高麗 孫祎敏 邵鐵梅 孔衛(wèi)娜 崔潤麗 盧楠 仵陶

（河北化工醫(yī)藥職業(yè)技術(shù)學(xué)院制藥工程系，石家莊　050026）

植物WUSCHEL-related homeobox（WOX）家族研究進展

高麗 孫祎敏 邵鐵梅 孔衛(wèi)娜 崔潤麗 盧楠 仵陶

（河北化工醫(yī)藥職業(yè)技術(shù)學(xué)院制藥工程系，石家莊050026）

WUSCHEL相關(guān)的同源異型盒（WUSCHEL-related homeobox，WOX）轉(zhuǎn)錄因子家族，在植物發(fā)育的眾多階段（莖和根頂端分生區(qū)的建成、側(cè)生器官的發(fā)育、花器官的形成和胚的發(fā)育），尤其是在細胞增殖和分化較為旺盛的區(qū)域發(fā)揮重要的調(diào)控作用，即促進細胞的增殖或抑制細胞的分化。就WOX同源異型盒轉(zhuǎn)錄因子家族的系統(tǒng)進化分析、WOX家族成員的分子特征、WOX基因的生物學(xué)功能及其作用機制進行綜述，并對本領(lǐng)域未來的發(fā)展方向作出展望。

同源異型盒轉(zhuǎn)錄因子；WOX家族；植物

真核生物體內(nèi)的同源異型盒（homeobox，HB）轉(zhuǎn)錄因子超家族，因含有一段由60-66個氨基酸構(gòu)成的同源異型結(jié)構(gòu)域（homeodomain，HD）而得名，HD能夠特異地結(jié)合DNA序列［1］。HB轉(zhuǎn)錄因子作為重要的調(diào)節(jié)因子在動植物生長發(fā)育中發(fā)揮作用：HB超家族中典型的代表HOX家族，最初在果蠅中發(fā)現(xiàn)的HOX，突變會導(dǎo)致果蠅第3胸節(jié)變成第2胸節(jié)（野生果蠅翅膀長在第2胸節(jié)，突變后會長出兩對翅膀）等表型［2］；植物特有的WUSCHEL（WUS）相關(guān)的同源異型盒（WUSCHEL related homeobox，WOX）轉(zhuǎn)錄因子家族，在擬南芥中含有WUS和 WOX1-WOX14，共計15個成員，其在莖和根頂端分生區(qū)干細胞的維持、側(cè)生器官的發(fā)育、花器官的形成和胚發(fā)育等方面擔當重任［3-6］。

依據(jù)WOX家族在植物中的分布和系統(tǒng)進化分析，可將其分成3個進化支：現(xiàn)代進化支（即WUS進化支）包含WUS、WOX1-7，以及它們在種子植物中的直系同源蛋白；中間進化支作為WUS進化支的姐妹分支，含有WOX8-9、WOX11-12，以及其在維管植物中的直系同源蛋白；古老進化支包含WOX10、WOX13-14及其在維管和非維管植物（包括苔蘚和綠藻）中的直系同源蛋白［7］。

1 WOX家族成員的分子特征

WOX家族中只有WUS進化支中的成員含有典型的WUS-box基序（T-L-X-L-F-P-X-X，X可以是任意氨基酸）［8］（圖1），這是WOX區(qū)別于其他同源異型盒轉(zhuǎn)錄因子的典型標志，而中間進化支和古老進化支中的所有成員均不含有WUS-box基序。研究表明，WUS-box基序在WUS調(diào)控擬南芥莖頂端分生區(qū)（shoot apical meristem，SAM）干細胞增殖和花發(fā)育過程發(fā)揮決定作用［9］。

