朱 艷，張志強(qiáng)

(1.西安交通大學(xué)蘇州附屬中學(xué),江蘇 蘇州 215000；2.中國科學(xué)院昆明植物研究所,云南 昆明 650000)

性二相植物研究進(jìn)展與展望

朱 艷1，張志強(qiáng)2

(1.西安交通大學(xué)蘇州附屬中學(xué),江蘇 蘇州 215000；2.中國科學(xué)院昆明植物研究所,云南 昆明 650000)

植物性的多樣性一直是植物進(jìn)化生物學(xué)研究的重要議題。其中，性二相植物在被子植物中極為罕見，該類植物的性別是環(huán)境決定的，它們的每個(gè)個(gè)體可以根據(jù)環(huán)境狀況在不同年際間表現(xiàn)為雄性或雌性，因此被稱為變性植物。綜述了性二相植物的研究進(jìn)展，并對(duì)未來的發(fā)展方向進(jìn)行了展望。認(rèn)為未來此方面的研究應(yīng)該強(qiáng)調(diào)對(duì)更多植物的自然種群進(jìn)行觀察，在闡明變性植物性別轉(zhuǎn)變機(jī)制的基礎(chǔ)上加強(qiáng)性二相植物與非變性近緣植物的對(duì)比。

植物性系統(tǒng)；變性；功能性別；環(huán)境性別

花是被子植物的性器官，比所有其他類群有機(jī)體的性器官都表現(xiàn)出了更高的變異性，所以一直是植物學(xué)家的關(guān)注焦點(diǎn)。目前，進(jìn)化生物學(xué)家的共識(shí)是，有花植物進(jìn)化出了復(fù)雜多樣的性器官是為了實(shí)現(xiàn)一個(gè)功能—繁殖[1]。繁殖是進(jìn)化過程的核心，也是研究任何生物進(jìn)化問題的關(guān)鍵[2]。因此，弄清植物性的多態(tài)性的進(jìn)化及其適應(yīng)性意義是當(dāng)今進(jìn)化生物學(xué)，尤其是植物繁殖生物學(xué)領(lǐng)域的一個(gè)主要研究主題[3]。

1 植物的性別的判斷-從表型到功能

傳統(tǒng)方法對(duì)植物性別的判斷是通過植物在開花時(shí)的形態(tài)特征來確定。因?yàn)橹参锏男云鞴俪３２恢挂粋€(gè)，所以植物的性別比絕大多數(shù)動(dòng)物的性別更加復(fù)雜。在單花水平，可以根據(jù)形態(tài)將花分為3種性別：兩性花(花內(nèi)既有雄蕊，又有雌蕊)、雄花(僅有雄蕊)和雌花(僅有雌蕊)。雖然大多數(shù)植物僅具有兩性花，但是有些植物也生產(chǎn)單性花，不同性別的單花在個(gè)體和種群水平上的組合，形成了植物性別的多樣性[1](表1)。然而，植物雌雄器官在植株、居群水平的分離和組合產(chǎn)生了多樣的性系統(tǒng)，加之植物構(gòu)件生長的特征和資源分配的可塑性進(jìn)一步增加了植物性表達(dá)的復(fù)雜程度[4]。因此，在許多植物的自然居群內(nèi)或居群間常呈現(xiàn)出連續(xù)的性表達(dá)格局，難以根據(jù)傳統(tǒng)觀點(diǎn)將之定性為何種性系統(tǒng)。在這樣情況下，可能因缺乏全面詳細(xì)的研究而錯(cuò)誤地判斷了植物的性系統(tǒng)，或者是為了描述植物的性系統(tǒng)而創(chuàng)造了很多無意義的術(shù)語[5]。為了解決這個(gè)問題，Lloyd[6]提出了功能性別(functional gender)的概念，以與表型性別區(qū)分。功能性別通過種群中個(gè)體以父親和(或)母親的角色把基因傳遞到子代的相對(duì)貢獻(xiàn)來度量，可以用公式(1)進(jìn)行定量計(jì)算。

