馬冬梅, 朱華平, 桂建芳

(1.中國水產(chǎn)科學(xué)研究院珠江水產(chǎn)研究所 農(nóng)業(yè)部熱帶亞熱帶水產(chǎn)資源利用與養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 廣州 510380； 2.中國科學(xué)院水生生物研究所 淡水生態(tài)與生物技術(shù)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 武漢430072)

脊椎動物的眼睛是高度特化、結(jié)構(gòu)復(fù)雜、功能完善的精密器官，僅視網(wǎng)膜內(nèi)就至少有7種高度分化的細(xì)胞類型，其中神經(jīng)細(xì)胞相互聯(lián)系，將接收到的光信號轉(zhuǎn)化為化學(xué)信號，傳入大腦，產(chǎn)生視覺。解釋像眼睛這樣精細(xì)器官的進(jìn)化，對于進(jìn)化生物學(xué)家是一種挑戰(zhàn)[1-2]。在“物種起源”理論中，達(dá)爾文提出了一個(gè)假說，現(xiàn)在進(jìn)化較為完善的眼睛是由簡單而不完善的原始眼睛進(jìn)化而成的。達(dá)爾文推測原始的眼睛至少由兩種細(xì)胞組成：視神經(jīng)(光感受器細(xì)胞)和在一側(cè)保護(hù)它的色素細(xì)胞，并被半透明的表皮所覆蓋，但沒有晶體和任何起折射作用的組織。渦蟲的眼睛就是這種原始的眼睛。比較解剖學(xué)家已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了大量的介于原始眼睛和脊椎動物眼睛的中間類型，例如：杯狀眼(eye cups)、小孔眼(pinhole eye)、具有晶體的照相機(jī)似的眼睛(camera-type eye)、反光鏡眼(reflecting mirror eye)和由許多小眼組成的復(fù)眼(compound eye)等，這為達(dá)爾文的理論提供了依據(jù)。但是達(dá)爾文承認(rèn)自然選擇理論不能解釋原始眼睛的起源，因?yàn)檫x擇只能在眼睛已經(jīng)有一定功能，能夠感受光線后才能作用于眼睛的進(jìn)化。選擇不能解釋原始眼的起源，就好像不能解釋生命的起源一樣，眼睛和生命的出現(xiàn)都可以稱之為奇跡[3-4]。隨著科學(xué)的發(fā)展，人們對眼睛的進(jìn)化已經(jīng)有了非常深入的了解，達(dá)爾文的解釋，在今天看來，也是無可挑剔的。

1 眼睛的出現(xiàn)

在生物進(jìn)化過程中，光線可能是一種巨大的推動力量，而動物的視覺又是一個(gè)非常重要的選擇優(yōu)勢。生物在地球上出現(xiàn)后的1015個(gè)日出與日落，使生物體學(xué)會了利用光來感受這個(gè)世界，進(jìn)化出了眼睛[5]。在寒武紀(jì)(Cambrain)以前眼睛是以一個(gè)簡單的視杯形式而存在，僅用來感受光線，不能加工成直接的信息。雖然現(xiàn)在科學(xué)上還無法解釋，但已證實(shí)在寒武紀(jì)的確發(fā)生了一次“物種形成”或者說“物種進(jìn)化”的大爆炸[6]，這時(shí)隨著捕食動物和捕食作用的出現(xiàn)，眼睛的類型發(fā)生了根本性的變化，光作為一種動作信號而加速了眼睛的進(jìn)化。1998年，Parker研究了加拿大Rocky Mountains的Yoho國家公園內(nèi)的伯吉斯頁巖(Burgess Shale)中古老物種(Wiwaxiacorrugata,Canadiaspinosa和Marrellasplendens生存在大約5億5千萬年前的中寒武紀(jì)時(shí)期)的化石，分析結(jié)果表明，它們整齊而粗糙的體表可能在當(dāng)時(shí)起到了衍射光柵的作用。這些小動物身體上具有刺狀附肢，附肢上整齊的凹槽在陽光的照射下可以反射光線，并衍射出有金屬光澤的彩虹色的亮光，以嚇跑捕食者，這可能是后生動物的第一個(gè)視覺信號，而這種視覺信號加速了眼睛的進(jìn)化[7]。目前人們對此十分感興趣，還在做進(jìn)一步的研究。

