李建福等

摘要菌根是叢枝菌根真菌侵染植物根系后形成的互惠共生體。在菌根形成過(guò)程中誘導(dǎo)植物產(chǎn)生多種酚類(lèi)物質(zhì)，如槲皮黃酮、黃酮醇、咖啡酸、對(duì)羥基苯甲酸、類(lèi)黃酮等。酚類(lèi)物質(zhì)是植物重要的次生代謝產(chǎn)物，在菌根形成、水分及礦物質(zhì)營(yíng)養(yǎng)的吸收、植物生長(zhǎng)發(fā)育和植物防御機(jī)制等方面具有重要作用。主要對(duì)叢枝菌根共生過(guò)程、植物酚類(lèi)物質(zhì)的合成途徑、酚類(lèi)物質(zhì)的檢測(cè)方法、酚類(lèi)物質(zhì)的生理效應(yīng)、酚類(lèi)物質(zhì)在菌根共生方面的分子作用和酚類(lèi)物質(zhì)在寄主植物抗病蟲(chóng)害的作用等方面進(jìn)行了論述，旨在為深入研究叢枝菌根真菌共生體中植物酚類(lèi)物質(zhì)提供依據(jù)。

關(guān)鍵詞菌根共生；酚類(lèi)物質(zhì)；生理效應(yīng)；分子作用

中圖分類(lèi)號(hào)S435.313文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼A文章編號(hào)0517-6611（2014）14-04252-04

Study on the Phenolic Compounds in AM Symbiosis

LI Jianfu， WANG Mingyuan（College of Chemical Engineering， Huaqiao University， Xiamen， Fujian 361021）

Abstract Arbuscular mycorrhiza （AM） is a root endosymbiosis between plants and glomeromycete fungi. In the process， AM fungi can induce plants to produce phenolic compounds such as quercetin， flavonols， caffeic acid， phydroxybenzoic acid， flavonoids and so on. Phenolic compounds are important secondary metabolites in plant tissues， their roles in the formation of AM symbiosis， their roles in uptake of mineral nutrients and water， their roles in the growth and development of plants and their roles in defense mechanisms. This review describes the formation of AM symbiosis， biosynthesis of phenolic compounds， the physiological effects of phenols， detection methods of phenolic compounds， molecular response of microsymbionts to phenolic compounds and phenols as defense molecules operating against plant diseases and insect pests， so as to provide a basis for the further study of phenolic compounds induced by AM fungi.

Key words Mycorrhizal symbiosis； Phenolic compounds； Physiological effects； Molecular mechanisms

叢枝菌根（Arbuscular mycorrhiza，AM）是古老的球囊菌門(mén)真菌與70%～90%的陸生植物種之間形成的一種根內(nèi)共生體[1]。AM真菌能夠促進(jìn)植物對(duì)水分和礦物質(zhì)元素（特別是磷）的吸收，同時(shí)寄主植物為AM真菌提供維持其生命周期所必需的碳水化合物[2]，并且叢枝菌根真菌的其他作用相應(yīng)被揭示，如抵抗病原體侵害[3]，其機(jī)制是AM真菌促進(jìn)植物酚類(lèi)物質(zhì)的合成[4]。在菌根形成過(guò)程中誘導(dǎo)植物產(chǎn)生多種酚類(lèi)物質(zhì)，如槲皮黃酮、黃酮醇、咖啡酸、對(duì)羥基苯甲酸、類(lèi)黃酮等。類(lèi)黃酮能促進(jìn)菌絲分枝，為宿主植物提供更多的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)和水分，從而促進(jìn)植物的生長(zhǎng)發(fā)育[5]。筆者主要從叢枝菌根共生體形成過(guò)程、植物酚類(lèi)物質(zhì)的種類(lèi)和生物合成、植物酚類(lèi)物質(zhì)的生理效應(yīng)及可能的作用機(jī)制、酚類(lèi)物質(zhì)在菌根共生的作用機(jī)制和酚類(lèi)物質(zhì)在植物抗蟲(chóng)害等方面進(jìn)行綜述。