Gi=oi/(oi+piE) (1)

式中，oi是植株i的雌性功能的資源投入，可以用雌花數(shù)目等衡量；pi是植株i的雄性功能的資源投入，可以用雄花數(shù)目。

E=∑oi/∑pi(2)

公式(2)表示居群內(nèi)所有個(gè)體對(duì)雄性和雌性功能資源投入的比值[7]。如果一個(gè)個(gè)體的功能性別的計(jì)算結(jié)果為0.5時(shí)，表明雌性和雄性繁殖力基本相同；如果該值接近于0，表明主要是通過花粉(雄性功能)將基因傳輸?shù)较乱淮?；反之，接?時(shí)，表明主要是通過胚珠(雌性功能)傳輸基因。通過這一方法可以將植物復(fù)雜多樣的性別表達(dá)格局分為兩類：性單態(tài) (gender monomorphic)和性二態(tài)(gender dimorphic)。 在性單態(tài)的種群中，大多數(shù)個(gè)體的功能性別接近0.5，呈單峰分布格局，即每個(gè)個(gè)體主要通過花粉和胚珠兩個(gè)途徑傳遞基因到子代。在性二態(tài)種群中，一部分個(gè)體主要通過花粉傳遞基因，而另一部分個(gè)體主要通過胚珠來傳遞基因，它們的功能性別呈雙峰分布格局。

表1 根據(jù)花的表型劃分的主要植物性別類型Table1 Types of gender in plants categorized by flower phenotypes

注：引自文獻(xiàn)[5,8]

2 性二相植物及其研究進(jìn)展

在有花植物中，性別變化多樣，這些變化可能是由遺傳所決定[9,10]，也可能來源于環(huán)境決定的表型可塑性[11,12]。在種群內(nèi)功能性別呈現(xiàn)雙峰分布的植物類群中，極少數(shù)植物的性別是環(huán)境決定，它們的每個(gè)個(gè)體可以根據(jù)不同年際間環(huán)境狀況表現(xiàn)為雄性或雌性，這些植物被定義為性二相(Gender Diphasy)植物，也可以通俗地稱之為變性植物[11]。要準(zhǔn)確理解性二相的性系統(tǒng)，要將之與性二態(tài)和性微調(diào)區(qū)分開。性二相與性二態(tài)的相同點(diǎn)是，在自然居群內(nèi)功能性別都呈雙峰分布，也就是說從性別上可以將自然居群中的個(gè)體分為兩類，一類主要行使父親的角色，另一類主要行使母親的角色。二者的區(qū)別是，性二相植物每個(gè)個(gè)體的性別不是一成不變，而是可以在不同年際間改變性別角色。但是，性二相的本質(zhì)特點(diǎn)不是性別不穩(wěn)定，而是性別在兩個(gè)明顯不同的性角色間相互轉(zhuǎn)變[11]。性二相與性微調(diào)的區(qū)別是，性微調(diào)的功能性別是連續(xù)漸變，在自然居群中功能性別分布呈單峰分布或正態(tài)分布，而性二相的為雙峰分布。

要確定性二相植物的性系統(tǒng)，最強(qiáng)有力的證據(jù)來自對(duì)自然種群內(nèi)不同個(gè)體性別動(dòng)態(tài)進(jìn)行連續(xù)觀察。要弄清性二相植物的性表達(dá)格局，要求研究者至少在兩個(gè)自然居群對(duì)取樣個(gè)體的性表達(dá)動(dòng)態(tài)進(jìn)行不少于3年的連續(xù)調(diào)查以確定性別是否發(fā)生轉(zhuǎn)變，如何轉(zhuǎn)變[13,14]。對(duì)百合科開瓣百合多個(gè)自然種群性別動(dòng)態(tài)連續(xù)調(diào)查表明[15]，該植物的功能性別主要呈雙峰分布格局，并且在連續(xù)兩年開花個(gè)體中大約有1/2的個(gè)體性別在兩類表型中發(fā)生轉(zhuǎn)變，即雄株和雌雄功能株之間轉(zhuǎn)變；連續(xù)3～4年開花的個(gè)體中，大約20%的個(gè)體發(fā)生兩次或兩次以上性別轉(zhuǎn)變；研究結(jié)果也明確表明百合科開瓣豹子花的性系統(tǒng)既不是性別調(diào)整也不是性二態(tài)，而是性別在年際之間在雄性相態(tài)和雌性相態(tài)之間的轉(zhuǎn)變。

