杜麗娟　盧明智　李長(zhǎng)彬　雷祎　劉芳　范承啟　邵成偉　王鐵功

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·論著·

胰腺多發(fā)神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤12例影像學(xué)表現(xiàn)

杜麗娟盧明智李長(zhǎng)彬雷祎劉芳范承啟邵成偉王鐵功

200125上海，浦南醫(yī)院影像科(杜麗娟)；甘肅省空軍蘭州招飛體檢隊(duì)(李長(zhǎng)彬)；第二軍醫(yī)大學(xué)長(zhǎng)海醫(yī)院放療科(盧明智)，放射科(杜麗娟、雷祎、劉芳、范承啟、邵成偉、王鐵功)

【摘要】目的探討多個(gè)病灶的胰腺神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤(PNETs)CT及MR影像學(xué)特征，以加深對(duì)該病的認(rèn)識(shí)。方法回顧性分析上海長(zhǎng)海醫(yī)院收治的胰腺腫瘤數(shù)目≥2枚且經(jīng)手術(shù)或細(xì)針穿刺活檢病理證實(shí)為PNETs的12例患者的影像學(xué)資料，其中5例行胰腺CT平掃及增強(qiáng)檢查，2例行MRI平掃及增強(qiáng)檢查，5例同時(shí)行CT、MRI檢查。結(jié)果 12例患者共檢出46枚病灶，29枚(63.0%)位于胰頭頸， 17枚(37.0%)位于胰體尾；病灶大小0.8～9.5 cm，中位大小2.9 cm；44枚(95.7%)腫瘤形態(tài)圓形或類(lèi)圓形，2枚(4.3%)為分葉狀；實(shí)性44枚(95.7%)，囊實(shí)性2枚(4.3%)。8枚(17.4%)CT平掃可見(jiàn)點(diǎn)狀、新月形、團(tuán)塊狀鈣化；增強(qiáng)后42枚(91.4%)病灶動(dòng)脈期明顯強(qiáng)化，2枚(4.3%)胰腺期明顯強(qiáng)化，2枚(4.3%)3期均呈輕度強(qiáng)化，強(qiáng)化程度低于正常胰腺。4例(33.3%)患者出現(xiàn)胰管和(或)膽管擴(kuò)張，4例(33.3%)出現(xiàn)臟器轉(zhuǎn)移，2例(16.7%)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，3例(25.0%)有血管侵犯。結(jié)論P(yáng)NETs可以多發(fā)，為大小不一、圓形或類(lèi)圓形實(shí)性病灶，偶見(jiàn)臟器轉(zhuǎn)移等惡性征象，動(dòng)態(tài)增強(qiáng)掃描病灶實(shí)性部分明顯強(qiáng)化且強(qiáng)化程度高于正常胰腺是其特征性表現(xiàn)。

【關(guān)鍵詞】胰腺；神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤；體層攝影術(shù)，X線；磁共振成像

胰腺神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤(pancreatic neuroendocrine tumors，PNETs)是一種起源于肽能神經(jīng)元和神經(jīng)內(nèi)分泌細(xì)胞的高度異質(zhì)性腫瘤[1]，其發(fā)病率約4～5×106，約占所有胰腺腫瘤的1%～2%，占所有內(nèi)分泌腫瘤的7%[2]。PNETs以單發(fā)病灶多見(jiàn)，少數(shù)為多發(fā)。本研究回顧性分析12例多發(fā)PNETs患者的影像表現(xiàn)，旨在提高對(duì)該病的診斷水平。

