唐 寧， 陳信波

(1. 湖南農(nóng)業(yè)大學(xué) 作物基因工程湖南省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，長(zhǎng)沙410128； 2. 湖南農(nóng)業(yè)大學(xué) 生物科技學(xué)院，長(zhǎng)沙410128)

轉(zhuǎn)錄因子是通過(guò)特定的方式激活或抑制目的基因的表達(dá)，使其以特定強(qiáng)度在特定的時(shí)間和空間表達(dá)，來(lái)調(diào)控細(xì)胞的發(fā)育、增殖和新陳代謝等生理生化反應(yīng)。MYB轉(zhuǎn)錄因子家族是一個(gè)龐大的轉(zhuǎn)錄因子家族，廣泛地存在于所有真核生物中。第一個(gè)MYB基因v-MYB是在禽類成髓細(xì)胞瘤病毒(avian myeloblastosis virus)中發(fā)現(xiàn)的一個(gè)癌基因，因此人們把這一類的基因都稱為MYB基因。隨后科學(xué)家還發(fā)現(xiàn)了它在脊椎動(dòng)物體內(nèi)對(duì)應(yīng)的原癌基因c-MYB、A-MYB和B-MYB。隨著進(jìn)一步的研究，科學(xué)家們逐漸發(fā)現(xiàn)這一類基因存在于昆蟲(chóng)、真菌和霉菌等生物中。植物中第一個(gè)被發(fā)現(xiàn)的MYB基因是玉米中的COLORED1，它參與了玉米花青素的合成調(diào)控。動(dòng)物中通常只有4～5個(gè)MYB基因，而植物中的MYB基因的數(shù)量較多，每個(gè)物種基因組內(nèi)一般有100～200個(gè)[1]，如擬南芥中有196個(gè)，水稻中有185個(gè)[2]。數(shù)量豐富的MYB轉(zhuǎn)錄因子基因主要在植物的發(fā)育、次級(jí)代謝產(chǎn)物的合成、植物激素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)以及植物對(duì)逆境的響應(yīng)中起著重要的作用[3]。近年來(lái)，高溫干旱等極端天氣頻繁出現(xiàn)，與此同時(shí)眾多與逆境響應(yīng)相關(guān)的植物MYB轉(zhuǎn)錄因子被分離并鑒定出功能。因此，本文將對(duì)近年來(lái)植物MYB轉(zhuǎn)錄因子在干旱、高溫、低溫和高鹽等不同非生物逆境應(yīng)答中作用的研究進(jìn)展進(jìn)行綜述。

1 MYB轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)

MYB轉(zhuǎn)錄因子家族是一類含有長(zhǎng)50～53個(gè)氨基酸殘基的高度保守的MYB結(jié)構(gòu)域的轉(zhuǎn)錄因子。一般在MYB 蛋白中含有1～3 個(gè)串聯(lián)的、不完全重復(fù)的MYB 結(jié)構(gòu)域(1R-、2R-和3R-MYB)， MYB結(jié)構(gòu)域主要是在肽鏈的N末端，但是近些年發(fā)現(xiàn)有的也存在于C末端[4]。MYB結(jié)構(gòu)域序列中每隔18～19個(gè)氨基酸殘基出現(xiàn)的色氨酸殘基(或者疏水性氨基酸殘基)參與了肽段空間結(jié)構(gòu)中疏水核心的形成。然后，這些保守的氨基酸殘基再進(jìn)一步使MYB結(jié)構(gòu)域折疊成螺旋-轉(zhuǎn)角-螺旋(H-T-H)結(jié)構(gòu)，從而形成MYB轉(zhuǎn)錄因子的DNA結(jié)合域。