性二相植物的性系統(tǒng)是一種非常罕見的性別系統(tǒng)。據(jù)估計(jì)，大概僅有不超過0.1%的被子植物具有該性系統(tǒng)[16]。目前試驗(yàn)證實(shí)的性二相植物主要集中在少數(shù)類群[13]。其中，關(guān)于天南星科印度天南星(Arisaematriphyllum)的證據(jù)較多，該植物表現(xiàn)為雌雄異株，但是在自然居群中很多個(gè)體的性別在不同的年際間頻繁發(fā)生雌雄之間的轉(zhuǎn)變[17,18]。胡光萬[19]對(duì)山珠南星和一把傘南星的研究中也發(fā)現(xiàn)，這兩種分布于我國的天南星屬植物也是性二相植物。一些學(xué)者對(duì)槭屬(Acer)植物的變性現(xiàn)象也進(jìn)行了許多研究。如，Hibbs和Fischer[20]記錄了條紋槭(A.pensylvanicum)在1976年和1977年的性別表達(dá)，發(fā)現(xiàn)少數(shù)植物發(fā)生了雌雄性別轉(zhuǎn)變。性二相植物的雌性相態(tài)主要通過胚珠途徑傳遞基因，不必是嚴(yán)格的單性花，可以是既生成種子又生成花粉[11,13]，例如，性二相植物人參屬三葉參(Panaxtrifolium)的雌性狀態(tài)就是兩性花植株[16,21]。最近，Peruzzi等[22]和Zhang等[15]分別證明百合科貝母屬和百合屬中少數(shù)植物是變性植物，雌性相態(tài)也表現(xiàn)為兩性花株。龔強(qiáng)幫等[23]對(duì)百合科原豹子花屬植物標(biāo)本調(diào)查推測(cè)其可能是性二相植物。目前，通過對(duì)自然種群連續(xù)觀察被確認(rèn)為性二相植物的案例還非常少，主要集中分布在少數(shù)植物類群中，但是這些類群在系統(tǒng)發(fā)育上呈分散分布，意味著性二相系統(tǒng)可能是多次獨(dú)立起源。

