張楠，楊本強

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腦膠質(zhì)瘤分級診斷的磁共振研究新進展

張楠，楊本強*

腦膠質(zhì)瘤是較為常見的中樞神經(jīng)系統(tǒng)腫瘤，表現(xiàn)為向外浸潤性生長，具有侵襲性且容易復(fù)發(fā)，目前手術(shù)切除仍是該病的主要治療手段，腦膠質(zhì)瘤的早期診斷及分級對治療方案的制定及預(yù)后具有重要意義。隨著影像技術(shù)的發(fā)展，磁共振成像技術(shù)在腦膠質(zhì)瘤的分級診斷中發(fā)揮著越來越重要的作用。作者就幾項磁共振新技術(shù)在腦膠質(zhì)瘤分級診斷中的應(yīng)用予以綜述。

神經(jīng)膠質(zhì)瘤；腦腫瘤；磁共振成像

張楠, 楊本強. 腦膠質(zhì)瘤分級診斷的磁共振研究新進展. 磁共振成像, 2017, 8(1): 67-71.

腦膠質(zhì)瘤(brain glioma，BG)是較為常見的中樞神經(jīng)系統(tǒng)腫瘤，起源于神經(jīng)上皮細胞，可發(fā)生在顱內(nèi)的任何部位，呈侵襲性生長[1]。參照2016年WHO最新的腫瘤分類分級標準，將BG分為少突膠質(zhì)細胞腫瘤、星形細胞腫瘤、室管膜細胞腫瘤、脈絡(luò)叢腫瘤、胚胎性腫瘤等[2]。BG被分為低級別(low-grade glioms，LGG)和高級別(high-grade glioms，HGG)兩大類，HGG惡性度大于LGG[3]。以往的分類方法主要是依據(jù)HE染色下的光學(xué)顯微鏡特點、家系相關(guān)蛋白的免疫組化表達和部分超微結(jié)構(gòu)等組織學(xué)特征來進行的，而2016版最新分類標準將分子病理結(jié)果用于腦腫瘤的診斷和分類，為BG的定性診斷提供了更有意義的病理標準。

雖然病理檢查診斷仍是BG診斷及分級的金標準，但因其具有侵襲性且病變組織的選取及結(jié)果的診斷可受醫(yī)生的主觀因素影響，而導(dǎo)致病理結(jié)果有偏差。目前學(xué)者們正積極探索著影像學(xué)檢查方法在BG分級診斷中的價值。常規(guī)磁共振成像(magnetic resonance imaging，MRI)不能對膠質(zhì)瘤進行準確分級，磁共振新技術(shù)已成為學(xué)者們探索的熱點，大家正努力探索反應(yīng)腫瘤病理生理學(xué)各方面特征的磁共振檢查方法，而不同的MRI技術(shù)能夠體現(xiàn)膠質(zhì)瘤不同的病理學(xué)特點。如磁共振波譜分析(magnetic resonance spectroscopy，MRS)可以量化組織成分結(jié)構(gòu)和物質(zhì)代謝狀態(tài)的相關(guān)信息；擴散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging，DWI)是較常用的一種功能成像，可提供病灶細胞密度和壞死方面的信息，對膠質(zhì)瘤病理分級具有重要作用；而灌注加權(quán)成像(perfusion weighted imaging，PWI)能夠反映血管細胞增殖和新生血管形成情況[4]，可預(yù)測腫瘤的病理組織學(xué)變化及進展情況。MRI技術(shù)對BG分級診斷已成為一種研究趨勢，各研究方法不同，結(jié)果也不盡相同，但各結(jié)果多具有一致性。

1 擴散張量成像(diffusion tensor imaging，DTI)

