董 靜李根保

（1. 河南師范大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院， 新鄉(xiāng) 453007； 2. 中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所， 淡水生態(tài)與生物技術(shù)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 武漢 430072）

綜述

微囊藻群體形成影響因子及機(jī)理

董 靜1李根保2

（1. 河南師范大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院， 新鄉(xiāng) 453007； 2. 中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所， 淡水生態(tài)與生物技術(shù)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 武漢 430072）

富營(yíng)養(yǎng)化導(dǎo)致的湖泊、水庫(kù)藍(lán)藻水華帶來(lái)了一系列環(huán)境和生態(tài)問(wèn)題。微囊藻群體形成， 在水體表面的聚集是形成水華的重要策略之一。微囊藻群體形成有效抵御了草食性動(dòng)物攝食、病毒、細(xì)菌的侵害， 耐受不良環(huán)境因子（紫外輻射、高光強(qiáng)、重金屬等）能力顯著增強(qiáng)。文章探討了野外微囊藻群體占優(yōu)勢(shì)的機(jī)制并綜述了影響微囊藻群體形成的外源因子及作用機(jī)理， 包括非生物因子（營(yíng)養(yǎng)、溫度、光照、重金屬、微囊藻毒素、乙醛酸）、生物因子（草食性動(dòng)物、細(xì)菌、魚(yú)類(lèi)、藻類(lèi)）?；诂F(xiàn)有研究， 本綜述還對(duì)未來(lái)研究進(jìn)行展望:（1）非生物因子與生物因子協(xié)同效應(yīng)對(duì)藻類(lèi)形態(tài)影響研究； （2）人類(lèi)活動(dòng)對(duì)浮游藻類(lèi)形態(tài)及動(dòng)態(tài)的影響研究；（3）藻類(lèi)形態(tài)對(duì)沉水植物的響應(yīng)在未來(lái)淡水生態(tài)系統(tǒng)修復(fù)中的應(yīng)用； （4）促進(jìn)藻類(lèi)群體形成的胞外多糖分泌在未來(lái)工業(yè)生產(chǎn)中的作用。

藍(lán)藻水華； 微囊藻； 群體形成； 非生物因子； 生物因子

由于水體富營(yíng)養(yǎng)化， 世界范圍內(nèi)的湖泊、池塘、河流和水庫(kù)正承受著藍(lán)藻水華威脅: 水體溶氧量的降低、物種多樣性降低、異味毒素的產(chǎn)生以及水體飲用價(jià)值、景觀價(jià)值、生態(tài)服務(wù)功能的下降。在野外水體中， 水華優(yōu)勢(shì)種多以群體形態(tài)存在，以我國(guó)淺水湖泊太湖、巢湖、滇池為例， 微囊藻聚集成大個(gè)體群體， 形成有害藍(lán)藻水華。然而在室內(nèi)長(zhǎng)期培養(yǎng)后， 微囊藻主要以單細(xì)胞或者成對(duì)細(xì)胞形態(tài)存在［1］。群體特征的消失表明: 在室內(nèi)培養(yǎng)過(guò)程中， 促進(jìn)群體形成的因子在培養(yǎng)基中不存在。環(huán)境條件的變化導(dǎo)致了藻類(lèi)形態(tài)的改變， 因此， 要了解這種形態(tài)改變的機(jī)制， 也就需要了解外界各種環(huán)境因素對(duì)其影響。本文綜述了群體形態(tài)在藍(lán)藻水華形成方面扮演的重要角色， 并探討了影響微囊藻群體形成的外源因子及其作用機(jī)理。

1 野外微囊藻群體占優(yōu)勢(shì)機(jī)制

藍(lán)藻群體形態(tài)不僅有利于抵擋浮游動(dòng)物攝食，免受病毒、細(xì)菌侵害［2］， 還具有一些其他生態(tài)優(yōu)勢(shì):（1）群體大小與藻類(lèi)晝夜遷移速率呈正相關(guān)， 晝夜遷移或浮力調(diào)控使得藍(lán)藻能夠調(diào)節(jié)自身在水體中的最優(yōu)位置， 從而利用光照或者營(yíng)養(yǎng)［3］； （2）群體微囊藻（Microcystis sp.）吸收磷的效率顯著高于單細(xì)胞［4］；（3）群體微囊藻抗紫外輻射、抗高光強(qiáng)、抗化學(xué)物質(zhì)（CuSO4、綠霉素、直鏈烷基苯磺酸）脅迫能力明顯高于單細(xì)胞［5—8］。

1.1 具有光保護(hù)效應(yīng)

光抑制作用是浮游藻類(lèi)保護(hù)光合器官的策略之一。太湖微囊藻水華期間， 群體形成對(duì)微囊藻細(xì)胞具有光保護(hù)效應(yīng)， 能夠降低高光強(qiáng)下的光抑制［9］。藍(lán)藻具有3種抵抗光抑制的機(jī)制［10］。一是藍(lán)藻能夠介導(dǎo)細(xì)胞色素氧化酶光合作用， 具有另一種電子傳遞通道。二是群體藍(lán)藻能夠反射高光強(qiáng)。三是藍(lán)藻細(xì)胞葉綠素配額誘導(dǎo)色素自篩選。

