邵元虎，張衛(wèi)信，劉勝杰，王曉麗,2，傅聲雷,*

1 中國科學(xué)院華南植物園，退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650 2 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100049

土壤動物多樣性及其生態(tài)功能

邵元虎1，張衛(wèi)信1，劉勝杰1，王曉麗1,2，傅聲雷1,*

1 中國科學(xué)院華南植物園，退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650 2 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100049

土壤無脊椎動物生物量通常小于土壤生物總生物量的10%，但它們種類豐富，取食行為及生活史策略多種多樣，且土壤動物之間，土壤動物與微生物之間存在著復(fù)雜的相互作用關(guān)系。土壤動物的生態(tài)功能主要通過取食作用(trophic effect)和非取食作用 (non-trophic effect)來實(shí)現(xiàn)。原生動物數(shù)量大、周轉(zhuǎn)快，故原生動物本身的代謝活動(即取食作用)對碳氮礦化的貢獻(xiàn)可以接近甚至超過細(xì)菌的貢獻(xiàn); 然而大多數(shù)中小型土壤動物的本身代謝過程對碳氮礦化的貢獻(xiàn)遠(yuǎn)低于土壤微生物，但它們可以通過取食作用來調(diào)節(jié)微生物進(jìn)而影響碳氮的礦化。大型節(jié)肢動物中的蜘蛛和地表甲蟲等捕食者經(jīng)?；钴S于地表，它們常常會通過級聯(lián)效應(yīng)對土壤生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要的影響。蚯蚓、白蟻等大型土壤動物除可以通過取食作用以外，還可以通過非取食作用調(diào)控土壤微生物，進(jìn)而顯著影響土壤碳氮過程。土壤動物取食行為的多樣性和復(fù)雜的非營養(yǎng)關(guān)系的存在造就了多維度的土壤食物網(wǎng)，給土壤動物的生態(tài)功能研究帶來了巨大的挑戰(zhàn)。介紹了土壤動物的多樣性及主要的生態(tài)功能，并對研究的熱點(diǎn)和前沿問題進(jìn)行了探討，以期引起關(guān)于土壤動物多樣性及其生態(tài)功能的深入思考。

土壤動物；生物多樣性；生態(tài)系統(tǒng)功能；取食作用；非取食作用

土壤是地球上生物多樣性最豐富的生境[1-2]，土壤中高度異質(zhì)的空間結(jié)構(gòu)、化學(xué)組成復(fù)雜多樣的底物為不同大小、物理活動、行為和特征的生物群體提供了各種各樣的棲息場所[3]。土壤動物約占全球所有被描述過的生物多樣性的23%[4]，一克土壤中包括上萬個原生動物，幾十到上百條線蟲以及數(shù)量眾多的螨類和彈尾類等[5]。然而, 考慮到絕大多數(shù)土壤動物還沒有被記錄或描述過，這一數(shù)字可能被大大低估了。一般是根據(jù)體寬把它們分成小型(microfauna)(平均體寬小于0.1或0.2 mm，比如原生動物和線蟲)、中型(mesofauna)(平均體寬在0.1或0.2—2mm之間，比如跳蟲和螨類)、大型(macrofauna)(平均體寬大于2mm，比如蚯蚓和多足類土壤動物)和巨型土壤動物(megafauna)(平均體寬大于2cm，比如鼴鼠)[6]。其中，前三類主要指土壤中的無脊椎動物。

土壤生物多樣性在維持陸地生態(tài)系統(tǒng)碳氮循環(huán)等方面具有重要作用[7]。在陸地生態(tài)系統(tǒng)中，土壤動物是陸地生態(tài)系統(tǒng)種類最為豐富的生物組份[8]，而且?guī)缀跛械牡叵律鷳B(tài)學(xué)過程都與土壤動物有關(guān)。例如，土壤動物在全球尺度上對凋落物的分解有一致的正效應(yīng)[9]。本文在概述土壤無脊椎動物多樣性及特征的基礎(chǔ)上，介紹主要類群及代表性土壤動物的生態(tài)功能，并討論土壤動物生態(tài)功能研究的難點(diǎn)和熱點(diǎn)等問題，以期引起關(guān)于土壤動物多樣性及其生態(tài)功能的深入思考。

1 土壤動物多樣性

土壤中的原生動物是非常原始的單細(xì)胞動物，個體微小、數(shù)量龐大，種類也十分豐富[10-13]。過去10a的證據(jù)表明，依靠傳統(tǒng)形態(tài)學(xué)的鑒定大大低估了土壤原生動物的多樣性[14]。按照生態(tài)類群主要劃分為四個類群：主要是鞭毛蟲、裸變形蟲、有殼類變形蟲和纖毛蟲[15-16]。土壤原生動物主要以細(xì)菌為食，當(dāng)可使用細(xì)菌資源耗盡時，一些原生動物會取食真菌、藻類和其它動物。鞭毛蟲是數(shù)量最多也是最活躍的原生動物，主要以細(xì)菌為食，在荒漠土中的數(shù)量大約為每克土100條，森林土中可達(dá)每克土100000條。它們的取食活動對土壤養(yǎng)分的周轉(zhuǎn)起到了非常重要的作用。農(nóng)田、草地和森林中的裸變形蟲都非?；钴S并且數(shù)量眾多，特別是在耕作土中它們往往占優(yōu)勢。它們吞噬纖毛蟲、細(xì)菌、真菌和藻類等?？梢赃M(jìn)入土壤團(tuán)聚體內(nèi)部很小的空隙里面取食細(xì)菌。與裸變形蟲相比，有殼類變形蟲數(shù)量相對較少，喜歡在棲息在潮濕的森林土壤中。相對于上述幾類原生動物，纖毛蟲的數(shù)量更少，每克凋落物或土壤中的數(shù)量只有10—500條。

