張笑辰, 秦海明, 金斌松, 陳家寬,3, 吳建東, 劉觀華, 馬志軍,3,*

(1. 南昌大學生命科學研究院流域生態(tài)學研究所， 南昌 330031; 2. 江西鄱陽湖國家級自然保護區(qū)管理局，南昌 330038;3. 復旦大學生物多樣性科學研究所，生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點實驗室，上海 200433)

鄱陽湖淺碟湖泊沉水植物冬芽的分布及對植食水鳥的食物貢獻

張笑辰1, 秦海明1, 金斌松1, 陳家寬1,3, 吳建東2, 劉觀華2, 馬志軍1,3,*

(1. 南昌大學生命科學研究院流域生態(tài)學研究所， 南昌 330031; 2. 江西鄱陽湖國家級自然保護區(qū)管理局，南昌 330038;3. 復旦大學生物多樣性科學研究所，生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點實驗室，上海 200433)

沉水植物的冬芽是植食性水鳥在越冬期的重要食物。鄱陽湖是長江中下游地區(qū)極為重要的水鳥越冬地，了解沉水植物冬芽的空間分布及其對越冬植食性水鳥的食物貢獻可為水鳥保護提供科學依據。2012年10月和2013年4月，采用樣方法調查了鄱陽湖典型蝶形湖泊 (沙湖)內沉水植物冬芽的種類、密度和空間分布。調查共記錄到兩種沉水植物冬芽，分別為刺苦草 (Vallisneriaspinulosa)和羅氏輪葉黑藻 (Hydrillaverticillatavar.rosburghii)冬芽。10月份兩種冬芽的密度分別為 (9.531.73)個/m2和 (25.783.97)個/m2，顯著高于4月份的密度 (2.520.91)個/m2和 (4.761.17)個/m2(Z=3.712,P<0.01;Z=5.738,P<0.01)；10月份兩種植物冬芽的生物量 (干重)分別為 (3.070.65)g/m2和 (5.430.75)g/m2，也顯著高于4月份平均生物量 (0.890.35)g/m2和 (2.210.59)g/m2(Z=3.118,P<0.01;Z=3.821,P<0.01)。10月份羅氏輪葉黑藻冬芽密度顯著高于刺苦草冬芽密度 (Z=3.466,P<0.01)，但4月份兩種冬芽密度之間無顯著差異 (Z=1.677,P=0.09)。豐水期 (4—9月)能形成冬芽的兩種沉水植物的平均水深分別為 (2.630.15)m和 (2.610.12)m。沙湖冬季刺苦草冬芽和羅氏輪葉黑藻冬芽是植食性水鳥的重要食物。估計水鳥越冬期在沙湖攝取兩種植物冬芽約 1.04×108個，共 1.9×104kg。

沉水植物；冬芽；分布；淺碟湖泊；植食性水鳥；食物；鄱陽湖

沉水植物的冬芽具有豐富的營養(yǎng)物質，是一些植食性水鳥在越冬期的重要食物[1- 2]。植食性水鳥通過攝食冬芽不僅可以補充日?；顒铀枰哪芰?，更為其遷徙回繁殖地做好充分準備。很多研究表明沉水植物冬芽的變化影響以冬芽為食的水鳥豐富度。Nolet等[3]和Klaassen等[4]發(fā)現荷蘭北部Lauwersmeer湖蓖齒眼子菜 (Potamogetonpectinatus)塊莖的密度影響小天鵝 (Cygnuscolumbianus)的數量。Sponberg和Lodge[5]發(fā)現在美國卡羅萊納州北部Mattamuskeet湖當美洲苦草 (Vallisneriaamericana)冬芽的密度低于一個某個閾值時，水禽放棄取食。安徽省升金湖苦草 (Vallisnerianatans)減少是越冬期鴻雁 (Ansercygnoides)、小天鵝和白頭鶴 (Grusmonacha)數量下降的主要原因[6]。

水位的變化影響著沉水植物及其冬芽的分布和密度，尤其在植物生長期水位變化對冬芽的形成有明顯影響[7]。國內外有很多關于水深對沉水植物冬芽分布影響的研究。黑藻屬 (Hydrilla. spp.)的冬芽在水深1 m處密度最大[8]。苦草冬芽多分布在一定的水深范圍內[9]。鄱陽湖沉水植物冬芽分布的研究表明，水深過高會抑制苦草冬芽的形成[10]，刺苦草 (Vallisneriaspinulosa)冬芽分布與水深呈負相關關系[11]。

