROC曲線與兩診斷指標(biāo)對(duì)于TACE術(shù)后1年、2年和3年ROC曲線下面積（area under curve，AUC）（表2）顯示術(shù)前NLR和術(shù)前PLR對(duì)于本研究入組患者TACE術(shù)后1、2和3年的預(yù)后均顯示出較好的相關(guān)性。術(shù)前NLR作為入組患者預(yù)后的危險(xiǎn)因素與術(shù)前PLR相比，對(duì)于入組患者TACE術(shù)后1、2和3年的預(yù)后評(píng)價(jià)有著更高的AUC值。

圖1 HCC患者TACE治療后1年NLR與PLR和OS關(guān)系的ROC曲線Figure 1 ROC curve for the relationship of OS with NLR and PLR in HCC patients at one year after TACE

圖2 HCC患者TACE治療后2年NLR與PLR和OS關(guān)系的ROC曲線Figure 2 ROC curve for the relationship of OS with NLR and PLR in HCC patients at two years after TACE

圖3 HCC患者TACE治療后3年NLR與PLR和OS關(guān)系的ROC曲線Figure 3 ROC curve for the relationship of OS with NLR and PLR in HCC patients at three years after TACE

圖4 接受TACE治療的HCC患者中NLR＜1.77組和NLR≥1.77組患者生存曲線Figure 4 Comparison of overall survival between NLR＜1.77 group and NLR≥1.77 group in HCC patients treated with TACE

圖5 接受TACE治療的HCC患者中PLR＜94.62組和PLR≥94.62組患者生存曲線Figure 5 Comparison of overall survival between PLR＜94.62 group and PLR≥94.62 group in HCC patients treated with TACE

表2 TACE術(shù)前NLR和PLR診斷曲線下面積比較Table 2 Comparison of the area under the curve(AUC)of NLR and PLR before TACE

2.3 NLR和PLR與肝癌患者TACE治療后預(yù)后的關(guān)系

本組患者術(shù)后中位隨訪時(shí)間為431.1 d。全組患者1、2、3年生存率分別為61.3%、44.2%和40.5%，中位生存時(shí)間410.5 d。術(shù)前NLR＜1.77組1、2、3年生存率為81.6%、63.0%和45.7%，中位生存時(shí)間1 050 d；術(shù)前NLR≥1.77組1、2、3年生存率分別為43.1%、27.0%和19.3%，中位生存時(shí)間288 d，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.001，圖4）。術(shù)前PLR＜94.62組1、2、3年生存率分別為62.7%、47.0%和37.0%，中位生存時(shí)間635 d；術(shù)前PLR≥94.62組1、2、3年生存率分別為46.8%、29.0%和18.5%，中位生存時(shí)間310 d，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.002，圖5）。

2.4 影響肝癌患者TACE治療后預(yù)后的單因素和多因素分析

單因素預(yù)后分析結(jié)果顯示：患者介入術(shù)前生化指標(biāo)中的谷草轉(zhuǎn)氨酶、白蛋白、堿性磷酸酶、甲胎蛋白、腫瘤直徑、腫瘤血管侵犯、NLR值和PLR值對(duì)影響患者預(yù)后有影響（P＜0.05，表3）。將單因素預(yù)后分析有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的因素納入多因素預(yù)后分析，多因素預(yù)后分析提示術(shù)前AFP＞400 ng/mL、腫瘤直徑＞5 cm、血管侵犯和術(shù)前NLR值≥1.77預(yù)示著較差的預(yù)后，是中晚期肝癌患者TACE治療后影響OS的危險(xiǎn)因素（表4）。

表3 216例HCC患者的總生存預(yù)后單因素分析Table 3 Univariate analysis of factors associated with overall survival based on the study cohort

表4 216例HCC患者的總生存預(yù)后多因素分析Table 4 Multivariate analyses of factors associated with overall survival based on the study cohort

3 討論

目前對(duì)于不可手術(shù)切除的中晚期肝癌，TACE是推薦的治療方案之一。由于肝功能惡化，門靜脈、肝靜脈血管侵犯及較大的腫瘤負(fù)荷，TACE治療6個(gè)月后療效會(huì)下降，TACE后2年的生存率約為24%～63%［7］。中晚期肝癌患者接受TACE治療后，相關(guān)的預(yù)后危險(xiǎn)因素還有待篩選和確認(rèn)。