2 MYB轉(zhuǎn)錄因子的分類

MYB轉(zhuǎn)錄因子的分類是根據(jù)MYB結(jié)構(gòu)域的個(gè)數(shù)的不同。植物中的MYB 類轉(zhuǎn)錄因子起初被分為3個(gè)亞族(1R-、2R-和3R-MYB)，但現(xiàn)在由于發(fā)現(xiàn)有4或5個(gè)MYB結(jié)構(gòu)域的MYB轉(zhuǎn)錄因子而被分為4個(gè)亞族，分別為1R-MYB、2R-MYB(R2R3-MYB)、3R-MYB(R1R2R3-MYB)和非典型MYB[5]。原癌基因編碼的c-MYB蛋白的3個(gè)MYB結(jié)構(gòu)域分別為R1、R2和R3，因此其他MYB蛋白根據(jù)其結(jié)構(gòu)域相似性而分類為R1、R2和R3。1R-MYB亞族在植物中數(shù)量較多，包括R1/2、MYB-related和其他一些只有一個(gè)MYB結(jié)構(gòu)域的MYB轉(zhuǎn)錄因子，如StMYB1R-1[6]、MYBS3[7]和LcMYB1[8]。2R-MYB亞族MYB轉(zhuǎn)錄因子，含有兩個(gè)MYB結(jié)構(gòu)域，是植物中數(shù)量最多的一類MYB轉(zhuǎn)錄因子，因此也研究的最多，如 MYB60[9]、TaMYB30-B[10]和NbPHAN[11]。3R-MYB亞族MYB轉(zhuǎn)錄因子，它們含有3個(gè)MYB結(jié)構(gòu)域，在植物中數(shù)量較少，如TaMYB3R1[12]。非典型MYB亞族含有4或5個(gè)MYB結(jié)構(gòu)域，植物中數(shù)量稀少，一般只有1～2個(gè)，如AT3G18100和LOC_Os07g04700[5]。

表1 近年發(fā)現(xiàn)的參與非生物逆境響應(yīng)的植物MYB基因

3 植物MYB轉(zhuǎn)錄因子在非生物逆境脅迫響應(yīng)中的作用

自然界中存在著多種非生物脅迫如干旱、高溫、低溫和高鹽等，它們嚴(yán)重影響植物的生長(zhǎng)和發(fā)育，并且是造成糧食生產(chǎn)降低的重要因素。植物對(duì)非生物逆境的響應(yīng)涉及到細(xì)胞內(nèi)一系列逆境響應(yīng)基因的表達(dá)調(diào)控。近幾年鑒定出一批新的參與各種植物非生物逆境響應(yīng)的MYB轉(zhuǎn)錄因子，并對(duì)其作用機(jī)理進(jìn)行了研究，表1為這些基因的主要作用機(jī)理。

3.1 植物MYB轉(zhuǎn)錄因子在干旱脅迫響應(yīng)中的作用

干旱缺水是限制植物生長(zhǎng)和作物產(chǎn)量的最嚴(yán)重因素之一。它可以引起植物體內(nèi)多種生理生化反應(yīng)變化，包括氣孔關(guān)閉、光合作用與細(xì)胞生長(zhǎng)的抑制以及呼吸作用的增強(qiáng)，與此同時(shí)植物也會(huì)在細(xì)胞和分子層面上去適應(yīng)干旱脅迫，如產(chǎn)生逆境脅迫響應(yīng)相關(guān)的蛋白，積累滲透平衡物。而這些適應(yīng)都離不開(kāi)逆境脅迫響應(yīng)信號(hào)網(wǎng)絡(luò)和轉(zhuǎn)錄因子。

脫落酸(ABA)是一種廣譜植物激素不僅參與調(diào)節(jié)氣孔開(kāi)放,生長(zhǎng)和發(fā)育，還協(xié)調(diào)各種逆境信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑。依據(jù)與ABA的相關(guān)性，信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑可分為兩類：ABA依賴型和ABA非依賴型。小麥中的TaMYB33受ABA介導(dǎo)的逆境響應(yīng)信號(hào)調(diào)控，通過(guò)積累滲透壓調(diào)節(jié)物和提高細(xì)胞活性氧清除能力來(lái)提高植物對(duì)干旱和鹽的耐受性[21]。而Zhang等[10]的研究發(fā)現(xiàn)小麥TaMYB30-B過(guò)表達(dá)植株在種子萌發(fā)和幼苗階段相對(duì)于野生型植株表現(xiàn)出更好的耐旱性。但是其過(guò)表達(dá)植株對(duì)外源ABA沒(méi)有響應(yīng)，而且體內(nèi)兩個(gè)ABA非依賴型途徑逆境相關(guān)基因RD29A和ERD1的表達(dá)量明顯增高。這說(shuō)明了MYB轉(zhuǎn)錄因子不僅可參與ABA依賴型途徑的逆境脅迫響應(yīng)，也有參與ABA非依賴型途徑的逆境脅迫響應(yīng)。