鄱陽湖4—10月為沉水植物的生長期，7—10月為沉水植物冬芽的形成期[12]。沉水植物冬芽是鄱陽湖白鶴 (Grusleucogeranus)、小天鵝、鴻雁等食冬芽水鳥越冬的主要食物[13- 15]。為了解沉水植物冬芽的空間分布及其對越冬植食性水鳥的食物貢獻，本研究選擇鄱陽湖國家級自然保護區(qū)內典型淺碟湖泊——沙湖開展研究工作，比較越冬候鳥遷入前和遷走后冬芽的種類、密度、生物量和空間分布的變化，目的在于解答3個問題：(1)了解鄱陽湖淺碟湖泊沉水植物冬芽的種類與分布情況；(2)分析豐水期冬芽的水深分布；(3)探討越冬候鳥對冬芽的利用情況。研究結果可以為鄱陽湖保護區(qū)越冬水鳥及其棲息地的保護與管理提供科學依據。

1 研究方法

1.1 研究地點

鄱陽湖是典型的季節(jié)性吞吐湖泊，受亞熱帶季風性氣候、長江和鄱陽湖五河注入的影響，水位年變化幅度大，每年4—9月份為豐水期，10—3月份為枯水期，豐水和枯水季節(jié)湖水位變化最大可達9—14 m[16]。每年近40萬水鳥在鄱陽湖越冬[17- 18]，其中植食性水鳥是鄱陽湖越冬水鳥的主要組成部分。食冬芽的水鳥從10月下旬開始陸續(xù)到達鄱陽湖，第2年3月底前后遷離[19- 20]。鄱陽湖不僅為水鳥提供了良好的棲息環(huán)境，而且為以取食植物塊莖的植食性水鳥 (如白鶴、小天鵝和鴻雁等)和取食植物葉片的植食性水鳥 (如白額雁Anseralbofrons、小白額雁Ansererythropus和豆雁Anserfabalis等)提供了重要食物[15]。

在枯水季節(jié)隨著鄱陽湖水位下降，鄱陽湖周邊不同高程的淺水洼地相繼與主湖分開，形成子湖泊。這些子湖泊地勢平緩，多呈淺碟型，其生境呈“草灘-泥灘-淺水水域”的環(huán)帶狀分布，這種復雜多樣的濕地生境為不同生態(tài)需求的越冬水鳥提供了適宜的棲息生境。沙湖 (11556'E, 2910' N)位于鄱陽湖的西北部 (圖1)，是一個典型的淺碟湖泊，面積約為1400 hm2，保護區(qū)有湖權，人類活動干擾少，便于開展相關的實驗。豐水季節(jié)與鄱陽湖主湖連成一片，枯水季節(jié)水位下降與主湖分開。豐水期沙湖水位受修河水位影響，8月最高水位達20.58 m，3—4月最低為14.56 m(吳淞高程)[21]。

圖1 沙湖地理位置及采樣點設置圖(水深圖根據2012年10月5日水位繪制)Fig.1 Location of sampling sites in Shahu Lake (Water depth map was drawn according to the water level measured on October 5, 2012)

1.2 調查方法

2012年7月上旬，乘船對沙湖沉水植物的分布進行初步踏查，使用GPS記錄沉水植物的分布范圍。根據踏查結果，將沉水植物分布區(qū)域劃分為150 m×150 m的柵格，每一個柵格的頂點作為一個采樣點，共設183個采樣點 (圖1)，用GPS確定地理坐標。2012年10月下旬和2013年4月上旬分別進行候鳥越冬之前和之后的冬芽采集。袁龍義等[11]在鄱陽湖淺碟湖泊的研究發(fā)現，10—20 cm 深得底泥中刺苦草的冬芽分布比例最大，因此本研究的采樣深度確定為30 cm。使用不銹鋼采樣夾 (取樣面積 13 cm×15 cm)挖掘底泥，用不銹鋼篩網 (網孔尺寸 0.5 cm×0.5 cm)篩選出冬芽，裝入記錄采樣點編號的封口袋中保存。采集冬芽的同時，測量每個采樣點的水深。

由于冬芽分布的異質性非常高，為了保證兩次采樣結果的可比性，需要盡可能在相近的區(qū)域采樣。設定的每個樣點的取樣面積 (13 cm×15 cm)很小，而采樣點之間的間距為150m，雖然都選擇在柵格的頂點采樣，但兩次在同一位置重復取樣概率應該非常低。

1.3 樣品處理

采集的沉水植物冬芽帶回實驗室后，清洗干凈，根據其形態(tài)特征確定植物的種類，統(tǒng)計不同種類冬芽的數量。在烘箱中 (80℃)烘干48 h至恒重，使用電子天平 (0.001 g)稱量冬芽的干重。

