嚴(yán)珍 呂寶乾 岳建軍 彭正強(qiáng) 章程輝 金啟安 時(shí)佳妹

摘 要 以斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂及其最適寄主斜紋夜蛾2齡幼蟲為研究對象，研究斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲幾種行為的影響。研究結(jié)果表明：被寄生的斜紋夜蛾幼蟲在生長發(fā)育后期的位移、取食和分布均發(fā)生了一系列顯著變化，被寄生的斜紋夜蛾幼蟲生長發(fā)育后期位移和取食均極顯著受到抑制，被寄生的斜紋夜蛾幼蟲生長后期在葉片背面和其它地方的分布比例均顯著高于未被寄生幼蟲。在被寄生的1～6 d，被寄生幼蟲爬行速度均大于未被寄生的幼蟲。

關(guān)鍵詞 斜紋夜蛾；斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂；寄生；行為

中圖分類號(hào) Q969.54 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼 A

寄生蜂寄生對寄主行為的影響是當(dāng)前昆蟲生態(tài)學(xué)和行為學(xué)研究的熱點(diǎn)之一。寄生蜂成功寄生寄主后，兩者之間形成動(dòng)態(tài)統(tǒng)一的關(guān)系，即寄主--寄生蜂復(fù)合體[1]。該復(fù)合體中，寄生蜂和寄主都將相互主動(dòng)地影響彼此[2]。一方面，寄生成功后，寄生蜂幼蟲影響寄主的行為、形態(tài)特征、發(fā)育情況等，尤其在行為方面，如“寄生蜂操縱假說”[3]、“操縱寄主保鏢行為假說”（bodyguard manipulation）[4]等；另一方面，寄主對寄生蜂的寄生表現(xiàn)出一系列防御反應(yīng)，在行為上演化為一系列防御策略，如寄主“自殺假說”[5]等。容性寄生蜂寄生后，寄主能夠繼續(xù)生長發(fā)育一段時(shí)間，因此可作為研究寄生蜂寄生對寄主行為影響的理想材料。

斜紋夜蛾（Spodoptera litura Fabricius）是世界性大害蟲[6]，在中國南方為害嚴(yán)重，尤其對大豆等作物，幼蟲大量取食大豆葉片、莖稈等，造成大豆產(chǎn)量和質(zhì)量嚴(yán)重下降[7]。目前，化學(xué)防治效果不理想，并產(chǎn)生一系列問題，而生物防治前景廣闊。斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂（Microplitis prodeniae Rao and Kurian）屬于膜翅目（Hymenoptera），繭蜂科（Braconidae），為一種單寄生容性寄生蜂[8]，是海南斜紋夜蛾幼蟲期的重要寄生蜂，是一個(gè)有潛力待開發(fā)研究的天敵資源[9-10]。1950年，Rao and Kurian首次記錄了該蜂[11]，Zhou等[12]研究了該蜂和棉鈴蟲齒唇姬蜂的生態(tài)位和種內(nèi)競爭關(guān)系，Dang and Vu[13]在河內(nèi)和越南周邊地區(qū)的斜紋夜蛾幼蟲上發(fā)現(xiàn)了該蜂。國內(nèi)關(guān)于該蜂的寄主齡期選擇、寄主發(fā)育等方面有相關(guān)報(bào)道[14-17]，但斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲行為的影響未見報(bào)道。本文以斜紋夜蛾和斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂作為研究對象，研究了斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲在植株上行為的影響，對明確該蜂寄生后寄主行為的變化具有一定的參考價(jià)值。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

1.1.1 供試植物 大豆（Glycine max），品種為東農(nóng)42，供試植物均在溫室中用花盆（直徑25 cm、高20 cm）種植，待植株長至8葉后進(jìn)行試驗(yàn)。

1.1.2 供試?yán)ハx 斜紋夜蛾采自海南省儋州市寶島新村，中國熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院環(huán)植所基地，在室內(nèi)飼養(yǎng)多代即為供試幼蟲。

斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂于2013年采自三亞和儋州的斜紋夜蛾幼蟲育出的種群，以室內(nèi)飼養(yǎng)的斜紋夜蛾幼蟲為寄主，擴(kuò)繁斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂供試驗(yàn)用。

所有供試?yán)ハx均在PX多段系列智能人工氣候箱（寧波海曙賽福實(shí)驗(yàn)儀器廠，型號(hào)PRX-250D）內(nèi)飼養(yǎng)，條件為：溫度（28±1）℃、相對濕度60%～80%、光照L ∶ D=14 h ∶ 10 h。