若干WOX蛋白含有一段由酸性氨基酸構(gòu)成的序列，即酸性區(qū)域（圖1），位于HD結(jié)構(gòu)域和WUS-box基序之間，具有激活下游基因表達的功能。若干WOX蛋白含有一個靠近羧基端的EAR基序（圖1），具有抑制下游基因表達的功能。因EAR基序需與輔阻遏物TOPLESS相互作用，所以含有EAR基序的轉(zhuǎn)錄因子阻遏下游基因表達的功能依賴于與TOPLESS的相互作用［10］。嚴格意義上的EAR基序為L-X-L-X-L，WOX家族中僅WUS、WOX5和WOX7的羧基端含有，而類似于EAR基序的EAR類結(jié)構(gòu)域：［LVI］-X-［LVI］-X-［LVI］廣泛存在于WOX蛋白的3個分支中。在擬南芥葉片瞬時表達系統(tǒng)中，利用GAL4熒光素酶報告基因驗證WUS轉(zhuǎn)錄因子中各結(jié)構(gòu)域?qū)ο掠位蜣D(zhuǎn)錄表達的調(diào)控作用發(fā)現(xiàn)，WUS-box基序和EAR基序均抑制熒光素酶基因的表達，而酸性區(qū)域激活酶基因的表達［9］。

圖1 WUS轉(zhuǎn)錄因子分子結(jié)構(gòu)示意圖

2 WOX基因的生物學(xué)功能

2.1 現(xiàn)代進化支

WUS基因在擬南芥SAM中表達，調(diào)控干細胞增殖與分化間的平衡。研究WUS及其在金魚草中的直系同源基因ROSULATA（ROA）功能缺失突變體的表型，發(fā)現(xiàn)器官數(shù)量明顯減少，SAM中干細胞增殖受到抑制，并提前進入終分化階段［3，11］，WUS在禾本科植物水稻和玉米中的直系同源基因OsWUS和ZmWUS也具有類似的功能［12］。WUS還參與調(diào)控擬南芥胚珠和花藥的發(fā)育過程［13，14］。

矮牽牛心皮和花瓣的融合以及葉片的發(fā)育受到MAEWEST（MAW）基因的調(diào)控，maw無效突變體的心皮不能正常融合，導(dǎo)致雌蕊發(fā)育受限，并出現(xiàn)花瓣和葉子狹長等表型。MAW是WOX家族成員，其在擬南芥中的直系同源基因是WOX1，但wox1無效突變體沒有出現(xiàn)類似maw的表型，暗示存在與WOX1功能相似的WOX基因。wox1 wox3雙突花瓣和葉子狹長的表型與maw相似，說明WOX1和WOX3/PRESSED FLOWER（PRS）冗余調(diào)控擬南芥花瓣和葉片的發(fā)育［15］。STENOFOLIA（STF）是WOX1在蒺藜苜蓿中的同源基因，調(diào)控花瓣和葉、葉維管的發(fā)育，stf無效突變體的花瓣和葉片狹長、葉維管系統(tǒng)發(fā)育紊亂。STF在美花煙草中的直系同源基因是LAM1，lam1無效突變體的葉片亦狹長，掃描電鏡觀察葉片的橫切面發(fā)現(xiàn)，葉狹長是由于葉肉細胞增殖和伸長受到抑制所致［16］。STF能將lam1突變體的表型恢復(fù)為野生型，將STF中WUS-box基序突變后得到的STFm1基因不能將lam1的表型恢復(fù)為野生型，說明WUS-box基序?qū)τ赟TF和LAM1行使生物學(xué)功能起決定性作用［17］。以上實驗表明WOX家族中的成員MAW、WOX1、WOX3、STF和LAM1在調(diào)控植物旁側(cè)器官發(fā)育方面具有保守性［16，18］。

胚胎發(fā)育期間，WOX2 基因僅在早期（受精卵到早期球形胚）的頂端細胞內(nèi)表達。觀察wox2無效突變體產(chǎn)生的胚發(fā)現(xiàn)，近50%的胚胎頂端發(fā)育異常（細胞喪失分裂能力或畸形傾斜地分裂），說明WOX2在胚早期頂端區(qū)域的形成過程中發(fā)揮作用［8］。利用RT-PCR分析WOX2在歐洲云杉（Picea abies）中的同源基因PaWOX2的表達模式發(fā)現(xiàn)，在胚發(fā)育早期階段有較高水平的表達，當胚發(fā)育成熟時其表達量明顯降低，幼苗體內(nèi)PaWOX2的表達量已降到較低水平［19］。