1叢枝菌根的形成過(guò)程

大多數(shù)AM真菌在土壤中以孢子的形式存在，當(dāng)遇到適宜的環(huán)境條件，孢子開(kāi)始萌發(fā)，在宿主植物存在下生成根內(nèi)菌絲并完成其生活史[6]。叢枝菌根的形成主要包括3個(gè)過(guò)程：①孢子的萌發(fā)；②菌絲的生長(zhǎng)；③宿主植物的識(shí)別和叢枝的形成[7]。叢枝菌根真菌能感知植物根際產(chǎn)生的許多信號(hào)物質(zhì)，如獨(dú)角金內(nèi)酯，促使菌絲分枝并逐漸靠近宿主植物，在根的表面形成附著枝（hyphopodium）[8]。BESSERER等[9]發(fā)現(xiàn)高粱的獨(dú)腳金內(nèi)酯即使在濃度低于10-13mol/L都能強(qiáng)烈而快速地促進(jìn)AM真菌玫瑰紅巨孢囊霉（Gigaspora rosea）新陳代謝，且在其處理1 h后，AM真菌細(xì)胞分裂速度加快，線(xiàn)粒體數(shù)量增多，形狀和運(yùn)動(dòng)發(fā)生明顯改變[9]。在菌絲到達(dá)表皮細(xì)胞之前形成一個(gè)具有引導(dǎo)菌絲進(jìn)入表皮細(xì)胞和侵入外皮層細(xì)胞的新的細(xì)胞骨架結(jié)構(gòu)——PPA（prepenetration appaatus）[7]。菌絲通過(guò)附著枝進(jìn)入根的內(nèi)皮層細(xì)胞，胞內(nèi)菌絲在內(nèi)皮層細(xì)胞不斷分枝形成營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)交換的主要場(chǎng)所——叢枝（arbuscular）[10]。由此可見(jiàn)，酚類(lèi)物質(zhì)在叢枝菌根形成過(guò)程中具有重要作用。

2植物酚類(lèi)物質(zhì)的種類(lèi)及生物合成

目前為止，植物界約有8 000種酚類(lèi)物質(zhì)已被了解鑒定，是植物次生代謝產(chǎn)物的主要類(lèi)型之一，主要有類(lèi)黃酮、酚酸和單寧3類(lèi)物質(zhì)構(gòu)成[11]。它是一類(lèi)芳香族環(huán)上的氫原子被羥基或功能衍生物取代后生成的化合物。酚類(lèi)物質(zhì)通常以2種狀態(tài)存在于植物種：一種是游離態(tài)的酚類(lèi)物質(zhì)，另一種以與碳水化合物結(jié)合的形式存在。按酚羥基的數(shù)目酚類(lèi)物質(zhì)可以分為一元酚、二元酚、三元酚和多元酚等[12]。

酚類(lèi)物質(zhì)的生物合成途徑有莽草酸途徑或丙二酸途徑，其中莽草酸途徑是植物真菌酚類(lèi)物質(zhì)合成的主要途徑[13]，合成過(guò)程涉及苯丙氨酸解氨酶（phenylalanine ammonia lyase，PAL）和査耳酮合成酶（chalcone synthase，CHS）[14] 等酶。PAL催化苯丙氨酸合成肉桂酸，是初生代謝和次生代謝的關(guān)鍵分支點(diǎn)，也是酚類(lèi)物質(zhì)合成的最關(guān)鍵的限速酶[15]。研究表明，PAL參與細(xì)胞的分化、木質(zhì)化花青素的合成和病蟲(chóng)害的防御等多種生理反應(yīng)[16]。PAL是一種由4個(gè)相同或者不同的亞基構(gòu)成的寡聚體，多數(shù)雙子葉植物中PAL亞基通常由小型的基因家族編碼（一般2～5個(gè)成員），這些基因家族又可以分為2或3個(gè)亞族。在轉(zhuǎn)基因煙草中發(fā)現(xiàn)有一個(gè)小的PAL基因家族，由不同的2個(gè)亞族（PAL1和PAL2）組成，PAL1有助于苯丙氨酸的生物合成進(jìn)入不同的分支途徑[17]。PAL的表達(dá)具有物種的特異性，如在原核生物Streptomyces maritimus的encP基因抑制了肉桂酸的合成[18]。且在同一植物種不同部位PAL基因的表達(dá)水平也不同，在花和根中比葉和莖較高，在花成熟過(guò)程中，PAL基因表達(dá)的mRNA有下降趨勢(shì)，而在葉成熟過(guò)程中有上升趨勢(shì)，此外，在葉受到創(chuàng)傷時(shí)，PAL基因的表達(dá)產(chǎn)物也隨之升高[19]。

