徐　睿，張　媛，彭艷瓊，楊大榮中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園，昆明　650222中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京　00049西南林業(yè)大學(xué)云南生物多樣性研究院，昆明　650224

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高榕雌花期傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂的繁殖特點(diǎn)

徐睿1，2，張媛3，彭艷瓊1，*，楊大榮1
1中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園，昆明650223
2中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京100049
3西南林業(yè)大學(xué)云南生物多樣性研究院，昆明650224

摘要:榕樹及其專一性傳粉榕小蜂組成了動(dòng)植物界最為經(jīng)典的協(xié)同進(jìn)化關(guān)系，傳粉榕小蜂演化出欺騙性是非常罕見的。在雌雄同株的高榕隱頭果內(nèi)，共存著一種傳粉榕小蜂Eupristina altissima和一種欺騙性的小蜂Eupristina sp.，兩種小蜂在雌花期進(jìn)入隱頭果內(nèi)繁殖，但有不同的繁殖特點(diǎn)。對(duì)比研究了兩種小蜂從成蟲羽化到產(chǎn)卵和傳粉這個(gè)階段的雌蜂個(gè)體大小、孕卵量及繁殖差異，結(jié)果表明:羽化期兩種雌蜂的平均個(gè)體小，經(jīng)飛行小個(gè)體的雌蜂易死亡，大個(gè)體雌蜂到達(dá)接受樹，但通過苞片通道，一些個(gè)體較大的傳粉榕小蜂被夾死導(dǎo)致進(jìn)入果腔的雌蜂相對(duì)小，而欺騙性小蜂易通過苞片以至進(jìn)入果腔的雌蜂個(gè)體較大。兩種未產(chǎn)卵雌蜂均表現(xiàn)為個(gè)體大者孕卵量較多，但兩種雌蜂的平均孕卵量沒有差異。即使有充足雌花資源產(chǎn)卵，兩種雌蜂均未產(chǎn)完所有卵，產(chǎn)卵后兩種雌蜂卵巢中的卵量均顯著減少，遺留下的卵量?jī)煞N小蜂間沒有差異。傳粉榕小蜂只有部分個(gè)體傳完所攜帶花粉，并表現(xiàn)為傳粉越成功的雌蜂，產(chǎn)卵越多。存在種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)時(shí)，兩種小蜂的產(chǎn)卵量均減少，傳粉榕小蜂的傳粉效率也降低。在種間競(jìng)爭(zhēng)背景下，欺騙性小蜂產(chǎn)卵更成功，傳粉榕小蜂的產(chǎn)卵和傳粉量均受到極大抑制。研究結(jié)果說明雌花期隱頭果內(nèi)傳粉榕小蜂只適量利用雌花資源產(chǎn)卵繁殖后代，更有效地傳粉繁殖榕樹種子，這可能是維持榕-蜂互惠系統(tǒng)穩(wěn)定共存的重要機(jī)制之一;欺騙者穩(wěn)定存在需降低與傳粉者的直接競(jìng)爭(zhēng)，而欺騙者和傳粉者分散在不同果內(nèi)，甚至是不同的樹上繁殖是理想的繁殖策略。

關(guān)鍵詞:榕樹;傳粉榕小蜂;互惠;欺騙者;繁殖差異

徐睿，張媛，彭艷瓊，楊大榮.高榕雌花期傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂的繁殖特點(diǎn).生態(tài)學(xué)報(bào)，2016，36(4):1134-1140.

Xu R，Zhang Y，Peng Y Q，Yang D R.Reproductive characteristics of pollinator and cheater wasps that utilize the female flowers of Ficus altissima.Acta Ecologica Sinica，2016，36(4):1134-1140.

