張培軍 鐘鑒宏 馬良 陳潔 游雪梅 趙偉華

1. 廣西醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院肝膽外科，廣西 南寧，530021；2. 保定市第一中心醫(yī)院普外一科，河北 保定，071051；3. 望都縣醫(yī)院普外科，河北 保定，071051

肝切除術治療合并肝門靜脈高壓的肝細胞癌患者的療效與安全性

張培軍1,2 鐘鑒宏1 馬良1 陳潔1 游雪梅1 趙偉華3

1. 廣西醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院肝膽外科，廣西 南寧，530021；2. 保定市第一中心醫(yī)院普外一科，河北 保定，071051；3. 望都縣醫(yī)院普外科，河北 保定，071051

背景與目的：肝細胞癌(hepatocellular carcinoma，HCC)患者肝硬化伴有肝門靜脈高壓的比例很高，肝門靜脈高壓明顯增加肝切除術治療中出血和術后肝功能衰竭的風險。本文旨在評價肝切除術治療合并肝門靜脈高壓HCC患者的療效、安全性，以及肝門靜脈高壓患者的肝切除術的適應證。方法：回顧性分析2006年1月—2010年12月接受肝切除術治療的564例肝功能為Child-Pugh A級的HCC患者臨床資料，其中486例患者無肝門靜脈高壓，剩余78例患者合并肝門靜脈高壓。經(jīng)傾向性分析校正組間資料平衡后，按1：1比例對患者進行配對。比較兩組接受肝切除術患者術后并發(fā)癥、術后30和90 d死亡率、總生存率和復發(fā)率。根據(jù)巴塞羅那臨床肝癌分期標準(Barcelona Clinic Liver Cancer Staging Classification，BCLC)和手術范圍大小行亞組分析。結果：肝門靜脈高壓組患者的術后并發(fā)癥、術后30和90 d死亡率均顯著高于非肝門靜脈高壓組(P＜0.05)。經(jīng)隨訪(平均32.1個月)，肝門靜脈高壓組和非肝門靜脈高壓組患者術后1、3、5年總生存率分別為75%、45%、32%和90%、66%、48%，差異有統(tǒng)計學意義(P＜0.001)；復發(fā)率分別為31%、57%、73%和26%、53%、67%，差異無統(tǒng)計學意義(P=0.53)。傾向性分析匹配后，兩組患者總生存率和復發(fā)率相比，差異均無統(tǒng)計學意義(P＞0.05)。亞組分析結果顯示，在BCLC-A期和接受小范圍肝切除術的兩組患者中，總生存率的比較差異無統(tǒng)計學意義(P＞0.05)。結論：肝門靜脈高壓并非HCC患者行肝切除術治療的絕對禁忌證。在合并肝門靜脈高壓的HCC患者中，BCLC-A期和預計行小范圍肝切除術的患者可選擇相應肝切除術。

肝細胞癌；肝門靜脈高壓；肝切除術；總生存率

肝炎、肝硬化是肝細胞癌(hepatocellular carcinoma，HCC)的主要致病因素［1］。我國HCC患者中80%以上伴有肝硬化。其中，又有相當大比例的患者合并肝門靜脈高壓［2］，直接影響了肝切除術在臨床上的應用。在HCC的各種臨床分期系統(tǒng)中，最受推崇的是巴塞羅那臨床肝癌分期標準(Barcelona Clinic Liver Cancer Staging Classification，BCLC)［3-4］。BCLC指出，合并肝門靜脈高壓的HCC患者術后肝功能衰竭的風險極高，認為肝門靜脈高壓是肝切除術的禁忌證［3］。然而，這一結論只是基于29例合并肝門靜脈高壓的HCC手術治療患者的資料制定的［5］，目前已有部分國外的小樣本回顧性研究并不認同上述結論［6-8］。本文以廣西醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院收治的患者為基線資料，試圖分析和研究部分合并肝門靜脈高壓的HCC患者是否適合接受肝切除術治療，同時探討肝切除術治療的適應證。