為什么這些植物進(jìn)化形成了性二相的性系統(tǒng)，這一問題引起了早期博物學(xué)家或植物學(xué)家的關(guān)注，但是一直缺乏一般性的假說來解釋它。植物固著生長的特性決定他們的成功生長和繁殖嚴(yán)重依賴于自身根據(jù)環(huán)境變化進(jìn)行相應(yīng)反應(yīng)的能力。如果植物能夠根據(jù)環(huán)境狀況選擇表達(dá)繁殖更有效的性功能，并能夠隨環(huán)境的變化而轉(zhuǎn)變性表達(dá)，那么這種性策略無疑是具有適應(yīng)性意義。目前，解釋性二相植物性別轉(zhuǎn)變的假說有3種，被廣泛接受的用來解釋性二相植物進(jìn)化的假說是大小優(yōu)勢(shì)假說。該假說認(rèn)為，如果某物種在個(gè)體小(或年輕)的時(shí)候以一種性別進(jìn)行繁殖更高效，而個(gè)體變大(或年齡變大后)以另一種性別進(jìn)行繁殖的效率更高，那么自然選擇將傾向于選擇變性[24]。該假說最早提出用來解釋動(dòng)物的變性現(xiàn)象，之后被研究者們不斷發(fā)展應(yīng)用于對(duì)植物變性現(xiàn)象的解釋[13]。大小優(yōu)勢(shì)假說認(rèn)為，植物自身的資源狀況的年際間波動(dòng)被認(rèn)為是導(dǎo)致其性別改變的根本原因[11,14]。根據(jù)資源分配的基本原則，每個(gè)個(gè)體擁有的資源是有限的，增加對(duì)某一功能的投入是以犧牲其他功能為代價(jià)，即資源分配在不同功能間存在權(quán)衡[25]。其中多年生植物必須面臨著當(dāng)下繁殖與將來生長、繁殖之間的權(quán)衡。實(shí)現(xiàn)雌性功能的資源成本遠(yuǎn)高于雄性功能。理論上大的個(gè)體具有較多的資源，能夠負(fù)擔(dān)成本較高的雌性功能，而小的個(gè)體傾向于只開低成本的雄花，甚至不開花[26,27]。設(shè)想一個(gè)多年生植物的大個(gè)體當(dāng)下把資源投入到成本高的雌性功能上，使得植物無法在下一個(gè)花季繼續(xù)負(fù)擔(dān)雌性功能，那么下一個(gè)花季選擇表達(dá)成本低的雄性功能，無疑有利于未來生長和繁殖，從而實(shí)現(xiàn)整個(gè)生命周期內(nèi)的適合度的最大化。根據(jù)大小優(yōu)勢(shì)假說推測(cè)，性二相植物在性別間存在個(gè)體大小差異，小的個(gè)體選擇成本低的雄相態(tài)，性別隨個(gè)體變化而相應(yīng)發(fā)生變化。例如，印度天南星是性二相植物，Policansky根據(jù)大小優(yōu)勢(shì)假說推算出性二相植物印度天南星的植株高度在398 mm時(shí)是性別轉(zhuǎn)換的閾值，居群中雌性個(gè)體的高度應(yīng)該不低于該閾值，而雄性個(gè)體的高度應(yīng)該不大于該值;隨后他調(diào)查了居群中植物的高度和性別，發(fā)現(xiàn)高度大于380 mm植株中雌性植株的比例高于雄性植株的比例，小于該值時(shí)雄性個(gè)體的比例高，首次在植物中驗(yàn)證了大小優(yōu)勢(shì)假說[17]。Bierzychudek[18]進(jìn)一步驗(yàn)證了該植物個(gè)體大小和性別選擇緊密相關(guān)，雄性個(gè)體小于雌性個(gè)體，同一個(gè)體的大小隨著性別變化相應(yīng)發(fā)生變化。Schlessman[16]和Zhang[27]等分別對(duì)性二相植物三葉參(Panaxtrifolium)和開瓣百合(Liliumapertum)的研究中同樣發(fā)現(xiàn)性別主要由植株大小決定，證實(shí)大小優(yōu)勢(shì)假說的推測(cè)。

另外，F(xiàn)reeman等[14]認(rèn)為性二相植物的性別轉(zhuǎn)換和植物的外界環(huán)境變異或異質(zhì)性相關(guān)，提出斑塊生境假說。試驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn)外界環(huán)境狀況和植物的性表達(dá)相關(guān)，例如，雄性一般出現(xiàn)在比較嚴(yán)酷的環(huán)境中，如干旱、貧瘠或蔭蔽的生境[11,14,28,29]。McArthur[30]在濱藜屬植物Atriplexcanescens的自然居群中發(fā)現(xiàn)脅迫的氣象狀況下雌性個(gè)體因?yàn)樽冃远鴾p少。Barker等[31]記錄了北美大齒槭(A.grandidentatum)在連續(xù)兩個(gè)生殖季節(jié)中的性別表現(xiàn)，發(fā)現(xiàn)其在經(jīng)過干燥的氣象條件后比經(jīng)過潮濕氣象條件后表達(dá)出更多的雄性植株。同時(shí)，外界環(huán)境也可以包括資源狀況，如果植物的性表達(dá)與資源狀況相關(guān)，那么性別優(yōu)勢(shì)將隨著可變的環(huán)境同步波動(dòng)。該假說可以視作大小依賴假說的外延和擴(kuò)展。