眼睛收集光線，由晶體來聚焦，投影到感光細(xì)胞上，感光細(xì)胞將光信息轉(zhuǎn)化為化學(xué)神經(jīng)信號。有些眼睛沒有瞳孔，有些甚至沒有晶體，如鸚鵡螺(Nautilus)的眼睛。但根據(jù)定義，特化的具有光轉(zhuǎn)換功能細(xì)胞的器官就可能稱之為眼。從寒武紀(jì)開始，軟體動物門(Mollusca)、節(jié)肢動物門(Arthropoda)和脊索動物門(Chordata)的動物就形成了具有功能的眼[5]。

2 眼睛進(jìn)化所需的時(shí)間

關(guān)于眼睛進(jìn)化所需要的時(shí)間問題也是創(chuàng)造論和進(jìn)化論爭論的焦點(diǎn)之一。1994年，兩位瑞典生物學(xué)家Nilsson和 Pelger認(rèn)為，估計(jì)眼睛結(jié)構(gòu)的進(jìn)化所需要的代數(shù)比估計(jì)其它復(fù)雜的器官要簡單。為了確定眼睛結(jié)構(gòu)進(jìn)化到現(xiàn)在所需要的代數(shù)，Nilsson設(shè)計(jì)了一個(gè)簡單的計(jì)算模型，描繪了從眼點(diǎn)(light sensitive spot)到具有晶體的眼睛的進(jìn)化模式。他們假設(shè)眼睛的進(jìn)化存在無數(shù)微小的變異，把每一個(gè)微小變異設(shè)置為1%的改進(jìn)(比如長度改變了1%)，他們算出從眼點(diǎn)到具有晶體的眼睛共需要1829個(gè)1%的改進(jìn)。同時(shí)，這些微小的變異將會對生物的生存有影響，使捕食者更好地發(fā)覺獵物或使獵物更好地躲避捕食者。尼爾森和佩爾格將眼睛的遺傳率設(shè)為50%。代入群體遺傳學(xué)專門計(jì)算一個(gè)有優(yōu)勢的遺傳變異在生物群體中的傳播時(shí)間方程式，結(jié)果表明從眼點(diǎn)進(jìn)化到照相機(jī)似的眼睛需要363992代，以一代為一年計(jì)算，大概364000年，這在地質(zhì)年代上只是一瞬間，但這一估計(jì)并沒有把鞏膜和光感受器等的進(jìn)化時(shí)間估計(jì)在內(nèi)。但是，這已充分說明眼睛的進(jìn)化速度，要比以前人們設(shè)想的快得多。生物在地球上至少已有6億年的歷史，這足夠讓眼睛進(jìn)化出很多次[8]。

3 眼睛的單起源論

一些科學(xué)家認(rèn)為眼睛是單起源(monophyletic)的，即由一個(gè)祖先進(jìn)化來的，而另一些科學(xué)家認(rèn)為眼睛是多起源(polyphyletic)的，即由多個(gè)祖先進(jìn)化來的。1977年，Salvini-Plawen 和Mayr比較了許多物種眼睛的結(jié)構(gòu)、光感受器的類型、眼的發(fā)生過程，以及感光神經(jīng)細(xì)胞軸突的位置和其它解剖學(xué)特征。根據(jù)分析的結(jié)果，他們認(rèn)為眼睛的進(jìn)化不是單起源的，而是至少有四十種以上的起源方式[9]。