過(guò)去發(fā)現(xiàn)的參與非生物逆境響應(yīng)的MYB轉(zhuǎn)錄因子大多為2R-MYB亞族，這是由于這個(gè)亞族數(shù)量最多，同時(shí)研究的最多。StMYB1R-1是Shin等[6]在馬鈴薯中發(fā)現(xiàn)一個(gè)含有MYB-like結(jié)構(gòu)域的1R-MYB轉(zhuǎn)錄因子基因。干旱脅迫下StMYB1R-1過(guò)表達(dá)轉(zhuǎn)基因植株的氣孔關(guān)閉，水分散失減少，植物體內(nèi)與干旱脅迫相關(guān)的基因AtHB-7、RD28、ALDH和ERD15的表達(dá)量上調(diào)，并表現(xiàn)出明顯的耐旱性。Shan等[22]把菊花中的一個(gè)2R-MYB亞族基因CmMYB2轉(zhuǎn)入擬南芥中，發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因植株的多個(gè)逆境相關(guān)基因表達(dá)上升，特別是ABA合成基因ABA1和ABA2，從而提高植株對(duì)干旱的耐受能力。TaMYB3R1是一個(gè)3R-MYB亞族的轉(zhuǎn)錄因子，能與MSA順式作用原件結(jié)合，參與了干旱、鹽和低溫脅迫的響應(yīng)[12]。以上研究表明MYB中1R-、2R-和3R-MYB都可能參與非生物逆境脅迫的響應(yīng)。

3.2 植物MYB轉(zhuǎn)錄因子在高溫脅迫響應(yīng)中的作用

近年來(lái)在中國(guó)南方主要糧食產(chǎn)區(qū)頻繁出現(xiàn)異常高溫天氣，對(duì)糧食生產(chǎn)造成了巨大的影響。高溫直接影響著作物的生長(zhǎng)發(fā)育，特別是生殖生長(zhǎng)階段雄性生殖器官的發(fā)育，這直接影響到糧食產(chǎn)量。高溫能影響植物細(xì)胞內(nèi)多種生理生化反應(yīng)，如光合作用、三羧酸循環(huán)、糖酵解和黃烷酮醇與花青素的代謝等[29]。

近年來(lái)鑒定出的在高溫脅迫響應(yīng)中有顯著作用的植物MYB轉(zhuǎn)錄因子很少。El-Kereamy等[15]發(fā)現(xiàn)OsMYB55基因的過(guò)表達(dá)能使得水稻在高溫脅迫下生長(zhǎng)發(fā)育正常且產(chǎn)量比未轉(zhuǎn)基因?qū)φ仗岣?。研究表明轉(zhuǎn)錄因子OsMYB55能直接激活OsGS1;2、GAT1和GAD1等谷氨酸代謝相關(guān)基因。OsMYB55的過(guò)量表達(dá)使轉(zhuǎn)基因植株細(xì)胞內(nèi)的總氨基酸、谷氨酸、γ-氨基丁酸、脯氨酸和精氨酸的含量上升，這些代謝產(chǎn)物直接或間接提高了植物對(duì)逆境的耐受性。

在高溫脅迫下植物轉(zhuǎn)錄組的芯片分析結(jié)果表明有許多MYB轉(zhuǎn)錄因子參與了高溫逆境的響應(yīng)。Zhang等[30]在高溫下水稻幼穗的基因表達(dá)譜分析中發(fā)現(xiàn)有9個(gè)(R1)R2R3，7個(gè)MYB-related和3個(gè)非典型MYB轉(zhuǎn)錄因子對(duì)高溫有響應(yīng)。Liu等[31]也在熱激后葡萄葉片轉(zhuǎn)錄組分析中發(fā)現(xiàn)有MYB轉(zhuǎn)錄因子參與了高溫脅迫響應(yīng)。

3.3 植物MYB轉(zhuǎn)錄因子在低溫脅迫響應(yīng)中的作用

低溫脅迫可以導(dǎo)致萌發(fā)率下降，幼苗發(fā)育不良，萎黃病，減少葉擴(kuò)張和萎蔫，也可能導(dǎo)致植物組織的死亡。冷馴化可以提高植物自身在低溫環(huán)境下的低溫耐受性，而沒(méi)有經(jīng)過(guò)冷馴化的植物直接置于低溫環(huán)境下會(huì)對(duì)植株造成巨大的傷害。植物的低溫馴化所涉及到的轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)包括了許多低溫逆境響應(yīng)的轉(zhuǎn)錄因子和含有對(duì)應(yīng)順式作用原件的啟動(dòng)子的下游基因。

