陳珊珊 蔡厚德

(南京師范大學(xué)腦與行為實(shí)驗(yàn)室, 南京 210097)

1 前言

丘腦枕核(pulvinar, PV)是丘腦后部和背外側(cè)一個(gè)大的神經(jīng)核團(tuán)。它位于外側(cè)膝狀體的后部、中部和背部, 部分覆蓋上丘并包圍上丘的上丘臂。丘腦枕核的體積在進(jìn)化過(guò)程中逐漸增大, 在人類大腦中達(dá)到最大。對(duì)于靈長(zhǎng)類動(dòng)物來(lái)說(shuō), 丘腦枕核是丘腦中接受視覺(jué)輸入的最大神經(jīng)核團(tuán),幾乎占了整個(gè)丘腦的2/5; 而對(duì)于嚙齒類動(dòng)物或者是某些小型哺乳動(dòng)物來(lái)說(shuō), 丘腦枕核可能并不存在(Correia, 2011; Stepniewska, 2004)?？紤]到人類在進(jìn)化過(guò)程中用于交流的情緒表達(dá)越來(lái)越復(fù)雜,丘腦枕核體積增大可能反映了其在情緒信息加工中具有某種作用(Maior, Hori, Tomaz, Ono, &Nishijo, 2010)。雖然很早就有研究表明, 情緒信息的加工有丘腦枕核的參與(Morris, De Gelder,Weiskrantz, & Dolan, 2001; Morris, ?hman, &Dolan, 1999; Vuilleumier, Armony, Driver, & Dolan,2003), 但是由于有關(guān)加工情緒信息的神經(jīng)機(jī)制的研究一直集中在以杏仁核為核心的皮層和皮層下神經(jīng)網(wǎng)絡(luò)方面, 加之從大腦深層結(jié)構(gòu)中獲得高質(zhì)量的神經(jīng)信號(hào)存在技術(shù)上的困難, 丘腦枕核在情緒信息加工中的作用被忽視。最近來(lái)自腦損傷病人的研究發(fā)現(xiàn), 杏仁核受損但丘腦枕核正常的病人和正常被試一樣, 可以自動(dòng)、快速地探測(cè)到恐懼面孔(Tsuchiya, Moradi, Felsen, Yamazaki, &Adolphs, 2009); 丘腦枕核受損但杏仁核正常的病人卻無(wú)法在威脅性圖片呈現(xiàn)的早期對(duì)其進(jìn)行快速加工(Ward, Danziger, & Bamford, 2005)。這表明,杏仁核對(duì)負(fù)性情緒的早期加工并不是必不可少的,丘腦枕核對(duì)情緒信息的早期加工具有關(guān)鍵作用;在杏仁核受損情況下, 丘腦枕核和其他相關(guān)腦區(qū)在情緒的早期加工中可以起到某種替代作用(Bach,Talmi, Hurlemann, Patin, & Dolan, 2011)。另外, 有關(guān)靈長(zhǎng)類動(dòng)物和人類的研究表明, 丘腦枕核中存在一部分神經(jīng)元, 可以區(qū)分不同的情緒面孔(高興,悲傷, 憤怒, 驚奇) (Maior et al., 2010)。丘腦枕核受損會(huì)影響個(gè)體對(duì)恐懼面孔的識(shí)別(Ward, Calder,Parker, & Arend, 2007)。Liebermann 等(2013)對(duì)68名丘腦卒中病人進(jìn)行研究發(fā)現(xiàn), 病人出現(xiàn)情感障礙的主要原因是丘腦枕核受損。以上證據(jù)表明,丘腦枕核對(duì)情緒信息的加工具有重要作用。