最近基于形態(tài)學(xué)證據(jù)的“多起源論”受到了分子生物學(xué)實(shí)驗(yàn)結(jié)果的挑戰(zhàn)。有研究表明，一個(gè)非常保守的“決定”基因——Pax6 (pairedhomeobox6)可以在不同的物種中誘導(dǎo)眼睛的形成，說明Pax6 基因?qū)τ谘劬Φ男螒B(tài)發(fā)生是一個(gè)關(guān)鍵基因，進(jìn)而證明后生動物眼睛是從一個(gè)原始類型進(jìn)化而來的，這種進(jìn)化機(jī)制叫做居間進(jìn)化(intercalary evolution)[10-11]。

Pax6 基因首先是在小鼠和人中克隆得到的，它與小鼠的小眼突變(smalleye)[12-13]和人的無虹膜病(Aniridia)有關(guān)[14]。雜合的Pax6 基因突變導(dǎo)致人和小鼠的眼睛有缺陷，純合的Pax6 突變對于小鼠來說是致死的，突變小鼠沒有眼睛和鼻子，腦也發(fā)育不全[12-14]。在果蠅中發(fā)現(xiàn)了一個(gè)Pax6 基因同源物eyeless基因，這兩個(gè)基因序列十分相似，paired domain的同源性達(dá)到94%，homeodomain的同源性達(dá)到90%。小鼠的Pax6 基因在果蠅中的異位表達(dá)誘導(dǎo)出了異位的復(fù)眼，說明Pax6 基因在調(diào)節(jié)眼睛形態(tài)建成中有通用的功能[11]。這使人們改變了一直以來認(rèn)為昆蟲的復(fù)眼與脊椎動物的照相機(jī)似的眼睛是兩個(gè)不同起源的觀點(diǎn)。

4 眼睛的類型與進(jìn)化

自然界中動物的眼睛被分為兩個(gè)最基本的類型，即單眼(single eye)和復(fù)眼(compound eye)。單眼主要有三種，一種是照相機(jī)似的眼睛(正透鏡眼)(positive lens or camera eye)，存在于脊椎動物和一些非脊椎動物，例如人和頭足類的眼睛。第二種是凹透鏡眼(concave mirror eye)，蛤和介形亞綱甲殼類的眼，能產(chǎn)生明亮但卻十分模糊的圖案。第三種是小孔眼(pinhole eye)，小孔眼和杯狀眼主要存在于軟體動物中，它只能觀察到物體的位置。復(fù)眼由若干個(gè)小眼(ommatidia)組成，分為兩種類型，一種是聯(lián)立眼(apposition eye)，小眼具有獨(dú)立的功能，另一種是重疊象眼(superposition eye)，小眼一起合作在視網(wǎng)膜上產(chǎn)生明亮而有層理的圖像[15]。

圖1 從一個(gè)原始類型進(jìn)化為各種不同類型眼睛的示意圖(引自參考文獻(xiàn)[10])

如圖1所示，根據(jù)Gehring和Ikeo的假設(shè)，眼睛起源于一種古老的原始類型，原始眼。首先，具有視蛋白(有光感受功能的蛋白)的光敏感細(xì)胞進(jìn)化出現(xiàn)，它在Pax6基因的作用下與色素細(xì)胞組成一個(gè)簡單的器官——原始眼。然后，原始眼通過平行進(jìn)化和趨同進(jìn)化，進(jìn)化出各種不同類型的眼睛：有昆蟲的復(fù)眼；脊椎動物的照相機(jī)似的眼睛；軟體動物蛤類(Cardium)的原始照相機(jī)似的眼；扇貝(Pecten)的反射鏡透鏡眼；舟貝(Arca)的復(fù)眼和高度進(jìn)化的頭足類的照相機(jī)似的眼睛[10]。

5 光感受器與眼睛進(jìn)化的關(guān)系

根據(jù)Fernald假設(shè)，眼睛的起源是開始于一種對光敏感的視蛋白或視網(wǎng)膜分子[15]。如圖2所示，它在Pax6或eya的作用下首先進(jìn)化成兩種光感受器，一種是睫纖毛光感受器(Ciliary photoreceptors)；另一種是微絨毛光感受器(Microvillar phototreceptors)[15-16]。