1 材料和方法

1.1 一般資料

回顧性分析2006年1月—2010年12月在廣西醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院行根治性肝切除術(肉眼無瘤，術后1個月經(jīng)CT或MRI復查未見肝切緣腫瘤殘留，術前甲胎蛋白高者在術后1月降至正常)的HCC患者資料。兩組患者匹配前后的基線資料見表1。

1.2 方法

觀察組(伴有肝門靜脈高壓)和對照組(未合并肝門靜脈高壓)分別有78例和486例HCC患者滿足以上條件。由于本研究屬于回顧性分析，為消除組間基線資料的不均衡導致結果偏倚，我們使用了傾向性分析方法按1:1匹配組間數(shù)據(jù)，匹配出75對共150例患者。匹配的方法如前所述［2,9］。本研究獲我院倫理委員會通過。兩組患者均接受HCC根治性切除術，根治性HCC切除術的選擇和方法如前所述［2,9-10］并參照衛(wèi)生部《原發(fā)性肝癌診療規(guī)范(2011版)》［11］。

納入標準：①開腹HCC根治性切除術；②術后病理提示為HCC；③術前肝功能Child-Pugh評分A級；④術前未行新輔助治療；⑤無嚴重心肺疾??；⑥術前5年內(nèi)及HCC診斷時未合并其他惡性腫瘤。

排除標準：①術后至復發(fā)前使用過TACE或其他抗腫瘤治療；②合并HIV、HCV或HDV感染；③酗酒、吸毒；④懷孕或哺乳的婦女。

肝門靜脈高壓的定義：觀察組患者術前合并肝門靜脈高壓的任一間接證據(jù)，胃鏡和(或)CT提示食管和(或)胃底靜脈曲張；脾臟＞5個肋單元，同時血小板＜100 000/μL。對照組患者術前無肝門靜脈高壓的間接證據(jù)［12-13］。

1.3 隨訪和觀察指標

術后半年內(nèi)每個月復查1次，半年至兩年內(nèi)每3個月復查1次，兩年后每6個月復查1次。復查內(nèi)容包括肝功能、甲胎蛋白、B超和(或)CT。復發(fā)的診斷通過兩種影像學檢查方式或一種影像學檢查聯(lián)合升高的甲胎蛋白確定。復發(fā)后治療措施的選擇結合腫瘤復發(fā)的部位、數(shù)量、肝功能，同時取得患者的知情同意。具體措施包括再次手術、射頻消融、經(jīng)肝動脈化療栓塞、對癥支持治療等。對出現(xiàn)死亡事件的患者，對死亡原因進行分析，包括腫瘤復發(fā)進展及肝功能衰竭。

本研究觀察指標包括：并發(fā)癥、圍手術期死亡率、總生存率和復發(fā)率。同時，為進一步明確肝切除術治療合并肝門靜脈高壓HCC患者的適應證，本研究針對腫瘤BCLC分期和手術切除范圍進行了亞組分析。

1.4 統(tǒng)計學處理

數(shù)據(jù)使用SPSS 19.0統(tǒng)計軟件進行處理。正態(tài)或近似正態(tài)分布的資料用描述，非正態(tài)分布的資料用中位數(shù)、極大值和極小值描述。組間連續(xù)性變量的比較用t檢驗，連續(xù)性變量中位數(shù)(M)的比較用Mann-Whitney U檢驗，分類變量率或構成比的比較用χ2檢驗。累積生存率用Kaplan-Meier法估計，兩組間差異用log-rank檢驗比較。P＜0.05為差異有統(tǒng)計學意義。