那么情緒信息是如何通過(guò)丘腦枕核進(jìn)行加工的？研究表明, 丘腦枕核是視覺(jué)系統(tǒng)中“低通路”的主要成分之一, 可以把來(lái)自上丘(superior colliculus)的信息快速傳遞到杏仁核, 從而使個(gè)體迅速產(chǎn)生生理體驗(yàn)和行為反應(yīng)(Tamietto et al.,2009; Tamietto, Pullens, De Gelder, Weiskrantz, &Goebel, 2012)。由于上丘–丘腦枕核–杏仁核通路(superior colliculus-pulvinar-amygdala pathway)可以在沒(méi)有視覺(jué)皮層參與的情況下對(duì)情緒信息進(jìn)行加工, 因此該皮層下通路對(duì)情緒信息的加工是自動(dòng)的、快速的、不需要意識(shí)參與的(Gainotti, 2012)。

但是, 丘腦枕核參與的加工情緒信息的視覺(jué)通路并不只有皮層下通路這一條, 情緒信息也可以通過(guò)丘腦枕核–皮層通路(pulvinar-cortical pathway)得到快速加工, 然后傳遞到杏仁核(Faivre, Charron,Roux, Lehericy, & Kouider, 2012; Pessoa & Adolphs,2010)。并且, 在丘腦枕核–皮層通路中, 丘腦枕核既可以以皮層–丘腦枕核–皮層環(huán)路(cortico-pulvinocortico circuits)的形式在注意的調(diào)節(jié)下對(duì)情緒信息進(jìn)行加工, 又可以以上丘–丘腦枕核–皮層通路(colliculo-pulivinal-cortical pathway)的形式參與到視覺(jué)場(chǎng)景中顯著性刺激的探測(cè), 使注意焦點(diǎn)發(fā)生轉(zhuǎn)移(Saalmann & Kastner, 2011)。本文的主要目的是整理丘腦枕核參與情緒信息加工的多條通路的證據(jù), 強(qiáng)調(diào)丘腦枕核在情緒信息加工中的重要作用。

2 上丘–丘腦枕核–杏仁核通路

有關(guān)情緒性視覺(jué)信息加工的研究認(rèn)為, 類似于聽覺(jué)系統(tǒng)中情緒信息加工的內(nèi)側(cè)膝狀體-杏仁核通路, 視覺(jué)系統(tǒng)中同樣存在著“低”通路, 負(fù)責(zé)對(duì)情緒信息進(jìn)行自動(dòng)、快速的加工。丘腦枕核是“低”通路的重要成分, 用于把從上丘接收的信息快速傳遞到杏仁核。自Morris等(1999)提出丘腦枕核參與到上丘–丘腦枕核–杏仁核通路之后, 大量來(lái)自腦成像和腦損傷的研究為該通路的存在提供了證據(jù)。研究者們用不同的實(shí)驗(yàn)材料(面孔和姿態(tài))和不同的基本情緒(憤怒、恐懼、高興、悲傷)對(duì)“盲視”病人以及正常被試進(jìn)行研究均發(fā)現(xiàn), 和中性情緒相比, 在無(wú)意識(shí)知覺(jué)情況下, 情緒面孔或姿態(tài)均能引起丘腦枕核的特異性激活以及上丘、丘腦枕核、杏仁核之間功能連接的增強(qiáng)(De Gelder, Morris, & Dolan, 2005; De Gelder, Vroomen,Pourtois, & Weiskrantz, 1999; Liddell et al., 2005;Williams et al., 2006)。以上研究使用的實(shí)驗(yàn)材料均為靜態(tài)圖片, 而我們?cè)谧匀粻顟B(tài)下知覺(jué)情緒信息一般以視覺(jué)場(chǎng)景中的運(yùn)動(dòng)線索為主, 因此靜態(tài)圖片缺乏生態(tài)性。Van den Stock等人(2011)用動(dòng)態(tài)的情緒姿態(tài)為材料研究了無(wú)意識(shí)情況下情緒信息加工的神經(jīng)機(jī)制, 發(fā)現(xiàn)和中性姿態(tài)相比, 呈現(xiàn)在受損視野的憤怒姿態(tài)同樣引起了上丘、丘腦枕核和杏仁核的激活, 為上丘–丘腦枕核–杏仁核通路存在的生態(tài)學(xué)意義提供了直接的證據(jù)。