線蟲是地球上數(shù)量最多和功能類群最豐富的多細(xì)胞動物，據(jù)估計(jì)占多細(xì)胞動物總數(shù)的80%左右[17]。線蟲可以生活在包括海水、淡水和陸地等各種各樣的生態(tài)系統(tǒng)中。土壤中的自由生活的線蟲體長大約在150 μm (microns) 到 10 mm之間，植物寄生性線蟲體長大約在0.25 mm 到12 mm之間[18-20]。線蟲種類繁多，種群密度龐大，但97%以上的線蟲種類是未知的；可能的原因一方面是線蟲個體很小以致形態(tài)分類較難，另外一方面是從事線蟲分類研究方面的專家很少，并且他們在世界各地分布又極其不均勻[21]。線蟲普遍存在于在各種類型的土壤中，在4200m或者更高的高山土中也普遍存在。一些農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)的土壤中，至少5米多深的地方可以發(fā)現(xiàn)植物寄生性線蟲。有些線蟲在世界各地都有分布，還有一些線蟲的分布受到地理或者環(huán)境條件的限制，還有許多種受人類活動的影響，一些寄生種寄主范圍廣，一些寄主范圍窄。線蟲一般喜歡潮濕的生境，土壤中的線蟲生活在土壤孔隙的水膜中。在同樣的寄主或同樣的生境發(fā)現(xiàn)不同種的線蟲是很普遍的[20,22]。

螨類是物種數(shù)和生態(tài)多樣性最高的節(jié)肢動物類群[23-24]。主要分為五個大類，中氣門、前氣門、無氣門亞目、隱氣門亞目(甲螨)和寄生性的后氣門亞目，因?yàn)榧纳缘暮髿忾T亞目主要寄生在脊椎動物身上，因此土壤和凋落物中的螨類主要是前面的四個大類。螨類是土壤節(jié)肢動物中數(shù)量最多的一類，它們耐干旱和極端溫度的特性使它們適應(yīng)各種類型的土壤，包括南極寒冷沙漠到熱帶沙漠。它們多數(shù)體寬在0.1—0.2mm到1.5—2mm，棲息于凋落葉和表層土壤孔隙中，屬表?xiàng)悇游铩Ｉ鷳B(tài)策略上分為三大類，大型的植食者，主要是甲螨和中氣門亞目Uropodida，主要以凋落葉為食；小型的菌食/植食者，主要取食細(xì)菌、真菌和藻類；捕食者，大多數(shù)的中氣門和前氣門亞目是捕食者，主要捕食小的無脊椎動物。但也有些螨蟲是雜食的，比如一些無氣門螨可以吃凋落葉和微生物，一些前氣門螨類既可以取食植物的根系或者寄生在高等植物的葉片上，又可以取食微生物和捕食其它小的無脊椎動物[11]。

甲螨是土壤螨類中種類和數(shù)量最多的一類，它們在螨類中的相對多度為16%—90%，大多數(shù)為30%—70%。文獻(xiàn)報(bào)道過的甲螨大約有10000種，172個科，甲螨的種群密度可以達(dá)到每平方米400000條。很多的防御機(jī)制使它們很少受到一些捕食者的攻擊，比如角質(zhì)化或鈣化的表皮，保護(hù)性的剛毛，堅(jiān)硬的突起，良好的跳躍能力，分泌一些特殊的物質(zhì)等等，所以食物網(wǎng)中的甲螨密度似乎不太可能受到捕食者控制，這或許是甲螨的種群密度特別高的原因之一[25-26]。大多數(shù)甲螨棲息在土壤和凋落物里面，土壤甲螨全部是自由生活的[27]，大多數(shù)的以真菌為食[15]或者以取食微生物和凋落物等植物材料的混合物為主[28]。如此特化的食物資源卻支撐了巨大的多樣性，這被稱作生態(tài)學(xué)上的一個難解之謎，但這也說明了關(guān)于甲螨在食物資源利用的生態(tài)位分化方面有巨大的研究空間[29-30]。除甲螨外，中氣門螨是螨類中另外一個重要類群，相對多度最大可達(dá)20%，在樹木繁茂的系統(tǒng)最多。前氣門螨一般相對多度比較低，但也有研究發(fā)現(xiàn)可以達(dá)到55%，由于它們的個體相對較小，它們的密度往往是被被低估的。而無氣門螨的密度很少，每平方米的密度很少超過1000只。