3酚類(lèi)物質(zhì)的生物活性

3.1抗氧化作用酚類(lèi)物質(zhì)是一類(lèi)具有抗氧化和清除自由基的活性物質(zhì)，閻林茂等[20]研究發(fā)現(xiàn)百合花瓣酚類(lèi)物質(zhì)的體外抗氧化效果，在清除羥基自由基、DPPH自由基、ABTS+等體系均有較好效果。其抗氧化作用機(jī)理一般可分為以下4類(lèi)：①酚羥基能提供活潑質(zhì)子，通過(guò)再生其他抗氧化物使連鎖反應(yīng)中斷從而抑制脂質(zhì)過(guò)氧化作用，如類(lèi)黃酮通過(guò)將H原子傳遞給α生育酚而使其再生。②直接清除自由基（·HO、O2-、1O2等），酚類(lèi)物質(zhì)可以捕捉自由基反應(yīng)鏈中的過(guò)氧自由基，將自由基轉(zhuǎn)變成穩(wěn)定產(chǎn)物，阻止或延緩自由基鏈反應(yīng)的進(jìn)行，如山楂果實(shí)中的原花青素組分能顯著清除脂質(zhì)過(guò)氧化鏈?zhǔn)降牧u自由基[21]。③與誘導(dǎo)氧化的變價(jià)金屬離子絡(luò)合，在一定程度上間接抑制脂質(zhì)的過(guò)氧化。在生物體內(nèi)存在變價(jià)的游離金屬離子，如Fe2+，主要通過(guò)Fenton和HaberWeiss反應(yīng)催化H2O2生成羥自由基而引起分子損傷。酚類(lèi)物質(zhì)的化學(xué)結(jié)構(gòu)使其能更好地絡(luò)合金屬離子，從而降低金屬離子的催化反應(yīng)，間接地實(shí)現(xiàn)抗氧化作用。如槲皮素有3個(gè)絡(luò)合鐵離子的位點(diǎn)[22]。④酚類(lèi)物質(zhì)具有調(diào)控抗氧化酶活性而抑制自由基活性[23]。如山楂果實(shí)提取物和山核桃葉總黃酮可通過(guò)顯著增加小鼠肝臟中超氧化物歧化酶（SOD）、過(guò)氧化氫酶（CAT）和谷胱甘肽過(guò)氧化物酶（GSHPx）等基因的表達(dá)激活體內(nèi)的抗氧化酶體系，使血清中的SOD、CAT和GSHPx顯著增加，丙二醛含量下降，從而起著重要的抗氧化作用[24]。

3.2預(yù)防心腦血管疾病和抗癌作用研究表明，酚類(lèi)物質(zhì)能顯著降低血管中低密度脂蛋白（LDL）、膽固醇（TC）含量和升高高密度脂蛋白含量（HDL）而改善動(dòng)脈粥樣硬化，且這種作用與酚類(lèi)物質(zhì)（綠原酸、槲皮素、原兒茶酸、原花青素等）含量直接相關(guān)[25-26]。如葡萄籽中的多酚可以顯著降低血清脂蛋白和低密度脂蛋白的濃度；柿中的單寧可以清除自由基，因此可以減少腦出血和腦梗塞的發(fā)生。由此可以看出，酚類(lèi)化合物是預(yù)防腦血管疾病的一種有效化合物。

