趙紅霞，羅岳雄,梁　勤，張學(xué)鋒，陳華生，黃文忠*

(1. 廣東省生物資源應(yīng)用研究所，廣東省農(nóng)業(yè)害蟲綜合治理重點實驗室，廣東省野生動物保護與利用公共實驗室，廣州 510260；2.福建農(nóng)林大學(xué)，福州 350002)

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小蜂螨的研究現(xiàn)狀

趙紅霞1，羅岳雄1,梁勤2，張學(xué)鋒1，陳華生1，黃文忠1*

(1. 廣東省生物資源應(yīng)用研究所，廣東省農(nóng)業(yè)害蟲綜合治理重點實驗室，廣東省野生動物保護與利用公共實驗室，廣州 510260；2.福建農(nóng)林大學(xué)，福州 350002)

小蜂螨，是亞洲地區(qū)蜜蜂重要的經(jīng)濟害螨之一。小蜂螨以吸食蜜蜂封蓋子的血淋巴為生，能導(dǎo)致大量封蓋幼蟲和蛹變形或死亡，勉強出房的工蜂也出現(xiàn)體型畸形，致使蜂群的生產(chǎn)力嚴重下降，直接影響蜂群的發(fā)生發(fā)展。本文就小蜂螨的分類分布、繁殖生物學(xué)、流行病學(xué)及行為學(xué)、危害防治及其蜂螨、蜜蜂與病毒直接的關(guān)系等展開闡述。旨在有助于將來更深入的探索小蜂螨，對今后小蜂螨的防治提供理論參考。

小蜂螨；蜜蜂；分類分布；繁殖生物學(xué)；危害及防治

小蜂螨(Tropilaelapsmites)是亞洲地區(qū)蜜蜂科Apidae的重要害螨(Delfinadoetal., 1961；Laigo and Morse, 1969)。小蜂螨相對于大蜂螨Varroadestructor而言，個體較小、長橢圓型、全身淺褐色、爬行迅速，通常高舉第一對足，似兩根“天線”。小蜂螨繁殖快、攜播期短，是一種比大蜂螨危害性更大的蜜蜂體外寄生蟲(Burgett and Akratanakul, 1983；Rathetal., 1991；Camphoretal., 2005)，防治比較困難，嚴重制約了亞洲地區(qū)養(yǎng)蜂業(yè)的發(fā)展。目前，由于小蜂螨主要危害亞洲地區(qū)飼養(yǎng)的西方蜜蜂蜂群，并未對其它地區(qū)蜜蜂蜂群造成影響，尚未受到各國科學(xué)家的關(guān)注，因而對小蜂螨的研究與防治缺乏重視。本文闡述了小蜂螨目前的研究現(xiàn)狀，以期為今后小蜂螨的深入研究打下基礎(chǔ)，并為小蜂螨的有效防治提供理論參考。

1　分類與分布

小蜂螨屬于節(jié)肢動物門Arthropoda蛛形綱Arachnida蜱螨亞綱Acari寄螨總目Parasitiformes中氣門目Mesostigmata皮刺螨總科Laelapidae熱厲螨屬Tropilaelaps(Anderson and Morgan, 2007；Lindquistetal., 2009)。Anderson 和 Morgan(2007)將小蜂螨分為以下4種：梅氏熱厲螨Tropilaelapsmercedesae(Anderson and Morgan，2007)、亮熱厲螨Tropilaelapsclareae(Delfinado and Baker，1961)、柯氏熱厲螨Tropilaelapskoenigerum(Delfinado-Baker and Baker, 1982)和泰氏熱厲螨Tropilaelapsthai。