跳蟲，也稱彈尾蟲,是除螨類以外的另外一大類節(jié)肢動物。它們分布很廣, 除了在海中和淡水水面以下的水體中外, 幾乎任何有生命存在的地方都有跳蟲棲息[31-32]。研究表明跳蟲的密度為每平方米100—670000個[33], 但大多數(shù)在每平方米10000—100000個, 寒冷的苔原其密度最小，溫帶草地的密度最高，它們的多樣性也展現(xiàn)出與密度相似的規(guī)律[11,32]。它們個體生物量約為1—20 μg干重(約3—60 μg鮮重)[11]。跳蟲的物種數(shù)已知為7600多種，但其85%還是未知的[34]。

蚯蚓是陸地生態(tài)系統(tǒng)最常見的大型土壤動物類群，文獻(xiàn)記錄的蚯蚓約4000種，人類僅僅對其中的大約數(shù)十種蚯蚓的生物學(xué)特性和生態(tài)學(xué)功能有過不同程度的研究。除海洋外，大多數(shù)生態(tài)系統(tǒng)中都有蚯蚓存在，但沙漠區(qū)和終年冰雪區(qū)比較少見[35-36]，估計(jì)仍有50%是未知的[34]。根據(jù)蚯蚓的棲居特點(diǎn)可以將蚯蚓劃分為表?xiàng)汀?nèi)棲型和深棲類三大類；而根據(jù)它的食性可以劃分為腐生者、根食者和捕食者，其中的腐生者占絕大多數(shù)，由食碎屑者、食土者(食腐殖質(zhì)者)和糞食者組成。關(guān)于蚯蚓種群密度的估計(jì)為一般為每平方米范圍為100—500條，約30—100g鮮重[11]。

除上述介紹的土壤動物外，還有一些植食性、腐食性、捕食性、雜食性、寄生性等類群的大型節(jié)肢動物經(jīng)?；钴S于地表并具有較高的物種豐富度和多樣性，同時它們也會對土壤生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要的影響。本文概述其中部分捕食者多樣性及特征并介紹它們的主要生態(tài)功能。一般來說，土壤生態(tài)系統(tǒng)中體型較大的捕食者有蜘蛛、蜈蚣、捕食性的甲蟲、螞蟻、白蟻和擬蝎。其中蜘蛛是陸地生態(tài)系統(tǒng)中最豐富的捕食者，同時也是多樣性最高的節(jié)肢動物之一，在生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的作用[37]。全世界的蜘蛛已知超過40000種，仍有很多有待進(jìn)一步去認(rèn)識，中國記載約3000種，除南極洲以外，全世界都有分布。從生物量和種群數(shù)量來說，蜘蛛是碎屑食物網(wǎng)中較為重要的捕食者類群[38-40]，而且蜘蛛的多度和多樣性具有明顯的時空異質(zhì)性[41]。地表甲蟲(ground beetle)是另一類體型較大的(從2 mm到35 mm)類群，目前全世界發(fā)現(xiàn)的共有40000多種，其多度也有很大的空間異質(zhì)性，北美大約有2000種，歐洲有2700種。大多數(shù)地表甲蟲都是廣義捕食者，取食的獵物種類較為豐富，其中包括膜翅目幼蟲、蛹、蚯蚓和蝸牛等[42]。

總之，土壤動物種類繁多，數(shù)量巨大(表1)[10-13,22, 40, 42]，絕大多數(shù)土壤動物個體很小，分類學(xué)家和分類手段都十分缺乏，這對研究土壤動物多樣性來說是巨大的挑戰(zhàn)。

表1 主要土壤動物類群的物種數(shù)和密度

2 土壤動物主要類群的生態(tài)功能

2.1 小型土壤動物(以原生動物和線蟲為例)的生態(tài)功能

在土壤食物網(wǎng)中，原生動物和大部分的線蟲因?yàn)閭€體較小，被當(dāng)作小型土壤動物；它們在土壤中的活動能力有限，對土壤的物理結(jié)構(gòu)的改變影響較小。原生動物因?yàn)閿?shù)量眾多，周轉(zhuǎn)快速以及作為主要的細(xì)菌消費(fèi)者的角色而占據(jù)了食物網(wǎng)中一些重要的節(jié)點(diǎn)；一般認(rèn)為它們的生態(tài)功能主要體現(xiàn)在可以通過取食微生物來調(diào)節(jié)微生物種群，比如，可以抑制病原微生物。此外，原生動物的碳氮比一般大于它們主要的食物—細(xì)菌的碳氮比，通過取食細(xì)菌它們可以釋放多余的氮素來刺激植物生長。原生動物取食細(xì)菌還會通過其它方式影響植物生長：植物根系周圍的原生動物可以選擇性地取食特定的細(xì)菌類群，從而影響細(xì)菌共生的植物激素的產(chǎn)生，比如吲哚乙酸。原生動物還可以作為土壤食物網(wǎng)中一些其它動物的食物來源[43]。近些年來由于技術(shù)上的發(fā)展，比如電子顯微鏡、分子技術(shù)的發(fā)展使上述的分類經(jīng)歷了快速和根本性的變化[44-45]。盡管它們的生態(tài)重要性被廣泛接受，但分類明確的土壤原生動物的生態(tài)功能仍有很多不為人知。