WOX3/PRS基因在擬南芥莖分生區(qū)的旁側(cè)外圍區(qū)（peripheral zone，PZ）表達，負責調(diào)控旁側(cè)器官（葉和花等）發(fā)育，其無效突變體prs因為PZ區(qū)細胞增殖受到抑制，而造成植株矮小的表型，同時托葉、萼片及雄蕊均缺失，說明WOX3具有抑制PZ區(qū)細胞分化并促進其增殖的功能［5，20，21］。WOX3在玉米中的直系同源基因NARROW SHEATH1（NS1）和NS2也具有類似的功能，ns1 ns2雙突呈現(xiàn)出葉子邊緣缺失的表型［21］。WOX4基因在擬南芥維管原形成層和形成層表達，wox4突變體形成層細胞數(shù)量明顯減少，表明WOX4對于維持維管形成層干細胞數(shù)量和形成層的形態(tài)是必須的，隨后的分子遺傳學(xué)分析表明WOX4具有促進維管形成層干細胞增殖的作用［22，23］。WOX5基因在擬南芥根頂端分生區(qū)（root apical meristem，RAM）中表達，具有促進RAM中干細胞增殖的功能［4］。WOX5在小麥（Triticum aestivum）中的同源基因TaWOX5在小麥根中亦有大量表達［24］。WOX6/ PRETTY FEW SEEDS2（PFS2）/ HOS9（HIGH EXPRESSION OF OSMOTICALLY RESPONSIVE GENES）基因調(diào)控擬南芥胚珠的發(fā)育，pfs2-1突變體有95%的胚囊不能正常發(fā)育，致使種子產(chǎn)量大幅降低；與野生型的珠被細胞相比較，pfs2-1珠被細胞較短，可能是珠被原基過早分化造成的，暗示W(wǎng)OX6具有抑制珠被細胞分化的能力［25］。另外，在低溫條件下hos9-1表現(xiàn)出生長緩慢、開花時間延遲和對寒冷更加敏感的表型，暗示W(wǎng)OX6在植株應(yīng)答冷脅迫的過程中發(fā)揮作用［26］。

2.2 中間進化支

WOX8/STIMPY-LIKE（STPL）基因僅在擬南芥胚早期發(fā)育階段表達［8］。stpl-1和wox2突變體的幼苗均沒有明顯的表型缺陷，而stpl-1 wox2雙突子葉發(fā)育存在缺陷（不對稱或部分融合），但雙突在胚后期發(fā)育階段未見異于野生型的表型，說明WOX8和WOX2冗余調(diào)控胚早期頂端（即子葉原基）發(fā)育［27］。擬南芥3個CUP-SHAPED COTYLEDON（CUC）基因CUC1-3冗余調(diào)控胚早期發(fā)育的子葉邊界區(qū)域的建立和維持，CUC的缺失，導(dǎo)致子葉分離（cuc突變體產(chǎn)生杯狀子葉）以及SAM的形成發(fā)生缺陷。最近發(fā)現(xiàn)WOX2和STPL冗余調(diào)控CUC的轉(zhuǎn)錄，即促進CUC2和CUC3的轉(zhuǎn)錄，而抑制CUC1的轉(zhuǎn)錄，致使stpl-1 wox2雙突子葉出現(xiàn)融合現(xiàn)象［28］。

