蔣月麗，段 云, 李 彤，苗 進(jìn), 鞏中軍，武予清*, 郭予元

(1.河南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，河南省農(nóng)作物病蟲害防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，農(nóng)業(yè)部華北南部有害生物治理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，鄭州 450002;3. 西北農(nóng)林科技大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，陜西楊凌 712100)

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昆蟲復(fù)眼形態(tài)結(jié)構(gòu)及感光機(jī)制研究進(jìn)展

蔣月麗1,3，段 云1, 李 彤1，苗 進(jìn)1, 鞏中軍1，武予清1*, 郭予元2,3*

(1.河南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，河南省農(nóng)作物病蟲害防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，農(nóng)業(yè)部華北南部有害生物治理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，鄭州 450002;3. 西北農(nóng)林科技大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，陜西楊凌 712100)

復(fù)眼是昆蟲的主要視覺器官，昆蟲復(fù)眼形態(tài)、結(jié)構(gòu)的研究是理解昆蟲感光的基礎(chǔ)。本文從昆蟲復(fù)眼的外部形態(tài)、內(nèi)部微觀結(jié)構(gòu)和功能以及對光的感受機(jī)制作一簡要綜述，且對今后昆蟲復(fù)眼的研究方向進(jìn)行了展望。

復(fù)眼; 外部形態(tài); 微觀結(jié)構(gòu); 感光機(jī)制

昆蟲視覺器官是感受外界光信號的重要媒介。昆蟲通過不同類型的視覺器官來感受光信號，它們在昆蟲視覺生態(tài)活動中占重要的地位，對昆蟲的求偶、覓食、休眠、滯育、尋找同伴、躲避天敵、決定行為方向等都有著重要作用(Chapman,1998)。昆蟲視覺器官主要包括復(fù)眼和單眼。在昆蟲綱中，絕大多數(shù)的成蟲和半變態(tài)類若蟲都具有一對發(fā)達(dá)的復(fù)眼。

復(fù)眼是昆蟲重要的光感受器官。復(fù)眼的特點(diǎn)往往反映一種昆蟲的生活方式與系統(tǒng)發(fā)育。例如夜間飛行的種類如甲蟲和夜蛾類比白天活動的昆蟲有較大的小眼或較寬的“透明帶clear-zone” (Caveney and Mcintyre,1981; Jander and Jander, 2002; Moseretal., 2004)。在一些蜉蝣目Ephemeroptera、鞘翅目Coleoptera、鱗翅目Lepidoptera和雙翅目Diptera中，雄蟲具有眼睛的特化區(qū)域。例如，在額葉背側(cè)區(qū)有一個高分辨率的“敏感區(qū)sensitive area”用于定位和跟蹤配偶(Hornsteinetal., 2000; Hornsteinetal., 2006)。昆蟲復(fù)眼形態(tài)和結(jié)構(gòu)是研究昆蟲對光暗適應(yīng)調(diào)控機(jī)制的基礎(chǔ)、也是理解昆蟲對光行為和生理反應(yīng)以及感受機(jī)制的理論依據(jù)。因此，對昆蟲復(fù)眼的研究是尤為重要的。本文對昆蟲復(fù)眼形態(tài)、結(jié)構(gòu)以及對光的感受機(jī)制的研究狀況作一簡要綜述。

1 昆蟲復(fù)眼外部形態(tài)的研究

昆蟲復(fù)眼外部形態(tài)的研究目前主要采用光學(xué)顯微鏡、掃描電鏡等觀察的方法，了解其復(fù)眼的外部形態(tài)，以及不同種類昆蟲所包含的小眼數(shù)目。史留功等(1997)等通過掃描電鏡對多種節(jié)肢動物復(fù)眼的外部形態(tài)及結(jié)構(gòu)進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)生活在不同環(huán)境中昆蟲的小眼表面結(jié)構(gòu)及小眼密度有顯著差異，一般情況下夜出型昆蟲小眼表面外凸，日出型昆蟲微凹或略平坦。