1.4 數據分析

由于兩種冬芽密度和生物量均不服從正態(tài)分布，所以采用非參數Mann-WhitneyU檢驗獨立比較相同時期兩種植物冬芽的密度、生物量的差異以及非參數Wilcoxon檢驗配對比較不同月份同種植物冬芽的密度、生物量的差異。為了解豐水期水深對沉水植物冬芽形成的影響，分析冬芽分布與水深關系時，基于沙湖DEM地形圖確定每個采樣點的高程，根據沙湖2012年的水位日監(jiān)測數據確定豐水期各采樣點的水深，以單樣本Kolmogorov-Smirnov檢驗分析冬芽分布趨勢，并采用t檢驗比較兩種冬芽水深分布的差異。估算越冬期間沙湖水鳥攝食冬芽的數量時，首先根據水鳥越冬期前后每個柵格4個頂點冬芽密度的差值和柵格的面積估算每個柵格內冬芽的數量的變化，然后疊加計算所有采樣柵格內冬芽總數量的變化，該差值即為越冬期候鳥取食的冬芽數量。冬芽重量 (干重)的估算方法同上。使用ArcGIS 10.0繪制候鳥越冬期前后兩種冬芽的分布圖。數據統(tǒng)計分析在軟件Statistica 6.0中進行。

圖2 水鳥越冬期前后沙湖兩種沉水植物冬芽的密度和生物量 Fig.2 Density and biomass of two species of winter buds in Shahu Lake before and after the wintering period a, b表示相同月份刺苦草冬芽與羅氏輪葉黑藻冬芽密度之間具有顯著差異；X, Y表示不同月份之間同種沉水植物冬芽的密度和生物量具有顯著差異，n=183

2 結果與分析

2.1 冬芽種類、密度及生物量

2.1.1 冬芽種類和數量

兩次調查，采集到兩種沉水植物冬芽，分別為刺苦草和羅氏輪葉黑藻 (Hydrillaverticillatavar.rosburghii)冬芽。在183個采樣點中，共采集到冬芽152個，其中越冬水鳥遷入前采集到冬芽126個，水鳥遷走后采集到冬芽26個。其中10月份在29個樣點采集到刺苦草冬芽34個，在56個樣點采集到羅氏輪葉黑藻冬芽92個。而4月份僅在8個樣點采集到刺苦草冬芽9個，在16個樣點采集到羅氏輪葉黑藻冬芽17個。

2.1.2 冬芽密度與生物量

10月份刺苦草和羅氏輪葉黑藻冬芽密度分別為 (9.531.73)個/m2(n=183)和 (25.78 ±3.97)個/m2(n=183)，羅氏輪葉黑藻冬芽密度顯著高于刺苦草冬芽 (Z=3.466,P<0.01)(圖2)。4月份冬芽的密度分別為 (2.52± 0.91)個/m2(n=183)和 (4.76 ± 1.17)個/m2(n=183)，差異不顯著 (Z=1.677,P=0.09)。無論是刺苦草冬芽還是羅氏輪葉黑藻冬芽，4月份的密度均顯著低于10月份 (Z=3.712,P<0.01;Z=5.738,P<0.01)。

10月份刺苦草和羅氏輪葉黑藻冬芽生物量分別為 (3.07 ± 0.65)g/m2(n=183)和 (5.43 ± 0.75)g/m2(n=183)，羅氏輪葉黑藻冬芽生物量顯著高于刺苦草冬芽 (Z=3.293,P<0.05)。4月份冬芽的生物量分別為 (0.89 ± 0.35)g/m2(n=183)和 (2.21 ± 0.59)g/m2(n=183)，兩種冬芽生物量無顯著差異 (Z=1.706,P=0.09)。兩種沉水植物冬芽的平均生物量均為10月份顯著高于4月份 (Z=3.118,P<0.01;Z=3.821,P<0.01)。

圖3 沙湖豐水期兩種冬芽的水深分布Fig.3 Distribution of two species of winter buds in wet season in Shahu Lake

2.2 豐水期水深與冬芽密度關系

2012年豐水期，可形成冬芽的刺苦草分布平均水深為 (2.63 ± 0.15)m，而羅氏輪葉黑藻分布平均水深為 (2.61 ± 0.12)m (圖3)?？尚纬啥康膬煞N沉水植物的水深分布范圍無顯著差異 (t=0.861,P=0.39)。