資料與方法

一、臨床資料

收集2008年1月至2015年12月上海長(zhǎng)海醫(yī)院經(jīng)手術(shù)病理或細(xì)針穿刺活檢證實(shí)的12例多發(fā)PNETs患者(胰腺病灶數(shù)目≥2個(gè))的臨床和影像學(xué)資料，其中男性4例，女性8例，年齡21～67歲，平均年齡(51±11)歲。臨床表現(xiàn)：3例為胰高血糖素瘤，空腹血糖均升高，其中1例首發(fā)臨床癥狀為消瘦伴乏力，2例于體檢時(shí)偶然發(fā)現(xiàn)；9例為無(wú)功能性PNETs，其中5例首發(fā)臨床癥狀為腹痛、腰背痛、梗阻性黃疸，4例于體檢時(shí)偶然發(fā)現(xiàn)。1例伴發(fā)甲狀旁腺腺瘤，考慮多發(fā)內(nèi)分泌腺瘤病I型(MEN I型)；1例伴發(fā)左側(cè)腎上腺嗜鉻細(xì)胞瘤，且超聲提示甲狀腺結(jié)節(jié)，未行手術(shù)或穿刺活檢，考慮混合型MEN；1例伴發(fā)胰頭漿液性囊腺瘤，考慮Von Hippel-Lindau綜合征。

二、影像學(xué)檢查方法及分析

5例患者行胰腺CT平掃及增強(qiáng)檢查，2例行MRI檢查，5例同時(shí)行CT和MRI檢查。CT檢查采用螺旋CT掃描儀(Siemens Sensation Cardiac 64層)。患者常規(guī)禁食4 h以上，檢查前30 min口服清水1 000 ml以充盈胃及十二指腸。先行CT平掃，然后經(jīng)肘前靜脈以3～4 ml/s速率團(tuán)注對(duì)比劑碘海醇80～100 ml，分別于注藥后20～25 s、60～75 s、90～95 s進(jìn)行3期掃描，螺距為1.2，重建層厚為3 mm。MRI檢查采用Siemens avanto 1.5T MRI掃描儀和腹部8通道表面線圈，行平掃及動(dòng)態(tài)增強(qiáng)掃描。掃描序列為T(mén)1WI快速自旋回波序列[回波時(shí)間(TE) 12 ms，重復(fù)時(shí)間(TR) 450 ms]，T2WI(TE 700 ms，TR 5 000 ms)，擴(kuò)散加權(quán)成像(DWI)[擴(kuò)散梯度因子(b)值取1 000 s/mm2]。增強(qiáng)掃描注射對(duì)比劑釓噴酸葡胺，劑量為0.1 mmol/kg體重，速率為2.0 ml/s，掃描期同CT。

由2名具有豐富胰腺疾病影像診斷經(jīng)驗(yàn)的醫(yī)師分別閱片，觀察指標(biāo)包括病灶數(shù)目、位置、大小、形態(tài)、密度(信號(hào))、有無(wú)囊變及鈣化、胰膽管擴(kuò)張、有無(wú)臟器或淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、有無(wú)血管侵犯等，其中腫瘤大小取橫軸位上每個(gè)病灶最大層面的長(zhǎng)徑，腫瘤內(nèi)部明顯看到液性成分歸為囊實(shí)性。分析結(jié)果不同時(shí)經(jīng)協(xié)商后取得一致意見(jiàn)。

三、統(tǒng)計(jì)學(xué)處理

結(jié)果

一、CT、MRI平掃表現(xiàn)

12例患者胰腺共發(fā)現(xiàn)46枚病灶，其中位于胰頭頸29枚(63.0%)，胰體尾17枚(37.0%)。腫瘤大小0.8～9.5 cm，中位大小2.9 cm。44枚(95.7%)腫瘤形態(tài)呈圓形或類(lèi)圓形，2枚(4.3%)呈分葉狀。病灶CT平掃呈稍低或等密度，T1WI呈稍低信號(hào)，T2WI呈稍高信號(hào)。實(shí)性44枚(95.7%)，囊實(shí)性2枚(4.3%)。8枚(17.4%)CT平掃可見(jiàn)點(diǎn)狀、新月形、團(tuán)塊狀鈣化(其中3枚病灶見(jiàn)圖1A～1C)。

