王穎穎，李 飛，王 甦，張 帆*

(1.北京市農(nóng)林科學(xué)院，植物保護(hù)環(huán)境保護(hù)研究所，北京 100097;2.南京農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，南京 210095)

半翅目昆蟲大多數(shù)為植食性，可為害農(nóng)作物、果樹、蔬菜或林木等，對農(nóng)林生產(chǎn)造成很大的危害。粉虱和蚜蟲是其中兩類為害最大的刺吸式口器昆蟲，不僅吸食植物汁液、分泌蜜露影響光合作用，而且能夠傳播多種病毒(羅晨等，2000)。寄生蜂是膜翅目中特殊的種類，可有效寄生多種農(nóng)業(yè)害蟲且與環(huán)境相容，在害蟲生物防治中的作用越來越受到人們的關(guān)注。

國內(nèi)外對寄生蜂的研究最早開始于19 世紀(jì)中期，最初集中在研究生物學(xué)特性上。直至1970年，F(xiàn)isher ＆ Ganesalingham(1970)研究發(fā)現(xiàn)寄生蜂寄生能夠影響寄主體內(nèi)血淋巴的成分。自此，寄生蜂與寄主互作關(guān)系的研究引起了廣泛關(guān)注。近年來，國內(nèi)外對寄生蜂與寄主在形態(tài)上的協(xié)同進(jìn)化、生物學(xué)特性上的相互適應(yīng)、化學(xué)通訊及協(xié)同進(jìn)化關(guān)系、生理上相互防御和調(diào)控的機(jī)理以及系統(tǒng)發(fā)育比較等方面的研究取得了很多進(jìn)展(陳學(xué)新等，2000)。然而，隨著現(xiàn)代分子生物學(xué)及第二代測序技術(shù)的迅速發(fā)展，更多研究開始從分子乃至大規(guī)?；蛩浇沂炯纳渑c寄主之間相互防御及調(diào)控機(jī)理，旨在為提高寄生性天敵在生物防治中的應(yīng)用和開發(fā)害蟲防治新途徑提供理論依據(jù)和方法指導(dǎo)。但迄今為止，關(guān)于寄生蜂與寄主間相互防御和調(diào)控機(jī)理的研究大部分是以膜翅目細(xì)腰亞目的姬蜂科Ichneumonidae 和繭蜂科Braconidae 及其鱗翅目和雙翅目寄主昆蟲為對象，而對其他科目的天敵、寄主昆蟲研究則相對較少(朱家穎等，2008)。

不同種類的寄生蜂，因其寄生因子、產(chǎn)卵部位、寄生時期等的不同，導(dǎo)致其對寄主的調(diào)控機(jī)制也有所不同。開展多種寄生蜂對多種寄主昆蟲的研究，不僅有助于明確寄生蜂的調(diào)控機(jī)制，而且可以具體研制用于防治不同害蟲的生物或廣譜殺蟲劑。本文以半翅目粉虱、蚜蟲和其寄生蜂為對象，對目前的研究現(xiàn)狀加以概述。這對指導(dǎo)寄生蜂的人工飼養(yǎng)以及開發(fā)以寄生蜂毒液或其他寄生因子為主要成分的生物型殺蟲劑具有重要的理論和實踐價值，也為探索半翅目害蟲寄生蜂的調(diào)控機(jī)制研究提供一定的建議和參考。