有研究發(fā)現(xiàn)群體微囊藻的最大電子傳遞速率（ETRmax）、半飽和光強(qiáng)（Ik）顯著高于單細(xì)胞， 表明群體光合能力高于單細(xì)胞， 尤其是在高光強(qiáng)下。群體還能夠有效抵抗黑暗損失和強(qiáng)光強(qiáng)， 因?yàn)槿后w最大熒光效率（Fv/Fm）和非光化學(xué)淬滅（NPQ）顯著高于單細(xì)胞。NPQ可能是避免光破壞的重要機(jī)制［11］。

1.2 有利于毒素含量的增加

群體形成促進(jìn)藻類(lèi)分泌毒素。相較于單細(xì)胞，大型群體微囊藻分泌的微囊藻毒素含量以及mcy B+基因比例顯著提高［12］。這與塔瑪亞歷山大藻Alexandrium tatmarensezai 類(lèi)似， 毒素分泌增加可能也是抵擋攝食的有效策略之一［13］。

1.3 抵御攝食

藻類(lèi)群體形成， 使得攝食者萼花臂尾輪蟲(chóng)Brachionus calyciflorus、大型溞Daphnia magna、長(zhǎng)額象鼻溞Bosmina longirostris和棘爪網(wǎng)紋蚤Ceriodaphnia reticulata的攝食率顯著降低［14］。

2 微囊藻群體形成機(jī)制研究

許多浮游藻類(lèi)存在表型可塑性（Phenotypic plasticity）， 即一種基因型在不同的環(huán)境條件下呈現(xiàn)出多種表型的現(xiàn)象。浮游藻類(lèi)可能產(chǎn)生不同的表型來(lái)應(yīng)對(duì)外界環(huán)境條件的變化， 改變自身形態(tài)形成群體或集聚是最常見(jiàn)的一種形式。

藻類(lèi)形成群體有兩種機(jī)制: 一是在繁殖過(guò)程中， 子代細(xì)胞沒(méi)有從母細(xì)胞里面脫離下來(lái)； 另一個(gè)是單細(xì)胞的集聚。有研究表明太湖銅綠微囊藻群體以及柵藻群體形成， 并不是單細(xì)胞的黏連， 而是屬于第一種機(jī)制［15，16］。在母細(xì)胞細(xì)胞壁里， 母細(xì)胞分裂成大量單個(gè)細(xì)胞， 它們或是以單細(xì)胞形式釋放出來(lái)或是以群體形式存在。群體里的細(xì)胞數(shù)取決于親本細(xì)胞原生質(zhì)含量必須有足夠的原生質(zhì)才能滿(mǎn)足細(xì)胞分裂的需要， 因此群體形成的前提是藻類(lèi)的正常生長(zhǎng)［17］。

有很多非生物因子和生物因子在影響浮游藻類(lèi)形態(tài)方面扮演重要角色， 尤其是群體和單細(xì)胞形態(tài)的轉(zhuǎn)變。盡管有很多關(guān)于微囊藻群體形成機(jī)制的研究， 但是仍然沒(méi)有足夠的數(shù)據(jù)來(lái)完全解釋群體形成的原因。胞外多糖（EPS）由C、H、O構(gòu)成， 是構(gòu)成群體微囊藻膠被的主要成分， 在藻類(lèi)聚集方面扮演重要角色， 有研究表明， 在群體和單個(gè)銅綠微囊藻中， 其單糖含量沒(méi)有顯著差異， 群體微囊藻的黏連主要是由于多糖總含量的增加， 而不是多糖成分的改變。多糖含量與很多因子相關(guān)， 這些因子可能通過(guò)影響多糖分泌進(jìn)而影響藻類(lèi)的群體形成。

2.1 非生物因子

營(yíng)養(yǎng) 在營(yíng)養(yǎng)充足的情況下， 藻類(lèi)光合產(chǎn)物轉(zhuǎn)換成蛋白質(zhì)、核酸以及ATP用于細(xì)胞分裂、藻類(lèi)生長(zhǎng)和正常代謝活動(dòng)， 在這種情況下， EPS積累減少， 限制生長(zhǎng)的群體形態(tài)減少［18］。但是當(dāng)營(yíng)養(yǎng)不足時(shí)， 微囊藻分泌胞外多糖含量增加， 例如氮（N）或者磷（P）饑餓能夠促進(jìn)EPS的合成， 從而促進(jìn)藻類(lèi)群體形成［19］。

除微囊藻外， 研究表明高C:N或C:P條件下， 即氮不足或磷缺乏時(shí)， 有利于衣藻Chlamydomonas mexicana［20］、藍(lán)桿藻Cyanothece sp.［21］、魚(yú)腥藻Anabaena sp.［22］、新月柱鞘藻Cylindrotheca closterium［23］以及具鞘微鞘藻Microcoleus vaginatus［24］EPS分泌的增加。因?yàn)榈蛔慊蛄兹狈r(shí)， 藻類(lèi)光合作用固定的有機(jī)物主要以不含氮磷的碳水化合物形式存在， 胞內(nèi)碳水化合物的過(guò)量累積導(dǎo)致其逐步向胞外轉(zhuǎn)移釋放， 使得胞外多糖EPS含量顯著升高， 從而有利于藻類(lèi)群體形成。