睫纖毛光感受器和微絨毛光感受器再各自進(jìn)化成一種照相機(jī)似的單眼和一種復(fù)眼。睫纖毛光感受器進(jìn)化成的照相機(jī)似的單眼，是在Rx、Sox2、PITX2.3、FOXC1、OTX1、MAF和PAX2等基因的作用下完成的，脊椎動物的眼睛就是這種眼睛。睫纖毛光感受器另外進(jìn)化成一種復(fù)眼，如名叫 arc clams的軟體動物就具有這種復(fù)眼。從微絨毛光感受器也進(jìn)化出了照相機(jī)似的單眼，如頭足類的眼睛就是這種單眼。而微絨毛光感受器在dac、toy、so、optix、ey、eyg、ato、notch、dpp、Egfr和hh等基因的作用下進(jìn)化成了昆蟲所具有的復(fù)眼[16-17]。

圖2 眼睛可能的進(jìn)化方式示意圖(引自參考文獻(xiàn)[16])

6 光感受器和視蛋白的類型與進(jìn)化

圖3 微絨毛光感受器細(xì)胞和睫纖毛光感受器

如上所述，光感受器細(xì)胞分為兩個(gè)基本的類型：一種具有微絨毛(microvilli)，另一種具有睫纖毛(cilia)，它們都有很大的膜表面積以容納光轉(zhuǎn)換器分子——視蛋白。微絨毛光感受器也叫彈狀細(xì)胞(rhabdomeric)光感受器，主要存在于無脊椎動物中，而所有脊椎動物的光感受器都是睫纖毛光感受器也叫睫狀細(xì)胞(ciliary)光感受器。這兩種光感受器的形態(tài)有區(qū)別，微絨毛光感受器上表面垂直折疊以增加它的表面積(圖3A)，而睫纖毛光感受器增加表面積則通過對睫纖毛的膜水平折疊，使它看起來象一疊盤子(圖3B)[18]。它們的生化反應(yīng)過程也是不同的，節(jié)肢動物和軟體動物的微絨毛受體在光的刺激下極化，吸收光子，打開Na+離子通道。而脊椎動物的睫纖毛光感受器在光的刺激下關(guān)閉Na+離子通道而超極化。脊椎動物和無脊椎動物的光信號轉(zhuǎn)換機(jī)制也是不同的。脊椎動物光感受器利用環(huán)GMP(cyclic GMP)作為二級傳導(dǎo)系統(tǒng)，無脊椎動物則是利用三磷酸肌醇(inositol trisphosphate)[5]。視錐細(xì)胞和視桿細(xì)胞是由古老的睫纖毛光感受器原體進(jìn)化而來的，視神經(jīng)節(jié)細(xì)胞、無長突細(xì)胞和極細(xì)胞是從微絨毛光感受器原體進(jìn)化而來的[18]。

現(xiàn)在所有的眼睛感光都是利用以維生素A為基礎(chǔ)的視色素，它是由一個(gè)發(fā)色團(tuán)和一個(gè)脫輔基蛋白——視蛋白組成。視蛋白存在的歷史比眼睛存在的歷史還要長。遺傳分析表明，視蛋白都是同源的，是從相同的祖先進(jìn)化而來[19]。在硬骨魚類、爬行類和鳥類的研究中發(fā)現(xiàn)，古老的光吸收蛋白分子在3億5千萬到4億年前就進(jìn)化成4個(gè)錐體家族，以分辨色彩，后來?xiàng)U狀視蛋白家族出現(xiàn)，輔助暗視覺[20]。但是在哺乳類中，桿狀視蛋白出現(xiàn)的較早，而以3種視色素分子為基礎(chǔ)的能區(qū)別色彩的視覺是在約3千5百萬年前才通過基因重復(fù)而獲得[5,21]，進(jìn)化到現(xiàn)在，使人類有能力感受到這個(gè)絢麗多彩的世界，享受五彩繽紛的世界給我們帶來的視覺震撼。