柯氏熱厲螨寄生于亞洲和印尼的大蜜蜂Apisdorsata上，泰氏熱厲螨則寄生于喜馬拉雅山山區(qū)的黑大蜜蜂。Ralph(1991)報道了泰國大蜜蜂極易被亮熱厲螨寄生，蜂群受危害后損失慘重。亮熱歷螨和梅氏熱厲螨單從形態(tài)上很難進行區(qū)分，故一直將梅氏熱厲螨誤認為是亮熱厲螨。隨著鑒定技術(shù)的發(fā)展，利用分子生物學(xué)的技術(shù)可將亮熱厲螨和梅氏熱厲螨區(qū)分。Raffiqueetal.(2012)報道了巴基斯坦西方蜜蜂蜂群內(nèi)寄生的小蜂螨屬于亮熱厲螨。Anderson and Morgan(2007)利用mtDNAcox1基因和核基因ITS1-5.8S-ITS2，確定了我國浙江省兩群西方蜜蜂和云南省兩群大蜜蜂上寄生的小蜂螨均是梅氏熱厲螨。Forsgrenetal.(2009)對我國海南省寄生西方蜜蜂的小蜂螨進行了鑒定，發(fā)現(xiàn)海南省小蜂螨屬于梅氏熱厲螨。羅其花等結(jié)合形態(tài)學(xué)和分子生物學(xué)鑒定技術(shù)得出寄生在中國西方蜜蜂群內(nèi)的小蜂螨全部屬于梅氏熱厲螨，而并非早期定義的亮熱厲螨。到目前為止，尚未在中國西方蜜蜂群內(nèi)發(fā)現(xiàn)亮熱厲螨、柯氏熱厲螨和泰氏熱厲螨的寄生(Luoetal., 2011)。

2　繁殖生物學(xué)

在蜜蜂幼蟲封蓋前，待交配的雌螨進入工蜂或雄蜂巢房內(nèi)(Burgettetal., 1983; Ritter and Schneider-Ritter, 1986)，雌螨并無選擇性寄生工蜂或雄蜂巢房的差異。雌螨進入蜜蜂巢房后，每隔1天產(chǎn)1粒卵，一般每頭雌螨在巢房內(nèi)產(chǎn)1-4粒卵，雌雄卵數(shù)量等同；巢房內(nèi)可見到小蜂螨的4種發(fā)育形態(tài)：卵、幼螨、若螨、后若螨。待巢房內(nèi)蜜蜂發(fā)育成熟即將出房時小蜂螨恰處于繁殖末期，雌螨及子代借助出房的蜜蜂咬破蠟蓋后出房，此時巢脾或成蜂體上可見到小蜂螨，但是小蜂螨只能在巢脾或成蜂體上存活不超過3 d(Thomasetal., 1994)，然后再次進入巢房內(nèi)開始新一輪的繁殖。小蜂螨發(fā)育周期短且適應(yīng)蜜蜂生長發(fā)育的條件，種群增長很快，危害極為嚴重。

成年小蜂螨出現(xiàn)在寄生蜂群的子脾表面且行動靈活，小蜂螨體色與蠟脾顏色接近，易形成體色偽裝，增加小蜂螨的發(fā)現(xiàn)及收集的難度。成年雌雄蜂螨可以同時出現(xiàn)在成年蜜蜂體壁，但這種情況極少發(fā)生，嚴重寄生感染的蜂群除外。

成年雌螨主要寄生在感染蜂群內(nèi)封蓋的工蜂巢房和雄蜂巢房，無明顯的寄生繁殖偏好性。只需打開感染蜂群的封蓋子，移走巢房內(nèi)正在發(fā)育的蜜蜂，傾斜巢脾使自然光線可以直接照射巢房底部，即可見巢房底部的蜂螨(Denis and John, 2013)。