目前關(guān)于氮或磷對(duì)藻類(lèi)形態(tài)影響還存在一定的爭(zhēng)議。有學(xué)者認(rèn)為席藻Phormidium多糖含量對(duì)磷濃度沒(méi)有響應(yīng)［25］， 同樣Pereira等［26］發(fā)現(xiàn)P濃度的增加對(duì)藻類(lèi)胞外聚合物含量影響很小。近期研究又發(fā)現(xiàn)， 葛仙米Nostoc sphaeroides在50和250 μmol/ L磷培養(yǎng)下， 62%—73%形成了群體， 但是在0.5和5 μmol/L磷培養(yǎng)下， 只有10%—15%的葛仙米形成群體［27］， 這又表明較高磷濃度利于藻類(lèi)群體形成。此外， Otero和Vincenzini［19］、Suresh Kumar等［28］研究認(rèn)為氮濃度的增加能夠促進(jìn)藻類(lèi)EPS的合成。

通過(guò)已有研究結(jié)果可以看出藍(lán)藻多糖產(chǎn)生對(duì)外界營(yíng)養(yǎng)水平的響應(yīng)具有藻株依賴(lài)性， 可能是不同藻株產(chǎn)生多糖的生理機(jī)制不同。此外， 究竟在藻類(lèi)單細(xì)胞-群體形態(tài)轉(zhuǎn)變過(guò)程中， 營(yíng)養(yǎng)閾值在怎樣的一個(gè)范圍內(nèi)是值得今后密切關(guān)注的。因?yàn)檫@對(duì)研究藍(lán)藻水華生理生態(tài)學(xué)特征具有重要的意義。未來(lái)的水體富營(yíng)養(yǎng)化究竟對(duì)藻類(lèi)形態(tài)是一個(gè)怎樣的影響？通過(guò)相關(guān)研究能夠?yàn)榭刂扑{(lán)藻水華提供一定的科學(xué)參考， 例如我們可以通過(guò)調(diào)控營(yíng)養(yǎng)水平改變微囊藻形態(tài)， 讓野外水體中微囊藻由群體形態(tài)慢慢裂解， 從而破壞其聚集優(yōu)勢(shì)。

溫度 Aaronson［29］認(rèn)為低溫能夠增加單位細(xì)胞碳水化合物含量。胞內(nèi)積累的過(guò)量多糖可能逐漸釋放到胞外， 導(dǎo)致胞外多糖含量增加（Extracellular polysaccharides）。目前關(guān)于溫度對(duì)藻類(lèi)形態(tài)影響研究還相對(duì)較少， 有研究認(rèn)為低溫有利于柵藻、海洋硅藻、Bellerochea、棕囊藻P. globosaand和P. antarctica群體形成， 海洋優(yōu)勢(shì)種類(lèi)在高溫下黏液分泌減少、群體比例降低［30］。與營(yíng)養(yǎng)影響相似，溫度對(duì)藻類(lèi)形態(tài)影響也存在爭(zhēng)議。Moreno等［22］研究發(fā)現(xiàn)魚(yú)腥藻Anabaena sp.胞外多糖含量隨溫度升高顯著增加。

迄今為止， 溫度對(duì)微囊藻形態(tài)影響研究還未見(jiàn)報(bào)道。楊州和李佳佳［31］推測(cè)溫度可能通過(guò)影響胞外多糖的分泌從而在促進(jìn)微囊藻群體形成方面扮演著重要角色。面對(duì)氣候變暖的巨大威脅， 此方面的研究也是必不可少的。通過(guò)溫度對(duì)微囊藻形態(tài)影響研究， 能夠進(jìn)一步為微囊藻水華的控制提供科學(xué)依據(jù)。

光照 在低光強(qiáng)下， 浮游藻類(lèi)細(xì)胞主要合成蛋白質(zhì)［32］， 高光強(qiáng)能夠促進(jìn)碳水化合物的積累， 從而促進(jìn)藻類(lèi)群體形成［19，33］。肖艷［34］采用梯度光強(qiáng)［0、10、25、80、120和200 μmol/（m2·s）］培養(yǎng)6株微囊藻， 結(jié)果表明隨著光強(qiáng)的增加， 6種微囊藻群體大小顯著增加。除了微囊藻， 研究報(bào)道隨著光強(qiáng)的增加， 葛仙米（Nostoc sphaeroides）、柵藻Scenedesmus、顆粒直鏈藻Melosira granulata、彎角藻Eucampia群體形成顯著增加［35—38］。這些可能是高光強(qiáng)下藻類(lèi)細(xì)胞快速分裂造成的。光強(qiáng)對(duì)浮游藻類(lèi)群體建成影響在野外水體中也得到了證實(shí)， Naselli-Flores等［39］指出在富營(yíng)養(yǎng)化水體中， 光照是浮游藻類(lèi)形成聚集體的重要因子； Naselli-Flores和Barone［40］的研究表明， 在地中海水庫(kù)的不同水層中，藻類(lèi)形態(tài)與獲得的光強(qiáng)有重要關(guān)系。這表明光強(qiáng)對(duì)浮游藻類(lèi)群體形成具有重要影響。