酚類(lèi)的防癌和抗癌作用是因其具有抗氧化、抗突變、調(diào)節(jié)免疫、抑制致癌物、促癌劑、以及癌細(xì)胞增殖、誘導(dǎo)癌細(xì)胞凋亡、抑制致癌因子表達(dá)、調(diào)控信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)及影響機(jī)體酶活性等特點(diǎn)[27]。FAN等[28]研究證實(shí)酚類(lèi)物質(zhì)能夠顯著抑制小鼠肝癌HepG2細(xì)胞和結(jié)腸癌HT29細(xì)胞；KAO等[29]研究發(fā)現(xiàn)山楂中酚類(lèi)物質(zhì)通過(guò)抑制炎癥和氧化應(yīng)激以阻斷激活蛋白1和NF-KB信號(hào)通路，阻斷誘變因子誘發(fā)癌癥的轉(zhuǎn)化。因此，酚類(lèi)物質(zhì)作為抗癌藥物的開(kāi)發(fā)具有巨大前景。

4 酚類(lèi)物質(zhì)的檢測(cè)方法

植物酚類(lèi)物質(zhì)的檢測(cè)廣泛采用高效液相色譜法（HPLC）和高效液相色譜/質(zhì)譜法（HPLCMS）等，目前也出現(xiàn)了一些新的檢測(cè)方法，如電噴霧質(zhì)譜（ESI/MS）、基質(zhì)輔助激光解吸附電離飛行時(shí)間質(zhì)譜（MALDITOFMS）和超高液相色譜電噴霧四級(jí)桿飛行時(shí)間質(zhì)譜（UHPLC ESIQTOF）等[30]。HPLC和HPLCMS操作簡(jiǎn)單，具有分離效率高、分析速度快、靈敏度高等優(yōu)點(diǎn)。孫洪圳等[31]采用高效色譜外標(biāo)法對(duì)蘋(píng)果樹(shù)皮中酚類(lèi)化合物進(jìn)行定性定量分析，采用色譜柱Eclipse XDB C18（150 mm×4.6 mm i.d 5 μm）；流動(dòng)相：甲醇和1%的乙酸，流速1 ml/min；進(jìn)樣體積10 μl；檢測(cè)器VWD；柱溫35 ℃；分析結(jié)果表明，蘋(píng)果樹(shù)皮中有12種酚類(lèi)物質(zhì)，包括沒(méi)食子酸、兒茶酚、兒茶素、綠原酸、咖啡酸、表兒茶素、香豆酸、阿魏酸、蘆丁、根皮苷、榭皮素、根皮素。高學(xué)玲等[32]利用HPLCMS/MS法測(cè)定黃山貢菊花、葉和莖中酚類(lèi)物質(zhì)，結(jié)果表明黃山貢菊花、葉、莖中酚類(lèi)物質(zhì)主要為黃酮類(lèi)化合物和酚酸化合物。

5AM共生體酚類(lèi)物質(zhì)的產(chǎn)生及其作用機(jī)制

5.1AM真菌對(duì)植物酚類(lèi)物質(zhì)產(chǎn)生的影響DEHNE等最先注意到AM真菌與植物酚類(lèi)物質(zhì)產(chǎn)生有關(guān)，將番茄接種漏斗孢球囊霉發(fā)現(xiàn)木質(zhì)素和可溶性酚的含量增加。隨后又發(fā)現(xiàn)漏斗孢球囊霉能引起豌豆根系內(nèi)總酚酸含量升高[33]，而聚生球囊霉可以促進(jìn)落花生根系內(nèi)總酚酸類(lèi)化合物含量增加[34]。DEVI[35]等將落花生接種漏斗孢球囊霉，發(fā)現(xiàn)根系和地上部分酚類(lèi)物質(zhì)的含量均有所升高，且將其進(jìn)行AM真菌和根瘤菌雙接種試驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)酚類(lèi)物質(zhì)的含量均高于單接種的處理。