小蜂螨具有寄生蜜蜂的典型形態(tài)及行為特征，如帶有鉗子形狀的螯肢、能夠快速移動等，專性寄生蜜蜂幼蟲。小蜂螨的螯肢及足末端隆起的吸墊用于抓住蜜蜂體毛，靠吸取蜜蜂體液內(nèi)血淋巴維持生存；同時，小蜂螨的快速移動行為便于更快的選擇寄主。某些情況下，偶見寄生成年蜜蜂，數(shù)量極為有限。Delfinado-Bakeretal.(1992)發(fā)現(xiàn)小蜂螨第一對足部位具有感受器功能，具有顯著的寄生形態(tài)特征，但無寄生宿主位點的特異性；后期發(fā)現(xiàn)小蜂螨寄生在蜜蜂腹部節(jié)間膜第二節(jié)或蜜蜂頭后部。當(dāng)蜜蜂進行自我清理或相互清理時，小蜂螨連續(xù)不斷的更換寄生位置。小蜂螨可寄生在蜜蜂頭部、頭胸部盾板末端、胸部的背側(cè)、腹側(cè)剛毛以及接近翅基與前足基部之間。小蜂螨寄生不同種蜜蜂的位置存在明顯不同，61.5%小蜂螨和50%小蜂螨分別主要寄生在東方蜜蜂和西方蜜蜂頭胸部盾板末端，主要寄生大蜜蜂的翅基部和盾板末端(Thomasetal., 1994)。小蜂螨寄生在成年蜜蜂體壁便于在蜂群中傳播(Thomasetal., 1994)，但由于不能吸取成年蜂的血淋巴，在成年蜜蜂體壁存活不超過3 d(Woyke, 1987b； Koeniger and Muzaffar, 1988)。

3　流行病學(xué)特點

小蜂螨原始寄主是大蜜蜂，隨后寄主轉(zhuǎn)移至西方蜜蜂、黑大蜜蜂和小蜜蜂上(Bailey and Ball, 1991; Schmid-Hempel, 1998)。東方蜜蜂中也發(fā)現(xiàn)過小蜂螨，但未見其繁殖及危害的報道(Delfinado-Baker and Baker, 1982; Delfinado-Bakeretal., 1989; Otis and Kralj, 2001))。

小蜂螨對大蜜蜂只有3%-6%的寄生率，而對西方蜜蜂卻有90%寄生率，大蜜蜂對小蜂螨表現(xiàn)明顯的寄主耐受性(Khongphinitbunjongetal., 2012)。西方蜜蜂被小蜂螨寄生后，蜜蜂出現(xiàn)殘翅(Dejongetal., 1982; Burgettetal., 1983)和體重減輕的癥狀(Dainatetal., 2009)。小蜂螨攜帶蜜蜂病毒進行傳播擴散，同時，西方蜜蜂易受到小蜂螨的危害，而大蜜蜂和東方蜜蜂不受危害。

如果蜂群內(nèi)周年有幼蟲存在，小蜂螨可以終年繁殖；在蜂群完全沒有幼蟲的情況下，小蜂螨無法存活。小蜂螨在巢脾快速移動，進入巢房內(nèi)再次開始新一輪的繁殖。被小蜂螨寄生后，蜜蜂可通過清理行為(成年蜂的自我清理行為及相互清理行為)將被寄生的蜜蜂幼蟲清理出巢房 (Burgettetal., 1990)。Ralphetal.(1992)研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)小蜂螨分別寄生東方蜜蜂、西方蜜蜂和大蜜蜂，寄生24 h后，東方蜜蜂體壁93%小蜂螨掉落，大蜜蜂體壁87%小蜂螨掉落，而西方蜜蜂體壁只有66%小蜂螨掉落；同時，作者研究發(fā)現(xiàn)從東方蜜蜂和大蜜蜂體壁掉落的受傷數(shù)量小蜂螨明顯高于西方蜜蜂。由此可見，小蜂螨易于寄生危害西方蜜蜂。