除了高光強(qiáng)影響下碳水化合物的積累， 細(xì)胞疏水性在微囊藻單細(xì)胞-群體形態(tài)轉(zhuǎn)變過(guò)程中也扮演重要角色， 單細(xì)胞具有親水性， 群體轉(zhuǎn)向單細(xì)胞時(shí)，細(xì)胞疏水性顯著降低。Yang等［41］認(rèn)為高光強(qiáng)能夠降低藻類(lèi)細(xì)胞疏水性， 從而影響其群體形成。群體微囊藻比單細(xì)胞具有更厚的多糖外被［1］， 微囊藻單細(xì)胞低疏水性可能與薄的多糖外被有關(guān)［42］。

重金屬 重金屬例如鉛、鎘、銅、鋅是微囊藻水華底泥表層的常見(jiàn)污染物， 它們能夠通過(guò)沉積物的再懸浮進(jìn)入水柱中［43］。銅綠微囊藻會(huì)持續(xù)承受重金屬脅迫［44］， 促進(jìn)EPS的合成。Bi等［45］研究發(fā)現(xiàn)高濃度Pb（Ⅱ）（20.0和40.0 mg/L）處理銅綠微囊藻能夠顯著提高藻類(lèi)可溶性胞外多糖含量和結(jié)合態(tài)胞外多糖含量， 促進(jìn)中小型群體形成， 而且高濃度更顯著。這表明重金屬可能在自然水體中銅綠微囊藻水華形成過(guò)程中扮演著重要角色。除微囊藻外， 重金屬在促進(jìn)其他藍(lán)藻EPS分泌方面也具有重要作用， Sharma等［46］研究表明Cr（VI）積累增加了黏球藻Gloeocapsa calcarea 和點(diǎn)狀念珠藻Nostoc punctiforme EPS含量； 集胞藻Synechocystis sp.在Cd（Ⅱ）處理后EPS含量也顯著增加［47］。

微囊藻毒素 在藍(lán)藻水華發(fā)生的水體， 草食性動(dòng)物減少或消失， 這部分可能是由于毒素的影響。有研究表明銅綠微囊藻能夠分泌毒素抵抗枝角類(lèi)的攝食［48］， 而棕鞭毛蟲(chóng)能夠降解毒素， 所以銅綠微囊藻必須進(jìn)化出其他的防御策略——群體形成， 從而抵御棕鞭毛蟲(chóng)的攝食。

一個(gè)有趣的現(xiàn)象是: 一方面微囊藻群體形成有利于毒素基因表達(dá)和毒素的分泌［12］， 而另一方面在微囊藻毒素影響下， 又進(jìn)一步促進(jìn)EPS的分泌、微囊藻群體形成。Sedmak和Eler?ek［49］發(fā)現(xiàn)3種微囊藻毒素能夠促進(jìn)微囊藻群體形成， 細(xì)胞生物體積、光合色素含量、胞外多糖增加。分泌毒素和群體形態(tài)協(xié)同作用使得微囊藻在水體中持續(xù)占優(yōu)勢(shì)。

乙醛酸 乙醛酸， 促進(jìn)碳代謝的化學(xué)物質(zhì)，有利于藻類(lèi)多糖含量增加， 這在黏合細(xì)胞聚集形成群體方面扮演著重要角色。乙醛酸能夠誘導(dǎo)一些藍(lán)藻多糖含量的增加， 例如魚(yú)腥藻Anabaena cylindrica［50］、Cyanospira capsulate［51］在添加乙醛酸處理時(shí)， 導(dǎo)致細(xì)胞內(nèi)多糖聚集以及可溶性胞外多糖分泌， 總的多糖含量隨著乙醛酸濃度增加而升高。同樣， 乙醛酸處理能夠促進(jìn)柵藻群體形成， 群體大小與多糖含量成正相關(guān)［52］。

2.2 生物因子

草食性動(dòng)物 環(huán)境因子影響浮游藻類(lèi)的表型， 藻類(lèi)面臨的最危險(xiǎn)環(huán)境是草食性動(dòng)物的攝食。浮游藻類(lèi)并不是毫無(wú)抵御能力、輕易被攝食的食物顆粒。在自然水體中， 草食性動(dòng)物和微囊藻通常是共存的， 它們可能也是誘導(dǎo)微囊藻群體形成的重要因子［53］。藻類(lèi)降低被捕食風(fēng)險(xiǎn)的有效方式之一是群體大小的增加， 因?yàn)榈∮蝿?dòng)物主要以2—30 μm大小的藻類(lèi)為食［54］。