DTI是基于DWI基礎(chǔ)之上研發(fā)的一種利用組織內(nèi)呈高斯分布的水分子擴散的原理定性、定量分析神經(jīng)纖維細微變化的高級磁共振成像技術(shù)，能更直觀地顯示腦白質(zhì)纖維的走行及其與BG間的關(guān)系[5]。在大腦組織內(nèi)，自由水分子在各個方向上彌散受限程度是不同的，即彌散的各向異性(anisotropy)，由于腦白質(zhì)纖維髓鞘及軸索排列方式不同，沿白質(zhì)纖維的擴散比垂直方向的更容易，因此各向異性是腦白質(zhì)DTI的成像基礎(chǔ)[6]。常用的DTI參數(shù)：平均彌散率(mean diffusivity，MD)，反映組織某一區(qū)域內(nèi)水分子的平均擴散能力，組織內(nèi)含水量的多少對其影響較大，而彌散的方向與其無關(guān)[7]。各向異性分數(shù)(fractional anisotropyFA)，是病變各向異性成分與整個擴散張量的比值，其最小值為0，最大值為1，F(xiàn)A值的大小代表組織方向性的強弱，即各向異性的大小[8]。由于腫瘤組織的侵襲性使得正常腦神經(jīng)纖維軸突及髓鞘結(jié)構(gòu)發(fā)生異常改變，導(dǎo)致FA值降低，F(xiàn)A值對評價BG惡性度具有重要意義[5]。表觀彌散系數(shù)(apparent diffusion coefficients，ADC)，是評價水分子彌散運動及受阻狀況的重要參數(shù)，其大小受體內(nèi)水分子灌注和運動情況影響，ADC值越低的區(qū)域，腫瘤的惡性度越高，這是由腫瘤的細胞致密度決定的。擴散張量纖維束示蹤成像(diffusion tensor tractography，DTT)是DTI的一個研究方向，能清楚地顯示病變組織與附近腦白質(zhì)纖維束走行關(guān)系[9]，從而推斷出腦白質(zhì)纖維束的完整性及其受浸潤情況，鑒別腫瘤周圍是否存在有功能的神經(jīng)纖維束，為臨床手術(shù)提供指導(dǎo)。DTI因可以清晰地將人體生理及病理組織中水分子擴散的三維結(jié)構(gòu)信息反映出來，故其在中樞神經(jīng)系統(tǒng)疾病尤其是在BG診斷及分級中的應(yīng)用越來越廣泛。

2 擴散峰度成像(diffusion kurtosis imaging，DKI)

DKI是DWI及DTI技術(shù)的延伸，是基于體內(nèi)水分子非高斯擴散運動原理成像的一種新興MR技術(shù)，在觀察腦組織微觀結(jié)構(gòu)方面具有獨特優(yōu)勢[10]。DKI掃描除獲得傳統(tǒng)的擴散參數(shù)外，還有其特有的參數(shù)：平均擴散峰度(mean kurtosis，MK)，表示組織內(nèi)水分子彌散位移分布偏離高斯曲線的程度，是一個平均值，代表水分子擴散受限的程度，MK值的大小反映了組織結(jié)構(gòu)的復(fù)雜性，是DKI的重要參數(shù)，HGG血管異常增生，細胞異質(zhì)性顯著，故MK值在HGG中較高[11]。軸向峰度(axial kurtosis，AK/K∥)，是軸突方向擴散信息的重要體現(xiàn)，因為水分子彌散在此方向上受到的限制相對較少，故AK值較小，灰白質(zhì)間對比不明顯，可反映軸索的完整性和纖維束的密度[12]。徑向峰度(radial kurtosis，RK/K⊥)，主要反映垂直于軸突方向擴散的信息，該方向上白質(zhì)纖維彌散受限明顯，白質(zhì)的RK值高于灰質(zhì)，RK值反映了髓鞘的完整性和軸索的密度[12]。峰度各向異性(kurtosis anisotropy，KA)，類似于FA，與峰度偏差相關(guān)，當組織結(jié)構(gòu)規(guī)則、緊密時KA較大，反之則較小[13]。