土壤線蟲的另一個主要功能是作為指示生物來評價(jià)生態(tài)系統(tǒng)的土壤生物學(xué)效應(yīng)、土壤健康水平、生態(tài)系統(tǒng)演替或受干擾的程度[57-62]。土壤線蟲能夠被用作指示生物主要是因?yàn)樗鼈兙哂幸韵聨讉€特征：(1)是所有多細(xì)胞生物中結(jié)構(gòu)最簡單和數(shù)量最多的，而且它們無處不在；(2)占據(jù)土壤食物網(wǎng)的很多關(guān)鍵節(jié)點(diǎn)；(3)身體透明，結(jié)構(gòu)簡單易辨，而且它們的結(jié)構(gòu)和功能的關(guān)系密切，往往與土壤質(zhì)量及健康指標(biāo)有很高的關(guān)聯(lián)度；(4)對環(huán)境因子的變化十分敏感，世代周期一般為數(shù)天或幾個月，可以在短時間內(nèi)對環(huán)境變化做出響應(yīng)[58]。20世紀(jì)90年代線蟲生態(tài)學(xué)上一個突出的貢獻(xiàn)是Bongers成熟指數(shù)(Maturity Index)的提出。Bongers 將陸地和淡水生活的線蟲按照生活史的多樣性把線蟲劃分成r-對策者向k-對策者過渡的5個類群，即不同的c-p(colonizer-persister)類群：c-p1，世代時間短，產(chǎn)卵量大，在食物充足的條件下能夠快速增長，代謝快，耐污染和環(huán)境壓力；c-p2，世代時間短，產(chǎn)卵量大，較耐污染和環(huán)境壓力；c-p3，世代時間較長，對環(huán)境壓力較為敏感；c-p4，世代時間長，對環(huán)境壓力敏感；c-p5，世代時間很長，產(chǎn)卵量小，對污染和環(huán)境壓力特別敏感，易受擾動，雜食者和捕食者占優(yōu)勢。c-p 值的分類可以提供可能的土壤環(huán)境條件方面的信息，直接反映線蟲群落在環(huán)境被擾動之后的演替狀態(tài)，從而可以反映環(huán)境受脅迫的程度[57]。Neher等認(rèn)為成熟指數(shù)的發(fā)展代表了在解釋土壤線蟲群落生態(tài)學(xué)和土壤功能的關(guān)系方面的一個巨大的進(jìn)步[63]。線蟲生態(tài)學(xué)發(fā)展史上另一個突出貢獻(xiàn)是Ferris 等發(fā)現(xiàn)在脅迫條件下最豐富的類群是c-p2類群的線蟲，而當(dāng)擾動導(dǎo)致食物網(wǎng)富集時，c-p1類群的線蟲迅速增加。為了改善線蟲的指示能力，F(xiàn)erris 等提出富養(yǎng)指數(shù)(Enrichment Index, EI)，通道指數(shù)(Channel Index, CI)和結(jié)構(gòu)指數(shù)(Structure Index, SI)，主要是根據(jù)不同線蟲功能團(tuán)的相對平均生物量賦予不同的權(quán)重值，結(jié)合EI和SI分析，圖示的線蟲區(qū)系分析(Weighted faunal analysis)也可以清晰的表示土壤的養(yǎng)分、擾動以及土壤食物網(wǎng)的狀況[60]。

2.2 中型土壤動物(以螨類和跳蟲為例)的生態(tài)功能

與原生動物和線蟲不同的是，螨類和跳蟲一般是中型土壤動物的代表，它們主要取食真菌、細(xì)菌以及植物凋落物碎屑，少部分也可以捕食其它小型土壤動物[11]。它們常常會對凋落物的破碎產(chǎn)生很大影響，同時又可以通過取食調(diào)節(jié)微生物群落[28]。比如：跳蟲可以通過取食植物病原菌或一些寄生性的害蟲來抑制植物蟲害[32]。甲螨對凋落物分解主要體現(xiàn)在三個方面：(1)直接取食凋落物；(2)破碎凋落物或通過物理的移動影響微生物的擴(kuò)散；(3)通過取食微生物間接影響凋落物的分解[64]。這些作用有利于有機(jī)質(zhì)的分解，并提高了土壤肥力。

因?yàn)轵惡吞x種類豐富，數(shù)量眾多，因此它們也包括多樣的生活史策略。比如，甲螨通常表現(xiàn)出K-對策者的生活史特征，表現(xiàn)在每年繁殖1—3代，溫帶針葉林的甲螨大概可以存活1—2年[26]，這些特征說明甲螨可能對環(huán)境變化或擾動是比較敏感的[65]。因此它們也常被用作指示生物[66]。除甲螨外，跳蟲也經(jīng)常被用來作為指示生物反應(yīng)土壤質(zhì)量、污染程度等[32]。