榕樹依賴專一的榕小蜂傳粉實(shí)現(xiàn)有性繁殖，同時(shí)榕小蜂借助榕樹的雌花子房繁衍后代，兩者繁殖上相互依賴，形成了互不可缺的互惠共生體，最新分子證據(jù)顯示二者有約7500萬年協(xié)同進(jìn)化的歷程［1-2］。榕樹開放的雌花能釋放特殊的化學(xué)揮發(fā)物，吸引專一的傳粉榕小蜂訪問［3］，找到雌花期接受果后，榕小蜂便著陸于隱頭果表面，搜尋隱頭果頂部的苞片通道，鉆進(jìn)層層苞片，到達(dá)果腔的小蜂往往是缺翅、斷觸角的，但它們?nèi)詫⑼瓿蓚鞣酆彤a(chǎn)卵的使命。傳粉榕小蜂成蟲期壽命非常短，約1—2 d［4］，離開隱頭果的傳粉榕小蜂必須盡快找到雌花期隱頭果，才能維持榕-蜂互惠系統(tǒng)的正常繁殖［5］。在雌雄同株的隱頭果內(nèi)，一部分雌花傳粉后發(fā)育為種子，另一部分雌花子房被榕小蜂產(chǎn)卵后繁殖小蜂后代，種子及傳粉榕小蜂在同一果內(nèi)繁殖［6］。關(guān)于雌花資源如何在傳粉和產(chǎn)卵之間進(jìn)行平衡分配，主要有3種假說:短產(chǎn)卵器假說、不可摧毀種子假說及榕小蜂產(chǎn)卵不飽和假說［7-8］，但隨著研究的深入，這3種假說均遭到質(zhì)疑［9］。此外，果腔內(nèi)傳粉榕小蜂完成傳粉和產(chǎn)卵是否有先后順序也一直是懸而未決的問題。通過雌花期不同時(shí)間段引入傳粉榕小蜂，間接顯示傳粉和產(chǎn)卵權(quán)衡與花開放的時(shí)間及傳粉榕小蜂雌蜂壽命均有關(guān)系［10］。

高榕隱頭果內(nèi)雄花較少，成熟花粉囊不會(huì)自動(dòng)破裂，為典型主動(dòng)授粉模式的榕樹。其傳粉榕小蜂Eupristina altissima成蟲羽化、交配，雌蜂離開癭花進(jìn)入果腔后，主動(dòng)尋找雄花，并用觸角第3節(jié)上的一個(gè)勾刺破花粉囊，然后用前足基節(jié)上的花粉刷收集花粉，并裝入位于中胸腹面的囊狀花粉筐中;當(dāng)雌蜂飛離羽化的榕樹找尋到新的雌花期高榕后，很快從頂生苞片進(jìn)入雌花期果的果腔，又用花粉刷把花粉從花粉筐中刷出，為榕樹主動(dòng)傳粉。此外，高榕隱頭果內(nèi)還共存著另一種Eupristina sp.小蜂，該蜂花粉刷消失，花粉筐退化，沒有主動(dòng)尋找雄花、收集花粉和傳粉的行為;由于蟲體很難粘附到花粉，該種小蜂已演化為只產(chǎn)卵不傳粉的欺騙性小蜂［11］。高榕隱頭果雌花期，傳粉者和欺騙者同時(shí)被吸引，在進(jìn)入頂生苞片通道的過程中，存在強(qiáng)烈的種內(nèi)打斗行為，但種間和平相處;兩種蜂繁殖季節(jié)差異明顯，并偏愛進(jìn)入不同的隱頭果繁殖［12］;單蜂引入雌花期隱頭果，欺騙性小蜂繁殖的后代更少［13］。在前期研究的基礎(chǔ)上，本文將深入對(duì)比研究高榕隱頭果內(nèi)傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂的產(chǎn)卵、繁殖差異?；卮鹑缦聠栴}:(1)是否個(gè)體大的雌蜂更有機(jī)會(huì)獲得繁殖成功?(2)個(gè)體大的雌蜂是否孕卵量較多?(3)雌花資源充足時(shí)，雌蜂是否產(chǎn)下所有卵?(4)雌花期兩種小蜂單獨(dú)存在和共存時(shí)，產(chǎn)卵和傳粉的差異?

1　材料與方法

1.1材料與樣地

研究材料:高榕(Ficus altissima Blume)，雌雄同株，隸屬于榕亞屬(Urostigma)、榕組(Section Urostigma)、環(huán)紋榕亞組(Subsection Conosycea)。高榕分布于亞洲熱帶大陸，在西雙版納熱帶地區(qū)，該種自然分布于熱帶雨林中，作為綠化樹或“神樹”也被種植于城市、鄉(xiāng)村及廟宇旁，具獨(dú)木成林現(xiàn)象。高榕葉腋結(jié)果，通常發(fā)新葉、結(jié)新果同時(shí)出現(xiàn)，單株樹一年可結(jié)果多次，種群內(nèi)常年有樹結(jié)果;結(jié)果時(shí)樹內(nèi)花期同步，樹間花期異步。高榕依賴專一的傳粉榕小蜂Eupristina altissima Balakrishnan＆Abdurahiman傳粉獲得有性繁殖;在高榕隱頭果內(nèi)，還共存著另一種Eupristina sp.小蜂，該種蜂原本是一種傳粉榕小蜂，但是其前足基節(jié)上的花粉刷消失，胸部的花粉筐退化，并且丟失主動(dòng)傳粉行為，在高榕隱頭果內(nèi)只產(chǎn)卵不傳粉，演化為一種欺騙性小蜂。高榕隱頭果內(nèi)的欺騙者主要發(fā)生于高溫多雨的夏季，與傳粉者共存同一果的比率較低，約9%［11-12］。除了Eupristina屬兩種榕小蜂外，高榕隱頭果內(nèi)還寄生著23種非傳粉小蜂，是榕小蜂群落最為豐富的一種榕樹［14］。