早在19世紀(jì)，Balkwill等［8］首次提出炎癥與腫瘤有關(guān)。目前研究表明系統(tǒng)炎癥反應(yīng)在腫瘤的發(fā)生發(fā)展中扮演著重要角色［9］。由腫瘤細(xì)胞釋放的炎癥因子能夠刺激腫瘤的發(fā)生、腫瘤血管形成、腫瘤的侵犯和轉(zhuǎn)移［10］。炎癥過程中粒細(xì)胞和循環(huán)淋巴細(xì)胞在腫瘤的發(fā)生過程中是相互對(duì)立的一對(duì)調(diào)節(jié)因子［11］。免疫細(xì)胞樣粒細(xì)胞與腫瘤血管的生成和不良預(yù)后有關(guān)。這一過程可能與上調(diào)的環(huán)氧酶2和抗腫瘤調(diào)節(jié)免疫細(xì)胞的下調(diào)相關(guān)［12-14］。進(jìn)一步研究表明，淋巴細(xì)胞是殺傷腫瘤細(xì)胞和抑制腫瘤的增殖與轉(zhuǎn)移的腫瘤防御系統(tǒng)的重要成分［4］。有研究表明調(diào)節(jié)免疫淋巴細(xì)胞，如B細(xì)胞、CD8+細(xì)胞毒性T細(xì)胞和CD4+輔助T細(xì)胞在腫瘤細(xì)胞溶解過程中起著重要作用［11］。血小板也是腫瘤相關(guān)全身炎癥反應(yīng)指標(biāo)，尤其是晚期腫瘤患者常常伴隨有血小板增多。血小板分泌的TGF-β、VEGF等炎癥因子可以加速腫瘤細(xì)胞的分化和增殖［15］。相關(guān)證據(jù)表明升高的炎癥評(píng)分更常見于合并血管侵犯、較大的腫瘤和較高腫瘤分期的患者，提示系統(tǒng)炎癥評(píng)分能夠提示侵襲性更高的腫瘤類型［16］。

NLR及PLR作為系統(tǒng)炎癥的生物指標(biāo)，可以直觀反映機(jī)體炎癥狀態(tài)和免疫水平。術(shù)前臨床資料對(duì)比分析顯示，各組間患者一般資料及實(shí)驗(yàn)室資料無(wú)顯著差異，各對(duì)比組基線平衡。ROC曲線比較分析提示，TACE術(shù)前NLR和PLR與中晚期肝癌患者接受TACE治療預(yù)后相關(guān)，且術(shù)前NLR與預(yù)后的相關(guān)性更強(qiáng)，TACE術(shù)后生存分析提示術(shù)前NLR及PLR均可以區(qū)分不同中晚期肝癌介入術(shù)后患者群體，并預(yù)測(cè)相應(yīng)的生存率。單因素生存分析提示谷草轉(zhuǎn)氨酶、白蛋白、堿性磷酸酶、術(shù)前甲胎蛋白、腫瘤直徑、腫瘤血管侵犯、術(shù)前NLR值和術(shù)前PLR值對(duì)患者預(yù)后有影響。多因素生存分析提示術(shù)前AFP水平、腫瘤直徑、血管侵犯和術(shù)前NLR水平是影響中晚期肝癌患者TACE術(shù)后生存的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，介入術(shù)前NLR值≥1.77的中晚期肝癌患者的預(yù)后較差。術(shù)前NLR作為中晚期肝癌患者TACE術(shù)后預(yù)后的獨(dú)立危險(xiǎn)因素與其他學(xué)者的研究［17］結(jié)果是一致的。術(shù)前AFP＞400 ng/mL、腫瘤直徑＞5 cm和血管侵犯這3個(gè)肝癌TACE術(shù)后獨(dú)立的預(yù)后影響因素已經(jīng)被廣泛認(rèn)可并納入肝癌診療指南［18］。本研究中術(shù)前PLR水平不是長(zhǎng)期生存的獨(dú)立危險(xiǎn)因素，但仍然可以提示PLR≥94.62的患者與PLR＜94.62患者相比長(zhǎng)期總生存率存在明顯差異，且前者要顯著差于后者。Song等［6］研究表明，術(shù)前PLR高與肝癌患者較差的預(yù)后相關(guān)。有報(bào)道指出術(shù)前PLR≥125與較高的腫瘤分期和侵襲性腫瘤行為相關(guān)，并可以作為肝移植后肝癌復(fù)發(fā)的獨(dú)立預(yù)后因素［17］。所選取研究對(duì)象的異質(zhì)性和PLR截?cái)喾椒ǖ牟町惪赡芙馕隽松鲜鲅芯颗c本研究關(guān)于PLR作為肝癌患者獨(dú)立危險(xiǎn)因素的差異。