以上的研究結(jié)果，簡要闡述了目前科學(xué)對眼睛的進(jìn)化的認(rèn)識。眼睛這個(gè)最為復(fù)雜、精密、神奇的器官的進(jìn)化過程還有許多不解之迷，進(jìn)一步研究眼睛基因發(fā)育的特征，破解“相似的眼睛發(fā)育程序是如何將單起源的原始眼誘導(dǎo)成如此多樣的眼睛種類？”，對于我們來說還是一個(gè)極大的挑戰(zhàn)。

[1]樓允東, 鄭德崇.組織胚胎學(xué) [M].北京: 農(nóng)業(yè)出版社, 1981.

[2]Arendt D, Hausen H, Purschke G.The “division of labour” model of eye evolution[J].Phil Trans R Soc B, 2009, 364: 2809-2817.

[3]Darwin C R.The origin of species by means of natural selection, or the preservation of favoured races in the struggle for life [M].6th ed.London: John Murray, 1872.

[4]Gehring W J.Chance and necessity in eye evolution[J].Genome Biol Evol, 2011, 3: 1053-1066.

[5]Conway-morris S.The crucible of creation [M].Oxford: Oxford University Press, 1998.

[6]Parker A R.Colour in burgess shale animals and the effect of light on evolution in the Cambrian [J].Proc R Soc Lond B Biol Sci, 1998, 265: 967-972.

[7]Fernald R D.Evolution of eyes [J].Current Opinion in Neurobiology, 2000, 10: 444-450.

[8]Nillson D E.A pessemistic estimate of the time required for an eye to evolve [J].Proc Biol Sci, 1994, 256: 53-58.

[9]Salvini-plawen S V, Mayr E.On the evolution of photoreceptors and eyes [J].Evolutionary Biology, 1977, 10:207-263.

[10]Gehring W J, Ikeo K.Pax 6: mastering eye morphogenesis and eye evolution [J].Trends Genet, 1999, 15:371-377.

[11]Halder G, Callaerts P, Gehring W J.Induction of ectopic eyes by targeted expression of the eyeless gene inDrosophila[J].Science, 1995, 267:1788-1792.

[12]Hogan B L, Horsburgh G, Cohen J, et al.Small eyes (Sey): a homozygous lethal mutation on chromosome 2 which affects the differentiation of both lens and nasal placodes in the mouse [J].J Embryol Exp Morphol, 1986, 97: 95-110.

[13]Hill R E, Favor J, Hogan B L, et al.Mouse small eye results from mutations in a paired-like homeobox-containing gene [J].Nature, 1991, 354: 522-525.

[14]Glaser T D, Walton S, Cai J, et al.Pax6 gene mutations in aniridia.In Molecular Genetics of Ocular Diseases [M].Edited by Wiggs JL.New York: J Wiley Inc, 1995, 51-82.

[15]Fernald R D.Eyes: variety, development and evolution [J].Brain Behav Evol, 2004, 64:141-147.

[16]Land M F, Nilsson D E.Animal eyes [M].Ox-ford UK: Oxford University Press, 2002.

[17]Fernald R D.Evolving eyes [J].Int J Dev Biol, 2004, 48: 701-705.

[18]Arendt D.Evolution of eyes and photoreceptor cell types [J].Int J Dev Biol, 2003, 47: 563-571.

[19]Cashmore A R, Jarillo J A, Wu Y J, et al.Cryptochromes: blue light receptors for plants and animals [J].Science, 1999, 284: 760-765.

[20]Bowmaker J K.Evolution of colour vision in vertebrates [J].Eye, 1998, 12: 541-547.

[21]Nathans J.The evolution and physiology of human color vision: insights from molecular genetic studies of visual pigments [J].Neuron, 1999, 24: 299-312.