研究樣地位于云南省西雙版納傣族自治州景洪市(21°58'36.10″—22°00'25.59″N，100°45'51.95″—100°47'40.36″E，海拔552 m)。西雙版納地處東南亞熱帶北緣，屬于熱帶季風(fēng)型氣候，年平均氣溫21.8℃，相對(duì)濕度86%，全年的降水量1556.9 mm，干濕季分明，降雨主要集中在雨季(6—10月)。旱季又可分為霧涼季和干熱季，霧涼季從11月到次年的2月，干熱季是每年的3—5月。

1.2研究方法

分別選擇一株寄生著傳粉者或欺騙者的接近雄花期(即:榕小蜂快羽化的榕果)的高榕，每樹采摘20個(gè)隱頭果，單果分裝在120目的紗網(wǎng)隔離袋內(nèi)，讓果內(nèi)榕小蜂自然羽化進(jìn)入袋中，從中挑選有多個(gè)傳粉者或欺騙者羽化的隱頭果，每果隨機(jī)抽取6只傳粉者或6只欺騙者雌蜂，借助解剖鏡(Leica S8AP0)，首先確定種類是傳粉者還是欺騙者，再通過目鏡內(nèi)安裝的測(cè)微尺，測(cè)量雌蜂的頭寬，因?yàn)殚判》漕^寬是代表其體大小的一個(gè)指標(biāo)［15］。然后在解剖鏡下解剖榕小蜂腹部，整體拉出榕小蜂的卵巢，并分散卵巢中左右兩束卵［9］，計(jì)數(shù)兩種小蜂卵巢中總孕卵量，傳粉者和欺騙者各測(cè)量、共計(jì)數(shù)30只雌蜂。

選擇一株榕果發(fā)育到雌花接受期，同時(shí)有傳粉者和欺騙者到達(dá)的高榕，在雌花期果周圍的樹枝上懸掛粘蟲板，收集訪問雌花期果的傳粉者和欺騙者。從粘蟲板上各取30只傳粉者和欺騙者雌蜂，用上述方法在解剖鏡下，鑒定榕小蜂種類、測(cè)量頭寬，并解剖統(tǒng)計(jì)卵巢內(nèi)孕卵量。

在榕果發(fā)育到雌花期的樹上，觀察傳粉者和欺騙者進(jìn)入接受期隱頭果的情況，榕小蜂進(jìn)入的果將作上標(biāo)記，待到第2天，絕大多數(shù)榕小蜂已完成傳粉或產(chǎn)卵，采集這些有榕小蜂進(jìn)入的隱頭果，帶回實(shí)驗(yàn)室，解剖隱頭果，專門挑選果腔內(nèi)進(jìn)入1只傳粉者、2只傳粉者、1只欺騙者、2只欺騙者，以及1只傳粉者和1只欺騙者的隱頭果，而且需要果腔內(nèi)的小蜂處于奄奄一息，接近死亡的狀態(tài)，這樣能保證榕小蜂已傳粉、產(chǎn)卵完成，其次，卵巢中的卵能散開計(jì)數(shù)。每只雌蜂從果腔內(nèi)取出，置于載玻片上，直接在解剖鏡下測(cè)量了頭寬、再檢查胸部花粉筐里是否有花粉［16］，之后，用滴管加一滴75%的酒精解剖腹部，統(tǒng)計(jì)卵巢中左右兩束卵剩下的卵量。最終，獲得單果進(jìn)1只傳粉者、單果進(jìn)2只傳粉者、單果進(jìn)1只欺騙者、單果進(jìn)2只欺騙者以及單果進(jìn)1只傳粉者和1只欺騙者的隱頭果，樣本量分別為30、8、30、26、9果。