WOX9/STIMPY（STIP）基因在擬南芥胚和胚后期器官發(fā)育階段發(fā)揮作用，其在胚早期發(fā)育階段大量表達，隨著胚不斷成熟，表達量逐漸減少，stip突變體因細胞無法分裂而使胚發(fā)育停止，說明WOX9具有促進胚內(nèi)細胞增殖的功能［27］。野生型SAM形態(tài)為圓拱形，而wox9平坦的SAM與wus平坦的SAM表型一致，說明SAM中干細胞均已分化，并且wox9中檢測不到WUS表達，說明WOX9具有維持WUS表達的功能。wox9根發(fā)育亦受到嚴重地抑制，且沒有側(cè)根發(fā)生。利用原位雜交技術(shù)檢測細胞增殖標志性蛋白histone H4的表達量發(fā)現(xiàn)，其在野生型SAM和RAM中均高效表達，而在wox9中的表達大幅減少，甚至檢測不到，說明WOX9具有維持莖和根分生區(qū)干細胞增殖的功能［29］。WOX8是WOX9的旁系同源基因，構(gòu)建融合基因WOX9∷WOX8并轉(zhuǎn)入stip中發(fā)現(xiàn)，WOX8能夠?qū)tip中胚停止發(fā)育的表型恢復(fù)至野生型，說明在胚發(fā)育時期WOX8能夠行使類似于WOX9促進細胞增殖的功能，從而調(diào)控早期胚的生長發(fā)育。并且WOX8和WOX2冗余調(diào)控子葉的分離，說明在胚發(fā)育時期，WOX家族若干成員來調(diào)控組織細胞的增殖過程［27］。

OsWOX11基因調(diào)控水稻冠根的萌發(fā)激活和生長發(fā)育。亞細胞定位顯示融合基因OsWOX11∷GFP（green fluorescent protein）表達于細胞核內(nèi)，原位雜交和OsWOX11啟動子融合GUS（β-glucuronidase）的表達分析均表明，在根（主根、冠根和側(cè)根）和莖頂端細胞增殖較旺盛的區(qū)域（RAM、SAM和葉原基）表達。OsWOX11缺失突變體的主根長度不及野生型的一半，冠根數(shù)目銳減，由于根發(fā)育的嚴重缺陷，大部分突變體在發(fā)育后期死亡；OsWOX11超表達突變體中，冠根數(shù)量增多且生長速率明顯加快，并出現(xiàn)早熟現(xiàn)象，說明OsWOX11在水稻根發(fā)育過程中發(fā)揮重要作用［30］。

2.3 古老進化支

亞細胞定位顯示融合基因WOX13∷GUS在擬南芥發(fā)育早期階段的主根（尤其是RAM）和側(cè)根內(nèi)高效表達，而在發(fā)育后期的主根和側(cè)根中檢測不到GUS，暗示W(wǎng)OX13在根發(fā)育的早期階段發(fā)揮作用。在地上部分發(fā)育過程中，WOX13∷GUS在子葉和維管系統(tǒng)、葉原基、花發(fā)育階段中的雌蕊和雄蕊、受精后的胚珠及發(fā)育中的胚中高效表達，而在成熟的器官中檢測不到GUS，說明WOX13在增殖旺盛的器官中發(fā)揮作用［31］。WOX14基因在擬南芥主根、側(cè)根原基和花器官（雄蕊中高效表達，表達量隨著雄蕊的成熟而減少）中表達，具有抑制細胞分化的功能。wox14突變體花發(fā)育階段，雄蕊細胞的增殖受到抑制，雄蕊發(fā)育較短，無法完成正常的受精過程。通過分子遺傳學(xué)分析發(fā)現(xiàn)WOX13和WOX14冗余調(diào)控擬南芥的開花轉(zhuǎn)換過程［31］。