Ha 等［55］研究表明枝角類(lèi)多刺裸腹蚤（Moina macrocopa）攝食銅綠微囊藻（Microcystis aeruginosa）時(shí)， 能誘導(dǎo)其群體形成。原生動(dòng)物棕鞭毛蟲(chóng)（Ochromonas sp.）誘導(dǎo)銅綠微囊藻大型群體形成， 群體形成后單個(gè)細(xì)胞的胞外多糖（EPS）以及偽空泡顯著增加， 但是單糖含量并沒(méi)有顯著變化［1］。滴蟲(chóng)Monas guttula能有效誘導(dǎo)微囊藻群體形成［56］。楊桂軍等［57］發(fā)現(xiàn)棘爪網(wǎng)紋蚤Ceriodaphnia cornuta 攝食銅綠微囊藻時(shí)， 也能誘導(dǎo)其群體形成。

除微囊藻外， 其他藻類(lèi)在草食性動(dòng)物誘導(dǎo)下的群體響應(yīng)也得到了廣泛研究。例如藻青蛋白豐富的雙色藻Cyanobium sp.在棕鞭毛蟲(chóng)攝食壓力下， 由單細(xì)胞形態(tài)聚集成40 mm的微小群體［58］； 小球藻Chlorella vulgaris在棕鞭毛蟲(chóng)Ochromonas vallescia誘導(dǎo)下形成8-細(xì)胞群體［59］； 衣藻Chlamydomonas reinhardtii在萼花臂尾輪蟲(chóng)Brachionus calyciflorus誘導(dǎo)下形成四集藻形態(tài)［60］； 枝角類(lèi)大型溞Daphnia能誘導(dǎo)空星藻Coelastrum sp.［61］、集星藻Actinastrum sp.［62］、柵藻Scenedesmus群體形成［63］。

目前關(guān)于草食性動(dòng)物誘導(dǎo)藻類(lèi)群體形成機(jī)理尚不完全明確， 然而草食性動(dòng)物分泌的化學(xué)信息物質(zhì)（Infochemical）-種間激素-Kairomone可能是維持藻類(lèi)群體形態(tài)的關(guān)鍵因子之一。Von Elert和Franck［64］研究認(rèn)為誘導(dǎo)柵藻群體形成的化學(xué)物質(zhì)是非揮發(fā)性的、具有熱穩(wěn)定性的低分子量有機(jī)質(zhì)，活性部分是中等親脂性的烯羧酸。Lürling和Beekman［65］認(rèn)為浮游動(dòng)物分泌的化學(xué)活性物質(zhì)與普遍使用的陰離子表面活性劑相似（FFD-6、介質(zhì)十二烷基硫酸鹽）， 能誘導(dǎo)斜生柵藻群體形成。Van Holthoon等［66］首次嘗試分析了大型溞分泌的化學(xué)信息物質(zhì)。Yasumoto 等通過(guò)液相層析法從10 kg大型溞樣品中分離出了8種硫代脂肪酸， 在低濃度（＜1 ng/ mL）的條件下就具有生物活性。柵藻對(duì)這8種硫代脂肪酸均具有響應(yīng)， 該類(lèi)化學(xué)信息物質(zhì)的兩性分子特征對(duì)其活性具有重要作用， 然而迄今為止， 沒(méi)有證據(jù)證明這些物質(zhì)是由活體大型溞分泌的，而且與小型捕食者例如輪蟲(chóng)分泌的硫代脂肪酸還未進(jìn)行對(duì)比［67，68］。 此外， 大型溞分泌的誘導(dǎo)柵藻群體形成的物質(zhì)是否對(duì)其他柵藻有相同效應(yīng)， 而且其他溞類(lèi)或者其他草食性動(dòng)物是否會(huì)分泌相同或者相似的群體誘導(dǎo)物質(zhì)尚不清楚， 在微囊藻群體形成過(guò)程中扮演重要角色的化學(xué)信息物質(zhì)還有待進(jìn)一步分析。

細(xì)菌 細(xì)菌和有害藻類(lèi)之間的相互作用對(duì)闡明有害藻類(lèi)水華動(dòng)態(tài)具有重要意義。有研究表明異養(yǎng)型細(xì)菌群落在微囊藻水華發(fā)生扮演重要角色， 紫桿菌屬Porphyrobacter、黃桿菌屬Flavobacteriaceae、黃色桿菌Xanthobacter autotrophicus可能是誘導(dǎo)群體形成的種類(lèi)［89，70］。在有菌培養(yǎng)下， 銅綠微囊藻ETRmax增加說(shuō)明異養(yǎng)細(xì)菌對(duì)銅綠微囊藻的PSⅡ有促進(jìn)作用， 因而細(xì)胞聚集后， 銅綠微囊藻光合活性增強(qiáng)， 解釋了群體微囊藻光合參數(shù)［4］、藻類(lèi)生長(zhǎng)率、Chl.a含量的增加， 這些生理特征使得微囊藻能夠在水體中占優(yōu)勢(shì)。

Shen等［70］研究發(fā)現(xiàn)在群體微囊藻細(xì)胞中， 可溶性胞外多糖含量濃度增加， 表明異養(yǎng)細(xì)菌群落在細(xì)胞聚集和黏液形成方面扮演重要角色。群體銅綠微囊藻光合活性增強(qiáng)， 因此光合產(chǎn)物（碳水化合物含量）增加， 這與Fogg［71］結(jié)果一致， 快速生長(zhǎng)的浮游藻類(lèi)能將同化的光合產(chǎn)物分泌到水環(huán)境中。