二、強(qiáng)化特征

增強(qiáng)掃描42枚(91.4%)動(dòng)脈期明顯強(qiáng)化(3枚病灶見(jiàn)圖1D～1F，3枚病灶見(jiàn)圖2)，2枚胰腺期明顯強(qiáng)化。這44枚病灶實(shí)性部分強(qiáng)化程度均高于或明顯高于正常胰腺實(shí)質(zhì)；2枚3期均呈輕度強(qiáng)化，且強(qiáng)化程度始終低于胰腺實(shí)質(zhì)(其中1枚見(jiàn)圖3)。12例患者中2例出現(xiàn)“雙管征”，2例僅胰管擴(kuò)張；4例出現(xiàn)臟器轉(zhuǎn)移，其中3例肝臟轉(zhuǎn)移(圖3E)，1例十二指腸降段侵犯；1例十二指腸系膜淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，1例胰周淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；3例侵犯脾動(dòng)靜脈、腹腔干或門(mén)靜脈主干。病理分級(jí)：G1級(jí)3例(25.0%)，G2級(jí)8例(66.7%)，G3級(jí)1例(8.3%)。G1級(jí)、G2級(jí)、G3級(jí)3組病灶在位置、形態(tài)及有無(wú)囊變方面的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；3組病灶發(fā)生鈣化概率分別為0(0/14)、20.83%(5/29)、100%(3/3)，組間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P=0.000，表1)。

圖1　女，21歲，消瘦伴乏力半年余，CA19-9明顯升高。CT平掃(1A～1C)示胰頭2枚、胰尾1枚病灶，病灶中心均可見(jiàn)團(tuán)塊樣鈣化(↑)，左側(cè)腎上腺區(qū)可見(jiàn)軟組織腫塊(↑)；增強(qiáng)后動(dòng)脈期(1D～1F)示病灶邊緣實(shí)性成分明顯均勻強(qiáng)化，左側(cè)腎上腺病灶不均勻強(qiáng)化，邊緣環(huán)形強(qiáng)化。病理診斷為胰腺神經(jīng)內(nèi)分泌癌(G3級(jí))，左側(cè)腎上腺嗜鉻細(xì)胞瘤。

病理分級(jí)腫瘤數(shù)目位置胰頭頸胰體尾形態(tài)圓形或類(lèi)圓形分葉狀囊變無(wú)有鈣化無(wú)有G1級(jí)14104140140140G2級(jí)291712272272245G3級(jí)321303003χ2值0.6831.2261.22617.198P值0.7110.5420.5420.000

討論

PNETs發(fā)病年齡為50歲左右，性別差異不明顯；多數(shù)為胰腺單發(fā)病灶，多發(fā)者極少見(jiàn)，可發(fā)生于胰腺的任何位置，約10%的患者可伴隨遺傳癥狀[3]，如多發(fā)性?xún)?nèi)分泌腺瘤病(multiple endocrine neoplasia，MEN)、von Hippel-Lindau 綜合征(VHL)、Ⅰ型神經(jīng)纖維瘤病(neurofibromatosis type Ⅰ，NF1)、結(jié)節(jié)性硬化癥(tuberous sclerosis complex，TSC)等。當(dāng)發(fā)現(xiàn)胰腺多發(fā)病灶且伴有其他部位腫瘤時(shí)應(yīng)考慮到上述疾病的可能性。2000年世界衛(wèi)生組織(WHO)根據(jù)腫瘤細(xì)胞分化程度將其分為高分化神經(jīng)內(nèi)分泌瘤、高分化神經(jīng)內(nèi)分泌癌、低分化神經(jīng)內(nèi)分泌癌3類(lèi)，2010年WHO重新將其定義為“神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤”，根據(jù)腫瘤增殖指數(shù)Ki-67和核分裂象分為高分化的神經(jīng)內(nèi)分泌瘤(NET G1、NET G2)和低分化的神經(jīng)內(nèi)分泌癌(NEC G3)[1]，目前普遍認(rèn)為所有的PNETs均具有惡性潛能，但不同分級(jí)的腫瘤在侵襲性及發(fā)生轉(zhuǎn)移可能性上大不相同，與胰腺其他實(shí)性腫瘤相比，即便發(fā)生轉(zhuǎn)移其術(shù)后長(zhǎng)期預(yù)后也相對(duì)較好，G1、G2、G3級(jí)的5年生存率分別為85%、78%和9%，整體預(yù)后明顯好于胰腺導(dǎo)管腺癌[4]。