2.1 DKI在腦膠質(zhì)瘤分級診斷中的應(yīng)用

腦膠質(zhì)瘤是一組異質(zhì)性腫瘤，以微觀結(jié)構(gòu)的異質(zhì)性增加和復(fù)雜性為特點，在增殖活躍的HGG中表現(xiàn)地尤為突出，而微觀結(jié)構(gòu)的異質(zhì)性增加使得質(zhì)子的擴散受阻，導(dǎo)致更高的非高斯并使峰度增加[14]。Van Cauter等[12]得出MK、AK及RK值均表現(xiàn)為在HGG明顯高于LGG的結(jié)論。MD和KA值在高、低級別膠質(zhì)瘤間具有顯著差異。他們表示這些峰度參數(shù)在膠質(zhì)瘤級別劃分方面比傳統(tǒng)擴散成像參數(shù)更具優(yōu)勢。并且他們在DKI、動態(tài)磁敏感對比增強灌注加權(quán)成像(dynamic susceptibility contrast-enhanced perfusion weighted imaging，DSC PWI)及短波化學(xué)位移成像(chemical shift，CSI)對膠質(zhì)瘤進行分級的研究中發(fā)現(xiàn)高、低級別膠質(zhì)瘤MK及MD測量值間存在顯著的統(tǒng)計學(xué)意義，且聯(lián)合應(yīng)用這三種方法所得參數(shù)信息能夠使高、低級別膠質(zhì)瘤的鑒別準確性提高，其診斷性能高于單獨應(yīng)用任何一種方法。Raab等[15]在研究中發(fā)現(xiàn)隨著膠質(zhì)瘤級別的升高MK值隨之增加，而ADC值隨之減低，MK值在高、低級別膠質(zhì)瘤的鑒別中表現(xiàn)出的特異性和敏感性均最高。他們表示DKI技術(shù)能夠描述腦膠質(zhì)瘤組織內(nèi)部的細微結(jié)構(gòu)變化并有助于膠質(zhì)瘤的分級診斷。Jiang等[16]在研究中發(fā)現(xiàn)與傳統(tǒng)擴散參數(shù)相比，峰度指標更有望成為區(qū)分高、低級別膠質(zhì)瘤甚至鑒別Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ級膠質(zhì)瘤的影像學(xué)標記，他們的研究揭示DKI能夠評價膠質(zhì)瘤細胞增殖能力，并可以作為膠質(zhì)瘤準確分級的半定量方法，從而對膠質(zhì)瘤的診斷及后續(xù)治療產(chǎn)生重要影響。

2.2 DKI的優(yōu)勢與局限性

DKI因其優(yōu)勢較多而備受學(xué)者們的喜愛，首先，可同時獲得DTI和DKI兩套參數(shù)，故可提供更多的病變組織結(jié)構(gòu)信息。其次，DKI不依賴組織結(jié)構(gòu)的空間方位，可較好地描述腦灰白質(zhì)結(jié)構(gòu)，在各向同性組織疾病診斷上作用顯著。再次，在圖像處理過程中DKI參數(shù)MK對混雜效應(yīng)的干擾不敏感，而MD、FA則更易受其影響，腦室周圍灰質(zhì)的MK受腦脊液污染的影響小于MD和FA。在顯示病灶細微結(jié)構(gòu)信息時MK較MD、FA具有更高的敏感性和特異性。最后，DKI對腦灰質(zhì)成分結(jié)構(gòu)變化更敏感，故可反映體素內(nèi)白質(zhì)纖維束相互交叉情況。

DKI方法因所選的b值較大，故信噪比對成像質(zhì)量的影響較大，當增加采集次數(shù)時，信噪比提高，但掃描時間延長，導(dǎo)致了運動偽影的增加，故噪聲矯正程序軟件的應(yīng)用對DKI的信號處理較為重要。

3 體素內(nèi)不相干運動成像(intravoxel incoherent motion，IVIM)