綜上所述，術(shù)前NLR及PLR與中晚期肝癌TACE術(shù)后的預(yù)后相關(guān)。術(shù)前NLR較高的中晚期肝癌TACE術(shù)后的預(yù)后較差，該指標(biāo)是這類患者預(yù)后的獨(dú)立危險(xiǎn)因素。本研究是基于單中心數(shù)據(jù)樣本的回顧性研究，分析NLR及PLR對(duì)于介入術(shù)后中晚期肝癌患者診斷預(yù)后的ROC曲線，發(fā)現(xiàn)AUC未達(dá)到診斷及預(yù)測(cè)標(biāo)準(zhǔn)。對(duì)于NLR和PLR對(duì)中晚期肝癌患者TACE術(shù)后預(yù)后預(yù)測(cè)的作用，需要更大樣本多中心前瞻性臨床研究證實(shí)。

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（2016-11-28收稿）（2017-02-26修回）

（編輯：周曉穎 校對(duì)：孫喜佳）

Correlation of neutrophils to lymphocyte ratio and platelet to lymphocyte ratio with prognosis of hepatocellular carcinoma patients treated with transarterial chemoembolization

Chaobin HE,Xiaojun LIN
Department of Hepatobiliary Oncology,Cancer Center,State Key Laboratory of Oncology in South China,Sun Yat-sen University,Guangzhou 510060,China

Xiaojun LIN;E-mail:linxj@sysucc.org.cn

Objective:To identify the correlation between neutrophil to lymphocyte ratio(NLR),platelet to lymphocyte ratio(PLR),and hepatocellular carcinoma(HCC)patients who underwent transarterial chemoembolization(TACE).Methods:We retrospectively reviewed 216 patients who were diagnosed with HCC and treated with TACE between January 2007 and June 2015 at the Department of Hepatobiliary Oncology,Cancer Center,Sun Yat-sen University.The patients were stratified into two groups using NLR and PLR cutoff values.NLR and PLR were analyzed and compared through the area under receiver operating characteristic curves at different time points.Univariate and multivariate analyses were applied to evaluate the correlation between NLR,PLR,and HCC patients who were treated with TACE.Results:The median follow-up period was 431.11 d.The estimated 1-,2-,and 3-year overall survival(OS)rates were 61.3%,44.2%,and 40.5%for the entire study cohort,respectively.The median OS was 410.5 d.The estimated 1-,2-,and 3-year OS rates for NLR＜1.77 group and NLR≥1.77 group were 81.6%,63.0%,and 45.7%;and 43.1%,27.0%,and 19.3%,respectively.The difference was significant(P＜0.001).The estimated 1-,2-,and 3-year OS rates for PLR＜94.62 group and PLR≥94.62 group were 62.7%, 47.0%,and 37.0%;and 46.8%,29.0%,and 18.5%,respectively.The difference was significant(P=0.002).In a multivariate analysis, NLR≥1.77 was a risk factor associated with poor outcome for patients with HCC who received TACE therapy.Conclusion:NLR level before TACE is an indicator of systemic inflammation and is a risk factor associated with the prognosis of HCC patients who were treated with TACE.

hepatocellular carcinoma,neutrophil to lymphocyte ratio,platelet to lymphocyte ratio,prognosis

10.3969/j.issn.1000-8179.2017.06.366

中山大學(xué)腫瘤防治中心肝膽胰科，華南腫瘤學(xué)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室（廣州市510060）

林小軍 linxj@sysucc.org.cn

何朝濱 專業(yè)方向?yàn)楦文懸饶[瘤臨床及基礎(chǔ)研究。

E-mail：hechb@sysucc.org.cn