隨著AM真菌對(duì)植物酚類(lèi)物質(zhì)影響研究的不斷深入，人們開(kāi)始研究某種特定功能的酚類(lèi)物質(zhì)，如植保素、細(xì)胞壁酚酸、黃酮類(lèi)化合物等。在AM形成共生系統(tǒng)過(guò)程中，植物酚類(lèi)物質(zhì)起著信號(hào)物質(zhì)的作用。宿主植物被AM真菌侵染后酚類(lèi)物質(zhì)種類(lèi)和含量明顯增加，LOPEZRAEZ等[36]以番茄為研究材料接種AM真菌檢測(cè)到根系阿魏酸含量顯著提高。HARRISON等研究發(fā)現(xiàn)AM形成共生系統(tǒng)通過(guò)調(diào)節(jié)苯丙氨酸、黃酮、類(lèi)黃酮代謝基因來(lái)改變根系分泌黃酮類(lèi)化合物的含量。在接種Glomus intraradices的白三葉草研究中發(fā)現(xiàn)，通過(guò)調(diào)節(jié)黃酮類(lèi)化合物的組成及含量以適應(yīng)寄主植物根的生長(zhǎng)，這可能說(shuō)明黃酮類(lèi)化合物在不同菌根共生過(guò)程中具有促進(jìn)、抑制或沒(méi)有任何影響[37]。

5.2酚類(lèi)物質(zhì)對(duì)AM真菌的影響研究證明，酚類(lèi)物質(zhì)能夠促進(jìn)孢子的萌發(fā)、菌絲的分枝和菌根的侵染等，如ZHANG等[38]研究發(fā)現(xiàn)銀杏根系甲醇溶提物中的黃酮類(lèi)化合物對(duì)離體條件下的AM真菌生長(zhǎng)發(fā)育有明顯的促進(jìn)作用，能顯著提高孢子的萌發(fā)率，增加菌絲生長(zhǎng)長(zhǎng)度。研究表明，以轉(zhuǎn)基因煙草為材料接種Glomus intraradices發(fā)現(xiàn)濃度為10 mg/L的酚類(lèi)能顯著增大菌根侵染率[39]。特別是黃酮類(lèi)化合物[40]。也已證實(shí)，使用黃酮類(lèi)化合物能夠促進(jìn)菌絲的生長(zhǎng)[41]。FRIES等[42]研究表明，對(duì)香豆酸、對(duì)羥基苯甲酸和槲皮素具有促進(jìn)叢枝菌根真菌球囊霉屬侵染以及寄主植物的生長(zhǎng)發(fā)育的作用。但其他酚酸化合物在叢枝菌根真菌—植物形成共生作用仍了解較少，因此，這些物質(zhì)的作用還值得進(jìn)一步探索。

5.3酚類(lèi)物質(zhì)在AM真菌-植物共生體中可能的作用機(jī)制根據(jù)目前已有的研究結(jié)果，酚類(lèi)物質(zhì)在AM真菌與宿主植物形成共生過(guò)程中可能的作用機(jī)理：AM真菌侵染植物根系后，植物產(chǎn)生一種酚類(lèi)物質(zhì)——水楊酸（SA），其作為信號(hào)物質(zhì)，進(jìn)一步加強(qiáng)酚類(lèi)物質(zhì)合成的關(guān)鍵酶PAL的活性，此時(shí)，侵染部位酚類(lèi)物質(zhì)含量明顯增加；同時(shí)，SA傳遞到未被侵染的根段，誘導(dǎo)了與酚類(lèi)合成相關(guān)基因的表達(dá)，從而未被侵染根段的酚類(lèi)物質(zhì)含量顯著提高[43]。酚類(lèi)物質(zhì)能促進(jìn)菌根的侵染，因此，酚類(lèi)物質(zhì)增強(qiáng)了AM真菌與宿主植物的共生。

