侯鵬飛賈振華宋水山

（1. 河北工業(yè)大學化工學院，天津 300130；2. 河北省科學院生物研究所 河北省主要農(nóng)作物病害微生物控制工程技術研究中心，石家莊 050081）

綜述與專論

生長素和細胞分裂素調控植物根和微生物互作的研究進展

侯鵬飛1，2賈振華2宋水山1，2

（1. 河北工業(yè)大學化工學院，天津 300130；2. 河北省科學院生物研究所 河北省主要農(nóng)作物病害微生物控制工程技術研究中心，石家莊 050081）

植物在與其生長環(huán)境中的微生物長期共同進化過程中形成了復雜而微妙的共生體系。生長素和細胞分裂素等植物激素不僅調控植物的自身發(fā)育，而且在植物-微生物互作中發(fā)揮重要的調節(jié)作用。綜述了生長素和細胞分裂素調控植物根和土壤微生物包括有益菌或病原細菌和真菌間相互作用的最新研究進展，旨在揭示生長素和細胞分裂素調控功能的共性和特異性，為提高農(nóng)作物的產(chǎn)量和抵抗微生物病害能力提供理論和實踐指導。

生長素；細胞分裂素；抗?。换プ?/p>

植物在進化的過程中與微生物共生共存，形成復雜而微妙的相互作用機制，植物根系與土壤微生物互作是植物與微生物互作的重要方式之一。這種互作可以通過改善養(yǎng)分攝取，促進植物生長，提高對生物與非生物脅迫的抗性而提高作物產(chǎn)量［1-3］。了解植物與有益菌或病原菌互作的通訊系統(tǒng)和信號傳遞、確定植物-微生物間相互作用的分子機制，是提高植物防御反應的關鍵。生長素和細胞分裂素是調控植物生長和發(fā)育的兩種最重要的植物激素。近年來研究表明，這兩種激素不僅調控植物生長發(fā)育，而且參與植物根系與土壤微生物相互作用的調節(jié)過程。本文綜述了近幾年這些方面的研究進展，以期為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)提供指導。

1 生長素和細胞分裂素調節(jié)植物和病原微生物互作

植物在整個生長發(fā)育過程中經(jīng)受各種病原菌的侵襲和干擾，破壞了植物細胞的正常生理代謝活動，植物與病原微生物的互作是生物防治領域急需解決的問題，在整個植物與病原微生物互作的過程中，病原微生物通過侵染植物，可以造成其局部激素的合成與積累，各種植物激素發(fā)揮了重要的調控功能，不同的植物激素介導了不同的植物與病原微生物互作信號途徑，并有針對性地調控植物應對不同類型病原菌的侵染，如水楊酸主要調控植物抵抗活體營養(yǎng)型病原菌的侵染；茉莉酸和乙烯主要介導死體營養(yǎng)型病原菌的侵染，并在植物與病原微生物互作過程中表現(xiàn)出拮抗作用。Chen等［4］用根部系統(tǒng)獲得了相關實驗數(shù)據(jù)，某些根部感染的病原菌可以合成生長素和細胞分裂素樣分子，在一定程度上引起植物根部細胞增殖與根毛的形成。此外，生長素與細胞分裂素在不同種類的植物和病原微生物互作中調控植物防御起到積極作用。

根瘤農(nóng)桿菌和發(fā)根農(nóng)桿菌是可以侵染雙子葉植物的土壤病原細菌，Wood等［5］發(fā)現(xiàn)這種細菌含有編碼生長素合成酶基因Indole-3-Acetic Acid（IAA）以及參與細胞分裂素合成的基因（Tzs）。Hwang［6］通過T-DNA轉化將激素合成酶的基因整合到植物基因組中導致細胞擴增，并且形成冠癭式發(fā)根而在冠癭形成部位常常發(fā)生由甘藍根腫病菌誘發(fā)的根腫病導致植物早衰。比較病原菌侵染后擬南芥與未侵染擬南芥轉錄組發(fā)現(xiàn)［7］，生長素相關的基因如GH3基因家族，參與細胞分裂素生物合成基因如AtIPT3和AtIPT8基因，細胞分裂素降解基因如AtCKX1和AtCKX6，細胞分裂素感知基因如AHK4/CRE1及細胞分裂素信號轉導基因如ARR5和ARR10等發(fā)生差異表達。有研究表明，生長素和細胞分裂素參與擬南芥-根腫病菌互作的早期階段，如擬南芥感知病原微生物入侵進而引發(fā)防御反應［8，9］。