2 結 果

2.1 術后并發(fā)癥和圍手術期死亡率

術后并發(fā)癥的判斷參考Clavien-Dindo分級［14］，大多數(shù)術后并發(fā)癥為Ⅰ或Ⅱ級。肝門靜脈高壓組患者的術后并發(fā)癥發(fā)生率(21.3% vs 13.6%，P=0.03)、術后30(2.5% vs 1.0%，P=0.049)和90 d死亡率(10.3% vs 2.3%，P＜0.001)均顯著高于對照組患者。肝門靜脈高壓組患者最常見的并發(fā)癥為肝功能異常。傾向性分析匹配后，肝門靜脈高壓組患者的并發(fā)癥發(fā)生率和術后90 d死亡率亦顯著高于對照組(P＜0.05)，但術后30 d死亡率相似(表1)。

2.2 總患者數(shù)的總生存率和復發(fā)率

經(jīng)平均32.1(1～120.4)個月隨訪，肝門靜脈高壓組患者的中位生存期為48.2個月，對照組患者則為69.3個月。肝門靜脈高壓組患者的1、3、5年總生存率為75%、45%和32%，顯著低于對照組患者的1、3和5年總生存率(90%、66%和48%)，差異有統(tǒng)計學意義(P＜0.001，圖1)。在復發(fā)率方面，肝門靜脈高壓組患者的1、3和5年復發(fā)率與對照組患者相似，分別為31%、57%、73%和26%、53%、67%，差異無統(tǒng)計學意義(P=0.53)。

2.3 匹配后的總生存率和復發(fā)率

傾向性分析匹配出75對患者，組間基線資料可比(表1)。肝門靜脈高壓組患者的1、3、5年總生存率分別為77%、52%和37%，對照組則為85%、56%和42%，差異無統(tǒng)計學意義(P=0.054)。同時，兩組的1、3、5年復發(fā)率分別為30%、55%、71%和27%、52%、65%，差異亦無統(tǒng)計學意義(P=0.43)。

2.4 亞組分析

為進一步探討合并肝門靜脈高壓的HCC患者中最適合肝切除術治療的人群，我們根據(jù)BCLC腫瘤分期和肝切除術切除范圍進行了亞組分析。

在BCLC-A期的147例患者中，觀察組和對照組的1、3、5年總生存率分別為94%、77%、51%和98%、85%、60%，差異無統(tǒng)計學意義(P=0.133)。然而，在BCLC-B期的265例患者中，觀察組和對照組的1、3、5年總生存率分

別為93%、72%、41%和97%、80%、55%，差異有統(tǒng)計學意義(P=0.041)。而在BCLC-C期的152例患者中，觀察組和對照組的1、3、5年總生存率分別為80%、58%、24%和94%、71%、47%，差異亦有統(tǒng)計學意義(P＜0.001)。

表1 匹配前、后門脈高壓組和非門脈高壓組患者的基線資料Tab. 1 Baseline data of patients with hepatocellular carcinoma and with or without portal hypertension

由于肝門靜脈高壓可增加患者肝切除術出血和肝功能衰竭的風險，我們根據(jù)肝臟切除肝段的范圍大小進行亞組分析。共有395例患者的切除范圍≥3段，觀察組和對照組的1、3、5年總生存率分別為76%、38%、17%和92%、75%、41%，差異有統(tǒng)計學意義(P＜0.001)。而肝臟切除范圍＜3段的169例患者中，觀察組和對照組的1、3、5年總生存率分別為91%、76%、51%和97%、81%、60%，差異無統(tǒng)計學意義(P=0.181)。

圖1 合并門脈高壓的肝細胞癌患者78例和未合并門脈高壓486例的累積總生存率比較Fig. 1 The overall survival curve of 78 PHT and 486 non-PHT patients.