6病蟲(chóng)害入侵AM植物時(shí)產(chǎn)生的酚類(lèi)物質(zhì)及其作用機(jī)制

次生代謝產(chǎn)物在植物抵御病蟲(chóng)害方面具有重要作用，尤其是植物產(chǎn)生的酚類(lèi)物質(zhì)起主要作用[44]。研究表明，植物種子和根系分泌酚類(lèi)物質(zhì)于土壤中以抵御土壤病原體、線(xiàn)蟲(chóng)或食根昆蟲(chóng)的侵害[45]。在病蟲(chóng)害脅迫下，植物通過(guò)積累酚類(lèi)物質(zhì)來(lái)增強(qiáng)細(xì)胞壁交聯(lián)、抗菌活性物質(zhì)和防御信號(hào)物質(zhì)的釋放[46]。阿魏酸是木質(zhì)素形成的前提，其含量增加可為木質(zhì)素合成提供更多底物，促進(jìn)木質(zhì)素的積累，增加細(xì)胞壁的厚度，也增加組織木質(zhì)化的程度，產(chǎn)生細(xì)胞結(jié)構(gòu)抗性，從而形成病蟲(chóng)害入侵的機(jī)械屏障。胡玉林等[47]用香蕉接種枯萎病菌后，發(fā)現(xiàn)SA、阿魏酸和綠原酸含量均比接種前高。AM真菌的侵染增加了侵染根系酚類(lèi)物質(zhì)的合成，同時(shí)也誘導(dǎo)了非侵染根系酚類(lèi)物質(zhì)的變化。ZHU等[48]利用番茄作試材接種Glomus versiforme證實(shí)酚類(lèi)物質(zhì)含量不僅在侵染根段增加，也發(fā)生在未被侵染根段，同時(shí)AM真菌誘導(dǎo)番茄對(duì)青枯菌產(chǎn)生抗性。ABDELFATTAH等[49]將Glomus mosseae接種于豆，總酚的含量和苯丙氨酸解氨酶的活性明顯高于未接種的植株，同時(shí)植株被蟲(chóng)害侵襲顯著低于未接種。陳可等[50]將西瓜球囊霉Glomus versiforme，發(fā)現(xiàn)AM真菌能激活防御性酶PAL以抵抗病蟲(chóng)害的侵入。因此，酚類(lèi)物質(zhì)的積累與植物抗病蟲(chóng)害具有密切關(guān)系。

7展望

酚類(lèi)物質(zhì)在AM真菌孢子萌發(fā)、菌絲生長(zhǎng)、識(shí)別宿主植物和形成叢枝結(jié)構(gòu)等植物與真菌共生的各個(gè)階段具有重要作用。深入了解菌根-植物共生體形成過(guò)程中產(chǎn)生的酚類(lèi)物質(zhì)，對(duì)于進(jìn)一步研究共生植物共生機(jī)制具有十分重要的意義。然而，植物次生代謝產(chǎn)生的酚類(lèi)物質(zhì)種類(lèi)繁多，不同的酚類(lèi)物質(zhì)具有不同的生理活性和特定的代謝途徑。叢枝菌根誘導(dǎo)植物產(chǎn)生的酚類(lèi)物質(zhì)研究還處于初級(jí)階段。因此，可以從以下幾個(gè)方面開(kāi)展酚類(lèi)物質(zhì)的進(jìn)一步研究：①鑒定AM真菌-植物共生體中酚類(lèi)物質(zhì)的種類(lèi)，研究酚類(lèi)物質(zhì)精確的代謝途徑；②分析AM真菌-植物共生體不同時(shí)期，酚類(lèi)物質(zhì)的種類(lèi)、含量及作用機(jī)制；③利用現(xiàn)代分子手段，研究酚類(lèi)物質(zhì)合成相關(guān)基因的表達(dá)量；④借助突變體植株，通過(guò)體外施加一定濃度的酚類(lèi)物質(zhì)，研究不同種類(lèi)酚類(lèi)物質(zhì)生理功能。因此，隨著基因組學(xué)、蛋白質(zhì)組學(xué)、分子標(biāo)記等新興技術(shù)在AM真菌誘導(dǎo)植物產(chǎn)生酚類(lèi)物質(zhì)研究中的運(yùn)用，人們將逐漸了解酚類(lèi)物質(zhì)在菌根共生系統(tǒng)的本質(zhì)，同時(shí)，為病蟲(chóng)害生物防治等農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐方面奠定理論基礎(chǔ)。

安徽農(nóng)業(yè)科學(xué)2014年參考文獻(xiàn)

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