1 寄生蜂的種類

截至目前，世界范圍內(nèi)粉虱的寄生蜂種類至少已達(dá) 74種。占比例最大的為蚜小蜂科Aphelinidae，包括恩蚜小蜂屬Encarsia 47種，槳角蚜小蜂屬Eretmocerus 24種。此外，廣腹小蜂科Platygasteridae 埃宓細(xì)蜂屬Amitus 2種，姬小蜂科Eulophidae 新姬小蜂屬Neochrysocharis 1種(王繼紅等，2011)。孟祥鋒等(2006)報道的煙粉虱寄生蜂種類還包括跳小蜂科Encyrtidae 棒小蜂屬Signiphara 2種，闊柄跳小蜂屬M(fèi)etaphycus 1種。在這些寄生蜂中，研究較多的種類主要集中在恩蚜小蜂屬和槳角蚜小蜂屬。如麗蚜小蜂Encarsia formosa Gahan、淺黃恩蚜小蜂 Encarsia sophia Girault ＆ Dodd、雙斑恩蚜小蜂Encarsia bimaculata Heraty 以及海氏槳角蚜小蜂Eretmocerus hayati Zolnerowich ＆ Rose 和蒙氏槳角蚜小蜂Eretmocerus mundus Mercet 等。目前，麗蚜小蜂已進(jìn)入商業(yè)化生產(chǎn)(Gerling et al.，2001)，并取得了很好的成效。

蚜蟲的寄生蜂分為初寄生蜂和重寄生蜂2 類。其中初寄生蜂400 多種，隸屬2 科，即蚜繭蜂科Aphidiidae 和蚜小蜂科Aphelinidae。重寄生蜂33種，隸屬5 科，分別是金小蜂科Pteromalidae、跳小蜂科Encyrtidae、姬小蜂科Eulophidae、大痣細(xì)蜂科Megaspilidae 和癭蜂科Cynipidae(柴正群等，2008)。蚜繭蜂科因其種類多且寄生率高，是消滅蚜蟲的強(qiáng)大主力軍。目前國內(nèi)外在蚜繭蜂的研究方面已作了很多工作，其中也涉及對寄主生理機(jī)制的研究。

2 寄生蜂對寄主的調(diào)控機(jī)制

2.1 寄生蜂對寄主免疫系統(tǒng)的調(diào)控

與脊椎動物不同的是，無脊椎動物僅受先天免疫的保護(hù)而缺乏獲得性免疫(Hoffmann，2003)。昆蟲利用這套獨(dú)特的免疫系統(tǒng)來抵抗外來物質(zhì)的入侵，這種防御機(jī)制一般由細(xì)胞免疫和體液免疫兩大部分組成。寄生蜂若要成功寄生并在寄主體內(nèi)完成發(fā)育過程，首先必須攻克寄主的免疫屏障?，F(xiàn)已明確，昆蟲依靠毒液(venom)、多分DNA 病毒(polydnavirus，PDV)、卵巢蛋白(ovarian proteins，OP)、畸形細(xì)胞(teratoyte)、類病毒顆粒(virus like particle，VLP)、類病毒纖絲(virus like filament，VLF)及其分泌蛋白(teratocyte secretary proteins，TSP)等寄生因子抑制寄主的免疫反應(yīng)(Asgari，2006)。目前的研究結(jié)果表明PDV 病毒僅存在于姬蜂、繭蜂科中，而在粉虱類害蟲的寄生蜂中尚未發(fā)現(xiàn)(Furihata et al.，2014)。雖然在一些恩蚜小蜂屬的寄生蜂中觀察到畸形細(xì)胞的存在，但在麗蚜小蜂及淺黃恩蚜小蜂中并未發(fā)現(xiàn)，也無其他屬寄生蜂中是否存在的相關(guān)報道(周國輝等，2012)。相比之下，毒液是存在于所有寄生蜂中一類重要的寄生因子。通常情況下，寄生蜂毒液的作用方式有2種。外寄生蜂的毒液作用于神經(jīng)系統(tǒng)，目的是調(diào)控寄主的行為(Libersat et al.，2009)。如一些膜翅目寄生蜂毒液中的神經(jīng)毒質(zhì)，能通過改變依賴電壓的鈉離子通道的細(xì)胞分裂素而影響寄主神經(jīng)與肌肉突觸傳遞煙堿的興奮性(潘健等，2004)。內(nèi)寄生蜂的毒液一般無麻痹作用，通常與其他寄生因子協(xié)同作用。目前，很多研究都致力于分析寄生蜂毒液的成分以便為生物源農(nóng)藥的開發(fā)提供依據(jù)。Nguye 等(2013)和Colinet 等(2014)對蚜繭蜂Aphidius ervi 的毒液成分進(jìn)行了分析，證明其主要成分為γ-谷氨酰轉(zhuǎn)肽酶。Nguye 等(2013)除了發(fā)現(xiàn)蚜繭蜂毒液的主要成分為γ-谷氨酰轉(zhuǎn)肽酶外，還在成熟蜂卵的表面發(fā)現(xiàn)了一種烯醇酶，推測它們可能在調(diào)控寄主免疫反應(yīng)的過程中起著重要作用。