但是，研究者在對(duì)槭屬性二相植物的研究中發(fā)現(xiàn)，它們的性別變化不依賴于植株的大小，而是和植物的健康狀況有關(guān)。Hibbs等[20]報(bào)道，條紋槭(A.pensylvanicum)的性別與植株的大小和年齡沒有相關(guān)性，并且雌性植株的健康狀態(tài)常要比雄性的差。他們認(rèn)為條紋槭在進(jìn)入繁殖階段后一般先表達(dá)為雄性，隨著后來森林林冠生長造成的遮蔽使其生長條件不斷惡化，影響健康狀況，進(jìn)而導(dǎo)致植物由雄性變?yōu)榇菩?。Matsui[32]對(duì)褐脈槭(A.rufinerve)的一個(gè)自然居群的性別表達(dá)進(jìn)行了5年的監(jiān)測(cè)，發(fā)現(xiàn)其性別表達(dá)不能用大小優(yōu)勢(shì)假說來解釋，而表現(xiàn)為因干旱脅迫導(dǎo)致健康狀況下降的雄性植株趨向于轉(zhuǎn)變?yōu)榇菩浴Ｓ谑?，他們提出了解釋性二相植物變性的第二個(gè)假說：植物健康狀況假說。Nanami等[33]也從1992～1997年對(duì)褐脈槭的性別表達(dá)進(jìn)行了長達(dá)6年的監(jiān)測(cè)，恰巧在1994年遇到了較大的干旱，通過比較遭受干旱影響前后的性別比例、健康狀況和死亡率，并對(duì)它們的相關(guān)性進(jìn)行了分析，發(fā)現(xiàn)瀕臨死亡的傾向于選擇表達(dá)為雌性。他們認(rèn)為，褐脈槭植株死亡前轉(zhuǎn)變?yōu)榇菩裕M(jìn)行結(jié)實(shí)后死亡，這樣形成的林間空隙有利于種子繁殖出的后代的生長，進(jìn)一步指出該假說的適應(yīng)性意義。

3 對(duì)性二相植物研究的展望

首先，未來我們應(yīng)該加強(qiáng)對(duì)更多植物類群的自然種群的性表達(dá)動(dòng)態(tài)的持續(xù)觀察，確定性別是否會(huì)發(fā)生年際間的轉(zhuǎn)變。雖然自達(dá)爾文以來植物進(jìn)化學(xué)家對(duì)植物性多態(tài)的起源與進(jìn)化一直有高漲的熱情，其中對(duì)于植物性別轉(zhuǎn)變現(xiàn)象的報(bào)道也具有很長一段時(shí)間的歷史，但是變性植物引起進(jìn)化學(xué)者興趣卻始于20世紀(jì)80年代[11]。一時(shí)興起之后，對(duì)性二相植物研究停滯不前。導(dǎo)致此問題的原因，(1)具有性轉(zhuǎn)變能力的植物稀少。(2)大多數(shù)研究忽視了在更長時(shí)間尺度上植物性表達(dá)的觀察研究，導(dǎo)致對(duì)植物性系統(tǒng)錯(cuò)誤的認(rèn)識(shí)。在單一開花季節(jié)，變性植物表現(xiàn)為性二態(tài)狀態(tài)，即在居群中有性別功能不同的兩類個(gè)體。要想?yún)^(qū)分變性和性二態(tài)，要求至少在多個(gè)自然種群對(duì)標(biāo)記個(gè)體的性表達(dá)動(dòng)態(tài)進(jìn)行連續(xù)多年的調(diào)查[13,14]。然而很少有研究做到這一點(diǎn)，這可能會(huì)導(dǎo)致我們對(duì)植物性系統(tǒng)的錯(cuò)誤認(rèn)識(shí)。例如，三葉參最初被誤認(rèn)為是雄全異株(androdioecious)植物，然而隨后的研究表明，該植物其實(shí)是變性植物[16,21]。