1.3數(shù)據(jù)分析

在比較兩組數(shù)據(jù)的平均數(shù)時(shí)，若數(shù)據(jù)呈正態(tài)分布，選用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)，若數(shù)據(jù)不呈正態(tài)分布則選用非參檢驗(yàn)中的Mann-Whitney U測(cè)驗(yàn)來分析;采用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)進(jìn)行如下數(shù)據(jù)分析:雌蜂羽化及到達(dá)雌花期接受樹兩個(gè)階段，傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂個(gè)體大小差異;未產(chǎn)卵時(shí)，傳粉者和欺騙者雌蜂平均孕卵量的差異;傳粉榕小蜂產(chǎn)卵前后卵巢中遺留卵量的差異;競(jìng)爭(zhēng)產(chǎn)卵后，傳粉者和欺騙者遺留卵量的差異;以及傳粉完全與否傳峰榕小蜂遺留卵量的差異。采用Mann-Whitney U測(cè)驗(yàn)比較進(jìn)入果腔內(nèi)傳粉者和欺騙者的個(gè)體差異;以及比較欺騙者產(chǎn)卵前后卵巢中遺留卵量的差異。采用單因素方差分析(ANOVA)比較蜂羽化、到達(dá)接受樹及進(jìn)入果腔3個(gè)階段，傳粉者和欺騙者個(gè)體的變異，并用Tamhane's T2(方差不齊)對(duì)欺騙性小蜂進(jìn)行多重比較。此外，采用Pearson相關(guān)分析比較兩種榕小蜂頭寬與孕卵量的相關(guān)關(guān)系。所有的數(shù)據(jù)分析采用SPSS16.0統(tǒng)計(jì)軟件完成。

2　研究結(jié)果

2.1兩種榕小蜂的個(gè)體大小比較

用榕小蜂的頭寬代表其個(gè)體大小，分別比較了共存于高榕隱頭果內(nèi)的傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂在羽化、到達(dá)接受樹及進(jìn)入果腔3個(gè)階段雌蜂個(gè)體的大小。結(jié)果顯示:剛羽化出來的傳粉者和欺騙者平均個(gè)體小;經(jīng)過一段距離的飛行，小個(gè)體的雌蜂死亡，個(gè)體大的榕小蜂容易到達(dá)接受樹找到接受期隱頭果，然后雌蜂經(jīng)過一個(gè)由苞片組成的通道進(jìn)入雌花期果。經(jīng)過苞片通道，一些個(gè)體較大的傳粉榕小蜂被夾死導(dǎo)致進(jìn)入果腔的雌蜂個(gè)體相對(duì)較小，但3個(gè)階段傳粉榕小蜂平均個(gè)體大小之間的變異不顯著(F2，107=1.09，P=0.34)。欺騙性小蜂個(gè)體變異則表現(xiàn)為:剛羽化的雌蜂平均個(gè)體小，到達(dá)接受樹的雌蜂個(gè)體稍大，變異未達(dá)顯著水平(P=0.99)，進(jìn)入果腔內(nèi)的雌蜂個(gè)體也較大，顯著大于剛羽化雌蜂個(gè)體的平均值(P＜0.01)，但與到達(dá)接受樹的雌蜂個(gè)體差異不顯著(P=0.15)。當(dāng)比較種間個(gè)體大小時(shí)，羽化階段兩種雌蜂個(gè)體沒有差異(t=1.81，df=58，P= 0.08)，到達(dá)階段，傳粉者顯著大于欺騙者(t=3.84，df=58，P＜0.001)，而進(jìn)入果腔后欺騙者又比傳粉者顯著大(Z=－2.67，P＜0.01)(圖1)。這說明:這兩種小蜂穿過苞片通道的能力有差異。

圖1　羽化、到達(dá)接受樹及進(jìn)入果腔的兩種雌蜂個(gè)體大小(平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)誤差)Fig.1Body sizes of female wasps that newly emerged，arrived at receptive fig trees and entered the cavity of figs for two wasp species(Mean±SE)