螨類和跳蟲在土壤團(tuán)聚體形成過程中的功能角色在近年來吸引了越來越多人的注意[32,67]，它們通過直接或間接的方式影響土壤團(tuán)聚體的形成，進(jìn)而對生物地球化學(xué)過程、水分滲透，氣體交換以及抵抗侵蝕損失等方面產(chǎn)生重要的影響。比如，甲螨可以產(chǎn)生大量的糞便顆粒促進(jìn)團(tuán)聚體的形成。但它們主要是通過取食微生物導(dǎo)致微生物的補(bǔ)償性生長、改變微生物的群落組成、攜帶并傳播微生物等間接的作用影響土壤團(tuán)聚體的形成。因此，這種間接的調(diào)節(jié)微生物影響團(tuán)聚體形成的作用可能大于直接作用[67]。

大多數(shù)中氣門和前氣門螨在土壤生態(tài)系統(tǒng)中屬于捕食者，在一些食物網(wǎng)模型的研究中捕食性螨與甲螨對碳的礦化能力接近，但是它們在自然生態(tài)系統(tǒng)中氮的礦化過程中起了重要的作用，貢獻(xiàn)了15%—30%的氮礦化[68]。除此之外，它們可以調(diào)節(jié)其它土壤動物的種群密度[26]，從而間接地調(diào)節(jié)微生物群落并影響相關(guān)的生態(tài)過程。

2.3 大型土壤動物(以蚯蚓為例)的生態(tài)功能

蚯蚓是常見的大型土壤動物類群，除取食、消化、排泄和分泌等過程外，它們還可以通過掘穴等非取食活動而發(fā)揮其生態(tài)功能。蚯蚓在生態(tài)系統(tǒng)中的功能主要表現(xiàn)在三個方面：(1)對土壤有機(jī)質(zhì)分解和養(yǎng)分循環(huán)等關(guān)鍵過程的影響；(2)對土壤理化性質(zhì)的影響；(3)與植物、微生物及其他動物的相互作用。具體來講，蚯蚓能夠通過直接攝取土壤和凋落物，從而取食其中的微生物、線蟲或者通過蚓糞間接的改變微生物或線蟲群落結(jié)構(gòu)[69]。

蚯蚓作為“生態(tài)系統(tǒng)的工程師”，其在生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)中的貢獻(xiàn)卻一直眾說紛紜。過去的研究表明蚯蚓似乎同時扮演著兩個截然矛盾的角色，它們即通過翻耕土壤會使二氧化碳排放提高33%，也的確能提高土壤肥力。研究表明：蚯蚓刺激二氧化碳排放和提高土壤肥力是同一過程的兩個方面，但是某一特定時間內(nèi)的二氧化碳釋放的增加，并不一定意味著蚯蚓將不利于生態(tài)系統(tǒng)碳的凈固存。大部分碳在短時間內(nèi)被分配到“即時可礦化碳”和“穩(wěn)定碳”這兩個碳庫中，前者導(dǎo)致短期內(nèi)二氧化碳釋放明顯增加，后者則把大量的碳混合入土壤中特別是使這些碳被土壤團(tuán)聚體包裹保護(hù)起來，不再分散地暴露于空氣和微生物中，明顯減慢了碳及其耦合的養(yǎng)分的周轉(zhuǎn)過程[70]。蚯蚓的存在同時加快了有機(jī)質(zhì)的礦化速率和穩(wěn)定化過程，而且兩個過程不對稱而使穩(wěn)定化大于礦化，最終導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)碳的凈固存[70]。蚯蚓在多數(shù)情況下促進(jìn)土壤養(yǎng)分可利用性，有利于植物生長，但最終貢獻(xiàn)受生態(tài)系統(tǒng)的肥力水平、植物種類以及水熱環(huán)境等許多因素的影響[35](表2)。

表2 蚯蚓對植物生長的影響

值得注意的是，大型土壤動物的腸道微生物可能是影響生態(tài)系統(tǒng)過程的主角，比如蚯蚓的腸道富含厭氧微生物群落及其他微生物種群[80]。蚯蚓是陸地生態(tài)系統(tǒng)N2O排放的生物源之一[81]，而這可能與蚯蚓腸道中的脫氮菌密切相關(guān)(蚯蚓腸道為產(chǎn)N2O細(xì)菌提供了有利的微環(huán)境)。據(jù)報(bào)道，蚯蚓腸道中可培養(yǎng)的脫氮菌是相應(yīng)土壤的256倍，達(dá)到73107個/g(干重)[82-85]。除此之外，蚯蚓的腸道過程還可以和掘穴等物理過程交互作用對生態(tài)系統(tǒng)過程產(chǎn)生影響。比如蚯蚓以植物殘?bào)w為食，經(jīng)過蚯蚓腸道作用，產(chǎn)生的蚓糞中含有大量的大團(tuán)聚體。此外，它們還可以掘穴形成蚓道，這種“運(yùn)移”過程可以使蚓糞等有機(jī)物質(zhì)與無機(jī)的土壤礦物顆粒充分混合，大大的影響土壤有機(jī)質(zhì)動態(tài)和土壤團(tuán)聚體的形成與穩(wěn)定[86]。