Su等[6]發(fā)現(xiàn)MYBS3參與水稻對(duì)低溫逆境的響應(yīng)，但卻并非通過(guò)DREB/CBF信號(hào)通路途徑。與研究的較多的DREB/CBF信號(hào)通路對(duì)逆境響應(yīng)快而短的特點(diǎn)不同，OsMYB3R-2對(duì)低溫逆境響應(yīng)比較慢。他們認(rèn)為植物中可能存在著一條新的信號(hào)通路，與DREB/CBF信號(hào)通路形成短期和長(zhǎng)期的低溫逆境響應(yīng)的互補(bǔ)。

不僅如此，科學(xué)家還發(fā)現(xiàn)了多個(gè)MYB轉(zhuǎn)錄因子同時(shí)參與了低溫、干旱和高鹽的響應(yīng)。Yang等[26]研究發(fā)現(xiàn)OsMYB2過(guò)表達(dá)植株中可溶性糖和脯氨酸含量上升，并發(fā)現(xiàn)其細(xì)胞內(nèi)脯氨酸合成酶和轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因等逆境相關(guān)基因表達(dá)量上升，同時(shí)抗氧化酶的活性升高，對(duì)低溫、鹽害和干旱逆境脅迫的耐受性都明顯增強(qiáng)。Cao等[28]在對(duì)蘋(píng)果中與逆境響應(yīng)有關(guān)的MYB轉(zhuǎn)錄因子研究時(shí)發(fā)現(xiàn)MdoMYB121的過(guò)表達(dá)能提高蘋(píng)果對(duì)低溫、鹽害和干旱等多種非生物逆境的耐受性。這是因?yàn)橹参飳?duì)于逆境脅迫的響應(yīng)是由一個(gè)多重復(fù)雜的信號(hào)網(wǎng)絡(luò)調(diào)控，但是不同逆境脅迫響應(yīng)所涉及到的信號(hào)傳遞模式卻有很大的重疊，所以一些轉(zhuǎn)錄因子可能參與了多種逆境脅迫響應(yīng)。

3.4 植物MYB轉(zhuǎn)錄因子在高鹽脅迫響應(yīng)的作用

鹽害會(huì)嚴(yán)重影響作物的生長(zhǎng)、發(fā)育和產(chǎn)量。植物通過(guò)一系列的特殊機(jī)制去適應(yīng)高鹽的環(huán)境，其中包括提高積累滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，主動(dòng)向細(xì)胞外排出Na+以及提高細(xì)胞抗氧化能力。

Liu等[24]從小麥中分離出的TaPIMP1參與了生物和非生物逆境的響應(yīng)，它也可能是小麥中第一個(gè)被發(fā)現(xiàn)同時(shí)參與生物和非生物逆境響應(yīng)的MYB基因。研究發(fā)現(xiàn)TaPIMP1轉(zhuǎn)基因煙草植株中PAL和SOD的活性明顯高于野生型，并對(duì)高鹽、干旱、過(guò)氧化物和青枯病表現(xiàn)出更好的耐受性。Cheng等[8]過(guò)表達(dá)羊草LcMYB1基因的擬南芥轉(zhuǎn)基因植株中參與脯氨酸生物合成中限速反應(yīng)步驟的AtP5CS1表達(dá)量增高，從而使游離脯氨酸含量上升，同時(shí)細(xì)胞內(nèi)可溶性糖含量升高，MDA含量降低，植株對(duì)鹽害表現(xiàn)出更強(qiáng)的耐受性。Cui等[18]研究證明了AtMYB20直接作用于ABI1和AtPP2CA，通過(guò)抑制這兩個(gè)ABA信號(hào)通路的負(fù)調(diào)控基因表達(dá)，增強(qiáng)植物對(duì)高鹽的耐受性。