2.2兩種榕小蜂個(gè)體大小與孕卵量的關(guān)系

高榕傳粉榕小蜂平均頭寬為(0.451±0.003)(SE，n=60)mm，未產(chǎn)卵雌蜂的卵巢中有左右對(duì)稱的兩束卵，兩束卵量幾乎相等(左:(108.40±1.39)，右:(108.55±1.23))，單蜂平均孕卵總量(215.12±2.94)(SE，n= 60)粒。欺騙性小蜂平均頭寬為(0.435±0.002)(SE，n=60)mm，同樣卵巢中左右兩束卵量也近似相等(左: (106.43±1.42)，右:(107.45±1.34))，單蜂平均孕卵總量(213.72±2.71)(SE，n=60)粒，總孕卵量與傳粉者無差異(t=－0.35，df=118，P=0.73)。無論傳粉榕小蜂還是欺騙性小蜂，其雌蜂的個(gè)體大小均與孕卵量呈顯著正相關(guān)關(guān)系(傳粉者:r=0.33，P＜0.05;欺騙者:r=0.50，P＜0.001)，即個(gè)體大的雌蜂孕卵量較多(圖2)。

圖2　兩種榕小蜂個(gè)體大小與孕卵量的關(guān)系Fig.2　The relationship between wasp body sizes and egg loads for two wasp species

2.3產(chǎn)卵前后兩種榕小蜂卵巢中卵量

通過解剖雌蜂卵巢統(tǒng)計(jì)卵數(shù)量，結(jié)果表明:到達(dá)接受樹的雌蜂，傳粉榕小蜂的平均孕卵量為(217.10± 3.88)(SE，n=30)粒，欺騙性小蜂的平均孕卵量為(211.87±4.20)(SE，n=30)粒，未產(chǎn)卵時(shí)兩種榕小蜂的孕卵量無差異(t=0.92，df=58，P=0.36)。進(jìn)入接受果的傳粉榕小蜂將傳粉雌花，并產(chǎn)卵于雌花子房，而進(jìn)入接受果的欺騙性小蜂只在雌花上產(chǎn)卵，并不進(jìn)行傳粉。兩種榕小蜂產(chǎn)卵完成后，卵巢中仍然遺留一些卵，傳粉榕小蜂平均遺留卵數(shù)量(73.30±9.96)(SE，n= 30)粒，欺騙性小蜂平均遺留卵數(shù)量(69.47±8.78) (SE，n=30)粒，兩種榕小蜂遺留在卵巢中的卵數(shù)量沒有差異(t=0.29，df=58，P=0.77)。然而，與到達(dá)接受樹未產(chǎn)卵的雌蜂相比，兩種小蜂卵巢中的卵均顯著減少(傳粉者:Z=－6.57，P＜0.001;欺騙者:Z=－6.65，P＜0.001)(圖3)。

圖3　兩種榕小蜂產(chǎn)卵前后卵巢中卵數(shù)量(平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)誤差)Fig.3The numbers of eggs in the ovary of female wasps before and after oviposition for two wasp species(Mean±SE)

2.4兩種榕小蜂單獨(dú)進(jìn)入果時(shí)產(chǎn)卵和傳粉的情況

當(dāng)隱頭果內(nèi)只進(jìn)入一只傳粉榕小蜂，完成產(chǎn)卵時(shí)卵巢中遺留卵量為(73.30±9.96)(SE，n=30)粒，同時(shí)傳粉完成后，只有67%的雌蜂用完了所攜帶的花粉，其余雌蜂的花粉筐中或多或少還留有一些花粉。這些傳粉不完全的小蜂，其對(duì)應(yīng)卵巢里遺留的卵量也多，平均有卵(103.80±17.38)(SE，n=10)粒，而傳粉徹底的小蜂，其對(duì)應(yīng)卵巢里遺留的卵量平均(58.05±10.53)(SE，n=20)粒，比前者顯著減少(t=2.32，df=28，P＜0.05)。這說明:傳粉成功的榕小蜂，產(chǎn)卵也成功。當(dāng)隱頭果內(nèi)進(jìn)入兩只傳粉榕小蜂時(shí)，產(chǎn)卵和傳粉效率均降低，產(chǎn)卵后卵巢遺留的卵量增加了0.5倍，傳粉后帶粉小蜂比率增加了近1倍，說明一果內(nèi)進(jìn)2只以上傳粉榕小蜂時(shí)，在產(chǎn)卵和傳粉的過程中，均相互受到干擾與影響。雖然欺騙性小蜂并不攜帶花粉，但一只蜂和兩只蜂產(chǎn)卵后，卵巢中遺留的卵量與傳粉榕小蜂的相當(dāng)，同樣隱頭果進(jìn)入兩只欺騙性小蜂時(shí)，產(chǎn)卵效率降低，卵巢中遺留卵量比進(jìn)一只蜂時(shí)增加了0.6倍。無論隱頭果內(nèi)進(jìn)入一只還是兩只傳粉者或欺騙者，產(chǎn)卵后遺留在卵巢中左右兩卵束的卵量近似相等，這說明榕小蜂產(chǎn)卵時(shí)，左右對(duì)稱的兩束卵是等量釋放、產(chǎn)卵的(表1)。