在研究性二相植物的幾個(gè)完整案例中，研究者們都發(fā)現(xiàn)年際間個(gè)體大小變化和性別變化緊密相關(guān)，支持了大小優(yōu)勢(shì)假說，揭示了變性現(xiàn)象的適應(yīng)性意義[11,13,15,17]。大小優(yōu)勢(shì)假說為我們對(duì)植物變性機(jī)理的認(rèn)識(shí)提供了重要線索，但個(gè)體大小可能只是資源多寡導(dǎo)致的結(jié)果，并不是導(dǎo)致性別轉(zhuǎn)變的直接原因，具體何種關(guān)鍵營養(yǎng)元素如何導(dǎo)致植物變性的根本原因我們還不清楚。基于前人的研究分析認(rèn)為植物體內(nèi)的氮元素和磷元素含量在年際間的動(dòng)態(tài)變化可能是調(diào)控變性植物性別轉(zhuǎn)換的關(guān)鍵營養(yǎng)元素。首先，根據(jù)李比希最小限制因子定律，相對(duì)量最小的那種元素會(huì)限制生物的生長和繁殖。在自然狀況下氮元素和磷元素常常是限制生物生長繁殖的重要生命元素。其次，氮元素和磷元素能夠調(diào)控植物的開花事件。例如，在對(duì)殼斗科山毛櫸的長期研究中，Miyazaki 等[34]發(fā)現(xiàn)，氮含量是調(diào)控開花或結(jié)實(shí)波動(dòng)的關(guān)鍵調(diào)控因子。另外，Kitayama 等[35]經(jīng)過10年的連續(xù)研究發(fā)現(xiàn)，在磷元素匱乏的東南亞熱帶森林中，磷元素調(diào)控了群落內(nèi)不同物種間歇大量開花。同樣，F(xiàn)ujita 等[36]發(fā)現(xiàn)在磷元素缺乏的群落里，植物投入到有性繁殖上的資源大大減少。再次，氮元素和磷元素的積累不僅與植物個(gè)體大小相關(guān)，還受繁殖的影響。例如，捕蟲堇(Pinguiculavulgaris)的小個(gè)體比大個(gè)體具有更高的氮含量和相對(duì)低的磷含量。是否繁殖不但影響個(gè)體大小，而且影響冬季休眠芽的氮磷元素含量還有待進(jìn)一步研究；繁殖個(gè)體的休眠芽比營養(yǎng)生長的休眠芽具有更高的氮含量和較低的磷含量[37]。更重要的是氮磷元素含量的變化可以調(diào)控花發(fā)育相關(guān)基因的表達(dá)。例如，在研究間歇大量開花的山毛櫸試驗(yàn)中就發(fā)現(xiàn)，施加氮肥能夠?qū)е麻_花相關(guān)基因的高表達(dá)[31]。綜上所述，用個(gè)體大小或干重衡量植物自身資源狀況的指標(biāo)偏重碳元素的作用，不能很好地反映氮元素和磷元素等影響植物生長繁殖的重要營養(yǎng)物質(zhì)在植物中的含量和分配情況。這可能是導(dǎo)致大小優(yōu)勢(shì)假說黑洞問題的根本所在。

另外，大小優(yōu)勢(shì)假說無法解釋既然植物根據(jù)環(huán)境狀況選擇表達(dá)繁殖更有效的性別功能有利于實(shí)現(xiàn)其適合度最大化，那么為什么變性植物在自然界非常罕見，而它們的近緣物種及其他絕大多數(shù)的多年生植物沒有在進(jìn)化過程中采取這樣的性策略呢？因此，打開植物的變性之謎，通過對(duì)變性植物和其非變性近緣物種的對(duì)比比較來尋找答案。例如，Schlessman比較了西洋參和三葉參，認(rèn)為資源限制程度的不同可能是導(dǎo)致其是否選擇變性這一性策略的原因[16]。未來應(yīng)該在了解變性機(jī)制的基礎(chǔ)上，加強(qiáng)變性植物和非變性近緣物種的比較研究。

[1] Barrett S C H.The evolution of plant sexual diversity[J].Nature Reviews Genetics,2002,3(4):274 284.