魚(yú)類(lèi) 濾食性硬骨魚(yú)類(lèi)潘氏細(xì)鯽Tanichthys albonubes、青鳉Oryzias latipes濾液也能誘導(dǎo)銅綠微囊藻群體形成［69］。

藻類(lèi) 在淡水生態(tài)系統(tǒng)中， 信息流不僅存在于攝食者與被攝食者之間， 藻類(lèi)-藻類(lèi)之間的相互作用也是信息化學(xué)活性物質(zhì)分泌的重要誘導(dǎo)力之一。

以往研究主要關(guān)注的藻類(lèi)相互作用是對(duì)生長(zhǎng)（生物量、光合活性）的影響， 例如柱孢藻Cylindrospermopsis raciborskii［72］、水華魚(yú)腥藻Anabaena flosaquae［73］、常絲藻Tychonema bourrellyi［74］、斜生柵藻Scenedesmus obliquus［75］能分泌活性物質(zhì)抑制銅綠微囊藻生長(zhǎng)。然而銅綠微囊藻濾液能夠促進(jìn)斜生柵藻［75］、水華魚(yú)腥藻［73］的生長(zhǎng)。發(fā)揮作用的活性物質(zhì)包括硫化物、萘系衍生物、雪松烯衍生品、醌類(lèi)、酚類(lèi)衍生物、聯(lián)苯衍生物、蒽衍生物以及鄰苯二甲酸酯類(lèi)［73］。

對(duì)于藻類(lèi)-藻類(lèi)相互作用誘導(dǎo)的形態(tài)改變也有報(bào)道， 但是相關(guān)研究還幾乎處于空白。僅有兩個(gè)報(bào)道， Mello等［72］通過(guò)模擬實(shí)驗(yàn)表明柱孢藻Cylindrospermopsis raciborskii 能誘導(dǎo)銅綠微囊藻群體形成；絲狀綠藻滸苔Uronema confervicolum （Ulotrichales）能誘導(dǎo)四尾柵藻 Desmodesmus quadrispina （Chlorococcales） 群體形成［76］， 隨著四尾柵藻群體形成， 沉降率增加， 減小了對(duì)滸苔的遮擋。藻類(lèi)相互作用誘導(dǎo)的形態(tài)改變也是減少競(jìng)爭(zhēng)的生態(tài)策略之一。關(guān)于此方面的研究還有待進(jìn)一步開(kāi)展， 從而為自然水體藻類(lèi)群體形成提供依據(jù)。

3 討論與展望

世界范圍內(nèi)富營(yíng)養(yǎng)淡水水體中藍(lán)藻水華頻繁發(fā)生， 關(guān)于藍(lán)藻水華形成的生態(tài)生理特征以及占優(yōu)勢(shì)的機(jī)制得到了廣泛的研究。具有異形胞的種類(lèi)例如魚(yú)腥藻、束絲藻、柱胞藻能夠固定N2［77］。因此認(rèn)為， 它們的優(yōu)勢(shì)在于能夠固定N2， 一些不能固定N2的種類(lèi)， 例如微囊藻， 能夠快速吸收可溶性的無(wú)機(jī)氮［78］， 高效的氮吸收能力， 以及強(qiáng)大的磷儲(chǔ)存能力［79］解釋了為什么藍(lán)藻能夠在N限制的水體占優(yōu)勢(shì)。近年來(lái)， 越來(lái)越多的研究發(fā)現(xiàn)微囊藻群體形態(tài)在藻類(lèi)聚集形成水華方面扮演重要角色， 正如棕囊藻能在海洋中占優(yōu)勢(shì)歸功于它們能夠形成群體， 群體形成使得藻類(lèi)抵御攝食、病毒、細(xì)菌、抗脅迫能力增強(qiáng)。以我國(guó)淺水湖泊太湖、巢湖、滇池為例， 微囊藻聚集成大個(gè)體群體， 形成有害藍(lán)藻水華。藍(lán)藻水華的暴發(fā)給湖泊生態(tài)系統(tǒng)帶來(lái)嚴(yán)重的危害。然而在室內(nèi)培養(yǎng)過(guò)程中， 群體特征逐漸消失，因而推測(cè)在自然水體中可能存在誘導(dǎo)群體形成的因子。誘導(dǎo)微囊藻群體形成的環(huán)境因子研究得到了廣泛關(guān)注， 包括上述的溫度、光照、營(yíng)養(yǎng)、攝食、細(xì)菌可能通過(guò)影響微囊藻EPS合成和分泌從而誘導(dǎo)藻類(lèi)群體形成。

3.1 野外綜合環(huán)境因子誘導(dǎo)群體形成

室內(nèi)誘導(dǎo)的微囊藻群體與野外水體中有很大的不同， 無(wú)論是在大小還是形狀［80］， 例如棕鞭毛蟲(chóng)誘導(dǎo)的銅綠微囊藻群體僅僅是由幾個(gè)或者幾十個(gè)銅綠微囊藻細(xì)胞構(gòu)成的， 遠(yuǎn)遠(yuǎn)小于自然水體中銅綠微囊藻細(xì)胞群體［80］。這說(shuō)明棕鞭毛蟲(chóng)誘導(dǎo)的群體形成是非常微弱的。野外環(huán)境中的各種非生物因子， 例如溫度、光照、營(yíng)養(yǎng)和風(fēng)力， 在銅綠微囊藻群體形成方面可能也扮演重要角色［80］。