3 討 論

近年隨著手術技巧和圍手術期護理技術的提高，肝切除術治療合并肝硬化的HCC患者的效果已顯著提高，很多國外大型HCC治療中心報道了肝切除術的良好效果，圍手術期死亡率、并發(fā)癥和肝功能衰竭發(fā)生率明顯下降［15-16］。這與手術患者的選擇有關。但如何選擇最佳手術患者仍無明確定論。目前，歐洲肝臟研究協(xié)會和美國肝病研究協(xié)會指南認為肝門靜脈高壓是肝切除術的禁忌證，同時推薦這部分患者行其他治療［3-4］。這個指導意見主要基于Bruix等［5］對29例Child-Pugh A級肝功能HCC患者的研究。研究結果顯示，肝門靜脈梯度壓≥10 mmHg是肝切除術后肝功能衰竭的獨立危險因素。然而，這一結果并未被其他研究確認［6-8］。

本研究結果顯示，肝門靜脈高壓組患者傾向性分析匹配前后的并發(fā)癥發(fā)生率和術后90 d死亡率均顯著高于對照組患者(P＜0.05)。匹配前，肝門靜脈高壓組患者的總生存率和生存時間顯著低于非肝門靜脈高壓組(P＜0.001)。然而，匹配后的總生存率和匹配前后的復發(fā)率，兩組相比差異無統(tǒng)計學意義(P＞0.05)。因此，即使肝功能儲備良好，對于存在食管胃底靜脈曲張、脾亢和血小板降低的患者，實施肝切除術仍需嚴格選擇患者。亞組分析顯示，BCLC-A期和肝切范圍＜3段的HCC患者在總生存率方面，兩組比較差異無統(tǒng)計學意義(P＞0.05)；但BCLC-B、BCLC-C期和肝切范圍≥3段患者差異有統(tǒng)計學意義(P＜0.05)。所以，針對術前肝功能存在異常和(或)預計肝臟切除范圍較大的患者，肝切除術后肝衰竭的風險顯著增加，此時應考慮射頻消融或肝移植等治療方法。

BCLC小組在1999年的研究報道顯示，術前肝門靜脈高壓和高膽紅素血癥是影響HCC患者術后長期總生存率最重要的兩個獨立風險因素［17］。然而，近年來的一些研究則不支持這一結論［18-23］。同時正如Jaeck等［24］的系統(tǒng)綜述所言，很少研究認為肝門靜脈高壓是肝切除術的預測因子。目前專門研究合并肝門靜脈高壓的HCC患者肝切除術安全性和療效的報道中的患者主要來自意大利、日本和韓國［6-8,18-23］。這些研究結果顯示，術后90 d的死亡率為6%～10%，1、3、5年總生存率為75%、60%和40%。而這些研究中的非肝門靜脈高壓手術組患者的術后90 d死亡率為3%，1、3、5年總生存率為90%、80%和60%。

本研究納入的患者中乙型肝炎感染率超

過90%，國內(nèi)HCC高危人群篩查并未完全普及［9］。在HCC患者中，合并肝門靜脈高壓且肝功能評級為Child-Pugh A級的HCC患者比例占13.8%。我們近期的研究結果顯示［2］，在治療合并肝門靜脈高壓且肝功能達Child-Pugh A級的BCLC-B/C期的HCC患者方面，手術療效顯著優(yōu)于經(jīng)肝動脈化療栓塞治療，5年總生存率分別為16%和7%。因此，肝門靜脈高壓本身并不是HCC患者手術的絕對禁忌證。

合并肝門靜脈高壓的HCC患者肝切除術的主要風險包括食管胃底靜脈曲張破裂大出血(2例)、脾亢引起的凝血功能障礙(1例)和術后的肝功能衰竭(4例)。肝門靜脈高壓組患者的(10.3%)的術后90 d死亡率顯著高于對照組(2.3%)。而兩組患者的復發(fā)率和傾向性分析匹配后的總生存率比較差異無統(tǒng)計學意義(P＞0.05)。說明若能降低術后90 d死亡率，即有效控制食管胃底靜脈曲張破裂大出血、脾亢導致的凝血功能障礙和肝功能衰竭的風險，合并肝門靜脈高壓的HCC患者接受肝切除手術治療與非肝門靜脈高壓患者的安全性和生存獲益是相似的。這就要求嚴格選擇手術患者。而本文的亞組分析則進一步論證了患者選擇的重要性。本研究中，肝門靜脈高壓組患者共有8例在術后90 d內(nèi)死亡。在這8例患者中，有4例(50%)肝切除范圍≥3個肝段，3例(38%)食管胃底靜脈曲張達重度。因此，對于存在肝門靜脈高壓的HCC患者，肝切除手術范圍不宜過大；對于食管胃底靜脈曲張較嚴重的患者，施行肝部分切除術須慎重。另外，有研究報道，血小板低于150 000/μL亦是HCC患者肝切除術術后死亡的獨立風險因素［25］。