大黃蜂Vespaorientalis的復(fù)眼外部覆蓋著一層厚厚的圓形凸起，研究者推測該結(jié)構(gòu)可能利于減少光的反射，從而增強(qiáng)光的吸收能力(Litinetskyetal.,2002)。綠帶翠紋鳳蝶PapiliomaackiiMénétriès等六種蝶類的復(fù)眼表面均勻覆蓋著很多圓形凸起小顆粒，小眼中央有一個凹凸與紋褶組成的特殊結(jié)構(gòu)，該特殊結(jié)構(gòu)存在于大多數(shù)蝶類中，并且在各科之間存在明顯差異(陳偉之等，2002)。昆蟲復(fù)眼的外部形態(tài)不僅在不同種昆蟲之間存在差異，甚至在同種昆蟲的不同性別之間也存在一定的差異。蝴蝶EucheirasocialisPieridae的雌性蝶的復(fù)眼表面積明顯大于雄性蝶，并且小眼面數(shù)量也明顯較多，這與其他鱗翅目昆蟲復(fù)眼的性二態(tài)現(xiàn)象的結(jié)論是完全一致的(Lundetal.，2001)。紅火蟻SolenopsisinvictaBuren復(fù)眼在不同性別、品級之間的小眼面、小眼數(shù)及感覺毛形狀和數(shù)量都存在明顯差異(范凡，2008)。大量研究結(jié)果表明，昆蟲復(fù)眼的外部形態(tài)結(jié)構(gòu)不僅在種類和性別之間存在差異，同時也受生活習(xí)性和生活環(huán)境的影響。

2 昆蟲復(fù)眼的內(nèi)部微觀結(jié)構(gòu)

2．1 昆蟲復(fù)眼的基本結(jié)構(gòu)和功能

復(fù)眼分為并列像眼和重疊像眼，大部分日出型昆蟲為并列像眼，夜出型昆蟲為重疊像眼。復(fù)眼由若干個彼此相連、大小一致的小眼組成，每個小眼是一個獨(dú)立、高度分化的視覺單元。大部分昆蟲成蟲和不全變態(tài)類的若蟲都具有復(fù)眼。組成復(fù)眼的小眼主要有角膜(cornea lens)、晶錐(crystalline cone)、感桿束(rhabdome)、色素細(xì)胞(pigment cell)和基膜(basement-membrace)等組成。角膜是復(fù)眼最外層的結(jié)構(gòu)，主要對復(fù)眼起保護(hù)作用；晶錐是一個圓錐形的透明結(jié)構(gòu)，位于角膜的下方，與角膜合在一起成為屈光器，主要起到屈光的作用，類似于人眼的晶狀體。晶錐形狀會隨著光的變化而變化。感桿束上有大量微絨毛，表面積很大，具有很強(qiáng)的折射性能，光線到達(dá)感桿以后，向下傳播，能夠增加視色素的吸收性，感桿束也可以檢測光強(qiáng)度和角度，不同位置的感桿可以感受不同方向的光波，而后進(jìn)行綜合，因此晶錐具有復(fù)雜的視覺定向功能。色素細(xì)胞主要分布在感桿和晶錐周圍，主要作用是吸收、分散到達(dá)小眼的光線，復(fù)眼通過色素顆粒在視桿和晶錐之間的移動來調(diào)節(jié)進(jìn)光量，從而適應(yīng)環(huán)境中的光變化?；さ墓δ苁欠指粜⊙酆鸵暼~，并具有機(jī)械性支撐小眼的作用，還可以將進(jìn)入的光線再次反射到視桿，可以增加視神經(jīng)的感受性。復(fù)眼的每個小眼都是一個復(fù)雜的集合體，進(jìn)入小眼的光波，通過小眼間的折射疊加，各個神經(jīng)元軸突相互交叉，再經(jīng)神經(jīng)會聚，最后傳遞給大腦，大腦通過綜合和協(xié)調(diào)感覺神經(jīng)元獲取的信息來感光(冷雪和那杰，2009)。