表1　單種榕小蜂在果腔內(nèi)產(chǎn)卵和傳粉情況Table1　The oviposition and pollination status of wasps in fig entry by only one wasp species

2.5兩種榕小蜂進(jìn)入同一果時(shí)產(chǎn)卵和傳粉的情況

當(dāng)隱頭果內(nèi)同時(shí)進(jìn)入一只傳粉榕小蜂和一只欺騙性小蜂時(shí)，傳粉榕小蜂完成傳粉時(shí)，有44%的雌蜂用完所攜帶花粉，其余56%的雌蜂花粉筐中仍殘留部分花粉;產(chǎn)卵完成時(shí)，卵巢中還殘留有(102.00±12.54)(SE，n=9)粒卵。相比之下，欺騙性小蜂在果內(nèi)只產(chǎn)卵不傳粉，產(chǎn)卵后卵巢遺留的卵量?jī)H(40.22±10.23)粒，比傳粉榕小蜂遺留卵量顯著少(t=－3.82，df=16，P＜0.05)，即兩種小蜂在同一果內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)產(chǎn)卵時(shí)，欺騙性小蜂產(chǎn)卵占據(jù)優(yōu)勢(shì)(圖4)。

圖4　兩種小蜂競(jìng)爭(zhēng)產(chǎn)卵時(shí)卵巢中遺留卵量(平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)誤差)Fig.4　Number of remnant eggs in the ovaries for two wasp species in figs entered by both pollinators and cheaters(Mean± SE)

3　討論

本研究比較了高榕隱頭果內(nèi)傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂在羽化、到達(dá)接受樹及進(jìn)入果腔內(nèi)雌蜂的個(gè)體大小，兩種小蜂表現(xiàn)為個(gè)體大的雌蜂更有機(jī)會(huì)到達(dá)接受樹，但通過頂生苞片通道的篩選，個(gè)體較大的傳粉榕小蜂不易進(jìn)入果腔，這與前人的研究結(jié)果相似［15，17］;而欺騙性小蜂則表現(xiàn)有差異，進(jìn)入果腔的雌蜂個(gè)體最大，這說明苞片通道的過濾作用對(duì)傳粉者和欺騙者是有差異的，欺騙者更容易通過。其次，比較了傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂未產(chǎn)卵時(shí)孕卵量與個(gè)體大小的關(guān)系，兩種小蜂均呈現(xiàn)出:個(gè)體越大的小蜂孕卵量越多的正相關(guān)關(guān)系。進(jìn)一步再比較兩種小蜂產(chǎn)卵前后，卵巢中卵量的差異，發(fā)現(xiàn)單只蜂在一個(gè)雌花果內(nèi)產(chǎn)卵，有充足的雌花資源，但產(chǎn)卵后，榕小蜂卵巢中都遺留著一些卵，說明榕小蜂并未產(chǎn)下所有卵。當(dāng)傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂單獨(dú)進(jìn)入雌花期果時(shí)，進(jìn)兩只蜂的產(chǎn)卵和傳粉效率均比進(jìn)一只蜂的果低，這是種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)產(chǎn)卵位點(diǎn)、食物或空間導(dǎo)致的。當(dāng)雌花期果內(nèi)進(jìn)入一只傳粉者和一只欺騙者時(shí)，欺騙性小蜂產(chǎn)下的卵較多，傳粉榕小蜂產(chǎn)卵及傳粉效率遭受極大抑制，這表明:存在種間產(chǎn)卵競(jìng)爭(zhēng)時(shí)，欺騙性小蜂更具有繁殖優(yōu)勢(shì)。這些研究結(jié)果揭示了高榕傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂之間一些尚未報(bào)道的繁殖特點(diǎn)和差異。