豌豆根腐病菌侵染豆類植物根部使植株的根部褐變壞死［10］，導致水分和營養(yǎng)吸收減少，直到葉片黃化，植物死亡，豆科植物能否抵抗這種根部病原菌與其自身形成側根疏密的能力有關。例如，在蒺藜狀苜蓿中，細胞分裂素受體MtCRE1突變體顯示可形成較多次生根，其對病原微生物的抗性明顯增強［11］。同樣，人們在擬南芥的細胞分裂素受體突變體中也觀察到了相同結果［12］，進一步地說明細胞分裂素參與植物和病原菌的互作。

尖孢鐮刀菌是一類子囊菌真菌。侵染植物根部的病原菌株能夠感染多種植物，包括棉花、番茄、香蕉和擬南芥。Lyons等［13］使用微陣列轉錄組分析尖孢鐮刀菌侵染棉花和擬南芥根部，之后分別進行轉錄組和RNAseq分析感染的根組織，發(fā)現(xiàn)生長素相關基因如GH3、PIN、IAA和ARF基因家族成員的表達發(fā)生變化。在番茄中，體外和體內施加生長素可以促進其根的生長，同時抑制了尖孢鐮刀菌孢子的萌發(fā)，表明生長素在植物抵抗病原菌過程中正向調控作用。

青枯雷爾氏菌是危害嚴重的世界性植物土傳病原細菌［14-16］，能夠引起包括豆類、番茄、馬鈴薯、煙草、香蕉和擬南芥在內的超過200多種植物枯萎病。WAT1是植物抵抗青枯雷爾氏菌的潛在抗性基因，在蒺藜狀苜蓿中負責細胞壁二次沉積。WAT1通過調控生長素液泡運輸參與生長素體內穩(wěn)態(tài)平衡，WAT1失活可導致植物對包括青枯雷爾氏菌和野油菜黃單胞菌在內的多種病原細菌的抗性［17］。轉錄組學和代謝組學研究揭示了在wat1突變體根中，幾個與生長素代謝相關的基因表達受到了抑制造成生長素前體色氨酸合成的減少。如果wat1突變體與攜帶氨基苯甲酸合酶（ASA1）突變的trp5突變體雜交可引發(fā)色氨酸的過量積累，恢復wat1對青枯雷爾氏菌的易感性［18］。這些結果表明，生長素正調節(jié)植物次生壁的形成和對青枯菌的易感性。除生長素之外，青枯菌侵染蒺藜狀苜蓿后，可上調細胞分裂素的應答基因如CKX和少量的RRAs的表達，其中變化最明顯的是MtRRA4反應調節(jié)子，細胞分裂素和青枯雷爾氏菌處理均可誘導其轉錄上調，這種轉錄調節(jié)依賴于CRE1細胞分裂素受體。突變cre1導致植物對青枯菌的抗性增加，表明細胞分裂素在增強根對病原體敏感性方面的重要作用。