2.2 復(fù)眼內(nèi)部微觀結(jié)構(gòu)的研究

了解昆蟲復(fù)眼內(nèi)部微觀結(jié)構(gòu)是研究昆蟲趨感光機(jī)制和昆蟲感光受體的基礎(chǔ)依據(jù)。目前，昆蟲復(fù)眼內(nèi)部結(jié)構(gòu)的研究方法主要是石蠟切片的顯微結(jié)構(gòu)觀察和透射電鏡的超微結(jié)構(gòu)觀察。研究主要涉及性別二態(tài)性、光暗適應(yīng)性的結(jié)構(gòu)變化，以及昆蟲的系統(tǒng)發(fā)育。

該方面早期研究較多的主要集中在鱗翅目昆蟲。比如，研究者對棉鈴蟲HelicoverpaarmigeraHübner、玉米螟OstrinianubilalisHübern、粘蟲LeucaniaseparateWalker等重要農(nóng)作物害蟲復(fù)眼的微觀結(jié)構(gòu)的研究(Horridgeetal.，1972；George and Harold，1976；上海生理研究所圖像識別研究組，1976；郭炳群，1988；Wu and Horridge，1988；郭炳群和李世文，1997；Qiuetal.，2002)。研究者從其復(fù)眼的外部形態(tài)、內(nèi)部結(jié)構(gòu)、光暗適應(yīng)性變化及成像原理進(jìn)行觀察和分析, 并討論了昆蟲的感光性與復(fù)眼各個結(jié)構(gòu)單元功能之間的關(guān)系，為理解昆蟲視覺在其覓食、配偶、尋找同伴、躲避天敵、尋找棲息地等視覺定位的過程中的作用，以及對光學(xué)用于害蟲綜合治理提供了必要的理論依據(jù)。李世文(1993)對桃小食心蟲CarposinaniponensisWalsingham復(fù)眼的形態(tài)和內(nèi)部結(jié)構(gòu)進(jìn)行觀察和研究。菜粉蝶復(fù)眼在光暗處理條件下復(fù)眼內(nèi)部結(jié)構(gòu)的適應(yīng)性變化觀察結(jié)果顯示，光適應(yīng)條件下，色素顆粒在視桿周圍聚集；暗適應(yīng)條件下，色素顆粒移動至視網(wǎng)膜遠(yuǎn)端靠近晶錐(Ribi，1978)。鞘翅目昆蟲虎甲CicindelatranquebaricLatreille的復(fù)眼為“晶錐眼”，在復(fù)眼角膜與晶錐體間存在一層亞角膜。其折射率大于角膜小于晶錐，因此可以使更多入射光線到達(dá)晶體，減少角膜的反射光線，增強(qiáng)了其感光功能(Kuster，1980)。郭炳群等(1996)對兩種不同棲息地的跳甲復(fù)眼進(jìn)行比較研究，發(fā)現(xiàn)其在外部形態(tài)和小眼內(nèi)部結(jié)構(gòu)上有很大的相似度，但是，他指出昆蟲每日的活動行為與小眼視桿占有小網(wǎng)膜的比例大小有一定的關(guān)系。有些昆蟲復(fù)眼的不同區(qū)域其小眼結(jié)構(gòu)有一定的差異，沙漠蟻復(fù)眼的視網(wǎng)膜包括9個光感受器，分別在背區(qū)、腹區(qū)，排列在一起形成圓柱狀視桿，這些區(qū)域有3-4個微絨毛排列方向，視桿橫切發(fā)現(xiàn)呈三角形、舌型及不規(guī)則的多邊形；背邊緣區(qū)域視桿明顯較短，微絨排列有2個方向，視桿橫切呈雙啞鈴型。背、腹區(qū)光感受器為綠光感受器，背邊緣光感受器為紫外光感受器。背區(qū)和腹區(qū)的視桿橫切面積隨視桿部位變化而變化，而背邊緣區(qū)域視桿橫切面積變化不大，不存在視桿位置間的變化，9個視網(wǎng)膜細(xì)胞在不同區(qū)域的排列存在較大的差異(Thomas，2000；Yanoviak and Dudley,2006；Ronacheretal.，2006; Rüdiger and Martin，2006)。