圖1 連接上丘、丘腦枕核和杏仁核之間的神經(jīng)纖維束。綠色線條表示左半球內(nèi)三者之間的連接; 藍(lán)色線條表示右半球內(nèi)三者之間的連接(Tamietto et al., 2012)。

上丘–丘腦枕核–杏仁核通路存在三種不同的功能特性：第一, 該通路可以對(duì)刺激攜帶的情緒信息進(jìn)行快速分析(Garrido, Barnes, Sahani, &Dolan, 2012; Luo, Holroyd, Jones, Hendler, & Blair,2007; Luo et al., 2010); 第二, 該通路傾向于加工粗糙的、低空間頻率的情緒信息(Johnson, 2005;Tamietto et al., 2009); 第三, 該通路對(duì)情緒信息的加工相對(duì)獨(dú)立于對(duì)信息有意識(shí)知覺(jué)的視覺(jué)皮層通路(Cecere, Bertini, & Ladavas, 2013; De Gelder,van Honk, & Tamietto, 2011; Tamietto & De Gelder,2010)。研究表明, 丘腦枕核并不僅僅是上丘–丘腦枕核–杏仁核通路中的信息傳遞者, 丘腦枕核的參與更有利于該皮層下通路快速加工低空間頻率情緒信息的功能的實(shí)現(xiàn)。如腦磁圖(MEG)研究發(fā)現(xiàn), 在情緒刺激呈現(xiàn)10-20ms、20-30ms之后, 丘腦區(qū)域(包括丘腦枕核)和杏仁核區(qū)域分別出現(xiàn)顯著的事件相關(guān)同步化(event-related synchronization,ERS), 視覺(jué)皮層區(qū)域的ERS在刺激呈現(xiàn)后40ms左右才開始出現(xiàn)。表明丘腦枕核為杏仁核提供了早期的信息來(lái)源, 并且信息在兩者之間的傳遞非常迅速——丘腦枕核在接收到信息后10ms左右便可以把它傳遞到杏仁核(Luo et al., 2007)。Van Le等人(2013)考察丘腦枕核中部和背外側(cè)神經(jīng)元對(duì)情緒信息的敏感性, 發(fā)現(xiàn)相對(duì)于猴子面孔、猴掌以及幾何圖片, 丘腦枕核神經(jīng)元傾向于對(duì)包含恐懼信息的蛇圖片做出更快更強(qiáng)的反應(yīng)。同時(shí),研究者發(fā)現(xiàn), 丘腦枕核的神經(jīng)元對(duì)低空間頻率的蛇圖片具有和正常圖片相似的敏感性; 當(dāng)圖片為高空間頻率時(shí), 這種敏感性消失。這與Vuilleumier等人(2003)的研究結(jié)果相似, 即相對(duì)于高空間頻率的刺激, 丘腦枕核對(duì)低空間頻率的刺激更為敏感(Vuilleumier et al., 2003)。

3 丘腦枕核–皮層通路

丘腦枕核不僅從上丘丘臂接受視覺(jué)輸入, 還與皮層存在雙向連接。相比于從上丘接受視覺(jué)輸入, 丘腦枕核的大部分視覺(jué)輸入來(lái)自視覺(jué)皮層(Correia, 2011; Grieve, Rivadulla, & Cudeiro, 2009)。一般認(rèn)為, 皮層–皮層通路是視覺(jué)信息在皮層間傳遞的主要通路, 但是相鄰的皮層之間也會(huì)通過(guò)丘腦枕核進(jìn)行連接, 形成皮層–丘腦枕核–皮層環(huán)路(圖2)。體外研究發(fā)現(xiàn), 用微刺激法刺激丘腦枕核可以引起相應(yīng)皮層區(qū)域的強(qiáng)烈激活; 而連接相鄰皮層區(qū)域的丘腦枕核神經(jīng)細(xì)胞失活會(huì)導(dǎo)致皮層間信息交流的失敗(Theyel, Llano, & Sherman,2010)。以上信息表明皮層間的信息交流在很大程度上依賴于皮層–丘腦枕核–皮層環(huán)路。