CT和MRI檢查對(duì)腫瘤的定位和定性診斷有很大幫助。PNETs是一種惰性生長(zhǎng)的腫瘤，形態(tài)上以圓形及類(lèi)圓形為主，腫瘤較大時(shí)呈不規(guī)則或分葉狀，也可有多結(jié)節(jié)融合。腫瘤大小并不能完全提示其預(yù)后。Gallotti等[4]通過(guò)對(duì)60例無(wú)癥狀偶然發(fā)現(xiàn)的PNETs患者研究表明，當(dāng)腫瘤≥3.0 cm時(shí)約61%為非良性，但也有約30%的非良性腫瘤<3.0 cm。多發(fā)PNETs以實(shí)性為主，CT平掃病灶以低或等低密度為主；MRI以T1WI稍低、T2WI稍高信號(hào)為主，內(nèi)部有囊變時(shí)可見(jiàn)T1WI低、T2WI高信號(hào)影。PNETs出現(xiàn)囊變時(shí)，若囊壁厚薄不均、有壁結(jié)節(jié)，通常提示腫瘤偏惡性。本研究?jī)H2枚(4.3%)出現(xiàn)囊變，腫瘤分級(jí)為G2級(jí)，提示腫瘤偏惡性，但有無(wú)囊變與腫瘤分級(jí)程度的關(guān)系差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，故有待大樣本量進(jìn)一步證實(shí)。Poultsides等[5]報(bào)道無(wú)功能性PNETs較功能性PNETs更常見(jiàn)鈣化，且鈣化發(fā)生率約16.7%。本組中17.4%(8/46枚)出現(xiàn)鈣化，鈣化形式多樣，如斑點(diǎn)狀、邊緣弧形、團(tuán)塊狀，且鈣化只出現(xiàn)在G2、G3級(jí)中，病灶內(nèi)出現(xiàn)鈣化提示生物學(xué)行為偏惡性，與筆者之前的研究相符[6]。

Hayashi等[7]認(rèn)為MRI可以發(fā)現(xiàn)CT無(wú)法檢出的病灶，在脂肪抑制的T1WI上，正常胰腺實(shí)質(zhì)因含水溶性蛋白呈高信號(hào)，而腫瘤因含水量高呈相對(duì)低信號(hào)，有利于病灶的檢出[8]。Bakir等[9]認(rèn)為常規(guī)MRI檢出病灶的敏感性約91.6%，DWI常顯示腫瘤呈稍高信號(hào)，對(duì)診斷無(wú)更多意義，但在圖像為陰性時(shí)可能有助于發(fā)現(xiàn)病灶。Brenner等[10]認(rèn)為當(dāng)b值為800 s/mm2時(shí)對(duì)腫瘤的檢出具有較高的敏感性。

PNETs為富血供腫瘤，但內(nèi)部也可因退變而出現(xiàn)囊變。腫瘤實(shí)性部分可明顯強(qiáng)化甚至達(dá)到類(lèi)似主動(dòng)脈強(qiáng)化程度；囊性部分不強(qiáng)化，也可表現(xiàn)為漸進(jìn)性強(qiáng)化。當(dāng)腫瘤較大時(shí)，其內(nèi)部成分復(fù)雜多樣，強(qiáng)化也可相對(duì)不均勻。本組中95.7%(44/46)病灶出現(xiàn)明顯強(qiáng)化且強(qiáng)化程度高于胰腺正常實(shí)質(zhì)，其中強(qiáng)化峰值位于動(dòng)脈期42枚、胰腺期2枚，僅2枚(4.3%)3期均輕度強(qiáng)化，且強(qiáng)化程度始終低于正常胰腺組織，其中有1枚位于胰尾的病灶邊緣可見(jiàn)點(diǎn)狀鈣化，所以當(dāng)影像表現(xiàn)不典型時(shí)若發(fā)現(xiàn)病灶內(nèi)部鈣化，有助于PNETs的診斷。也有學(xué)者[11]認(rèn)為瘤體周?chē)さ沫h(huán)形薄壁明顯強(qiáng)化是PNETs的另一特征性影像表現(xiàn)，可能與腫瘤在病理上有完整包膜且包膜有豐富的血竇有關(guān)。由于腫瘤在T2WI上呈高信號(hào)，很可能被誤認(rèn)為是其他囊性腫瘤，此時(shí)增強(qiáng)掃描腫瘤“邊緣強(qiáng)化”可能有助于診斷[12]。