近年來，昆蟲學(xué)研究者對龜紋瓢蟲PropylaeajaponicaThunberg(閆海燕等，2006)、大草蛉ChrysopapallensRambur(張海強(qiáng)，2007；張海強(qiáng)，2007)、紅火蟻(范凡，2008)、異色瓢蟲HarmoniaaxyridisPallas(吳春娟，2011)、黑絨鰓金龜MaladeraorientalisMotschulsky(呂飛，2012)等復(fù)眼形態(tài)和結(jié)構(gòu)以及光暗適應(yīng)的變化進(jìn)行了研究，并分析了其昆蟲對光信號的接收與調(diào)控機(jī)制。龜紋瓢蟲成蟲復(fù)眼屬于并列像眼，縱切面觀察顯示，色素顆粒聚集分布在視桿的遠(yuǎn)心端和近心端。色素顆粒隨光、暗適應(yīng)變化而在視桿之間移動，其性別分化不明顯。大草蛉、紅火蟻、異色瓢蟲、黑絨鰓金龜?shù)饶軌蛲ㄟ^晶錐在光、暗適應(yīng)下的開閉以及色素顆粒的移動來調(diào)節(jié)進(jìn)光量，從而適應(yīng)不同變化的光環(huán)境。

昆蟲的生存往往涉及到與生態(tài)環(huán)境相適應(yīng)。鞘翅目金龜甲類長期生活在土層以下，土層中含有砂粒等堅硬的物質(zhì)，因此為了適應(yīng)特殊的生活環(huán)境，其復(fù)眼外層有一層較厚的保護(hù)膜以保護(hù)復(fù)眼免受傷害。比如黑絨鰓金龜?shù)膹?fù)眼觀察發(fā)現(xiàn)其角膜厚約40 μm，而一般昆蟲復(fù)眼的角膜僅有幾個μm，并且復(fù)眼腹部下方內(nèi)側(cè)有一個特殊結(jié)構(gòu)，呈三角錐形，與頭殼相連，并且該結(jié)構(gòu)表面著生許多小短毛(呂飛，2012)。蜣螂Scarabaeuszambesianus復(fù)眼組織結(jié)構(gòu)研究中發(fā)現(xiàn)其感桿束有7個排列在同一個截面上的小網(wǎng)膜細(xì)胞組成。小網(wǎng)膜細(xì)胞呈六邊形，由胞間連絲相連，6個次級虹膜色素細(xì)胞包圍在每個小網(wǎng)膜細(xì)胞周圍(Gokan and Meyer-rochow,1990)。有些能夠感受偏振光的甲蟲類昆蟲復(fù)眼，比如，黃昏活動昆蟲蜣螂S.zambesianus能夠感受偏振光，其復(fù)眼組織解剖研究發(fā)現(xiàn)能夠感受偏振光的小眼位于復(fù)眼的背部邊緣區(qū)域“dorsal rim area(DRA)”，該區(qū)域的小眼與其他區(qū)域的小眼排列不同，僅能感受2個直立方向的光，光感受器呈直立排列；還發(fā)現(xiàn)視桿相對較長、次級虹膜色素細(xì)胞缺失、有一層“氣管反光層(tracheal reflecting layer)”等特點(diǎn)；不同區(qū)域小眼均含有7個形狀不同的光感受器，背部邊緣區(qū)域(DRA)小眼光感受器有的呈心臟形、有的呈花瓣形(Marieetal.，2003)。其他能夠感受偏振光的金龜甲 (Dackeetal.，2002; Labhartetal.，1992)、鱗翅目昆蟲Parargeaegeria(H?mmerle and Kolb，1996)以及直翅目沙漠蝗Schistocercagregaria(Homberg and Paech，2002)等的研究中也發(fā)現(xiàn)了這種特性，擁有特殊的小眼結(jié)構(gòu)以使得其能夠感知偏振光從而起到視覺定向?qū)Ш降淖饔?(Labhart and Meyer，1999)