4　危害與防治

目前，研究發(fā)現(xiàn)西方蜜蜂主要受到梅氏熱厲螨和亮熱厲螨的危害，柯氏熱厲螨和泰氏熱厲螨不會危害西方蜜蜂(Anderson and Morgan, 2007)。當(dāng)西方蜜蜂蜂群被小蜂螨寄生，若未及時防治，極易導(dǎo)致整個蜂群的死亡(Atwal and Goyal, 1971；Woyke, 1985a, 1985b)。Rashidetal.(2011)報道了巴基斯坦飼養(yǎng)的西方蜜蜂被小蜂螨危害后，引起發(fā)育畸形或死亡，隨后整個蜂群衰退或逃群。蜂群管理不善和蜂箱小環(huán)境惡劣會逐步增加小蜂螨的流行及其危害(Mahvir and Gupta, 1999)。小蜂螨可以導(dǎo)致30%-70%蜂群衰退及其蜂產(chǎn)品產(chǎn)量減少(Woo and Lee, 1997)。

目前，小蜂螨的防治可分為非化學(xué)防治和化學(xué)防治兩類方法。非化學(xué)防治通過干擾蜂群內(nèi)小蜂螨的生活史進行防治。例如，Woyke (1984, 1985a, 1985b)通過采用移走蜂群中子脾的方法，減少小蜂螨寄生繁殖的場所，進行控制小蜂螨，效果明顯。但該方法對商業(yè)養(yǎng)蜂不適合，因為商業(yè)蜂群數(shù)量較多，移走子脾的方法將花費大量勞動力和時間。Kitiphongetal.(2013)發(fā)現(xiàn)在泰國飼養(yǎng)的西方蜜蜂被小蜂螨寄生時，耐受小蜂螨的蜂群可以及時將被螨寄生的幼蟲清理出巢房，阻斷了小蜂螨的繁殖，從而實現(xiàn)非化學(xué)防治小蜂螨?；瘜W(xué)防治主要通過許多化學(xué)合成的殺蟲劑有效控制小蜂螨，如硫磺、甲酸和百里香酚控制蜂群小蜂螨已經(jīng)證明非常有效(Atwal and Goyal, 1971; Raffiqueetal., 2012)。Raffiqueetal.(2012)采用甲酸和百里香酚防治亮熱厲螨。Rashidetal.(2011)采用百里香芬和甲酸對寄生小蜂螨的西方蜜蜂蜂群進行防治，4 mg粉末的百里香酚和20 mL 65%的甲酸噴在蜂群中，每周間隔使用4次，防治效果明顯。

5　小蜂螨、蜜蜂與病毒三者的關(guān)系

小蜂螨嚴重危害亞洲地區(qū)的養(yǎng)蜂業(yè)，不僅吸取幼蟲營養(yǎng)，而且作為病毒載體，傳播蜜蜂病毒病。西方蜜蜂被小蜂螨寄生后，蜜蜂出現(xiàn)殘翅癥狀及其體重減輕等(Dejongetal., 1982; Burgettetal., 1983)。小蜂螨攜帶蜜蜂病毒進行傳播擴散，已確定感染意蜂殘翅病毒(Dainatetal., 2009; Forsgrenetal., 2009)。梅氏熱厲螨及其寄主西方蜜蜂體內(nèi)的DWV病毒具有較高的拷貝(Forsgrenetal., 2009)。利用熒光定量PCR分析了梅氏熱厲螨及其寄主蜜蜂體內(nèi)殘翅病毒(DWV)、黑蜂王臺病毒(BQCV)、囊狀幼蟲病病毒(SBV)、克什米爾病毒(KBV)、急性麻痹病病毒(ABPV)和慢性麻痹病病毒(CPV)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)梅氏熱厲螨及其寄主蜜蜂體內(nèi)具有大量 DWV 病毒顆粒，但未發(fā)現(xiàn)其他5種病毒，證明小蜂螨是傳播DWV 病毒的媒介(Dainatetal., 2009)。Lietal.(2013)發(fā)現(xiàn)蜂群被螨危害的情況下，可以檢測到蜂群內(nèi)感染病毒病，進一步證實蜂螨作為媒介傳播病毒；趙紅霞等(2014)進一步證實，殘翅病毒和以色列急性麻痹病毒(IAPV)廣泛存在于西方蜜蜂及其寄生物螨的體內(nèi)。Kitiphongetal.(2015)報道了被螨寄生的蜜蜂產(chǎn)生免疫反應(yīng)，而病毒水平并未產(chǎn)生任何免疫反應(yīng)，蜜蜂的免疫反應(yīng)主要由寄生螨引起?？傊?，小蜂螨不僅直接影響蜜蜂幼蟲的生長發(fā)育，而且作為媒介傳播病毒，間接影響蜂群的發(fā)生發(fā)展。