在發(fā)現(xiàn)大量對(duì)非生物逆境起正調(diào)控作用的MYB轉(zhuǎn)錄因子的同時(shí)，科學(xué)家們還發(fā)現(xiàn)了起負(fù)調(diào)控作用的MYB轉(zhuǎn)錄因子。Kim等[17]發(fā)現(xiàn)AtMyb73對(duì)高鹽逆境有響應(yīng)，但是對(duì)ABA沒(méi)有響應(yīng)，同時(shí)該基因的兩個(gè)突變體atmyb73 ko和atmyb73 eko的幼苗比野生型對(duì)鹽脅迫的耐受性更好。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)突變體中ABA非依賴型鹽響應(yīng)基因SOS1和SOS3表達(dá)量顯著升高，這說(shuō)明AtMYB73可能通過(guò)SOS途徑對(duì)植物鹽逆境響應(yīng)起負(fù)調(diào)控作用。

4 總結(jié)

植物MYB轉(zhuǎn)錄因子參與植物細(xì)胞內(nèi)多種生理生化反應(yīng)，能從多個(gè)方面參與植物對(duì)非生物逆境的應(yīng)答，如調(diào)控生長(zhǎng)發(fā)育，影響代謝產(chǎn)物的合成和影響激素信號(hào)等。除了以上介紹的逆境外，MYB轉(zhuǎn)錄因子還被證實(shí)參與了UV-B和缺磷等非生物逆境，如HbMyb1[32]和BnPHR1[33]。另外對(duì)黃酮類和花青素代謝的調(diào)控也是MYB轉(zhuǎn)錄因子的一個(gè)研究熱點(diǎn)。花青素能調(diào)節(jié)滲透壓的平衡，黃酮類化合物和花青素都有抗氧化和抗炎癥的作用，并在植物對(duì)多種逆境脅迫環(huán)境的抵抗中發(fā)揮作用。到目前為止發(fā)現(xiàn)了許多調(diào)節(jié)黃酮類和花青素代謝的MYB轉(zhuǎn)錄因子，如SbMYBP2和SbMYBP7[34]，還發(fā)現(xiàn)其中有一些受溫度等條件調(diào)控，如MYB4[35]。而且Mdmyb10被研究發(fā)現(xiàn)通過(guò)調(diào)節(jié)黃酮類代謝，影響花青素的含量等途徑影響植物的耐旱性[13]。這提示我們這些調(diào)節(jié)黃酮類和花青素的MYB轉(zhuǎn)錄因子也有可能參與植物對(duì)逆境的響應(yīng)。有趣的是第一個(gè)被發(fā)現(xiàn)的植物MYB基因COLORED1就被證實(shí)參與了花青素的合成。

目前MYB轉(zhuǎn)錄因子在非生物逆境方面的研究仍主要集中于2R-MYB亞族，但是1R-和3R-MYB亞族也被發(fā)現(xiàn)可能參與非生物逆境的響應(yīng)。在發(fā)現(xiàn)參與逆境響應(yīng)的MYB轉(zhuǎn)錄因子的同時(shí)，科學(xué)家們還對(duì)部分MYB轉(zhuǎn)錄因子所調(diào)控的下游基因和涉及的信號(hào)途徑進(jìn)行了一定的研究，但是并沒(méi)有清晰地描繪出一個(gè)完整的信號(hào)網(wǎng)絡(luò)和MYB轉(zhuǎn)錄因子在整個(gè)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中的定位。這可能是由于許多轉(zhuǎn)錄因子在功能上有重疊和表達(dá)水平極低時(shí)很難檢測(cè)。因此對(duì)MYB轉(zhuǎn)錄因子所參與的信號(hào)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的研究仍處于新興階段。隨著新技術(shù)的出現(xiàn)，蛋白質(zhì)-DNA相互作用的檢測(cè)更快，分辨率更高，MYB轉(zhuǎn)錄因子的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的研究將會(huì)飛速發(fā)展。這也能促進(jìn)了對(duì)新的參與非生物逆境的MYB轉(zhuǎn)錄因子的發(fā)現(xiàn)和功能研究，為完善整個(gè)植物逆境信號(hào)網(wǎng)絡(luò)奠定基礎(chǔ)。同時(shí)，近年來(lái)高溫干旱等極端天氣頻繁出現(xiàn)，糧食作物的穩(wěn)產(chǎn)與高產(chǎn)顯得同樣重要，因此提高作物的耐逆性也是作物種質(zhì)改造的一大方向。MYB轉(zhuǎn)錄因子在非生物逆境方面的研究也為抗逆境作物的基因工程改良提供了理論基礎(chǔ)。

參考文獻(xiàn):

[1]Prouse M B, Campbell M M. The interaction between MYB proteins and their target DNA binding sites[J]. Biochim Biophys Acta, 2012, 1819(1): 67-77.