[2] Slivertown J,Charlesworth D.Introductiontoplantpopulationbiology[M].Oxford：Blackwell science,2001.

[3] Barrett S C H.Darwin's legacy:the forms,function and sexual diversity of flowers[J].Philosophical Transactions of the Royal Society of London Ser.B.,2010,365(1539):351 368.

[4] Barrett S C H,Case A C.The ecology and evolution of gender strategies in plants:the case of Australian Wurmbea(Colchicaceae)[J].Australian Journal of Botany,2006,54(5):417 433.

[5] Sakai A K,Weller S G.Gender and sexual dimorphism in flowering plants:a review of terminology,biogeographic patterns,ecological correlates,and phylogenetic approaches[M]//GeberM A,Dawson T E,Delph L F.Gender and sexual dimorphism in flowering plants.New York:Springer-Verlag,1999:1-31.

[6] Lloyd D G.Parental strategies of angiosperms[J].New Zealand Journal of Botany,1979,17(4):595-606.

[7] Lloyd D G.Sexual strategies in plants.Ⅲ.A quantitative method for describing the gender of plants[J].New Zealand Journal of Botany,1980,18(1):103 108.

[8] Wyatt R.Pollinator-plant interactions and the evolution of breeding systems.[M]∥Real L.Pollination Biology.Orlando:Academics Press,1983.

[9] Westergaard M.The mechanism of sex determination in dioecious flowering plants[J].Advances in Genetics,1958,9(2):217 281.

[10] Charlesworth D.Theories of the evolution of dioecy[M] //Geber A,Dawson T E,Delph L F,Gender and sexual dimorphism in flowering plants.Berlin:Springer-Verlag,1999:33-60.

[11] Lloyd D G,Bawa K S.Modification of the gender of seed plants in varying conditions[J].Evolutionary Biology,1984,17(2):255-338.

[12] Freeman D C,Lovett Doust J,El-Keblawy A,etal.Sexual specialization and inbreeding avoidance in the evolution of dioecy[J].Botanical Review,1997,63(1):65 92.

[13] Schlessman M A.Gender diphasy (sex choice)[M]//Lovett Doust J,Lovett DoustL.Plant reproductive ecology:patterns and strategies.New York:Oxford University Press,1998:139-153.

[14] Freeman D C,Harper K T,Charnov E L.Sex change in plants:old and new observations and new hypotheses[J].Oecologia,1980,47(2):222-232.

[15] Zhang Z-Q,Zhu X-F,Sun H,etal.Size-dependent gender modification inLiliumapertum(Liliaceae):does this species exhibit gender diphasy[J]Annals of Botany,2014,114(3):441-453

[16] Schlessman M A.Gender modification in North American ginsengs[J].BioScience,1987,37(7):469-475.

[17] Policansky D.Sex choice and the size advantage model in jack-in-the-pulpit (Arisaematriphyllum)[J].Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA,1981,78(2):1306-1308.

[18] Bierzychudek P.Determinants of gender in jack-in-the-pulpit:the influence of plant size and reproductive history[J].Oecologia,1984,65(1):14-18.

[19] 胡光萬.山珠南星和一把傘南星的繁殖生物學(xué)研究[D].昆明:中國科學(xué)院昆明植物研究所,2008.

[20] Hibbs D E,Fischer B C.Sexual and vegetative reproduction of striped maple(AcerpensylvanicumL.)[J].Bulletin of the Torrey Botanical Club,1979,106(3):222-227.

[21] Schlessman M A.Size,gender,and sex change in dwarf ginseng,Panaxtrifolium(Araliaceae)[J].Oecologia,1991,87(4):588-595.

[22] Peruzzi L,Mancuso E,Gargano D.Males are cheaper,or the extreme consequence of size/age-dependent sex allocation:sexist gender diphasy inFritillariamontana(Liliaceae)[J].Botanical Journal of the Linnean Society,2012,168(3):323-333.