1.2 試驗(yàn)方法

1.2.1 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲行為的影響 將4頭剛脫皮的斜紋夜蛾2齡幼蟲隨機(jī)接在盆栽大豆的不同葉片上，其中2頭寄生處理，2頭未寄生處理作為對照，植株罩上自制的圓柱紗網(wǎng)罩（直徑80 cm，高100 cm），于次日開始觀察幼蟲行為。采取“固定時(shí)間間隔掃描抽樣”觀察法[18]，于每天6：45至18：00每隔15 min觀察1次植株上4頭幼蟲的行為，共觀察45次，記錄以下行為：（1）是否取食；（2）是否發(fā)生位移；（3）幼蟲分布位置，將幼蟲分布位置劃分為3種情況：葉表、葉背、其它地方（即莖、花或植株外）。當(dāng)寄生在斜紋夜蛾體內(nèi)的寄生蜂幼蟲爬出后，停止觀察。將寄主幼蟲劃分為不同寄生階段進(jìn)行比較：前期（第1～2 天）、中期（第3～6天）和后期（最后2天）。

整個(gè)觀察過程在室內(nèi)條件下進(jìn)行，溫度27～29 ℃，相對濕度50%～70%，光 ∶ 暗為14 h ∶ 10 h。試驗(yàn)重復(fù)30次。

1.2.2 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲爬行速度的影響 利用TrackSphere LC-100型昆蟲行為記錄儀（德國SYNTECH有限公司），對被寄生和未被寄生的斜紋夜蛾剛脫皮的2齡幼蟲的爬行速度進(jìn)行監(jiān)測。昆蟲行為記錄儀由軌跡球體部分、控制部分、傳感器、光學(xué)系統(tǒng)、冷光源、Tracksphere數(shù)據(jù)采集和分析程序幾部分組成。先將與斜紋夜蛾幼蟲大小相似的物體放于軌跡球體中央，校準(zhǔn)調(diào)節(jié)放大倍數(shù)，焦距，對比度，光照等參數(shù)，再將1頭供試斜紋夜蛾幼蟲放置于軌跡球頂部。在昆蟲移到屏幕中心時(shí)，啟動(dòng)軌跡追蹤系統(tǒng)，同時(shí)調(diào)節(jié)監(jiān)視器顯示模式為傳感器模式，觀察屏幕顯示質(zhì)量：調(diào)節(jié)增益為8 dB，濾波器調(diào)節(jié)為0.6，在記錄儀上讓幼蟲預(yù)跑5 min，再開始進(jìn)行試驗(yàn)。分析記錄5 min內(nèi)的平均速度。寄生蜂幼蟲鉆出寄主后，停止測試。分別于每天的3個(gè)時(shí)間段（6：30、12：30和18：30）測試幼蟲速度，3個(gè)時(shí)間段速度的平均值為當(dāng)天的平均速度。被寄生和未被寄生的斜紋夜蛾幼蟲各測試30頭，重復(fù)3次。

1.3 數(shù)據(jù)分析

取食比例為幼蟲取食次數(shù)與總觀察次數(shù)的比值；位移比例為幼蟲位移次數(shù)與總觀察次數(shù)的比值；幼蟲分布位置比例為幼蟲在葉片正面或背面，或其它部位的次數(shù)與總觀察次數(shù)的比值。差異顯著性用SAS 9.1軟件（T-檢驗(yàn)）進(jìn)行分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲取食活動(dòng)的影響

試驗(yàn)結(jié)果如圖1，被寄生和未被寄生斜紋夜蛾幼蟲的取食比例在生長發(fā)育前期無顯著差異（p>0.05）；但在生長發(fā)育中期，被寄生的斜紋夜蛾幼蟲的取食比例（20.74%）顯著低于未被寄生的幼蟲（32.04%）（p<0.05）；在生長發(fā)育后期，被寄生的斜紋夜蛾幼蟲的取食比例（15.14%）極顯著低于未被寄生的幼蟲（38.69%）（p<0.01）。