[2]Dubos C, Stracke R, Grotewold E, et al. MYB transcription factors inArabidopsis[J]. Trends Plant Sci, 2010(10): 573-581.

[3]Tombuloglu H, Kekec G, Sakcali M S, et al. Transcriptome-wide identification of R2R3-MYB transcription factors in barley with their boron responsive expression analysis[J]. Mol Genet Genomics, 2013, 288(3/4): 141-155.

[4]Linger B R, Price C M. Conservation of telomere protein complexes: shuffling through evolution[J]. Crit Rev Biochem Mol Biol, 2009, 44(6): 434-446.

[5]Katiyar A, Smita S, Lenka S K, et al. Genome-wide classification and expression analysis of MYB transcription factor families in rice andArabidopsis[J]. BMC Genomics, 2012, 13: 544.

[6]Shin D, Moon S J, Han S, et al. Expression of StMYB1R-1, a novel potato single MYB-like domain transcription factor, increases drought tolerance[J]. Plant Physiol, 2011, 155(1): 421-432.

[7]Su C F, Wang Y C, Hsieh T H, et al. A novel MYBS3-dependent pathway confers cold tolerance in rice[J]. Plant Physiol, 2010, 153(1): 145-158.

[8]Cheng L, Li X, Huang X, et al. Overexpression of sheepgrass R1-MYB transcription factor LcMYB1 confers salt tolerance in transgenicArabidopsis[J]. Plant Physiol Biochem, 2013, 70: 252-260.

[9]Oh J E, Kwon Y, Kim J H, et al. A dual role for MYB60 in stomatal regulation and root growth ofArabidopsisthalianaunder drought stress[J]. Plant Mol Biol, 2011, 77(1/2): 91-103.

[10]Zhang L, Zhao G, Xia C, et al. A wheat R2R3-MYB gene, TaMYB30-B, improves drought stress tolerance in transgenicArabidopsis[J]. J Exp Bot, 2012, 63(16): 5873-5885.

[11]Huang C, Hu G, Li F, et al. NbPHAN, a MYB transcriptional factor, regulates leaf development and affects drought tolerance inNicotianabenthamiana[J]. Physiol Plant, 2013, 149(3): 297-309.

[12]Cai H, Tian S, Liu C, et al. Identification of a MYB3R gene involved in drought, salt and cold stress in wheat (TriticumaestivumL.) [J]. Gene, 2011, 485(2): 146-152.

[13]Gao J J, Zhang Z, Peng R H, et al. Forced expression of Mdmyb10, a myb transcription factor gene from apple, enhances tolerance to osmotic stress in transgenicArabidopsis[J]. Mol Biol Rep, 2011, 38(1): 205-211.

[14]Galbiati M, Matus J T, Francia P, et al. The grapevine guard cell-related VvMYB60 transcription factor is involved in the regulation of stomatal activity and is differentially expressed in response to ABA and osmotic stress[J]. BMC Plant Biol, 2011, 11: 142, doi: 10.1186/1471-2229-11-142.

[15]El-Kereamy A, Bi Y M, Ranathunge K, et al. The rice R2R3-MYB transcription factor OsMYB55 is involved in the tolerance to high temperature and modulates amino acid metabolism[J]. PLoS One, 2012, 7(12): e52030.

[16]Park M R, Yun K Y, Mohanty B, et al. Supra-optimal expression of the cold-regulated OsMyb4 transcription factor in transgenic rice changes the complexity of transcriptional network with major effects on stress tolerance and panicle development[J]. Plant Cell Environ, 2010, 33(12): 2209-2230.

[17]Kim J H, Nguyen N H, Jeong C Y, et al. Loss of the R2R3 MYB, AtMyb73, causes hyper-induction of the SOS1 and SOS3 genes in response to high salinity inArabidopsis[J]. J Plant Physiol, 2013, 170(16): 1461-1465.

[18]Cui M H, Yoo K S, Hyoung S, et al. An Arabidopsis R2R3-MYB transcription factor, AtMYB20, negatively regulates type 2C serine/threonine protein phosphatases to enhance salt tolerance[J]. FEBS Lett, 2013, 587(12): 1773-1778.