[23] 龔強(qiáng)幫,李志敏,彭德力,等.利用臘葉標(biāo)本初探豹子花屬植物的性表達(dá)及其與個(gè)體大小的關(guān)系[J].植物分類與資源學(xué)報(bào),2015,37(1):11-20.

[24] Ghiselin M T.The evolution of hermaphroditism among animals[J].Quarterly Review of Biology,1969,44(2):189-208.

[25] Charnov E L.The theory of sex allocation[M].Princeton:Princeton University Press,1982.

[26] Klinkhamer P G,De Jong T J,Metz H.Sex and size in cosexual plants[J].Trends in Ecology & Evolution,1997,12(7):260 265.

[27] Zhang D-Y.Evolutionarily sTablereproductive investment and sex allocation in plants[M]//Harder L D,Barrett S C H.Ecology and evolution of flowers.Oxford:Oxford University,2006:41-59.

[28] Zimmerman J K.Ecological correlates of labile sex expression in the orchidCatasetumviridiflavum[J].Ecology,1991,72(2):597-608.

[29] Ortiz P L,Arista M,Talavera S.Sex ratio and reproductive effortin the dioeciousJuniperuscommunissubsp.alpina(Suter) elak.(Cupressaceae) along an altitudinal gradient[J].Annals of Botany,2002,89(2):205-211.

[30] McArthur E D.Environmentally induced changes of sex expression inAtriplexcanescens[J].Heredity,1977,38(1):97-103.

[31] Barker P A,Freeman D C,Harper K T.Variation in the breeding system ofAcergrandidentatum[J].Forest Science,1982,28(3):563-572.

[32] Matsui K.Pollination ecology of four Acer species in Japan with special reference to bee pollinators[J].Plant Species Biology,1991,6(2):117-120.

[33] Nanami S,Kawaguchi H,Yamakura T.Sex change towards female in dyingAcerrufinervetrees[J].Annals of Botany,2004,93(6):733-740.

[34] Miyazaki Y,Maruyama Y,Chiba Y,etal.Nitrogen as a key regulator of flowering in Fagus crenata:understanding the physiological mechanism of masting by gene expression analysis[J].Ecology Letters,2014,17:1299-1309.

[35] Kitayama K,Tsujii Y,Aoyagi R,etal.Long-term C,N and P allocation to reproduction in Bornean tropical rain forests[J].Journal of Ecology,2015,103(10):606-615.

[36] Fujita Y,Venterink H O,van Bodegom P M,etal.Low investment in sexual reproduction threatens plants adapted to phosphorus limitation[J].Nature,2014,505(7481):82-86.

[37] Méndez M,Karlsson P S.Nutrient stoichiometry inPinguiculavulgaris:nutrient availability,plant size,and reproductive status[J].Ecology,2005,86(04):982-991.

Gender diphasy in plant species: progresses and prospects

ZHU Yan1，ZHANG Zhi-qiang2

(1.SuzhouhighschoolaffiliatiedtoXi'anJiaotongUniversity,Suzhou215000,China；2.KunmingInstituteofBotany,ChineseAcademicofSciences,Kunming650000,China)

Understanding sexual-system diversity is a prominent research theme in plant evolution biology. The plants with gender dishasy is rare in angiosperm because the plants exhibit sexual system depend on their environments, which means the plant individuals exhibit male or female according with its environments in various years. The paper summurized the current researches on gender diphasy and highlight prospects in the future.

plant sexual system；gender change；functional gender；environmental sex

2015-03-17；

2015-05-25

云南省應(yīng)用基礎(chǔ)研究計(jì)劃面上項(xiàng)目(2015FB 174)資助

朱艷(1981-)，女，江蘇徐州人，碩士，主要從事生物學(xué)教學(xué)與科學(xué)研究。 E-mail：zhu_yan_@126.com 張志強(qiáng)為通訊作者。

Q 945

A

1009-5500(2015)04-0084-06