IVIM也是基于DWI基礎(chǔ)被提出的可無創(chuàng)評價活體組織內(nèi)分子擴散及灌注的MR功能成像技術(shù)，通過應(yīng)用雙指數(shù)擬合分析多b值算法獲得的信號衰減，從而將細胞內(nèi)、外純擴散與毛細血管網(wǎng)灌注情況進行區(qū)分。IVIM常用的參數(shù)：單指數(shù)模型參數(shù)ADC代表膠質(zhì)瘤細胞結(jié)構(gòu)及核異型性的差異，理論上高級別膠質(zhì)瘤細胞密度高會妨礙自由水的擴散而導(dǎo)致ADC值降低；純擴散系數(shù)(slow diffusion coefficient，D)，代表純的水分子擴散運動(緩慢的擴散運動成分)，D值主要反映水分子在組織間隙的布朗運動，其大小與腫瘤的結(jié)構(gòu)特點關(guān)系密切，HGG的結(jié)構(gòu)致密，具有較小的細胞間隙，限制了其間的水分子的擴散運動，故D值較低。假擴散系數(shù)(fast diffusion coefficient，D*)，代表微循環(huán)的擴散情況(快速的擴散運動成分)，與毛細血管內(nèi)血液流速及血管平均長度有關(guān)，對鑒別腫瘤的良惡性具有重要意義，為提高BG分級診斷的準確度，D*與D多配合使用；灌注分數(shù)(fraction of fast ADC，f)，代表局部微循環(huán)灌注效應(yīng)與總體的擴散效應(yīng)的容積比率，與組織內(nèi)毛細血管豐富度呈正比。有研究指出，在HGG中f值、D*顯著高于LGG，而ADC、D值卻相反[17-19]。當評價組織的擴散狀態(tài)時，D值比ADC值更準確，因為在計算D值時灌注因素所帶來的影響已經(jīng)被排除

3.1 IVIM在腦膠質(zhì)瘤分級診斷中的應(yīng)用

不同級別的膠質(zhì)瘤，其治療方法的選擇及預(yù)后具有很大差異，所以對膠質(zhì)瘤進行正確分級在臨床實踐中意義重大。近年來，IVIM技術(shù)不斷發(fā)展并越來越廣泛地應(yīng)用于膠質(zhì)瘤的分級診斷中。張玉琴等[18]認為IVIM技術(shù)可以在術(shù)前安全無創(chuàng)地獲取膠質(zhì)瘤灌注信息并判斷其級別。他們發(fā)現(xiàn)，高、低級別膠質(zhì)瘤患側(cè)與健側(cè)的快速ADC值比值之間的差異具有統(tǒng)計學(xué)意義。此外，灌注情況在高、低級別膠質(zhì)瘤間也存在差異，前者表現(xiàn)為高灌注或不均勻灌注，后者表現(xiàn)為低灌注或無異常灌注。Bisdas等[20]在研究中發(fā)現(xiàn)膠質(zhì)瘤組織的D*、D及f與對側(cè)正常腦白質(zhì)相比均存在差異。高、低級別膠質(zhì)瘤之間D*、f值差異顯著，Ⅱ級膠質(zhì)瘤的D值比Ⅲ-Ⅳ級的D值略低，但差異不顯著。他們還發(fā)現(xiàn)腫瘤組織的D*、f值與ADC、D值相比變異系數(shù)更高，其中f值具有較好的重復(fù)性。Bai等[21]在研究中通過雙指數(shù)模型擴散加權(quán)成像算得ADC、D、D*和f，通過拉伸指數(shù)擴散加權(quán)成像獲得水分子擴散非均勻性指數(shù)(α)和分布彌散系數(shù)(distribution dispersion coefficient，DDC)，應(yīng)用DKI計算MD、FA和MK，他們的實驗結(jié)果表明ADC、D、f、α、DDC和MD值在HGG中明顯低于LGG；D*和MK表現(xiàn)為HGG明顯高于LGG。相比于傳統(tǒng)擴散參數(shù)，在膠質(zhì)瘤分級診斷方面α和MK值除診斷準確率更高外還能提供更多的診斷信息。