2.2 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲活動(dòng)的影響

由圖2可見，被寄生和未被寄生的斜紋夜蛾幼蟲的位移比例在生長發(fā)育前期無顯著差異（p>0.05）；但在生長發(fā)育中期，被寄生的斜紋夜蛾幼蟲的位移比例（37.04%）顯著低于未被寄生的幼蟲（46.57%）（p<0.05），在生長發(fā)育后期，被寄生的斜紋夜蛾幼蟲的位移比例（28.47%）極顯著低于未被寄生的幼蟲（55.32%）（p<0.01）。

2.3 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲在葉片上分布的影響

試驗(yàn)結(jié)果表明，在大豆葉片表面，生長發(fā)育后期的被寄生幼蟲的分布比例（30.85%）極顯著低于未被寄生幼蟲的分布比例（49.72%）（p<0.01）（圖 3）；但在大豆葉片背面，生長發(fā)育后期的被寄生幼蟲的分布比例與大豆葉片表面的后期結(jié)果相反，且兩類幼蟲差異極顯著。而在大豆葉片表面和背面，處于生長發(fā)育前期和中期的兩類幼蟲的分布比例無顯著差異。在除了葉片以外的其它地方（即莖、花或植株外），兩類幼蟲的分布比例均小于9%，生長發(fā)育后期的被寄生幼蟲的分布比例（8.25%）極顯著高于未被寄生幼蟲（4.46%）（p<0.01）（圖3）。

2.4 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲爬行速度的影響

由圖4可見，在斜紋夜蛾幼蟲被寄生的第5 天，被寄生幼蟲的爬行速度有一個(gè)最大速度 3.10 mm/s。被寄生的前5 d，被寄生幼蟲的爬行速度逐日升高；寄生的第6 天開始，被寄生幼蟲的爬行速度隨寄生時(shí)間逐日下降；被寄生的第8天，斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂老熟幼蟲鉆出寄主，此時(shí)被寄生的幼蟲不爬行。被寄生的1～6 d，被寄生幼蟲爬行速度均大于未被寄生的幼蟲。

3 討論與結(jié)論

研究結(jié)果表明，斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂寄生對斜紋夜蛾幼蟲取食活動(dòng)在生長發(fā)育中后期有抑制作用。蔣杰賢等[19]發(fā)現(xiàn)，該蜂寄生斜紋夜蛾幼蟲后，寄主的食量顯著下降。郭林芳等[20]報(bào)道，斑痣懸繭蜂寄生對甜菜夜蛾幼蟲的取食行為有抑制作用。本研究結(jié)果與上述研究結(jié)果相似。本研究推測，寄主食量下降的原因可能是寄生蜂的毒液、多態(tài)DNA病毒和畸形細(xì)胞等對寄主產(chǎn)生調(diào)控作用。

寄生蜂可以調(diào)控寄主行為，使寄主行為對自身有利。被寄生的斜紋夜蛾幼蟲生長發(fā)育后期在葉背分布比例顯著高于未被寄生的幼蟲，與郭林芳等[20]報(bào)道的不同，他們發(fā)現(xiàn)寄主在葉表分布比例比未被寄生的高。用“寄生蜂操縱假說”[3]更容易解釋，斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂操縱寄主行為，躲避自身天敵的捕食。本研究在室內(nèi)觀察發(fā)現(xiàn)，寄生蜂老熟幼蟲鉆出寄主斜紋夜蛾幼蟲并在體外結(jié)繭，此后，斜紋夜蛾幼蟲伏在繭上不動(dòng)，當(dāng)天敵或危險(xiǎn)接近時(shí)，斜紋夜蛾幼蟲做強(qiáng)烈地?cái)[頭運(yùn)動(dòng)，驅(qū)趕天敵。這種現(xiàn)象符合“操縱寄主保鏢行為假說”[4]。

根據(jù)昆蟲行為記錄儀的原理，可認(rèn)為幼蟲在小球的爬行行為是一種持續(xù)刺激下的“幼蟲逃逸行為”。昆蟲行為記錄儀試驗(yàn)表明，在被寄生的1～6 d，被寄生幼蟲爬行速度均大于未被寄生的幼蟲。結(jié)合植株上的斜紋夜蛾中后期位移行為受抑制的結(jié)果，本研究認(rèn)為，該蜂可能控制斜紋夜蛾尋找到有利生境后，其活動(dòng)范圍不再擴(kuò)大，利于提高自身存活率。但一旦遇到危險(xiǎn)，其逃逸能力比未被寄生的幼蟲明顯增強(qiáng)，符合“操縱寄主保鏢行為假說”[4]。

致謝 湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)的宋東寶教授對斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂進(jìn)行了鑒定！

參考文獻(xiàn)

[1] Thompson S N. Physiological alterations during parasitism and their effects on host behaviour[M]. // Barnard C J， Behnke J M. Parasitism and host behavior. London： Taylor and Francis， 1990： 64-94.