本研究存在一定的局限性。首先，本研究屬于回顧性分析，可能存在樣本信息的偏倚，雖然使用了傾向性分析最大限度的匹配組間資料，亦可能存在未被納入傾向性分析的基線信息不均衡，影響兩組數(shù)據(jù)比較的可信度。其次，本研究為單中心研究且樣本量較小，可能存在選擇性偏倚。再次，兩組患者在手術后接受的輔助治療方式可能不同，可能會影響手術效果的判斷［26］。

即便如此，本研究數(shù)據(jù)表明，肝功能Child-Pugh A級的HCC患者合并肝門靜脈高壓的間接征象(胃底食管靜脈曲張、脾亢和血小板低)并非肝切除術的絕對禁忌證。而對于BCLC-A期和肝切除術范圍＜3段的HCC患者，合并肝門靜脈高壓與否并不影響其肝切除術的療效及安全性。

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Liver resection for patients with hepatocellular carcinoma and portal hypertension

ZHANG Peijun1,2, ZHONG Jian-hong1, MA Liang1, CHEN Jie1, YOU Xue-mei1, ZHAO Wei-hua3(1. Department of Hepatobiliary Af fi liated Tumor Hospital, Guangxi Medical University, Nanning Guangxi 530021, China; 2. Department of, General Surgery, the First Central Hospital of Baoding, Baoding Hebei 071051, China; 3. Department of General Surgery, Wangdu County Hospital, Baoding Hebei 071051, China)

Background and purpose:The proportion of hepatocellular carcinoma (HCC) patients with cirrhosis and portal hypertension (PHT) is high. PHT may increase the risk of hemorrhage and liver failure. The aim of this study was to evaluate the safety and ef fi cacy of liver resection (LR) for patients with HCC and PHT.Methods:From 2006 to 2010, a total of 564 HCC patients with Child-Pugh A liver function and with (78) or without PHT (486) were retrospective analyzed. Complications after surgry, 30 and 90-day mortality, overall survival (OS), and recurrence rates were compared between the two groups. Propensity score analysis was also conducted to reduce confounding bias between the groups. Moreover, subgroup analysis based on tumor stage and the range of resection was carried out.Results:The complications after surgry, 30 and 90-day mortality of patients with PHT were signi fi cantly higher than those without PHT, before and after propensity analysis (P＜0.05). After an average follow-up of 32.1 months, the 1-, 3-, 5-year OS of patients with PHT (75%, 45% and 32%) were signi fi cantly worse than those without PHT (90%, 66%

Hepatocellular carcinoma; Portal hypertension; Liver resection; Overall survival

10.3969/j.issn.1007-3969.2014.05.007

R735.7

A

1007-3639(2014)05-0361-06

2013-12-30

2014-03-26）

廣西衛(wèi)生廳科研課題(No：Z2012345；Z2011211)。

鐘鑒宏 E-mail:zhongjianhong66@163.com

and 48%; P＜0.001). However, the 1-, 3-, and 5-year recurrence rates were similar between PHT group (31%, 57%, and 73%) and without PHT group (26%, 53%, and 67%; P=0.53). Moreover, the OS of the two groups were similar after propensity analysis, and for patients with early stage HCC and those who underwent minor hepatectomy (all P＞0.05).Conclusion:PHT is not the contraindication of LR for patients with HCC. Those with early stage HCC and who underwent minor hepatectomy are the best candidates to LR therapy.