2.1.1 細(xì)胞免疫

細(xì)胞免疫是昆蟲免疫系統(tǒng)中的重要組成部分。生物體主要通過漿細(xì)胞(plasmatocyte)、粒細(xì)胞(granulocytes)和擬絳色細(xì)胞(oenocytoids)等將外來異物進(jìn)行吞噬(phagocytosis)、集結(jié)(nodulation)和包囊(encapsulation)(Hillyer et al.，2002)。其中，吞噬和集結(jié)作用主要針對的是單細(xì)胞或小型病原物，而寄生蜂卵這種較大的異源物則主要通過包囊作用被窒息殺死。參與包囊作用的血細(xì)胞種類并不完全相同，鱗翅目昆蟲主要依靠粒細(xì)胞和漿細(xì)胞，而果蠅則依靠葉狀細(xì)胞(lamellocyte)(Schmidt et al.，2001;Vass et al.，2001)。

通過長期的協(xié)同進(jìn)化，寄生蜂產(chǎn)生一套反防御策略來攻克寄主的免疫系統(tǒng)。它們利用寄生因子巧妙地改變寄主血細(xì)胞的數(shù)量和比例，誘導(dǎo)細(xì)胞裂解和凋亡，同時抑制血細(xì)胞的延展和粘附能力，最終削弱包囊能力，逃避攻擊(Stettler et al.，1998)。研究表明，來自匙胸癭蜂 Leptopilina boulardi 毒液的一種 P4 蛋白可以改變果蠅Drosophila 血細(xì)胞的數(shù)量和特性，并能調(diào)控某種類似于collier 基因的表達(dá)(Crozatier et al.，2004;Labrosse et al.，2005)。Schlenke 等(2007)還發(fā)現(xiàn)，黑腹果蠅Drosophila melanogaster 被寄生后控制血細(xì)胞增殖的兩種基因表達(dá)水平提高了。鱗翅目昆蟲的相關(guān)研究也證實了寄生蜂對細(xì)胞免疫的調(diào)控作用。蝶蛹金小蜂Pteromalus puparum 的毒液可有效降低菜粉蝶Pieris rapae 粒細(xì)胞和漿細(xì)胞的包囊能力(張倩倩等，2011)。微紅盤絨繭蜂Cotesia rubecula 毒液中的鈣網(wǎng)蛋白(calreticulin)可抑制寄主血細(xì)胞的延展(Zhang et al.，2006)。然而，相關(guān)研究目前在半翅目害蟲粉虱和蚜蟲中還鮮有報道。并不是每種寄主昆蟲均對蜂卵具有包囊作用，與寄主遺傳距離越遠(yuǎn)，種系差距越大的外來入侵物越容易被識別和包囊(Lackie，1988)。粉虱和蚜蟲的血細(xì)胞是否都能包囊寄生蜂卵還有待進(jìn)一步探討。