另外， 在自然條件下， 食草性動(dòng)物的種群密度變化很大， 使得它們分泌的化學(xué)信號(hào)物質(zhì)的濃度變化也是很大的， 生物降解使得化學(xué)信號(hào)隨著時(shí)間的推移而減弱。因而野外大型藻類(lèi)群體的維持還受到其他環(huán)境因子的影響， 進(jìn)一步說(shuō)明藻類(lèi)群體形成可能是非生物因子和生物因子協(xié)同效應(yīng)的結(jié)

果［15， 81］。

迄今為止， 很少有研究報(bào)道生物因子和非生物因子是如何相互作用影響浮游藻類(lèi)形態(tài)的［82，83］。非生物因子對(duì)藻類(lèi)的防御型表達(dá)可能具有重要影響， 這些因子如何調(diào)節(jié)物種間相互作用對(duì)研究浮游生物群落生態(tài)學(xué)具有重要意義。Wang等［84］研究發(fā)現(xiàn)低氮水平下， 棕鞭毛蟲(chóng)對(duì)銅綠微囊藻群體形成影響增強(qiáng)。該結(jié)果對(duì)預(yù)測(cè)野外水體中攝食和營(yíng)養(yǎng)濃度對(duì)銅綠微囊藻群體形成影響有重要意義。

淡水生態(tài)系統(tǒng)正承受著富營(yíng)養(yǎng)化和氣候變化的雙重影響， 因而研究非生物因子和生物信息物質(zhì)的相互作用對(duì)預(yù)測(cè)環(huán)境變化如何影響浮游生物動(dòng)態(tài)具有重要意義。群體形成后， 氮或磷的吸收如何受到影響需要進(jìn)一步研究， 該研究對(duì)了解人類(lèi)活動(dòng)對(duì)水生生態(tài)系統(tǒng)影響具有重要意義。

此外， 目前關(guān)于環(huán)境因子（溫度、光照、營(yíng)養(yǎng)、攝食、細(xì)菌）誘導(dǎo)的藻類(lèi)群體形成主要是通過(guò)一對(duì)一的實(shí)驗(yàn)。藻類(lèi)形態(tài)可塑性應(yīng)該朝向另一個(gè)新階段發(fā)展， 應(yīng)該從群落水平以及整個(gè)生態(tài)系統(tǒng)水平進(jìn)行研究［142］。其他環(huán)境因子例如pH、溶解氧等對(duì)群體形成影響研究也是必要的。

3.2 人類(lèi)活動(dòng)對(duì)藻類(lèi)形態(tài)影響

除草劑廣泛用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中， 在表層水體中往往能監(jiān)測(cè)到其存在［85］。Lürling［80］認(rèn)為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中添加的除草劑賽克津能夠抑制斜生柵藻Scenedesmus obliquus從單細(xì)胞向群體的轉(zhuǎn)變。單細(xì)胞比例的增加顯著提高了柵藻被攝食者攝食的機(jī)率。

人類(lèi)活動(dòng)造成的溫室氣體排放增加， 使得全球氣溫升高。模型預(yù)測(cè)表明， 至2017—2100年， 全球平均溫度將升高1.5—5.8℃， 導(dǎo)致海面溫度升高［87］，從而改變浮游藻類(lèi)動(dòng)態(tài)。研究表明: 溫度升高能夠使得P. globosa群體變小或沒(méi)有群體形成［88］， 然而藻類(lèi)總生物量顯著升高。低溫促進(jìn)P. globosaand和P. antarctica群體形成， 溫度的升高能降低群體形成和黏液分泌， 海面溫度進(jìn)一步升高可能顯著改變以棕囊藻占優(yōu)勢(shì)的水生生態(tài)系統(tǒng)的生態(tài)及生物地理化學(xué)循環(huán)， 能進(jìn)一步導(dǎo)致群體降解［88］。

目前， 關(guān)于人類(lèi)活動(dòng)造成的農(nóng)藥排放、氣候變暖、重金屬污染、富營(yíng)養(yǎng)化對(duì)淡水生態(tài)系統(tǒng)浮游藻類(lèi)形態(tài)影響研究還罕見(jiàn)報(bào)道。尤其是水華優(yōu)勢(shì)種類(lèi)—微囊藻有怎樣的響應(yīng)值得密切關(guān)注和廣泛研究。這些研究將對(duì)藍(lán)藻水華控制提供進(jìn)一步的科學(xué)參考。

3.3 生態(tài)修復(fù)