2.4 捕食者(以蜘蛛和甲蟲為例)的生態(tài)功能

近年來，捕食者的級聯(lián)效應(yīng)(trophic cascade)受到越來越多生態(tài)學(xué)家的關(guān)注[87-89]。地表的體型較大的捕食者，比如蜘蛛、地表甲蟲等，在土壤生態(tài)系統(tǒng)中主要通過下行效應(yīng)而發(fā)揮作用，即捕食者通過抑制碎屑食物網(wǎng)中的土壤動物數(shù)量，改變土壤動物的物種組成，從而間接地影響凋落物分解和養(yǎng)分循環(huán)等生態(tài)系統(tǒng)過程[87-88,90-92]。

研究表明，蜘蛛會對凋落物的分解速率和養(yǎng)分循環(huán)速率產(chǎn)生級聯(lián)效應(yīng)，但這種效應(yīng)會因環(huán)境條件的不同有不同的表現(xiàn)[87-88]。碎屑食物網(wǎng)中的級聯(lián)效應(yīng)過程會涉及到蜘蛛和其它大中型土壤動物。土壤食物網(wǎng)中大型土壤動物的主要功能是碎化凋落物，增加凋落物的接觸面積，加速后續(xù)中小型土壤動物對凋落物的分解[93]。但是，關(guān)于蜘蛛在碎屑食物網(wǎng)中級聯(lián)效應(yīng)的研究結(jié)果卻差別很大，還沒有形成統(tǒng)一的結(jié)論。例如，在落葉林中降低蜘蛛的密度會增加彈尾目的數(shù)量，從而加速了凋落物的分解速率。同樣的研究地點(diǎn)[90]，另外一個長期的實(shí)驗(yàn)卻發(fā)現(xiàn)了相反的結(jié)果，即較高的蜘蛛密度反而增加了凋落物的分解[91]。而也有研究發(fā)現(xiàn)蜘蛛的存在確實(shí)影響了彈尾目的種群數(shù)量，但是并沒有改變凋落物的分解速率[92]。蜘蛛所引起的碎屑食物網(wǎng)中的級聯(lián)效應(yīng)在一定程度上是由環(huán)境條件所決定的，比如水分[87]和養(yǎng)分[94]條件。在降雨豐富的地區(qū)，減少水分供應(yīng)能夠加強(qiáng)級聯(lián)效應(yīng)的強(qiáng)度；而在降雨較少地區(qū)，改變降雨量并不會顯著地影響蜘蛛級聯(lián)效應(yīng)的強(qiáng)度。在營養(yǎng)貧乏的地區(qū)，頂級捕食者對土壤小型動物的級聯(lián)效應(yīng)顯著，而在營養(yǎng)豐富的地區(qū)則不顯著。環(huán)境條件也能夠通過影響土壤動物的出現(xiàn)種類來影響級聯(lián)效應(yīng)的強(qiáng)度[94]。例如，在主要由細(xì)菌和取食細(xì)菌的動物組成的土壤食物網(wǎng)中，級聯(lián)反應(yīng)要明顯強(qiáng)于由真菌和取食真菌的動物組成的土壤食物網(wǎng)[95]。

有研究結(jié)果表明捕食性甲蟲會顯著降低食糞類甲蟲的密度，這種影響會通過級聯(lián)效應(yīng)減慢了牛糞的分解速率和養(yǎng)分釋放速率，進(jìn)而導(dǎo)致地上植物的生產(chǎn)力降低[89]。另外一個研究發(fā)現(xiàn)捕食者不止會降低獵物的種群密度，還會影響獵物的行為，從而對食物鏈的其它層次產(chǎn)生明顯的級聯(lián)效應(yīng)。研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)：在沒有捕食者出現(xiàn)的條件下，蚯蚓主要在土壤表層活動，雖然蚯蚓顯著地改變了土壤的理化性質(zhì)，但是并沒有促進(jìn)地上植物的生物量積累。當(dāng)捕食性的甲蟲出現(xiàn)的時候，甲蟲并沒有顯著降低蚯蚓的密度。蚯蚓為了躲避甲蟲的捕食，活動區(qū)域從土壤表層向深層移動，從而改善了深層土壤的理化性質(zhì)，最終增加了地上植物的生物量[79]。