2.1.2 體液免疫

除細(xì)胞免疫外，體液免疫在保護(hù)生物體免受外源物侵染的過程中也發(fā)揮重要作用。常見的三種重要免疫因子是抗菌肽(antimicrobial peptides，AMPs)、酚氧化酶(phenoloxidase，PO)和溶菌酶(lysozyme)。當(dāng)生物體受到細(xì)菌、真菌等病原微生物侵染或寄生蜂寄生時，體內(nèi)抗菌肽和溶菌酶會快速生成。如，蒙氏槳角蚜小蜂幼蟲穿刺進(jìn)入煙粉虱體內(nèi)后，寄主Knottin 基因轉(zhuǎn)錄水平顯著提高以抵御寄生(Mahadav et al.，2008)?；蛐酒夹g(shù)顯示，果蠅被寄生后dome、hop、nec 和TI 等參與Toll 通路和JAK/STAT 通路的基因發(fā)生差異表達(dá)(Werthein et al.，2005)。Toll 和JAK/STAT 通路是昆蟲體內(nèi)常見的免疫信號通路，由一系列信號因子關(guān)聯(lián)組成，除此之外還有Imd 和JNK 兩種信號通路。昆蟲的信號通路能誘導(dǎo)抗菌肽、防御素(Defensin)等效應(yīng)因子產(chǎn)生，但必須在特異性識別病原相關(guān)分子模式蛋白參與下才能被激活(徐學(xué)清等，2006)。由于每條通路內(nèi)部都有不同的激活方式，可獨(dú)立運(yùn)轉(zhuǎn)，通路之間也可相互協(xié)作，因此，要找到作用于昆蟲免疫通路的靶標(biāo)相當(dāng)困難，還需投入更多工作。

寄生蜂破壞寄主體液免疫過程一般通過抑制血淋巴黑化反應(yīng)實現(xiàn)。黑化反應(yīng)是一個復(fù)雜的級聯(lián)反應(yīng)，有很多絲氨酸蛋白酶參與。酚氧化酶是該級聯(lián)反應(yīng)的最終產(chǎn)物，可將酪氨酸、多巴和多巴胺等物質(zhì)氧化成黑色素，包裹并殺死蜂卵。寄生蜂可調(diào)節(jié)與黑化反應(yīng)有關(guān)基因的轉(zhuǎn)錄水平。馮從經(jīng)等(2004)將寄生蜂毒液注入到亞洲玉米螟Ostrinia furnacalis Guenee 體內(nèi)，發(fā)現(xiàn)寄主體內(nèi)酚氧化酶活性被顯著抑制。果蠅、云杉色卷蛾Choristoneura fumiferana 被寄生后體內(nèi)酚氧化酶基因的轉(zhuǎn)錄水平均發(fā)生差異表達(dá)(Werthein et al.，2005;Doucet et al.，2008)。Mahadav 等(2008)將被蒙氏槳角蚜小蜂寄生后的煙粉虱進(jìn)行轉(zhuǎn)錄組測序，發(fā)現(xiàn)寄主絲氨酸蛋白酶抑制劑(Serpin)基因被抑制表達(dá)，減少了黑化反應(yīng)發(fā)生(Mahadav et al.，2008)。此外，Mahadav 等和 Oliver 等(2003)還發(fā)現(xiàn)寄生蜂寄生粉虱和蚜蟲會導(dǎo)致寄主體內(nèi)共生菌(Symbiotic bacteria)發(fā)生增殖，而寄生蜂的羽化率相對減少，表明共生菌可以增強(qiáng)寄主對寄生蜂的抵抗力。