在野外調(diào)查中發(fā)現(xiàn)， 高生物多樣性水生植物存在情況下， 有害浮游藻類(lèi)（銅綠微囊藻）往往生物量較低［89］。迄今為止， 已經(jīng)有大量研究報(bào)道表明沉水植物例如金魚(yú)藻（Ceraophyllum demersum）［90］、苦草（Vallisneria gigantea）、大茨藻（Najas marina）、輪藻（Chara sp.）、狐尾藻（Myriophyllum spicatum）［91］、伊樂(lè)藻（Elodea sp.）［92］能夠顯著抑制藍(lán)藻， 尤其是抑制微囊藻的生長(zhǎng)及生物量的增加。正因?yàn)榇耍?沉水植物在水體生態(tài)修復(fù)中扮演著極其重要的角色。

我國(guó)淺水湖泊滇池沉水植物占優(yōu)勢(shì)時(shí)期， 浮游藻類(lèi)以柵藻、盤(pán)星藻、空星藻等綠藻門(mén)種類(lèi)為主［93］。有學(xué)者認(rèn)為水生植物顯著提高附著浮游動(dòng)物生物多樣性和生物量［94］。那么綠藻是如何抵御浮游動(dòng)物的攝食， 從而維持其在水生植物占優(yōu)勢(shì)水體的豐富度呢？Gross等［95］提出， 除了藻類(lèi)生物量，水生植物分泌的活性物質(zhì)還可能影響藻類(lèi)細(xì)胞形態(tài)。Mulderij等［96］研究認(rèn)為， 水劍葉Stratiotes aloides 培養(yǎng)液能夠促進(jìn)斜生柵藻群體形成， 這是首次報(bào)道的沉水植物誘導(dǎo)的柵藻群體形成研究。隨后， 本文作者通過(guò)金魚(yú)藻-斜生柵藻共培養(yǎng)以及濾液培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)證明， 金魚(yú)藻也能夠分泌活性物質(zhì)促進(jìn)斜生柵藻［97］。沉水植物可能通過(guò)誘導(dǎo)綠藻群體形成， 一方面提高了綠藻在水體中抵抗攝食的能力；另一方面群體形成使得綠藻沉降水底比例增加， 緩解了與沉水植物之間的競(jìng)爭(zhēng)； 從而維持了其在自然水體中的生物量和優(yōu)勢(shì)度。

水生植物分泌的化感活性物質(zhì)對(duì)浮游藻類(lèi)形態(tài)影響研究能夠補(bǔ)充生物間相互作用內(nèi)容。目前關(guān)于水生植物對(duì)藻類(lèi)形態(tài)影響研究還幾乎處于空白。根據(jù)藍(lán)藻和綠藻對(duì)沉水植物的不同響應(yīng)機(jī)制能夠?yàn)樗w藻類(lèi)群落結(jié)構(gòu)調(diào)控及水生態(tài)修復(fù)提供重要科學(xué)依據(jù)。

3.4 群體形成經(jīng)濟(jì)與生態(tài)價(jià)值

從20世紀(jì)50年代早期至今， 發(fā)現(xiàn)100多種藍(lán)藻包括銅綠微囊藻， 能夠分泌胞外多糖（EPS）［98—99］。藍(lán)藻的胞外多糖分為兩大類(lèi): 結(jié)合態(tài)胞外多糖（bEPS）

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INFLUENCING FACTORS AND MECHANISMS ON COLONY FORMATION OF MICROCYSTIS： A REVIEW

DONG Jing1and LI Gen-Bao2
（1. College of Fisheries， Henan Normal University， Xinxiang 453007， China； 2. State Key Laboratory of Freshwater Ecology and Biotechnology， Institute of Hydrobiology， Chinese Academy of Sciences， Wuhan 430072， China）

Cyanobacterial blooms in lakes and reservoirs caused by eutrophication coming with a series of environmental and ecological problems. Colony formation of Microcystis and aggregation at the surface of water column is one of the most important factors of forming cyanobacterial blooms. Compared with single-cell， Microcystis colonies have higher tolerance ability to adverse conditions （ultraviolet radiation， high light， heavy metal and so on） and are more resistance to predation， virus and bacteria， and the potential mechanisms were discussed in this review article. We also reviewed the recent findings of affecting factors on phytoplankton colony formation including abiotic factors （nutrition，temperature， light， heavy metal， microcystin， and glyoxylic acid）， and biotic factors （herbivore， bacteria， fish， and algae）. We also made the prospect for future researches: （1） Synergistic effects of abiotic-biotic factors on algae morphology； （2） Influences of human activities on phytoplankton morphology and community structure； （3） Applications of the responses of phytoplankton morphology to submerged plants in future aquatic ecosystems； （4） The application of exopolysaccharide secretion by algae in future industrial production.

Cyanobacterial blooms； Microcystis； Colony formation； Abiotic factors； Biotic factors

10.7541/2016.50

Q934

A

1000-3207（2016）02-0378-10

2015-04-14；

2015-09-07

國(guó)家自然科學(xué)基金青年基金項(xiàng)目（31500380）資助 ［Supported by the National Natural Science Fund （31500380）］

董靜（1988—）， 女， 河南焦作人； 博士， 講師； 主要從事藻類(lèi)環(huán)境生物學(xué)研究。E-mail: happydj111@163.com

李根保， E-mail: ligb@ihb.ac.cn