3 土壤動物生態(tài)功能總體分析

土壤動物之間，土壤動物與微生物之間存在著復(fù)雜的相互作用關(guān)系，土壤動物的生態(tài)功能主要通過取食作用和非取食作用來實(shí)現(xiàn)。中小型土壤動物在土壤中遷移能力有限，所以它們對土壤結(jié)構(gòu)的影響較小，而主要通過取食過程影響?zhàn)B分循環(huán)和植物生長。地表的蜘蛛以及甲蟲等捕食者則可以通過基于取食作用的級聯(lián)效應(yīng)來影響生態(tài)系統(tǒng)功能。大型土壤動物等則還可以通過非取食作用改變土壤團(tuán)粒結(jié)構(gòu)、透氣性、pH值等影響土壤生態(tài)過程，而且大型土壤動物還可以通過其腸道過程及其活動形成的孔穴來發(fā)揮它們的生態(tài)功能。被譽(yù)為“生態(tài)系統(tǒng)工程師”的蚯蚓、白蟻和螞蟻，以及其它大型土壤動物(如馬陸)等一方面可以通過自身的活動改變土壤物理和化學(xué)性狀進(jìn)而影響土壤結(jié)構(gòu)、地表徑流、養(yǎng)分循環(huán)和植物生長，另一方面它們可以通過直接的取食和腸道過程等影響其它生物進(jìn)而影響生態(tài)系統(tǒng)功能。此外，因?yàn)橥寥绖游锓N類繁多，取食行為及生活史策略多種多樣，這些特征使它們常常被用作反映土壤養(yǎng)分與擾動狀態(tài)的指示生物(圖1)。

圖1 土壤動物生態(tài)功能示意圖Fig.1 The ecosystem functions of soil fauna

關(guān)于土壤動物的生態(tài)功能，有以下需要強(qiáng)調(diào)：

(1)原生動物的生活史特征與細(xì)菌類似，數(shù)量大、周轉(zhuǎn)快，故原生動物本身的代謝活動對碳氮礦化的貢獻(xiàn)可能接近甚至超過細(xì)菌的貢獻(xiàn)[96]。

(2)土壤動物的生物量占土壤生物總生物量的比例常小于10%，故土壤動物主要通過調(diào)控微生物群落來影響碳氮礦化，它們(原生動物除外)本身的代謝過程對碳氮礦化的貢獻(xiàn)遠(yuǎn)低于土壤微生物[96-97]。

(3)土壤動物的取食作用對碳和養(yǎng)分循環(huán)的貢獻(xiàn)，可以通過其攝食速率、年死亡率、生物量以及捕食被捕食者的化學(xué)計(jì)量學(xué)特征(C∶N∶P)來計(jì)算[96,98]。土壤動物(特別是蚯蚓、白蟻等大型土壤動物)可以通過非取食作用調(diào)控土壤微生物，進(jìn)而主導(dǎo)土壤碳氮過程。但是，土壤動物的非取食作用對碳氮循環(huán)的貢獻(xiàn)，則很難直接估算，一般通過比較相應(yīng)的土壤動物處理及對照系統(tǒng)的差異間接評估。這類研究又面臨兩個難題：首先，如何有效地控制土壤動物群落組成？目前為止，僅有少數(shù)類群如蚯蚓[99]、螞蟻[100]或蜘蛛[90-91]可在野外較成功地控制；其次，如何區(qū)分土壤動物的取食作用和非取食作用？例如，蚯蚓對土壤微生物的直接取食作用，腸道過程對土壤微生物的影響，蚯蚓孔道和糞便等對土壤理化環(huán)境的改變等都可能影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和活性，進(jìn)而改變土壤碳氮循環(huán)，如何量化上述過程的貢獻(xiàn)，依然困難重重。

(4)很多研究關(guān)注的是土壤動物對有機(jī)質(zhì)分解的貢獻(xiàn)，但分解不等于真正的礦化，混淆了土壤動物尤其是破碎作用強(qiáng)的類群(蚯蚓、馬陸和部分螨類)的生態(tài)功能[101]。

(5)土壤動物對有機(jī)質(zhì)分解的影響，一般在易利用碳氮資源較貧乏的系統(tǒng)中更明顯[79,101-102]?？赡艿脑蚴窃谫Y源貧乏的系統(tǒng)中，土壤微生物對碳氮資源的利用過程更加依賴于土壤動物對有機(jī)質(zhì)的預(yù)處理。

(6)由于影響土壤動物的非取食作用的因素很多，大型土壤動物對生態(tài)系統(tǒng)過程的貢獻(xiàn)很不確定。以蚯蚓為例，它對植物生長的影響不僅途徑復(fù)雜，效應(yīng)也不完全一致(表2)。其中一個重要的難點(diǎn)，是缺乏有效的手段將蚯蚓對養(yǎng)分可利用性的影響與對其他過程的影響(如植物蟲害)區(qū)分開來[77]。