3 作用機制

WOX家族成員作為細胞核內(nèi)的轉(zhuǎn)錄因子發(fā)揮作用，但是使用預(yù)測核定位序列（nuclear localization signal，NLS）的相關(guān)軟件（PSORT和PredictNLS）未在WOX中發(fā)現(xiàn)NLS的存在［32］。針對WOX蛋白亞細胞的定位，僅有少數(shù)WOX家族成員：WUS［33］、OsWOX3［34］、WOX6［25］和OsWOX11［30］定位于核內(nèi)。推測WOX存在不能夠被軟件識別的NLS，或不含NLS的WOX能與其他含有NLS的蛋白質(zhì)相互作用，借助于后者NLS的引導(dǎo)而共同進入細胞核內(nèi)。通過對wox突變體的研究發(fā)現(xiàn)，WOX具有非細胞自主性的功能：SAM中特異表達的WUS賦予該區(qū)域干細胞的特征，異位超表達的WUS也可促進某區(qū)域細胞的增殖并保持未分化狀態(tài)［35］，說明異位表達的WUS能夠?qū)⑻幱跔I養(yǎng)生長狀態(tài)的組織轉(zhuǎn)變?yōu)榫哂信咛ジ杉毎卣鞯慕M織。分別在SAM的PZ區(qū)和RAM的靜止中心（quiescent center，QC）表達的WOX3和WOX5，也具有非細胞自主性的能力來促進PZ區(qū)和QC區(qū)細胞的增殖［5，36］。WOX8和WOX9亦具有非細胞自主性的能力，來調(diào)控胚胎頂端區(qū)域的發(fā)育［37］。以上實驗暗示，WOX能通過激活下游相應(yīng)的可在細胞間移動的非細胞自主性因子的表達來發(fā)揮作用。

SAM組織中心表達的WUS運動到其上方區(qū)域，結(jié)合CLAVATA3（CLV3）啟動子并誘導(dǎo)其表達，CLV3與受體CLAVATA1（CLV1）結(jié)合后，激活下游信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，最終抑制WUS表達，從而形成CLV3-WUS反饋環(huán)路來調(diào)控SAM干細胞增殖與分化間的平衡［38］。根尖柱狀細胞分泌的CLE40與未分化的柱狀干細胞上的受體ACR4結(jié)合后，激活下游信號途徑來抑制WOX5的表達，由此形成了一個類似于CLV3-WUS的CLE40-WOX5反饋調(diào)節(jié)環(huán)路來維持RAM干細胞增殖與分化間的平衡［4］。2013年，在水稻中也發(fā)現(xiàn)了一個類似的信號途徑FCP2p-QHB調(diào)控RAM中干細胞的發(fā)育，其中QHB是WOX5的直系同源蛋白［39］。以上研究表明，在不同物種的不同分生組織中，均有相類似的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑來維持干細胞增殖和分化間的平衡。

擬南芥韌皮部分泌的CLE41和CLE44其受體PXY/TDR分布于維管形成層。cle41和pxy/tdr突變體因形成層干細胞分化為木質(zhì)部細胞，造成形成層細胞數(shù)量減少［40］。在維管形成層表達的WOX4具有促進干細胞增殖的作用，CLE41和CLE44也促進WOX4表達來進一步增強干細胞的增殖，而WOX4則不對CLE41和CLE44的表達產(chǎn)生影響［22，23］。CLE41/CLE44-WOX4對于維管形成層發(fā)育的調(diào)控機制，與CLV3-WUS對于SAM和CLE40-WOX5對于RAM的調(diào)控機制不同，表明在維管形成層和頂端分生區(qū)中干細胞增殖與分化的調(diào)控過程中，具有成員構(gòu)成上相似，但調(diào)控機制不同的特點。WOX家族眾多成員的表達局限在細胞增殖較旺盛的不同區(qū)域（胚、側(cè)根原基和花器官等），暗示它們也可能受到某些發(fā)育信號分子的調(diào)控，新的CLE-WOX信號途徑正等待著被發(fā)現(xiàn)。