2.2 寄生蜂對寄主生長發(fā)育的調(diào)控

為了更好地完成整個發(fā)育過程，寄生蜂會對寄主的發(fā)育進(jìn)行調(diào)控。調(diào)控方式主要包括抑制寄主發(fā)育或促進(jìn)寄主早熟變態(tài)。但無論是哪種方式，最終目的都是使寄生蜂和寄主保持同步發(fā)育。對于麗蚜小蜂來說，無論寄生哪個齡期的煙粉虱若蟲，在寄主未蛻皮進(jìn)入最大齡期之前，寄生蜂幼蟲都不會發(fā)育到 3 齡(Hu et al.，2002)。Pennacchio 等(1995)用放射免疫檢定法對豌豆長管蚜Acyrthosiphon pisum Harris 高齡幼蟲的蛻皮激素滴度進(jìn)行測定，發(fā)現(xiàn)寄生組滴度明顯升高，表明蚜繭蜂Aphidius ervi Haliday 促進(jìn)了寄主的早熟變態(tài)。錢明惠等(2006)利用反向高效液相色譜法(RP-HPLC)對被雙斑恩蚜小蜂寄生后的煙粉虱體內(nèi)保幼激素和20-羥基蛻皮酮的滴度進(jìn)行了測定，結(jié)果發(fā)現(xiàn)被寄生的煙粉虱高齡若蟲保幼激素滴度顯著提高，而20-羥基蛻皮酮的滴度則顯著下降。此外，天蛾絨繭蜂Apanteles congregates Say寄生煙草天蛾Manduca sexta 后抑制了保幼激素酯酶活性，使得寄主血淋巴中保幼激素含量很高。上述研究說明這兩種蜂抑制了寄主發(fā)育過程。除了對寄主的內(nèi)分泌進(jìn)行調(diào)控外，寄生蜂還會調(diào)節(jié)寄主體內(nèi)營養(yǎng)物質(zhì)含量。日本柄瘤蚜繭蜂Lysiphlebus japonicas Ashmead 寄生黑豆蚜Aphis craccivora Koch 后，寄主體內(nèi)游離氨基酸總濃度升高，而血淋巴中蛋白質(zhì)和海藻糖濃度則明顯降低(甘明等，2003)。被煙蚜繭蜂Aphidius gifuensis Ashmead 寄生的煙蚜Myzus persicae Sulzer 體內(nèi)總蛋白質(zhì)濃度和可溶性糖濃度均低于對照，而甘油酯含量現(xiàn)增加后降低(劉金文等，2011)。豌豆長管蚜被蚜繭蜂寄生后體內(nèi)血淋巴中甘油酯和蛋白質(zhì)含量顯著高于正常組(Pennacchio et al.，1995)。此外，李敏等(2013)對煙粉虱4 齡若蟲的蛋白質(zhì)含量進(jìn)行檢測，發(fā)現(xiàn)寄生組蛋白質(zhì)含量在寄生后24 h 和72 h 顯著低于對照。芳基貯存蛋白(Arylphorin)是昆蟲變態(tài)過程中的儲存蛋白。煙蚜夜蛾Heliothis virescens 幼蟲被藏紅足側(cè)溝繭蜂Microplitis croceipes 寄生后芳基貯存蛋白轉(zhuǎn)錄水平顯著降低，延緩發(fā)育(Dong et al.，1996)。以上研究表明寄生蜂通過改變寄主體內(nèi)營養(yǎng)物質(zhì)及激素水平，在保證自身營養(yǎng)需求的情況下對寄主的發(fā)育進(jìn)度進(jìn)行了調(diào)控。