4 展望

土壤動物種類繁多、數(shù)量龐大，傳統(tǒng)的形態(tài)學(xué)鑒定對很多研究者來說是一個瓶頸；而較細(xì)水平的土壤動物多樣性分類，比如某一功能類群內(nèi)的物種多樣性可以推斷可利用資源的開發(fā)程度和生態(tài)系統(tǒng)功能的互補(bǔ)性[3]。然而，受傳統(tǒng)分類的限制，土壤生物的物種多樣性和豐富度研究被認(rèn)為是繼深海、熱帶森林樹冠生物多樣性之后的第三個生物學(xué)研究前沿領(lǐng)域[103]。分子技術(shù)可能會對土壤動物多樣性的研究起到巨大的推動作用。目前，很多土壤動物方面的研究已經(jīng)開始了分子技術(shù)方面的嘗試性研究。比如，傳統(tǒng)的土壤線蟲形態(tài)鑒定是非常耗時的，并且很多幼蟲很難鑒定。Donn等設(shè)計(jì)了分子分析系統(tǒng)，用定向的末端限制性片段長度多態(tài)性(dT-RFLP)技術(shù)可以描述不同營養(yǎng)類群線蟲的相對多度，這對開展大規(guī)模的采樣并分析線蟲群落的研究者來說是非常有吸引力的[104]。另外，穩(wěn)定性同位素技術(shù)是重新構(gòu)建食物網(wǎng)中營養(yǎng)關(guān)系的一個強(qiáng)有力的工具。例如最新應(yīng)用穩(wěn)定性同位素技術(shù)的研究發(fā)現(xiàn)捕食性線蟲跟捕食性螨類有相同的營養(yǎng)位置，質(zhì)疑了以往常見的食物網(wǎng)分析中把捕食性螨當(dāng)作頂級捕食者的觀點(diǎn)[105]。再者，各種“熱點(diǎn)”和關(guān)鍵界面，如大型土壤動物的腸道、糞便、蚓觸圈(Drilosphere)、蟻巢和根際等，是土壤動物影響生態(tài)系統(tǒng)過程的主要場所，值得關(guān)注。最后，全球氣候變化被認(rèn)為是對地球上所有生物多樣性的一個主要威脅[106]，溫度升高、降水格局改變、N沉降和極端氣候事件的增加等都會對生物多樣性產(chǎn)生影響。因此，在全球變化背景下考慮土壤動物的某一功能類群內(nèi)的物種多樣性及功能群多樣性對于研究受干擾土壤生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)力和生態(tài)系統(tǒng)管理也非常重要。

不同土壤動物之間有著各種各樣的直接或間接的關(guān)系，大多數(shù)關(guān)于土壤動物的研究只是針對某一類群展開研究，但這既低估了捕食者多樣性對生態(tài)系統(tǒng)的作用，又忽視了捕食者之間存在著相互競爭或協(xié)作對生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的調(diào)節(jié)作用[107-108]，并且有證據(jù)表明，處于食物鏈同一營養(yǎng)級捕食者會對生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能產(chǎn)生完全不同的影響[107,109]。例如：以往對捕食者的研究總是將捕食者簡單的歸為食物鏈的某一個營養(yǎng)級或者功能群[110]，認(rèn)為它們對生態(tài)系統(tǒng)的作用是相同的而且是可以相互取代的。因此，在食物網(wǎng)水平上分析土壤動物對土壤生態(tài)過程以及相關(guān)的地上植物的影響是很重要的。土壤生態(tài)學(xué)家面臨的任務(wù)是結(jié)合新的方法把近20年研究的新認(rèn)識整合到新的生物多樣性和功能研究的生態(tài)學(xué)框架中，為認(rèn)知自然和人類社會的可持續(xù)發(fā)展服務(wù)。

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Diversity and function of soil fauna

SHAO Yuanhu1, ZHANG Weixin1, LIU Shengjie1, WANG Xiaoli1, 2, FU Shenglei1,*

1KeyLaboratoryofVegetationRestorationandManagementofDegradedEcosystems,SouthChinaBotanicalGarden,ChineseAcademyofSciences,Guangzhou510650,China2UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China

Soil invertebrate biomass accounts for less than 10% of the total soil biomass, but it is characterized by abundant species, and diverse feeding behavior and life strategies, which can result in complex interactions among soil faunal groups and soil microbes. Soil fauna contribute primarily to ecosystem functioning through trophic and/or non-trophic effects. Soil protozoa, the most abundant faunal group with the highest turnover rate among soil fauna, equivalent to or even higher than that of soil bacteria, contribute to carbon and nitrogen mineralization via their own metabolic processes. In contrast, other soil faunal groups have much less impact on carbon and nitrogen mineralization, as compared to soil microbes. Most micro-and/or meso-faunal groups can regulate soil microbial processes directly by feeding on detritus and microbes, and indirectly affect soil carbon and nitrogen processes. In addition, predators such as spiders and ground beetles can affect soil ecosystems via the trophic cascade effects of predators. However, macrofauna such as earthworms and termites may regulate soil microbes, and thus alter soil carbon and nitrogen processes considerably by non-trophic effects. The diverse feeding strategies of soil fauna and the complex non-trophic relationships establish multi-dimensional soil food webs, and these pose enormous challenges to the studies of soil faunal function. Here, we outline briefly the diversity and ecosystem functioning of soil fauna, and highlight some frontiers and hot issues to inspire in-depth understanding of interactions between the diversity and function of soil fauna.

soil fauna; biodiversity; ecosystem function; trophic effect; non-trophic effect

國家自然科學(xué)基金(U1131001, 31470559, 31100385, 31210103920); 中國科學(xué)院青年創(chuàng)新促進(jìn)會基金(2014318)

2015-06-02;

2015-07-31

10.5846/stxb201506021109

*通訊作者Corresponding author.E-mail: sfu@scbg.ac.cn

邵元虎，張衛(wèi)信，劉勝杰，王曉麗，傅聲雷.土壤動物多樣性及其生態(tài)功能.生態(tài)學(xué)報(bào),2015,35(20):6614-6625.

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