Federau 等[22]在 應(yīng) 用 IVIM技術(shù)研究膠質(zhì)瘤灌注中發(fā)現(xiàn)HGG在最大灌注區(qū)的灌注分數(shù)顯著高于LGG，高、低級別膠質(zhì)瘤的f值均顯著高于正常腦白質(zhì)，而灌注分數(shù)f與DSC得到的腦血容量(cerebral blood volume，CBV)表現(xiàn)為中度相關(guān)性。D*及f˙D*在高、低級別膠質(zhì)瘤中的差異不顯著，但高、低級別膠質(zhì)瘤的f˙D*值均顯著高于正常腦白質(zhì)。在他們的研究中D*不能用于HGG和LGG的鑒別，這可能是由低信噪比造成的，故高質(zhì)量的圖像可獲得與病理相一致的D*圖。

3.2 IVIM的優(yōu)勢與局限性

IVIM與傳統(tǒng)DWI及PWI相比，在理論上具有明顯的優(yōu)勢。第一，IVIM不需造影劑便可獲得所需的灌注參數(shù)。第二，由于IVIM參數(shù)為定量參數(shù)，且數(shù)學(xué)模型簡單，無需獲取動脈流入函數(shù)，故不需進行反卷積及造影劑滲漏矯正等。第三，由于所需參數(shù)源于相同數(shù)據(jù)組，故IVIM法得到的灌注圖和擴散圖可以實現(xiàn)完美的空間配準。第四，在計算D值時，IVIM成像是將灌注影響因素排除在外的，故在反映組織擴散方面要比ADC值更為準確。第五，IVIM因其采用的是自旋回波DWI技術(shù)，所以對T2*磁敏感偽影不敏感，未來的發(fā)展前景更為廣闊。

但IVIM也有其自身的局限性，如在b值的選擇及最多b值的確定方面尚存在爭議，雖有學(xué)者認為低b值時圖像對組織血管灌注敏感，但想準確測定DW-MRI數(shù)據(jù)卻很困難，因為低b值時IVIM模型器官內(nèi)其他分泌相關(guān)物理過程會影響研究人員對血液灌注區(qū)的區(qū)分，如中樞神經(jīng)系統(tǒng)腦脊液的分泌和循環(huán)流動。

4 動態(tài)對比增強磁共振成像(dynamic contrastenhanced magnetic resonance imaging，DCE-MRI)

DCE-MRI通過團注對比劑獲得其在體內(nèi)的血流動力學(xué)及藥代動力學(xué)模型，分析組織微血管血 流 灌 注 情況[23]， 通 過 獲得 的滲 透 性 或 T1灌 注參數(shù)值評價腦膠質(zhì)瘤的級別，同時對評價血腦屏障的完整性具有重要意義。DCE-MRI基于血腦屏障的通透性與多種因素相關(guān)，包括毛細血管滲透性、血管異質(zhì)性、灌注的毛細血管床面積、血容量、細胞外液成分、腎臟清除率及灌注等，因此，DCE-MRI的數(shù)據(jù)分析能夠提供包括血管滲透性、增強曲線形態(tài)及灌注等多種不同信息。腫瘤新生微血管基底膜不連續(xù)，管壁通透性增加，而微血管生成及其通透性與血管依賴性的BG的病理分級呈正相關(guān)。滲透性參數(shù)：血液回流常數(shù)(reflux constant，Kep)、轉(zhuǎn)運常數(shù)(volume transfer constant，Ktrans)、血漿容積(blood plasma fraction，Vp)、部分細胞外血管外間隙容量(extracellular extravascular volume fraction，Ve)；灌注參數(shù)：腦血容量(cerebral blood volume，CBV)、平均通過時間(mean transit time，MTT)、腦血流量(cerebral blood flow，CBF)。研究者們[1，23-25]一 致 認 為 Ve值、Ktrans值與BG的惡性度具有相關(guān)性，當Ve值、Ktrans值越高 ，證 明 血管 通透性 越高， BG的 級 別越高；Kep值、Vp值與BG分級無相關(guān)性；CBF、CBV與膠質(zhì)瘤分級呈正相關(guān)。孫勝杰等[26]將Ktrans值聯(lián)合CBV(Ktrans-CBV)、Ve值聯(lián)合CBF值(Ve-CBF)應(yīng)用使得膠質(zhì)瘤分級診斷特異性和敏感性均有較大提高。Jain等[23]經(jīng)研究將數(shù)字3設(shè)定為相對腦血容量(relative cerebral blood volume，rCBV)的臨界值，當rCBV≥3時診斷為HGG，當rCBV＜3時為LGG。