6　展望

小蜂螨主要危害亞洲地區(qū)蜂群，關(guān)注度相對較低，基礎(chǔ)研究嚴重滯后。而小蜂螨的危害遠遠高于被人熟知的大蜂螨 (Rindereretal., 1994)，直接影響蜂群的發(fā)生發(fā)展。目前，小蜂螨危害印度、阿富汗、泰國、越南等亞洲國家的蜂群，養(yǎng)蜂業(yè)損失嚴重。同時，小蜂螨與蜜蜂病毒病之間的關(guān)系研究很少，直到2009年逐漸開始有相關(guān)報道。小蜂螨作為媒介傳播病毒病，間接危害蜂群的發(fā)展。

小蜂螨未來的研究方向，可在如下方面：首先，小蜂螨的各個級型形態(tài)描述、生活史和繁殖行為的研究，應(yīng)通過結(jié)合自然蜂群和室內(nèi)飼養(yǎng)蜜蜂，開展相關(guān)小蜂螨的級型變化及其繁殖生物學(xué)的研究，便于今后更好的開展防治工作。第二，東方蜜蜂較西方蜜蜂對小蜂螨存在耐受機制，除考慮東方蜜蜂與西方蜜蜂生物學(xué)差異外，有必要從兩種蜜蜂差異性的行為反應(yīng)等角度展開耐受機制的研究。第三，針對小蜂螨的基因組信息尚無相關(guān)報道，有必要開展相關(guān)分子水平的探討。第四，針對西方蜜蜂易受小蜂螨的危害，有必要開展生物防治、化學(xué)及其非化學(xué)防治等綜合防治的應(yīng)用研究。

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Current knowledge of theTropilaelapsmites

ZHAO Hong-Xia1， LUO Yue-Xiong1， LIANG Qin2，ZHANG Xue-Feng1，CHEN Hua-Sheng1，HUANG Wen-Zhong1*

(1. Guangdong Institute of Applied Biological Resources，Guangdong Key Laboratory of Integrated Pest Management in Agriculture， Guangdong Public Laboratory of Wild Animal Conservation and Utilization，Guangzhou 510260，China； 2. Fujian Agriculture and Forestry University， Fuzhou 350002，China)

Tropilaelapsmites are an economically important pest of honeybee throughout Asia. TheTropilaelapsmites suck on the haemolymph of sealed brood to live, then leads to a large number of larvae and pupae cover deformation or death, and emerged workers showed deformity body, the productivity of the colony have seriously decreased and directly affect the development of the colony. The mites’ taxonomy and distribution, reproductive biology, host specificity, epidemiology and behavior, damage and prevention, the relationship ofTropilaelapsmites, the relationship of honeybees and virus, ect.are reviewed. The research are intended to assist future research efforts to better understand these parasites, and provide to preventTropilaelapsmites of theoretical reference in the future.

Tropilaelapsmites; honeybee; taxonomy and distribution; reproductive biology; damage and prevention

國家自然科學(xué)青年基金(31302041)；國家蜂產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系建設(shè)專項資金(CARS-45-SYZ-12, CARS-45-KXJ7)；廣東省科技計劃項目(2015A020209090, 2015A040404035，2016A040402039)

趙紅霞，女, 1981年生，山西人，博士，助理研究員, 主要從事蜜蜂生物學(xué)及其病害學(xué)研究，E-mail：hxzh110@126.com

Author for correspondence，E-mail：gggbmm@163.com

2015-10-15;接收日期Accepted:2015-12-02

Q968.1；S895

A

1674-0858(2016)04-0852-05