植物與病原微生物互作過程中，一些生物因子可以誘導激活植物體內的自身免疫反應，激活植物自身抗病相關基因的表達，增強植物免疫能力，抵抗病原菌的侵害。N-酰基高絲氨酸內酯（N-acyl homoserine lactones，AHLs）是革蘭氏陰性細菌產(chǎn)生用于信息交流的信號分子，其通過改變自身濃度來調節(jié)細菌的基因表達，進而調節(jié)細菌的多種生物學功能。近年來研究表明，AHL不僅可以調控植物病原細菌，如丁香假單胞菌、銅綠假單胞菌和軟腐歐文氏菌的致病性，還可以調控植物根際促生細菌（PGPR）的促生和抗病功能，但其如何調控進而增強植物抗病性仍有很多未知。有研究者認為，用AHL處理植物后，會誘導植物自身激素的積累（生長素、細胞分裂素、水楊酸、茉莉酸等）進而增強宿主植物對病原菌的免疫［19］。例如，革蘭氏陰性細菌產(chǎn)生的AHL可以提高馬鈴薯、番茄對瓜果腐霉病菌和灰葡萄孢菌的抗性，同時研究表明，使用AHL處理植物后，生長素響應蛋白會發(fā)生積累，轉錄組結果顯示生長素、細胞分裂素相關基因也會發(fā)生變化。例如，本實驗室通過微陣列分析發(fā)現(xiàn)［20］，用3OC6-HSL處理擬南芥，植物激素相關基因如ARR15、ARR4、IAA7、IAA14及MAX2的轉錄水平會發(fā)生較大變化，進而在改變植物對病原微生物的抗性。另外，我們的研究表明植物可以通過感知細菌AHL進而調節(jié)其根的生長從而影響與微生物的互作。擬南芥轉錄因子AtMYB44正調控3OC6-HSL對植物根生長的促進，而AtMYB44是通過調節(jié)生長素、細胞分裂素相關基因表達而發(fā)揮其調控作用。

2 生長素和細胞分裂素調節(jié)固氮根瘤菌共生系統(tǒng)

研究證實生長素參與了根瘤菌固氮共生的調節(jié)。Allen等［21］展示了添加外源的生長素極性運輸抑制劑能減少像苜蓿根類似的結瘤的形成。在豆科模式植物蒺藜苜蓿根部，生長素極性運輸抑制劑還能誘導假結瘤的形成，進一步表明了根瘤器官的形成和局部的生長素積累相關［22］。之后研究者發(fā)現(xiàn)，使用外源生長素處理豌豆根部會引起皮質細胞分裂。同時，外源施加細胞分裂素可以誘導不同豆科植物皮層細胞分裂、淀粉積累、早期結瘤標志基因的表達［23］，表明了細胞分裂素在根瘤器官形成過程中的正向調節(jié)作用。另外，異位表達降解細胞分裂素脫氫酶基因（AtCKX3）或下調蒺藜狀苜蓿的細胞分裂素激活基因會導致結瘤器官的減少［24］。根瘤菌能夠分泌具有生物活性的生長素和細胞分裂素，因此研究者認為在結瘤的形成過程中，不僅細菌共生信號如結瘤因子發(fā)揮作用，兩種激素同樣扮演著重要角色。如果敲除根瘤菌的結瘤因子基因，但通過基因改造使其分泌反式玉米素細胞分裂素，用該菌株處理植物可以誘導表達節(jié)瘤標志基因的結瘤樣結構［25］。與此響應的是van Zeijl等［26］研究發(fā)現(xiàn)，在沒有根瘤菌存在的野生型根中，用結瘤因子處理3 h會檢測到根中細胞分裂素積累，表明結瘤所需要的細胞分裂素積累主要來自宿主植物。根瘤菌中生長素的大量產(chǎn)生正向調控結瘤以及其分生組織的大小，生長素響應報告基因DR5和GH3融合表達分析揭示了根瘤菌或NF處理可局部抑制在蒺藜狀苜蓿、百脈根、白三葉和箭舌豌豆細胞中生長素極性運輸，誘導正在分裂的皮質細胞中生長素的局部積累，促進結瘤原基的形成［27］。有趣的是，接種根瘤菌的植物中生長素的積累依賴于細胞分裂素信號傳導途徑［28］。