昆蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)復(fù)雜，是研究系統(tǒng)發(fā)育的重要依據(jù)，尤其作為某一類群系統(tǒng)發(fā)育的重要依據(jù) (Melzeretal.，1997; Paulus，2000； Friedrich，2006)。Fischer 等對36種異翅目Heteroptera類群昆蟲的復(fù)眼結(jié)構(gòu)進(jìn)行了觀察，其視桿結(jié)構(gòu)的差異已成功運(yùn)用于系統(tǒng)發(fā)育的研究(Schmittetal.，1982; Fischeretal.，2000)。長翅目Mecoptera蝎蛉科Panorpidae與擬蝎蛉科Panorpodidae昆蟲的視覺器官有較近的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系，與蚊蝎蛉科Bittacidae關(guān)系較遠(yuǎn)，該研究為蝎蛉科、擬蝎蛉科以及蚊蝎蛉科之間的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系提供了一定理論基礎(chǔ)(魏遙，2011)。長翅目蝎蛉科成蟲復(fù)眼的結(jié)構(gòu)與幼蟲復(fù)眼的結(jié)構(gòu)存在較大區(qū)別，其幼蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)與半變態(tài)類昆蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)相似(陳慶霄，2012)。

3 昆蟲復(fù)眼對光的感受機(jī)制

昆蟲復(fù)眼對光感受的本質(zhì)就是光感受器(photoreceptor)中的一個分子攔截一個光子且以某種方式發(fā)生改變。這種分子在昆蟲中叫視覺色素(visual pigments)。視覺色素具有光譜特性和偏振特性，所以昆蟲能感受顏色和偏振。視覺的感知最終依賴于一個家族的蛋白，叫視蛋白(Opsins)。視蛋白是一類偶聯(lián)受體超家族蛋白(GPCRs)。所有這些分子具有相似的大體結(jié)構(gòu)，7個螺旋狀的片段組成細(xì)胞的(等離子)膜，通過胞外和胞內(nèi)的環(huán)狀片段連接在一起，這樣可以與母細(xì)胞內(nèi)外的其他分子相互作用(Thomasetal.，2014)。GPCRs之所以叫做受體蛋白是因?yàn)楫?dāng)他們與一些種類的信號分子結(jié)合的時候會變得活躍，在這種活躍狀態(tài)下，他們耦合成G-蛋白。G-蛋白返過來繼續(xù)激活視蛋白細(xì)胞中的一個特定的酶級聯(lián)反應(yīng)，從而導(dǎo)致神經(jīng)元信號。果蠅中發(fā)現(xiàn)了6種視蛋白Rh1-Rh6。對藍(lán)綠光敏感的Rh1表達(dá)于R1-R6光受體細(xì)胞中，對紫外光敏感的Rh3和Rh4表達(dá)于R7光受體細(xì)胞中，藍(lán)光敏感受體Rh5和綠光敏感受體Rh6表達(dá)于R8光受體細(xì)胞中，而對紫外光敏感的Rh2僅表達(dá)于單眼的光受體細(xì)胞中(Alexander，2010)。視覺色素接受光信號后，通過G-蛋白激活PLCβ，促使PIP2分解為IP3和DAG進(jìn)而激活TRP和TRPL通道，引起鈣離子和鈉離子內(nèi)流，導(dǎo)致受體細(xì)胞的膜去極化，從而完成從光信號到電信號的轉(zhuǎn)換(朱智慧和雷朝亮，2011)。