4.1 DCE-MRI技術(shù)評價膠質(zhì)瘤級別的優(yōu)勢

常規(guī)MRI通常是依據(jù)腫瘤的強化程度來進行分級的，但不能提供腫瘤血管生成及破壞等相關(guān)信息，而且不能進行定量分析。傳統(tǒng)的PWI雖能提供CBF、CBV、MTT等灌注參數(shù)，但其也有自身的局限性，例如無法評估對比劑滲漏的數(shù)值，其測出的數(shù)值是rCBV，是以血腦屏障未被破壞為假設(shè)，研究rCBV與BG病理分級間的關(guān)系，忽略了血管內(nèi)滲漏到血管外間隙的對比劑，而膠質(zhì)瘤尤其是惡性膠質(zhì)瘤幾乎總伴隨血腦屏障的破壞，從而錯誤地評估了BG的級別。而DCE-MRI技術(shù)克服了該局限性，將腫瘤血管的滲透率參數(shù)一并計算出來，真實地反映了血腦屏障的破壞程度，故對BG的分級更為準確。

不論發(fā)生在成人或兒童的腦膠質(zhì)瘤都有較高的致殘率或致死率，而腫瘤的預(yù)后與其良惡性及級別有關(guān)，故準確地判斷腫瘤的良惡性及級別對指導(dǎo)臨床治療及判斷預(yù)后具有重要意義。目前，影像學(xué)檢查已經(jīng)成為腦膠質(zhì)瘤診斷及分級的常用檢查技術(shù)，尤其是MRI技術(shù)，磁共振平掃及增強掃描對于病變的解剖定位意義重大，但是不能同時顯示腫瘤的代謝、血液動力學(xué)、分子及細胞結(jié)構(gòu)的信息，說明單模態(tài)的檢查具有局限性。常常需要將多種MR技術(shù)聯(lián)合應(yīng)用，讓多模態(tài)MR技術(shù)彼此優(yōu)勢互補，可更加全面地反映腫瘤的特征。隨著醫(yī)學(xué)影像技術(shù)的發(fā)展，MR功能成像在術(shù)前評估BG分級中發(fā)揮著越來越重要的作用，而上述幾種新技術(shù)，如DKI和IVIM等的聯(lián)合應(yīng)用在提高膠質(zhì)瘤分級診斷準確性方面具有極為廣闊的應(yīng)用前景。

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New approaches of magnetic resonance on the evaluation of brain glioma grading

ZHANG Nan, YANG Ben-qiang*
Department of Radiology, the General Hospital of Shenyang Military Region, Shenyang 110840, China
*

Yang BQ, E-mail: bqyang888@sina.com
Received 7 Sep 2016, Accepted 6 Dec 2016

As the most common tumor of central nervous system, brain glioma shows features of outward infiltrative growth, invasiveness and recurrence. The related treatments are rare and, surgical resection is the most preferred method. Early diagnosis and grading of glioma are significant when establish therapeutic approaches and evaluate prognosis of patients. With the development of radiology technologies, Magnetic Resonance Imaging becomes an essential technique for assessing gliomas grading. In this paper, we reviewed several new techniques related to the utility of magnetic resonance imaging on the evaluation of glioma grading.

Glioma; Brain neoplasms; Magnetic resonance imaging

沈陽軍區(qū)總醫(yī)院放射診斷科，沈陽

楊本強，E-mail：bqyang888@sina. com

2016-09-07

R445.2；R730.264

A

10.12015/issn.1674-8034.2017.01.017

110840

接受日期：2019-12-06