最初發(fā)現(xiàn)細胞分裂素與植物根結瘤調控是通過RNAi方法特異地干涉穩(wěn)定的細胞分裂素受體獲得的。同樣，沉默蒺藜狀苜蓿根MtCRE1會導致根部對細胞分裂素的不敏感，造成根部節(jié)瘤數(shù)量減少。突變百脈根的Lhk1 / hit1（蓮花組氨酸激酶/hyperinfected）的同源基因MtCRE1顯著降低根結瘤能力。值得注意的是，攜帶LHK1細胞分裂素受體功能獲得突變的百脈根snf2突變體可以在沒有根瘤菌的情況下形成“自發(fā)性結節(jié)”?？傊?，這些結果明確地表明細胞分裂素和LHK1/CRE1通路通過誘導皮層細胞分裂和結節(jié)的產(chǎn)生從而在節(jié)瘤中發(fā)揮正向調節(jié)作用。事實上，ihk1和cre1突變體仍會形成一些結節(jié)，這也表明在細胞分裂素受體CHK家族內存在功能冗余。因此，突變除cre1/ihk1外的其他細胞分裂素受體基因也可以降低節(jié)瘤效率，盡管降低程度稍差［25，29］。此外，當LHK1或CRE1受影響時，這些較少的結瘤表型更強，進一步表明CRE1 / LHK1在結節(jié)起始階段的主要作用。

親和性根瘤菌可以局部抑制生長素積累和生長素極性運輸［30］。同時，由根瘤菌誘導的L. japonicus（日本油菜）結節(jié)和snf2自發(fā)突變產(chǎn)生的結節(jié)中生長素的響應被誘導，表明這種響應至少參與早期結節(jié)器官的生成，并且位于LHK1細胞分裂素信號通路的下游。蒺藜狀苜蓿cre1突變體能夠表現(xiàn)出生長素極性運輸能力提高并且可以積累過量負責極性定位的生長素輸出載體［31］，在蒺藜狀苜蓿cre1突變體中就沒有觀察到根瘤菌對生長素極性運輸?shù)囊种谱饔谩Ｗ罱琋g等［28］研究表明具有節(jié)瘤缺陷的cre1突變體可以由生長素轉運蛋白抑制劑來部分恢復，也能夠被抑制生長素極性運輸?shù)奶囟慄S酮例如柚皮素，異甘草素和山奈酚部分恢復?？傊@些數(shù)據(jù)突出表明細胞分裂素和LHK1/CRE1下游生長素響應子的激活、類黃酮的積累與皮質細胞分裂和結節(jié)初始緊密相關。

3 生長素和細胞分裂素調節(jié)植物和真菌共生關系

植物的根與土壤中的真菌結合而形成的共生體，稱為菌根。真菌菌絲通過伸入根皮層細胞間形成菌絲網(wǎng)或侵入高等植物根部皮層組織的細胞內，與植物根系形成共生或寄生關系，根據(jù)菌絲侵入根的不同部位，可將菌根分為外生菌根和內生菌根。不同類型的植物-真菌共生需要不同的植物激素，尤其是生長素與細胞分裂素的調控。研究表明，外生菌根真菌可以產(chǎn)生一定量的細胞分裂素［32］。外生菌根真菌，如二色蠟蘑菌，白松露菌和黑孢塊菌能夠產(chǎn)生大量的生長素，導致宿主灰白巖薔薇根部發(fā)生形態(tài)變化［33］。真菌菌絲可以抑制宿主植物如灰白巖薔薇和毛果楊根生長，同時能促進根的分支，這與用外源生長素處理所觀察到的結果相似［34］，但在擬南芥中，外生菌根的菌絲體除能夠產(chǎn)生生長素外也能夠促進根毛生長，并且對側根的形成起到促進作用。此外，二色蠟蘑還能夠產(chǎn)生并釋放乙烯進而激活植物生長素合成途徑，同時研究表明，由外生菌根真菌產(chǎn)生的乙烯能夠誘導宿主植物生長素的合成，進一步強化了真菌直接產(chǎn)生生長素對植物根發(fā)育的影響，尤其是促進次生根的形成，也為新菌絲的侵染提供了新的場所。楊樹根系接種二色蠟蘑菌轉錄組分析表明，誘導生長素相關基因的表達量上調，例如參與生長素合成的基因GH3和參與生長素極性運輸誘導的載體基因PtaPIN4和PtaPIN9。此外，接種二色蠟蘑菌野生型擬南芥能誘導側根形成，但對pin2突變體卻無此誘導作用。結果表明，植物生長素極性運輸在共生的外生菌根真菌促進植物側根發(fā)育的過程中發(fā)揮著關鍵作用。