2.3 越冬期水鳥對兩種冬芽的利用情況

10月份羅氏輪葉黑藻冬芽的分布范圍較刺苦草大，越冬期后 (4月份)兩種冬芽的分布范圍均明顯縮小 (圖4)。

根據鄱陽湖水鳥越冬期 (10—4月)前后兩種冬芽密度和生物量變化，估算整個越冬期水鳥攝食刺苦草冬芽和羅氏輪葉黑藻冬芽數量分別為 2.52×107個 和 7.84×107個，共 1.04×108個；水鳥攝食刺苦草冬芽和羅氏輪葉黑藻冬芽干重分別為 7.8×103kg和1.12×104kg，共 1.9×104kg。

圖4 水鳥越冬期前后沙湖兩種冬芽空間分布 (水深圖根據2012年10月5日水位繪制)Fig.4 Space distribution of two species of winter buds in Shahu Lake before and after the wintering period (Water depth map was drawn according to water level measured on October 5, 2012)

3 討論

本研究兩次對沙湖取樣時間與水鳥越冬期沒有沖突，所以取樣不會影響到水鳥棲息。在調查中發(fā)現沙湖有刺苦草和羅氏輪葉黑藻2種冬芽。雖然在調查時期沉水植物地上部分都已死亡，難以區(qū)分苦草屬冬芽所對應的植物種類，但國內苦草屬植物主要分苦草，刺苦草和密刺苦草(V.denseserrulata)3種[22]，其中刺苦草是長江中下游湖泊的優(yōu)勢植物，苦草為常見植物，而密刺苦草主要分布于廣西、廣東等南部省份，在長江中下游區(qū)域少有分布。陳磊等[23]對苦草和刺苦草繁殖對策的研究結果表明苦草不能產生冬芽，以種子形式進行有性繁殖；只有刺苦草可以以冬芽形式進行無性繁殖。2013年夏季的沉水植物調查中也發(fā)現沙湖的苦草屬植物絕大部分為刺苦草。因此，可以判定所采集的苦草屬植物的冬芽為刺苦草的無性繁殖體。

光照條件是影響沉水植物生長和產生無性繁殖體的重要因素[24]，水深可以通過影響沉水植物接受的光照強度從而影響沉水植物的分布和生活史過程[25- 26]。其他因子，如透明度也與水深具有較高的相關性[10]。因此沉水植物的分布維持在一定的水深范圍內[27]，水位過深會使得光在水體中過多散射而流失；水位過淺會因波浪的翻卷使沉積物懸浮而水體渾濁度太大，均不利于沉水植物生長[10]。本研究顯示豐水期能形成冬芽的刺苦草和羅氏輪葉黑藻的平均水深分別為 (2.63 ± 0.15)m和 (2.61± 0.12)m，說明鄱陽湖淺蝶湖泊的水位變動對沉水植物的冬芽形成有著重要影響。

2012年10月刺苦草冬芽的密度和生物量分別為9.53 個/m2和3.07 g/m2，該結果低于鄱陽湖國家級自然保護區(qū)1999—2009年連續(xù)11a刺苦草冬芽調查的結果 (平均密度和生物量分別為13.91 個/m2和6.46 g/m2)[28]。這可能是由于2012年豐水期沙湖與主湖連通 (水位高于16.3 m)的時間長達173d，是1999—2009年平均連通時間 (約90 d)的2倍。長期的過高水位不利于刺苦草等沉水植物的生長和繁殖體的形成，導致冬芽密度和生物量均減少。

在本研究中，將水鳥遷來之前和遷走之后冬芽的變化作為水鳥的攝食量。由于冬芽埋于底泥中，水生生物難以攝取，造成冬芽密度和生物量變化的原因主要包括植食性水鳥的覓食和冬芽自身死亡腐爛。由于在保護區(qū)核心湖開展實驗具有一定局限性 (不能過多干擾自然生境和影響水鳥棲息)，本次研究未實施覆蓋或攔網進行對比實驗。但在兩次取樣中均只發(fā)現極少量腐爛死亡的冬芽?？紤]到冬季溫度較低，冬芽難以萌發(fā)[29- 30]；腐爛速度很慢，且冬芽在湖灘底泥中至少可休眠2—3a[12]，因此植食性水鳥的覓食是導致冬芽密度和生物量下降的主要原因。