圖2　男，67歲，體檢發(fā)現(xiàn)胰腺占位1月余。MRCP(2A)見(jiàn)胰頭蜂房狀高信號(hào)影(↑)，呈T1WI(2B)低、T2WI(2C)高信號(hào)，動(dòng)脈期(2D)未見(jiàn)強(qiáng)化。胰頭及胰體尾見(jiàn)多發(fā)結(jié)節(jié)狀T1WI(2E)稍低、T2WI(2F)稍高信號(hào)影(↑)，DWI(2G)示彌散稍受限，動(dòng)脈期(2H)上述病灶明顯強(qiáng)化且高于周?chē)认賹?shí)質(zhì)。病理診斷為胰頭、胰體尾多發(fā)神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤(G1級(jí))伴胰頭漿液性囊腺瘤

圖3　女，61歲，劍突下燒灼不適2月余，CA19-9陰性。CT平掃(3A)示胰尾多發(fā)病灶，病灶邊緣見(jiàn)點(diǎn)狀鈣化，增強(qiáng)后(3B～3D)近側(cè)病灶(↑)呈漸進(jìn)性強(qiáng)化，且強(qiáng)化程度始終高于周?chē)Ｒ认賹?shí)質(zhì)，而遠(yuǎn)側(cè)病灶(↑)強(qiáng)化程度始終低于周?chē)Ｒ认賹?shí)質(zhì)。動(dòng)脈期肝內(nèi)可見(jiàn)多發(fā)富血供的轉(zhuǎn)移灶(3E)。病理診斷為胰尾神經(jīng)內(nèi)分泌腫瘤(G2級(jí))伴肝臟多發(fā)轉(zhuǎn)移瘤

提示PNETs惡性的間接征象包括周?chē)M織侵犯、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移、血管包繞等，其中以肝轉(zhuǎn)移最為常見(jiàn)，且肝臟轉(zhuǎn)移瘤也表現(xiàn)為與原發(fā)腫瘤一致的富血供特點(diǎn)。Halfdanarson等[13]報(bào)道約60%的無(wú)癥狀PNETs在首診時(shí)出現(xiàn)肝轉(zhuǎn)移。本組25%(3/12)出現(xiàn)肝轉(zhuǎn)移，低于文獻(xiàn)報(bào)道，可能與影像檢查的普及使得越來(lái)越多的早期PNETs被檢出有關(guān)。位于胰頭部的病灶可壓迫胰膽管擴(kuò)張，但擴(kuò)張的胰膽管通常較均勻。

胰腺多個(gè)病灶時(shí)需與以下疾病相鑒別：(1)胰腺轉(zhuǎn)移瘤。胰腺轉(zhuǎn)移瘤密度可均勻或不均勻，強(qiáng)化方式可以明顯強(qiáng)化或無(wú)強(qiáng)化，主要與原發(fā)腫瘤的類(lèi)型有關(guān)，如腎癌轉(zhuǎn)移瘤可表現(xiàn)為明顯強(qiáng)化，而肺癌轉(zhuǎn)移表現(xiàn)為無(wú)強(qiáng)化，需結(jié)合原發(fā)腫瘤病史診斷。(2)淋巴瘤。胰腺淋巴瘤可呈多結(jié)節(jié)融合趨勢(shì)，強(qiáng)化程度低于周?chē)Ｒ认賹?shí)質(zhì)。(3)胰腺結(jié)核。胰腺結(jié)核可表現(xiàn)為胰腺多發(fā)結(jié)節(jié)或彌漫性胰腺腫大，胰腺病灶和淋巴結(jié)都呈典型的環(huán)形強(qiáng)化，存在其他部位的播散結(jié)核灶可輔助診斷。(4)胰腺Castleman′s病。該病非常罕見(jiàn)，可表現(xiàn)為質(zhì)地均勻、邊緣清晰的軟組織腫塊，通常無(wú)囊變，增強(qiáng)后均勻強(qiáng)化，腫塊包繞血管可提示本病。