2.3 寄生蜂對寄主能量代謝的調(diào)控

能量代謝是生物體獲取能量、維持正常生命活動的途徑。肌肉活動、環(huán)境溫度等是影響能量代謝的常見因素，而各種環(huán)境脅迫也會促使生物體能量代謝速率發(fā)生變化。三羧酸循環(huán)是糖類、脂類、氨基酸的最終代謝通路，也是生物體獲取能量的主要方式。研究結(jié)果表明，高溫、低氧會抑制昆蟲體內(nèi)參與三羧酸循環(huán)的酶的活動或阻礙控制酶合成的基因表達(dá)(An et al.，2009;Ahn et al.，2013)。七星瓢蟲Coccinella septempunctata滯育過程中蘋果酸脫氫酶和異檸檬酸脫氫酶基因分別出現(xiàn)上、下調(diào)表達(dá)，以保證低能量代謝(劉遙，2014)。一種繭蜂科寄生蜂Toxoneuron nigriceps在胚胎發(fā)育期間，寄主體內(nèi)涉及三羧酸循環(huán)的氨基酸水平發(fā)生變化(Consoli ＆ Vinson，2004)。Visser 等(2010)對24個寄生蜂物種進(jìn)行了脂肪水平的檢測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)其中18種都缺乏脂肪合成能力，且被檢測的大部分膜翅目寄生蜂均無法進(jìn)行脂肪積累。目前尚未有報道證明粉虱、蚜蟲的寄生蜂也缺少脂肪合成途徑，但有研究表明，喂食蜂蜜水的麗蚜小蜂與未飼喂蜂蜜水的麗蚜小蜂相比，前者對溫室白粉虱的寄生率、致死率以及產(chǎn)卵速度均顯著高于后者(王青等，1992)。上述研究從一定程度上證明寄生蜂可調(diào)控寄主能量代謝，但目前該方面的報道并不多，還有待進(jìn)一步地研究和證明。

3 展望

半翅目害蟲個體小、繁殖快、種群數(shù)量大、寄主范圍廣且對化學(xué)藥劑易產(chǎn)生抗性，對農(nóng)作物、蔬菜、果樹、花卉等都有很大的危害。寄生蜂作為天敵生物防治中的優(yōu)勢作用物，有著良好的應(yīng)用前景。截至現(xiàn)在，國內(nèi)外對粉虱、蚜蟲及其寄生蜂間互作機(jī)制的研究主要集中在生物學(xué)特性、化學(xué)通訊、系統(tǒng)發(fā)育及控害評價等方面(Chen et al.，2013;Pang et al.，2011)，而對生理機(jī)制的研究相對較少，涉及分子水平的研究更是十分稀缺。研究寄生蜂調(diào)控寄主的分子機(jī)制不僅可以進(jìn)一步了解昆蟲的生命活動本質(zhì)，而且能夠拓展寄生蜂的應(yīng)用領(lǐng)域，從種群的田間釋放到寄生因子的提取制藥，為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)服務(wù)。目前，僅明確寄生蜂可調(diào)控粉虱、蚜蟲的發(fā)育過程，但對二者自身免疫防御策略以及寄生蜂對免疫的反調(diào)控機(jī)制認(rèn)識尚不完善，相關(guān)報道也有限。此外，涉及能量代謝的研究多以昆蟲缺氧、滯育為背景，而鮮有研究寄生蜂對寄主能量代謝的影響。寄主昆蟲被寄生后呼吸速率如何改變，機(jī)體產(chǎn)能增強(qiáng)還是減弱，這些方面都有待進(jìn)一步探討研究。

此前寄生蜂調(diào)控寄主的分子機(jī)制研究大多僅涉及單個或少數(shù)幾個基因(Williams et al.，2006)。隨著組學(xué)技術(shù)的進(jìn)步，人們開始更加關(guān)注寄生行為導(dǎo)致的大批量發(fā)生差異表達(dá)的基因和僅在寄生后出現(xiàn)表達(dá)或沉默的基因。近些年來，大規(guī)?；驕y序手段越來越多地被應(yīng)用到對寄生蜂調(diào)控寄主分子機(jī)制的研究當(dāng)中(Etebari et al.，2011;Tang et al.，2014)。在3種金小蜂的基因組測序完成后，寄生蜂和寄主相互作用的研究已經(jīng)進(jìn)入了功能基因組時代(林哲等，2013)?；虮磉_(dá)譜、功能基因組學(xué)和蛋白質(zhì)組學(xué)等手段的利用將幫助人們更加全面、深入地了解寄生蜂調(diào)控寄主的分子機(jī)制，對害蟲進(jìn)行廣譜生物防治綜合策略的制定提供重要的參考。

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