越冬期前后兩種沉水植物冬芽多度和分布范圍大幅度下降，證明這兩種冬芽是植食性水鳥的重要食物。對于食冬芽水鳥，同化沉水植物的冬芽要比同化植物葉片的效率高的多[31]。這些水鳥在松軟的泥灘和淺水域中覓食沉水植物冬芽獲取豐富營養(yǎng)和充足能量是保證其順利度過越冬期并遷回繁殖地完成生活史的關鍵。以往的研究表明，鄱陽湖食冬芽水鳥數量與冬芽的密度和生物量呈正相關[21, 32- 33]。另一方面，越冬期的水深也對水鳥的覓食地有重要的影響。由于湖泊特殊的管理模式，沙湖在秋冬季的水位是逐漸下降，因此水鳥在不同時期可以取食不同區(qū)域的冬芽[34]。所以沉水植物冬芽的豐富度和可利用度決定了棲息地能夠承載食越冬水鳥的數量。

致謝：感謝鄱陽湖國家級自然保護區(qū)管理局提供沙湖水位數據。感謝鄱陽湖國家級自然保護區(qū)管理局金杰鋒主任和江西師范大學齊述華教授提供沙湖地形圖; 感謝國際鶴類基金會李鳳山博士對本文提供的修改建議; 感謝沙湖保護站工作人員以及南昌大學徐冬江在實驗過程中提供的幫助。

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Distribution in winter buds of submerged macrophyte and their contribution for herbivorous waterfowl in a shallow dish lake of Poyang Lake

ZHANG Xiaochen1, QIN Haiming1, JIN Binsong1, CHEN Jiakuan1,3, WU Jiandong2, LIU Guanhua2, MA Zhijun1,3,*

1CenterofWatershedEcology,InstituteofLifeScience,NanchangUniversity,Nanchang330031,China2JiangxiPoyangLakeNationalNatureReserve,Nanchang330038,China3InstituteofBiodiversityScience,MinistryofEducationKeyLaboratoryforBiodiversityScienceandEcologicalEngineering,FudanUniversity,Shanghai200433,China

Winter buds of submerged macrophytes are main food for herbivorous waterfowl in winter. Poyang Lake is important wintering sites for waterbirds in the Yangtze basin. Understanding the spatial distribution of winter buds and their food contribution for herbivorous waterfowl can provide scientific basis for waterfowl conservation and lake management. We studied species composition, individual density, and spatial distribution of winter buds using quadrate method in October 2012 and April 2013 in Shahu Lake, a sub-lake of Poyang Lake. Winter buds of two submerged plant species,VallisneriaspinulosaandHydrillaverticillatavar.rosburghii, were recorded. The average density of winter buds ofVallisneriaspinulosawas (9.531.73)ind/m2and ofHydrillaverticillatavar.rosburghii(25.783.97)ind/m2in October, which were also significantly higher than that in April ((2.520.91)ind/m2forVallisneriaspinulosaand (4.761.17)ind/m2forHydrillaverticillatavar.rosburghii)(Z=3.712,P<0.01 andZ=5.738,P<0.01, respectively). The average biomass of winter buds (dry weight)ofVallisneriaspinulosawas (3.070.65)g/m2and ofHydrillaverticillatavar.rosburghii(5.430.75)g/m2in October, which were significantly higher than that in April ((0.890.35)g/m2and (2.210.59)g/m2, respectively)(Z=3.118,P<0.01;Z=3.821,P<0.01). The density ofHydrillaverticillatavar.rosburghiiwinter buds was significantly higher thanVallisneriaspinulosawinter buds in October (Z=3.466,P<0.01)while there was no significant difference in the density of the two species of winter buds in April (Z=1.677,P=0.09). The average depth that suitable for the formation of winter buds of the two species of submerged plants was (2.630.15)m and (2.610.12)m, respectively, in flooding season (from April to September). Winter buds ofVallisneriaspinulosaandHydrillaverticillatavar.rosburghiiare important food for herbivorous waterfowl in Shahu Lake. It is estimated that waterfowl consumed 1.04×108ind (1.9×104kg)of the two species of winter buds in winter.

submerged plant; winter bud; distribution; shallow disk lake; herbivorous waterbird; food; Poyang Lake

國際鶴類基金會項目 (13006226)

2013- 10- 24; 網絡出版日期:2014- 03- 14

10.5846/stxb201310242563

*通訊作者Corresponding author.E-mail: zhijunm@fudan.edu.cn

張笑辰, 秦海明, 金斌松, 陳家寬, 吳建東 劉觀華, 馬志軍.鄱陽湖淺碟湖泊沉水植物冬芽的分布及對植食水鳥的食物貢獻.生態(tài)學報,2014,34(22):6589- 6596.

Zhang X C, Qin H M, Jin B S, Chen J K, Wu J D, Liu G H, Ma Z J.Distribution in winter buds of submerged macrophyte and their contribution for herbivorous waterfowl in a shallow dish lake of Poyang Lake.Acta Ecologica Sinica,2014,34(22):6589- 6596.