[19]Xie Z, Li D, Wang L, et al. Role of the stomatal development regulators FLP/MYB88 in abiotic stress responses[J]. Plant J, 2010, 64(5): 731-739.

[20]Rahaie M, Xue G P, Naghavi M R, et al. A MYB gene from wheat (TriticumaestivumL.) is up-regulated during salt and drought stresses and differentially regulated between salt-tolerant and sensitive genotypes[J]. Plant Cell Rep, 2010, 29(8): 835-844.

[21]Qin Y, Wang M, Tian Y, et al. Over-expression of TaMYB33 encoding a novel wheat MYB transcription factor increases salt and drought tolerance inArabidopsis[J]. Mol Biol Rep, 2012, 39(6): 7183-7192.

[22]Shan H, Chen S, Jiang J, et al. Heterologous expression of the chrysanthemum R2R3-MYB transcription factor CmMYB2 enhances drought and salinity tolerance, increases hypersensitivity to ABA and delays flowering inArabidopsisthaliana[J]. Mol Biotechnol, 2012, 51(2): 160-173.

[23]Zhang L, Zhao G, Xia C, et al. Overexpression of a wheat MYB transcription factor gene, TaMYB56-B, enhances tolerances to freezing and salt stresses in transgenicArabidopsis[J]. Gene, 2012, 505(1): 100-107.

[24]Liu H, Zhou X, Dong N, et al. Expression of a wheat MYB gene in transgenic tobacco enhances resistance toRalstoniasolanacearum, and to drought and salt stresses[J]. Funct Integr Genomics, 2011, 11(3): 431-443.

[25]Zhang Z, Liu X, Wang X, et al. An R2R3 MYB transcription factor in wheat, TaPIMP1, mediates host resistance toBipolarissorokinianaand drought stresses through regulation of defense-and stress-related genes[J]. New Phytol, 2012, 196(4): 1155-1170.

[26]Yang A, Dai X, Zhang W H. A R2R3-type MYB gene, OsMYB2, is involved in salt, cold, and dehydration tolerance in rice[J]. J Exp Bot, 2012, 63(7): 2541-2556.

[27]Wang R K, Cao Z H, Hao Y J. Overexpression of a R2R3 MYB gene MdSIMYB1 increases tolerance to multiple stresses in transgenic tobacco and apples[J]. Physiol Plant, 2014, 150(1):76-87.

[28]Cao Z H, Zhang S Z, Wang R K, et al. Genome wide analysis of the apple MYB transcription factor family allows the identification of MdoMYB121 gene confering abiotic stress tolerance in plants[J]. PLoS One, 2013, 8(7): e69955.

[29]Zhang X, Rerksiri W, Liu A, et al. Transcriptome profile reveals heat response mechanism at molecular and metabolic levels in rice flag leaf[J]. Gene, 2013, 530(2): 185-192.

[30]Zhang X, Li J, Liu A, et al. Expression profile in rice panicle: insights into heat response mechanism at reproductive stage[J]. PLoS One, 2012, 7(11): e49652.

[31]Liu G T, Wang J F, Cramer G, et al. Transcriptomic analysis of grape (VitisviniferaL.) leaves during and after recovery from heat stress[J]. BMC Plant Biol, 2012, 12: 174,. doi: 10.1186/1471-2229-12-174.

[32]Peng S Q, Wu K X, Huang G X, et al. HbMyb1, a Myb transcription factor fromHeveabrasiliensis, suppresses stress induced cell death in transgenic tobacco[J]. Plant Physiol Biochem, 2011, 49(12): 1429-1435.

[33]Ren F, Guo Q Q, Chang L L, et al.BrassicanapusPHR1 gene encoding a MYB-like protein functions in response to phosphate starvation[J]. PLoS One, 2012, 7(8): e44005.

[34]Yuan Y, Wu C, Liu Y, et al. et al. TheScutellariabaicalensisR2R3-MYB transcription factors modulates flavonoid biosynthesis by regulating GA metabolism in transgenic tobacco plants[J]. PLoS One, 2013, 8(10): e77275.

[35]Azuma A, Yakushiji H, Koshita Y, et al. Flavonoid biosynthesis-related genes in grape skin are differentially regulated by temperature and light conditions[J]. Planta, 2012, 236(4): 1067-1080.