圖2 皮層–皮層之間的直接神經(jīng)連接和皮層–丘腦枕核–皮層之間的間接神經(jīng)連接(以V2-丘腦枕核–V4神經(jīng)環(huán)路為例)。丘腦枕核內(nèi)的藍(lán)色區(qū)域表示V2的投射區(qū), 粉色區(qū)域表示V4的投射區(qū), 紫色區(qū)域表示兩者投射區(qū)的重合部分(Saalmann & Kastner, 2011)。

研究者認(rèn)為, 丘腦枕核可以同步相鄰皮層神經(jīng)元的震蕩水平, 由此提高信息在皮層間傳遞的效率。Saalmann, Pinsk, Wang, Li和Kastner (2012)在猴子進(jìn)行視覺(jué)空間注意任務(wù)的同時(shí), 記錄了丘腦枕核神經(jīng)元、V4神經(jīng)元和枕顳皮層(TEO)神經(jīng)元的電活動(dòng), 并使用DTI (diffusion tensor imaging)把電極插入的位置精確定位在丘腦枕核、皮層連接區(qū)域。研究結(jié)果顯示, 在注意保持階段, 丘腦枕核神經(jīng)元、V4神經(jīng)元和枕顳皮層(TEO)神經(jīng)元三者的興奮水平在低頻波段α波(8～15 Hz)有很強(qiáng)的一致性。這表明丘腦枕核根據(jù)注意分配調(diào)節(jié)皮層細(xì)胞激活水平的同步化。Padmala, Lim和Pessoa(2010)利用注意瞬脫范式結(jié)合功能磁共振成像(fMRI)技術(shù)研究了四種刺激條件下(受注意的情緒刺激、受注意的中性刺激、未被注意的情緒刺激、未被注意的中性刺激)丘腦枕核的反應(yīng), 發(fā)現(xiàn)注意情況下情緒刺激引起的丘腦枕核的激活水平顯著高于非注意情況下情緒刺激引起的丘腦枕核的激活水平; 而當(dāng)刺激類型為中性刺激時(shí), 不同注意條件下刺激引起的丘腦枕核的激活水平并無(wú)顯著差異。實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明, 丘腦枕核除了以被動(dòng)的方式(皮層下通路)參與情緒信息的加工之外,也主動(dòng)參與到與情緒性注意和意識(shí)有關(guān)的神經(jīng)機(jī)制。丘腦枕核的激活可能增強(qiáng)了相關(guān)腦區(qū)對(duì)情緒信息的定向、意識(shí)和反應(yīng)(Hamilton, Chen, &Gotlib, 2013; Hamilton et al., 2012)。