[2] Dawkins R. The extended phenotype： The gene as the unit of selection[M]. London： Oxford University Press. 1982： 1-307.

[3] Fritz R S. Selection for host modification by insect parasiotoids[J]. Evolution， 1982（36）： 283-288.

[4] Maure F， Daoust S P， Brodeur J， et al. Diversity and evolution of bodyguard manipulation[J]. The Journal of experimental biology， 2013， 216（1）： 36-42.

[5] Smith Trail D R. Behavioral interactions between parasites and hosts： host suicide and the evolution of complex life cycles[J]. American Naturalist， 1980， 116（1）： 77-91.

[6] 秦厚國， 葉正襄. 斜紋夜蛾災(zāi)變規(guī)律與控制[M]. 北京： 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)技術(shù)出版社. 2007： 1-320.

[7] 崔章林， 蓋鈞鎰， 吉東風(fēng)， 等. 南京地區(qū)大豆食葉性害蟲種類調(diào)查與分析[J]. 大豆科學(xué)， 1997， 16（1）： 12-20.

[8] 何俊華， 劉銀泉， 施祖華. 中國斜紋夜蛾寄生蜂名錄[J]. 昆蟲天敵， 2002（3）： 128-137.

[9] 謝建軍， 胡美英， 許再福. 斜紋夜蛾的天敵及其生物防治[J]. 昆蟲天敵， 1999， 21（2）： 82-92.

[10] 羅開珺， 古德祥， 張古忍， 等. 十字花科蔬菜主要害蟲四種夜蛾的寄生蜂[J]. 中國生物防治， 2004（3）： 211-214.

[11] Rao S N， Kurian C. Descriptions of eleven new and records of fifteen known species of Ichneumonoidea（Hymenoptera Parasitica）from India[J]. Indian Journal of Entomology， 1950（12）： 167-190.

[12] Zhou Z S， Chen Z P， Xu Z F. Niches and interspecific competitive relationships of the parasitoids， Microplitis prodeniae and Campoletis chlorideae， of the oriental leafworm moth， Spodoptera litura， in tobacco[J]. Journal of Insect Science， 2010， 10（10）： 1-12.

[13] Dang T D， Vu Q C. Composition of parasitic insects of soybean cutworm and eco-biological characteristics of Microplitis prodeniae Rao et Chandry（Hymenoptera： Braconidae）parasitic on Spodoptera litura F.（Lepidoptera： Noctuidae） in Hanoi and surrounding areas in Vietnam[J]. Malaysian Applied Biology， 1999（28）： 63-67.

[14] 蔣杰賢， 唐昌林， 王奎武， 等. 溫度對斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂功能反應(yīng)的影響[J]. 上海交通大學(xué)學(xué)報(bào)（農(nóng)業(yè)科學(xué)版）， 2002， 20（1）： 69-72.

[15] 王奎武， 蔣杰賢， 游蘭韶， 等. 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂對寄主齡期的選擇[J]. 湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)（自然科學(xué)版）， 2001， 27（5）： 367-369.

[16] 陳乾錦， 張根順， 官寶斌， 等. 煙田斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂的生物學(xué)和生態(tài)學(xué)研究[J]. 江西農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)， 2003， 25（2）： 199-203.

[17] 陳乾錦， 曾 強(qiáng)， 張玉珍， 等. 溫濕度對斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂的影響[J]. 煙草科技， 2004， 10： 40-41， 44.

[18] Martin P， Bateson P. Measuring Behaviour[M]. 2nd ed. London： Cambridge University Press， 2001： 84-98.

[19] 蔣杰賢， 王奎武， 蔣祝瑞. 斜紋夜蛾側(cè)溝繭蜂生態(tài)學(xué)特性及寄生對寄主發(fā)育和取食的影響[J]. 上海交通大學(xué)學(xué)報(bào)， 2003， 21（2）： 125-130.

[20] 郭林芳， 孟 玲， 李保平. 斑痣懸繭蜂寄生對甜菜夜蛾幼蟲行為的影響[J]. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)， 2010， 5： 71-74.

責(zé)任編輯：張海東