位于WUS羧基端的EAR基序?qū)τ赪US的轉(zhuǎn)錄抑制作用不是必須的，可能在增強WUS的轉(zhuǎn)錄抑制作用方面發(fā)揮作用［9］，并且TOPLESS通過與EAR基序相互作用來調(diào)控WUS的轉(zhuǎn)錄抑制［11，41］。體外實驗表明WOX5的WUS-box基序和EAR基序均能夠發(fā)揮轉(zhuǎn)錄抑制的作用［9］。盡管不含有EAR基序，OsWOX3和OsWOX11也具有轉(zhuǎn)錄抑制的能力：水稻葉片發(fā)育過程中，YABBY3（YAB3）基因在葉片細胞增殖和分化過程中發(fā)揮作用，OsWOX3通過抑制YAB3的轉(zhuǎn)錄來調(diào)控葉片的發(fā)育［34］。水稻RR2基因編碼A型ARR（Arabidopsis response regulator）蛋白，負調(diào)控細胞分裂素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，OsWOX11直接抑制RR2的轉(zhuǎn)錄，從而與RR2共同調(diào)控細胞分裂素在植物體內(nèi)的轉(zhuǎn)導(dǎo)過程［30］。因此，轉(zhuǎn)錄抑制作用是WOX蛋白發(fā)揮作用的一個普遍模式。但是WOX抑制的目的基因，以及參與轉(zhuǎn)錄抑制的結(jié)構(gòu)域不盡相同，今后還需要發(fā)現(xiàn)更多的受WOX調(diào)控的基因，并且從中確定WOX參與轉(zhuǎn)錄調(diào)控的結(jié)構(gòu)域。

WUS能夠直接抑制A型ARR基因的表達，從而介入細胞分裂素信號途徑，協(xié)同調(diào)控植物SAM的發(fā)育［42］。利用RT-PCR技術(shù)分析誘導(dǎo)和分化培養(yǎng)基中生長的愈傷組織發(fā)現(xiàn)，TaWOX5的表達受到植物激素的調(diào)控，在細胞增殖階段生長素能夠誘導(dǎo)其表達，而在細胞分化階段細胞分裂素則抑制其表達，生長素亦能誘導(dǎo)擬南芥WOX5的表達［24］，暗示在根分生區(qū)表達的WOX5，可能與植物激素協(xié)同調(diào)控根發(fā)育。生長素對于胚發(fā)育的調(diào)控依賴于其濃度梯度的建立，生長素外輸載體PIN蛋白家族對于生長素濃度梯度的建立起決定性作用。研究表明，STPL能夠促進PIN7表達，利用生長素響應(yīng)原件DR5構(gòu)建DR5∷GFP，在其轉(zhuǎn)基因植株中原位實時測定生長素的分布發(fā)現(xiàn)，stpl突變體的胚柄內(nèi)有大量生長素積累（野生型胚柄內(nèi)無生長素），說明STPL通過對PIN轉(zhuǎn)錄的調(diào)節(jié)，影響胚發(fā)育過程中生長素濃度梯度的建立［28］。在OsWOX11超表達和缺失突變體中，應(yīng)答植物生長素和細胞分裂素的基因表達均受到影響，表明OsWOX11可能是一個生長素和細胞分裂素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中的整合者來調(diào)控根的發(fā)育［30］，今后還要研究其他的WOX家族成員是否介入植物激素對植物發(fā)育的調(diào)控過程，并從中發(fā)現(xiàn)WOX與植物激素協(xié)同調(diào)控植物發(fā)育的機制。

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（責任編輯 狄艷紅）

Studies on WUSCHEL-related Homeobox（WOX）Protein Family

Gao Li Sun Yimin Shao Tiemei Kong Weina Cui Runli Lu Nan Wu Tao
（Department of Pharmaceutical Engineering，Hebei Chemical and Pharmaceutical College，Shijiazhuang050026）

WUSCHEL-related homeobox（WOX）transcription factor， family members are essential in the many stages of plant development（for examples， stem-cell maintenance in shoot and root apical meristem， lateral organ development， floral organ formation and embryonic patterning）by promoting cell proliferation or preventing cell differentiation. We outline the phylogenetic analysis， the molecular characteristics， biological functions and the mechanism of action of WOX gene family members. We also provide prospective vision in this field.

homeobox transcription factor；WOX protein family；plant

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.05.002

2014-09-19

河北省教育廳高等學(xué)?？茖W(xué)研究項目（QN20131012），河北化工醫(yī)藥職業(yè)技術(shù)學(xué)院科研項目（YZ201406），河北化工醫(yī)藥職業(yè)技術(shù)學(xué)院博士科研項目（BQ32013007）

高麗，女，博士，講師，研究方向：植物發(fā)育分子生物學(xué)；E-mail：cellgao@126.com