傳粉榕小蜂通常需要在其短暫的成蟲壽命期(通常1d)從它的出生果飛出、尋找到其他正在處于雌花期的同種隱頭果［18］，飛行將消耗能量，只有那些個(gè)體較大的雌蜂能飛行到達(dá)接受樹，由于樹間飛行距離不同，到達(dá)接受樹的小蜂個(gè)體樹間有顯著差異，需長(zhǎng)距離飛行的小蜂可能個(gè)體變異更大［15］。到達(dá)接受樹的小蜂必須通過頂生苞片通道才能到達(dá)果腔，接觸雌花傳粉和產(chǎn)卵，而榕樹隱頭花序的苞片結(jié)構(gòu)有螺旋型和線型的結(jié)構(gòu)，不同種類苞片的形狀、數(shù)量和排列交叉程度也不相似［19］。苞片較多、螺旋排列、重疊緊密的種類，榕小蜂進(jìn)入頂生苞片很容易被夾死［20］，而苞片少結(jié)構(gòu)松散的種類，進(jìn)入果腔的榕小蜂還能再出來［21］，苞片通道結(jié)構(gòu)與傳粉榕小蜂的頭部形態(tài)適應(yīng)性演化，已相當(dāng)于鎖與鑰匙的關(guān)系［22］。在本研究中，進(jìn)入高榕隱頭果內(nèi)的小蜂未見再出來現(xiàn)象，并且苞片對(duì)傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂的篩選過濾作用有差異，個(gè)體大的傳粉榕小蜂有更多機(jī)會(huì)到達(dá)接受樹，但不容易進(jìn)入果腔;而欺騙性小蜂則是到達(dá)果腔內(nèi)的雌蜂個(gè)體最大，這一差異可能與兩種小蜂的頭寬有關(guān)，欺騙者頭部窄，進(jìn)入苞片通道受到的篩選壓力可能較小。

傳粉榕小蜂成蟲壽命較短，進(jìn)入到雌花期果內(nèi)傳粉和產(chǎn)卵的時(shí)間約1天，已知傳粉榕小蜂在長(zhǎng)花柱雌花上傳粉，短花柱雌花上產(chǎn)卵，但傳粉和產(chǎn)卵的先后順序目前仍不清楚［7］。本研究檢查了傳粉、產(chǎn)卵前后的傳粉榕小蜂，發(fā)現(xiàn)到達(dá)接受樹的傳粉榕小蜂100%攜帶著花粉，一只傳粉榕小蜂進(jìn)果傳粉、產(chǎn)卵后，有66.67%的雌蜂傳完所攜帶的花粉，余下小蜂的花粉筐中或多或少遺留著一些花粉。而產(chǎn)卵后傳粉榕小蜂卵巢中遺留卵量，僅1只蜂(3%)產(chǎn)完所有的卵，且大部分小蜂遺留的卵量都較多;從這個(gè)對(duì)比數(shù)據(jù)可看出傳粉工作完成更快，而產(chǎn)卵工作可能由于過程復(fù)雜(從柱頭插入產(chǎn)卵器，卵產(chǎn)于子房中)導(dǎo)致小蜂不能產(chǎn)下更多的卵。研究結(jié)果還進(jìn)一步揭示了傳粉越成功的榕小蜂，產(chǎn)卵越成功，導(dǎo)致的原因可能有兩種，一是個(gè)體大的傳粉小蜂帶粉量和孕卵量都多，因此繁殖更有效;其次是與果腔內(nèi)傳粉榕小蜂的活力有關(guān)，健康活力強(qiáng)的榕小蜂傳粉和產(chǎn)卵更有效。一只欺騙性小蜂產(chǎn)卵量與傳粉小蜂相當(dāng)，但還沒有發(fā)現(xiàn)把所有卵產(chǎn)完的個(gè)體。當(dāng)同種的兩只小蜂進(jìn)入同一果內(nèi)繁殖時(shí)，由于種間競(jìng)爭(zhēng)，兩種小蜂的產(chǎn)卵量下降了約0.5倍，而傳粉量減少了1倍，其原因可能是競(jìng)爭(zhēng)空間和食物資源導(dǎo)致的。當(dāng)雌花期果內(nèi)同時(shí)進(jìn)入一只傳粉者和一只欺騙者時(shí)，兩種小蜂競(jìng)爭(zhēng)同樣的雌花資源，只產(chǎn)卵的欺騙者明顯占優(yōu)勢(shì)，比傳粉者產(chǎn)下顯著多的卵;而傳粉榕小蜂不僅產(chǎn)卵量受限制，傳粉效率也降低，僅44%的雌蜂傳完所攜帶的花粉。這些對(duì)比研究結(jié)果說明，在高榕隱頭果內(nèi)，傳粉榕小蜂和欺騙性小蜂產(chǎn)卵或干擾競(jìng)爭(zhēng)種間大于種內(nèi)，這與兩種小蜂在雌花期果壁上的打抖競(jìng)爭(zhēng)不一致，在競(jìng)爭(zhēng)進(jìn)入苞片通道時(shí)，兩種小蜂的同種種內(nèi)均存在激烈打斗，勝利者才能進(jìn)入果腔，而種間沒有打斗行為，兩種小蜂在果壁上相遇，通常傳粉榕小蜂先行進(jìn)入苞片通道，而欺騙性小蜂有膽怯、躲避傳粉榕小蜂的行為，待傳粉榕小蜂進(jìn)入后才跟隨著進(jìn)入［13］。這種不同階段種間及種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)上表現(xiàn)出來的差異可能與榕小蜂獲取繁殖資源的難易程度有關(guān)。