丘腦枕核–皮層通路的信息輸入除了來(lái)自視覺(jué)皮層, 還可以來(lái)自上丘, 以上丘–丘腦枕核–皮層通路的形式對(duì)情緒信息進(jìn)行加工。如有證據(jù)顯示, 丘腦枕核可以把來(lái)自于上丘的信息投射到視覺(jué)信息加工的背側(cè)通路區(qū)域V3、MT (middle temporal)和LIP (lateral intraparietal cotex), 之后可再由LIP傳遞到額葉的FEF (frontal eye fields)和LPFC (lateral prefrontal cortex) (Berman &Wurtz, 2010, 2011; Lyon, Nassi, & Callaway, 2010;Miller & Buschman, 2013)。情緒刺激被認(rèn)為是視覺(jué)場(chǎng)景中的顯著刺激, 可以以自下而上刺激驅(qū)動(dòng)的方式引起注意轉(zhuǎn)移或注意偏向(Vuilleumier,2005)。研究表明LIP對(duì)顯著刺激較為敏感, 并被認(rèn)為是大腦皮層中自下而上注意信號(hào)的來(lái)源, 上丘可能為L(zhǎng)IP提供了重要的信息輸入(Miller &Buschman, 2013)。Troiani和Schultz (2013)研究了在排除自上而下注意機(jī)制干擾條件下, 由刺激驅(qū)動(dòng)引起的大腦的激活情況。研究發(fā)現(xiàn), 恐懼面孔(情緒刺激)和房子(非情緒刺激)引起的杏仁核的激活水平無(wú)顯著差異, 但在恐懼面孔條件下, 杏仁核與丘腦枕核、頂葉(包括LIP)以及FEF區(qū)之間的激活水平呈顯著的正相關(guān)。因此研究者認(rèn)為,丘腦枕核和頂葉可能是大腦中最早識(shí)別動(dòng)機(jī)性刺激的神經(jīng)機(jī)制的一部分。另外, 由于信息在上丘、丘腦枕核和皮層之間能夠迅速傳遞(最快可達(dá)2.3ms), 使得上丘–丘腦枕核–皮層通路非常適合運(yùn)動(dòng)探測(cè)和顯著性刺激加工(Berman & Wurtz,2010)。該通路可以使個(gè)體對(duì)視覺(jué)場(chǎng)景中非注意條件下的顯著刺激進(jìn)行快速定向, 使注意的焦點(diǎn)從當(dāng)前刺激轉(zhuǎn)移到顯著刺激上來(lái), 從而有利于個(gè)體根據(jù)外界環(huán)境迅速做出某種適應(yīng)性行為(Bar,2007)。

但是, 無(wú)論丘腦枕核–皮層通路的視覺(jué)輸入來(lái)自上丘還是視覺(jué)皮層, 丘腦枕核均可以通過(guò)控制皮層神經(jīng)元的興奮水平提高皮層間信息交流的效率。同時(shí), 通過(guò)設(shè)立皮層間神經(jīng)元的振蕩模式,快速反應(yīng)的丘腦枕核可以允許皮層–皮層間信息傳遞前饋機(jī)制的早期調(diào)節(jié), 這種調(diào)節(jié)可能是發(fā)生在來(lái)自外側(cè)膝狀體–紋狀皮層通路的視覺(jué)信息到達(dá)視覺(jué)皮層之前的(Saalmann & Kastner, 2013)。當(dāng)攜帶情緒信息的刺激信號(hào)較微弱時(shí), 丘腦枕核–皮層通路可以整合來(lái)自皮層和皮層下的信息, 通過(guò)增強(qiáng)信號(hào)來(lái)擴(kuò)大刺激的行為影響力(Padmala et al., 2010)。

4 總結(jié)與展望

丘腦枕核與皮層和皮層下連接的復(fù)雜性使丘腦枕核參與情緒信息加工的多條通路成為可能。它不僅可以把來(lái)自上丘的情緒信息傳遞到杏仁核,使信息在沒(méi)有視覺(jué)皮層參與的情況下得到加工;也可以把來(lái)自上丘的信息傳遞到皮層, 以刺激驅(qū)動(dòng)的方式調(diào)節(jié)注意。由于上丘的視覺(jué)輸入來(lái)自視網(wǎng)膜, 因此視網(wǎng)膜–上丘–丘腦枕核–皮層通路可能代表了一條獨(dú)立于視網(wǎng)膜–外側(cè)膝狀體–皮層通路的視覺(jué)信息加工通路(Saalmann & Kastner,2011)。除此之外, 丘腦枕核也可以從視覺(jué)皮層接受視覺(jué)輸入, 在注意的調(diào)節(jié)下對(duì)情緒信息進(jìn)行加工。由于丘腦枕核–皮層通路的視覺(jué)輸入既可以來(lái)自上丘, 又可以來(lái)自視覺(jué)皮層, 丘腦枕核可能通過(guò)有選擇性的規(guī)定信息在皮層間傳遞路徑的方式來(lái)促進(jìn)信息的加工(圖3)。