多發(fā)PNETs大部分為無(wú)功能性，早期無(wú)明顯臨床癥狀，不易發(fā)現(xiàn)，但其影像表現(xiàn)多典型，當(dāng)CT、MRI檢查發(fā)現(xiàn)胰腺多發(fā)病灶，增強(qiáng)后病灶明顯強(qiáng)化且強(qiáng)化程度高于周?chē)Ｒ认賹?shí)質(zhì)時(shí)多考慮此病，尤其同時(shí)發(fā)現(xiàn)肝臟富血供轉(zhuǎn)移瘤時(shí)應(yīng)考慮到該病的診斷，有助于臨床治療方案的選擇。

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(本文編輯：呂芳萍)

Imaging findings of pancreatic multiple neuroendocrine tumor: A study of 12 cases

DuLijuan,LuMingzhi,LiChangbin,LeiYi,LiuFang,FanChengqi,ShaoChengwei,WangTiegong.

DepartmentofRadiology,PunanHospital,Shanghai200125,China

【Abstract】ObjectiveTo investigate the imaging features in CT/MR of pancreatic neuroendocrine tumors(PNETs)with multiple lesions and further deepen the understanding of this disease. MethodsA retrospective review of 12 PNETs patients′ radiological data with pancreatic tumors′ numbers ≥2 and confirmed by surgery or fine needle aspiration biopsy in Changhai Hospital were conducted. Five cases underwent pancreatic CT plain and enhanced scan，2 cases underwent MRI plain and enhanced scan, and 5 cases underwent both CT and MRI scan. ResultsThere were totally 46 lesions in 12 patients. There were 29(63.0%) lesions located in the pancreatic head and neck, and 17(37.0%) lesions located in body and tail of pancreas. The sizes of the lesions ranged from 0.8 to 9.5 cm，and the median size was 2.9 cm. Forty-four(95.7%) of the tumors was round or oval, and 2(4.3%) was lobulated；44(95.7%) mass solid and 2(4.3%) was cystic. CT plain scan detected punctate, crescent or nodular calcification in 8(17.4%) lesions；enhanced scan found 42 lesions(91.4%) were markedly enhanced in the arterial phase, 2 lesions (4.3%) were markedly enhanced in the pancreatic phase; 2 lesions (4.3%) were slightly enhanced and the degree of enhancement was lower than that of the normal pancreas. Four cases (33.3%) had dilatation of pancreatic duct and/or the bile duct, 4 cases (33.3%) had distant organ metastasis, 2 cases (16.7%) had lymph node metastasis, and 3 cases (25.0%) had vascular invasion. ConclusionsPNETs can be multiple and vary in the size. Most of the lesions are round or oval solid lesions and the malignant signs for organ metastasis can be found occasionally. In dynamic enhanced scanning, the obvious enhancement of the solid portion in the tumor and the higher enhancement degree than that of normal pancreas is the main characteristic.

【Key words】Pancreas；Neuroendocrine tumors；Tomography, X-ray；Magnetic resonance imaging

DOI:10.3760/cma.j.issn.1674-1935.2016.03.011

通信作者：王鐵功，Email：wangtiegongcock@163.com

Corresponding author:Wang Tiegong, Email: wangtiegongcock@163.com

(收稿日期：2016-03-03)

共同第一作者：盧明智