4 展望

昆蟲復(fù)眼的結(jié)構(gòu)是其生理和行為反應(yīng)的基礎(chǔ)，多年來，研究者在生物和農(nóng)業(yè)領(lǐng)域?qū)ハx復(fù)眼的研究主要關(guān)注其形態(tài)、內(nèi)部結(jié)構(gòu)與光環(huán)境以及系統(tǒng)發(fā)育的關(guān)系。昆蟲對光的感受主要包括顏色、光強(qiáng)與偏振，而目前對復(fù)眼結(jié)構(gòu)調(diào)控機(jī)制研究較多的是對光、暗的適應(yīng)也即是對顏色的感受，而對不同光強(qiáng)的光以及偏振與非偏振的光調(diào)控機(jī)制還鮮有報道。因此，在研究內(nèi)容上，今后開展復(fù)眼結(jié)構(gòu)對不同形式的光調(diào)控機(jī)制是很有意義和前景的。

在研究范圍上，目前，對于昆蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)的研究主要是針對一些個體適中的昆蟲，而對于一些個體較大或者個體較小的昆蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)的研究較少，主要原因是昆蟲復(fù)眼太大或者太小，在顯、超微結(jié)構(gòu)的過程中都很難定位。因此，進(jìn)一步探討解決復(fù)眼顯超微結(jié)構(gòu)精確定位的問題是至關(guān)重要的，以使更多的昆蟲種類能夠從復(fù)眼的深層次結(jié)構(gòu)來理解其與光的關(guān)系，為更好的利用光學(xué)對害蟲進(jìn)行綜合治理提供更完善的理論依據(jù)，也更有助于昆蟲視覺生態(tài)學(xué)的發(fā)展。

關(guān)于昆蟲復(fù)眼感光受體和光信號傳導(dǎo)機(jī)制的研究，已有很多報道。但是昆蟲復(fù)眼在接受不同形式的光之后可能會調(diào)控某些基因，使之產(chǎn)生生理和行為反應(yīng)，比如趨光、避光、交尾、產(chǎn)卵量的增減、壽命的延長和縮短等。隨著分子生物學(xué)的發(fā)展，進(jìn)一步開展昆蟲復(fù)眼感受光刺激后是如何通過自身基因的表達(dá)來調(diào)控其行為和發(fā)育研究具有重要意義，為證實(shí)昆蟲感受光刺激后的生理和行為反應(yīng)提供更有力的基礎(chǔ)理論依據(jù)。目前本研究組正在開展昆蟲在感受不同形式光刺激后的轉(zhuǎn)錄組測序研究，以試圖探索昆蟲復(fù)眼光感受的分子調(diào)控機(jī)制。

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Progress in research of compound eyes morphological structure and photosensitive mechanism in insects

JIANG Yue-Li1,3，DUAN Yun1,LI Tong1，MIAO Jin1，GONG Zhong-Jun1，WU Yu-Qing1*，GUO Yu-Yuan2,3*

(1.Henan Key Laboratory of Crop Pests Control of Henan Province，IPM Key Laboratory in South of North-China，Ministry of Agriculture，Institute of Plant Protection，Henan Academy of Agricultural Sciences，Zhengzhou 450002, China; 2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests，Institute of Plant Protection，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100193, China；3．College of Plant Protection，Northwest A & F University，Yangling 712100，Shaanxi Province, China)

Compound eyes is the main visual organ in insects, The study on morphology, structure of insect compound eyes is fundamental to understanding insect sensitivity to light. The article summarized the recent studies and progress in compound eye’s external morphology, internal microstructure and function, and the photoreception mechanism in insects. Also the future research direction of the compound eyes in insects is discussed.

Compound eyes; morphology; microstructure； photosensitive mechanism

河南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院自主創(chuàng)新基金(2015); 國家現(xiàn)代農(nóng)業(yè)產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系(CARS-03)

蔣月麗，女，博士，研究方向昆蟲視覺生態(tài)學(xué)和小麥害蟲

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: yuqingwu36@hotmail.com; yuyuanguo@hotmail.com

Received：2015-09-15；接受日期Accepted：2015-12-28

Q965

A

1674-0858(2016)05- 1038-06