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Reproductive characteristics of pollinator and cheater wasps that utilize the female flowers of Ficus altissima

XU Rui1，2，ZHANG Yuan3，PENG Yanqiong1，*，YANG Darong1
1 Xishuangbanna Tropical Botanical Garden，Chinese Academy of Sciences，Kunming 650223，China
2 University of Chinese Academy of Sciences，Beijing 100049，China
3 Yunnan Academy of Biodiversity，Southwest Forestry University，Kunming 650224，China

Abstract:The interaction between pollinating fig wasps(Agaonidae)and their host fig trees(Ficus)is a striking example of obligate pollination mutualism.Ficus and its pollinating fig wasps rely on each other，and the coevolutionary relationship may date back to 75 Myr.Very rarely，the pollinating fig wasp evolves cheating in the fig-fig wasp mutualism，in which the pollinator loses pollination ability but still lays eggs in female flowers.Ficus altissima is a monoecious fig species in which seeds and wasps are produced in the same figs.The figs of F.altissima are occupied by two Eupristina species in the Xishuangbanna region:the pollinating fig wasp Eupristina altissima and the cheater Eupristina sp.The two species share similar biological characteristics but have different reproductive strategies.In this study，we compared the reproductive differences between the two wasp species during emergence，oviposition，and pollination.The results for both speciesbook=1135,ebook=247showed that newly emerging females were small on average，but some smaller females died during dispersal so that larger females arrived at receptive trees.When entering the figs，however，some larger pollinators were trapped in the ostiole so that the pollinators arriving in the fig cavity were smaller.The cheater，in contrast，easily passed through the ostiole so that the females arriving in the fig cavity were large.This suggests that the two species have different abilities to pass through the ostiole.In both E.altissima and Eupristina sp.females，larger wasps carried more eggs before oviposition，and there was no significant difference in average egg loads between the two species.When only one female was introduced into a fig，there were enough female flower resources for oviposition and pollination.However，E.altissima and Eupristina sp.did not lay all their eggs so some remained in the ovaries.The numbers of eggs in their ovaries were significantly reduced after oviposition，but the number of eggs remaining did not differ between the two species.Only some pollinating fig wasps used all the pollen grains they carried for pollination，and the wasps that pollinated more successfully，also laid more eggs.The pollinator performed pollination more quickly than oviposition.When two females of the same species were introduced to a fig，the numbers of eggs that both wasp species laid decreased，and the pollination efficiency of the pollinator was also reduced as a result of the intraspecific competition.When one pollinator and one cheater were introduced，the cheater laid eggs more successfully than the pollinator and both pollination and oviposition of the pollinator were restricted as a result of the interspecific competition.These results imply that the pollinating fig wasps only utilized part of the female resources for pollination and oviposition and that the efficiency of pollination was higher than that of oviposition.This could be a mechanism maintaining the fig-fig wasp mutualism.However，the cheater was a stronger competitor when it coexisted in the same figs with the pollinator，and significantly influenced seed and pollinator production.Therefore，for the cheater to stably coexist in the fig-fig wasp mutualism，it needs to reduce direct competition with the pollinator.A good reproductive strategy would be that the pollinator and cheater reproduce separately in different figs，or even in different trees.

Key Words:Ficus;pollinating fig wasps;mutualism;cheater;reproductive difference

*通訊作者

Corresponding author.E-mail:pengyq@xtbg.ac.cn

收稿日期:2014-06-25;網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015-07-09

基金項(xiàng)目:國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31372253，31120002);云南省中青年學(xué)術(shù)技術(shù)帶頭人后備人才培養(yǎng)項(xiàng)目(2011HB041)

DOI:10.5846/stxb201406251310