與外生菌根共生不同的是，旱金蓮接種不同的內生菌根真菌后，其體內生長素合成水平明顯變化。Fusconi［35］提出生長素參與植物-內生菌根真菌的共生因子。內生菌根誘導某些生長素響應基因如GH3和DR5［36］，同時接種內生菌真菌可以促進植物次生根的形成。然而，內生菌真菌難以在番茄抗生長素突變體和多子葉植物生長素極性運輸超敏突變體上定殖。在番茄、苜蓿中過表達miR393可以間接下調生長素標志基因TIR1和ARF的表達，導致內生菌根真菌的孢子發(fā)育阻滯［37］，表明在含真菌孢子的植物細胞阻止生長素響應負調控真菌孢子發(fā)育。

有研究發(fā)現(xiàn)在內生菌根侵染的植物根部與葉中，細胞分裂素的含量顯著提高，表明細胞分裂素參與內生菌根共生系統(tǒng)的建立。然而，尚不清楚的是含量增高的細胞分裂素究竟是由植物產(chǎn)生還是內生菌根真菌產(chǎn)生［38］。Cre1編碼苜蓿中參與共生節(jié)瘤的細胞分裂素受體蛋白，突變CRE1基因并不影響植物體內內生菌根真菌的生長發(fā)育，至少說明CRE1依賴的細胞分裂素信號轉導途徑對內生菌根真菌與植物的共生互作不是必需的。

4 結語

生長素和細胞分裂素對調節(jié)植物細胞分裂和分化至關重要，參與新器官如側根、結瘤、冠癭等形成的調控。多數(shù)的根際微生物，無論是共生或是致病菌，通常會通過調節(jié)植物激素來促進側根形成與根毛生長影響植物根系統(tǒng)結構，但植物激素尤其是生長素是如何與微生物及其因子協(xié)調控制側根發(fā)育有待進一步研究。通過了解植物激素生長素和細胞分裂素在植物根和土壤微生物互作中的作用及其調控機制，使植物更好地適應土壤環(huán)境，有效利用微生物的促生機制和對植物病害的生物防治作用，對于提高農(nóng)作物的產(chǎn)量和品質，促進農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展具有重要的實踐意義。

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（責任編輯 狄艷紅）

Auxin and Cytokinin Modulate Root Microbe Interactions

HOU Peng-fei1，2JIA Zhen-hua2SONG Shui-shan1，2
（1. College of Chemistry and Engineering，Hebei University of Technology，Tianjin 300130；2. Biology Institute，Hebei Academy of Sciences Hebei Engineering and Technology Center of Microbiological Control on Main Crop Disease，Shijiazhuang 050081）

Plants and microorganisms form a complex and subtle symbiotic system in the process of co-evolution. Plant hormones such as auxin and cytokinin not only regulate the plant development，but also play an important role in plant-microbial interactions. This review summarizes recent advances in our understanding of how auxin and cytokinin regulate the interaction between plant roots and soil microbes，including fungi，beneficial/pathogenic bacteria，aiming at revealing the similarities and specificities of auxin’s and cytokinin’s regulatory functions，thereby providing theoretical and practical guidance for crop production and resistance to microbial disease.

auxin；cytokinin；disease resistance；interaction

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017-0111

2017-02-21

國家自然科學基金項目（31270880）

侯鵬飛，男，碩士研究生，研究方向：植物細胞信號轉導；E-mail：1547260182@qq.com

宋水山，男，博士，研究員，研究方向：植物抗病與細胞信號轉導；E-mail：shuishans620@163.com