圖3 丘腦枕核參與的多條情緒信息加工的神經(jīng)通路

既然丘腦枕核–視覺(jué)皮層通路也可以從上丘接受低空間頻率的情緒信息并對(duì)其進(jìn)行快速、有效的加工, 似乎沒(méi)有必要分離出一條皮層下通路用于對(duì)情緒信息進(jìn)行快速知覺(jué)。并且, 上丘、丘腦枕核、杏仁核三者之間在結(jié)構(gòu)上是否存在連接,動(dòng)物和人類的研究存在著不一致性(Day-Brown et al., 2010; Jones & Burton, 1976; Lyon et al., 2010;Schmid et al., 2010; Tamietto et al., 2012)。因此研究者對(duì)上丘–丘腦枕核–杏仁核通路存在的真實(shí)性和必要性提出了質(zhì)疑(Cauchoix & Crouzet, 2013;Faivre et al., 2012)。鑒于丘腦枕核復(fù)雜的結(jié)構(gòu)以及與皮層和皮層下腦區(qū)存在著廣泛的神經(jīng)連接, 我們還無(wú)法確定丘腦枕核專門參與到其中一條神經(jīng)通路而排除丘腦枕核參與其他神經(jīng)通路的可能性。并且大腦中存在加工情緒信息的多條通路不僅更有利于情緒信息的加工(Pessoa & Adolphs,2011), 而且能更好的解釋由顯著刺激引起的神經(jīng)系統(tǒng)的反應(yīng)(Garrido et al., 2012)。

Nguyen等人(2013)通過(guò)觀察猴子的丘腦枕核神經(jīng)元對(duì)類似面孔刺激的反應(yīng)發(fā)現(xiàn), 丘腦枕核神經(jīng)元對(duì)視覺(jué)刺激的反應(yīng)可以分為兩個(gè)不同的階段：早期的快速反應(yīng)階段和晚期的逐漸增強(qiáng)反應(yīng)階段。早期階段神經(jīng)元的反應(yīng)主要是對(duì)視覺(jué)刺激進(jìn)行編碼, 晚期階段神經(jīng)元的反應(yīng)主要是對(duì)視覺(jué)刺激進(jìn)行分類。研究者認(rèn)為, 丘腦枕核神經(jīng)元早期反應(yīng)階段的信息輸入可能來(lái)自上丘的表層和視網(wǎng)膜, 晚期階段的信息輸入主要來(lái)自視覺(jué)皮層、前額葉皮層等。從解剖結(jié)構(gòu)來(lái)看, 丘腦枕核下側(cè)和外側(cè)主要從視網(wǎng)膜、上丘表層和視覺(jué)皮層接收視覺(jué)輸入, 是丘腦枕核主要的視覺(jué)區(qū)域; 丘腦枕核中部, 一般被認(rèn)為是丘腦枕核的高級(jí)區(qū)域, 除了與視覺(jué)皮層之間有連接之外, 還與頂葉、前額葉、扣帶回、杏仁核等有神經(jīng)連接(Correia, 2011;Grieve et al., 2009)。丘腦枕核中部受損影響個(gè)體對(duì)恐懼面孔而非其他種類的情緒面孔的識(shí)別, 丘腦枕核前部和外側(cè)受損對(duì)情緒面孔的識(shí)別沒(méi)有影響(Ward et al., 2007)。因此, 是否存在這樣一種可能, 即丘腦枕核的不同子區(qū)域在不同的時(shí)間段內(nèi)參與到加工情緒信息的不同神經(jīng)通路中, 對(duì)情緒信息的加工分別起不同的作用？目前, 國(guó)內(nèi)外關(guān)于此類的研究仍比較匱乏, 今后的研究或許應(yīng)該重點(diǎn)研究丘腦枕核不同子區(qū)域在情緒信息加工中的作用而不是繼續(xù)爭(zhēng)論丘腦枕核到底通過(guò)哪條通路起作用。

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